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La pesca en una red trófica del Caribe relaja las cascadas tróficas

Artículo en Serie de avances en ecología marina · Enero de 2012

DOI: 10.3354 / meps09450

CITACIONES LEE
97 715

7 autores, incluyendo:

Peter Mumby Alasdair James Edwards

La Universidad de Queensland Universidad de Newcastle

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Renata Ferrari Legorreta Alastair Harborne

Instituto Australiano de Ciencias Marinas Universidad Internacional de Florida

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 Vol. 445: 13–24, 2012 SERIE DE PROGRESO DE ECOLOGÍA MARINA
Publicado el 20 de enero
doi: 10.3354 / meps09450 Mar Ecol Prog Ser

La pesca en una red trófica caribeña se relaja

cascadas tróficas
Peter J. Mumby1,*, Robert S. Steneck2, Alasdair J. Edwards3, Renata Ferrari1,
Robin Coleman4, Alastair R. Harborne15, Janet P. Gibson4
1Laboratorio de Ecología Espacial Marina, Facultad de Ciencias Biológicas y Centro de Excelencia ARC para Estudios de Arrecifes de Coral,
Edificio Goddard, Universidad de Queensland, Campus de Santa Lucía, Brisbane, Queensland 4072, Australia
2Facultad de Ciencias Marinas, Universidad de Maine, Darling Marine Center, Walpole, Maine 04573, EE. UU.
3Escuela de Biología, Universidad de Newcastle, Ridley Bldg, Newcastle upon Tyne NE1 7RU, Reino Unido
4Wildlife Conservation Society, PO Box 768, 1755 Coney Drive, 2nd Floor, Ciudad de Belice, Belice
5Laboratorio de Ecología Espacial Marina, Facultad de Ciencias de la Vida y del Medio Ambiente, Universidad de Exeter, Exeter EX4 4PS, Reino Unido

RESUMEN: La pesca de las redes tróficas marinas se ha descrito en sistemas pelágicos y demersales, pero rara vez se ha
documentado en entornos de arrecifes de coral. Registramos un cambio rápido en la estructura de la comunidad de
peces en Belice que acompañó a una marcada disminución en la abundancia de meros y pargos y un cambio hacia peces
loro herbívoros más pequeños y menos deseables. En un período de 6 a 7 años (2002-2008 / 09), las observaciones de
meros de cuerpo grande (Serranidae) disminuyeron significativamente desde una probabilidad de encuentro del 21%
por 200 m2 transecto a solo 2%. La biomasa de pargos carnívoros (Lutjanidae) experimentó una disminución de 7 veces,
principalmente en la especieOcyurus chrysurus. Durante este período, la inclusión de peces loro en las capturas de
peces en el cercano atolón de Glover aumentó de una frecuencia del 6% en 2004 a ~ 20% de individuos con arpón en
2008. La biomasa de peces loro disminuyó en un 41% entre 2002 y 2008/09, con una importante Disminución del
herbívoro grande y dominante.Sparisoma viride. No se detectaron cambios en la biomasa del pez loro en las reservas
marinas cercanas durante este tiempo. Se observaron varios efectos indirectos importantes de la pesca. La biomasa de
mesodepredadores incluyendoCephalopholis fulvus, C. cruentatus, y Epinephelus guttatus aumentó drásticamente
en un 880% en comparación con los niveles de 2002. Supuestamente atribuimos esta respuesta a una liberación de la
depredación y las limitaciones al comportamiento de búsqueda de alimentos impuesto por los grandes serranidos.
Además, encontramos que la densidad de damiselas adultas de la especieStegastes planifrons y S. partitus disminuyó
en ~ 45%. Atribuimos esta disminución a una mayor depredación por el aumento de la densidad de mesodepredadores,
que se ha demostrado que se alimentan de los juveniles de damisela. No se encontraron cambios en las densidades de
peces damisela en 2 lugares de control donde la pesca estaba prohibida. La disminución del pez loro en la barrera de
coral mesoamericana central probablemente explica las observaciones anecdóticas recientes deAtún Halimeda
extendiéndose a microhábitats previamente pastoreados intensivamente. Si bien estos resultados implican que la
capacidad de recuperación de estos arrecifes puede verse seriamente afectada, el gobierno de Belice ha promulgado
recientemente una nueva legislación para mejorar el manejo del mero y prohibir la captura de la mayoría de los peces
herbívoros.

PALABRAS CLAVE: Pesca · Arrecife de coral · Pez loro · Mero · Pargo · Damisela · Cascada trófica
No se permite la reventa ni la reedición sin el consentimiento por escrito del editor.

INTRODUCCIÓN
El fenómeno de la 'pesca en las redes tróficas
marinas' (Pauly et al. 1998) está bien establecido en las
pesquerías de peces pelágicos y demersales. Especies en
Los niveles tróficos más altos, como los grandes piscívoros, se
agotan primero. A medida que se vuelven raras, la pesquería
agota progresivamente las especies en niveles tróficos más bajos
con el tiempo. La explotación de grupos tróficos sucesivamente
inferiores puede ocurrir por 2 razones, y ambas se aplican a

* Correo electrónico: pjmumby@uq.edu.au © Inter-Research 2012 · www.int-res.com

14 Mar Ecol Prog Ser 445: 13–24, 2012
muchas pesquerías. Los rasgos del ciclo de vida de las especies en
niveles tróficos altos, como la madurez a un tamaño corporal
relativamente grande y una edad tardía, hacen que sus
poblaciones sean altamente vulnerables a la mortalidad por pesca
(revisado en Jennings & Kaiser 1998, Cheung et al. 2007). Las
especies con altos niveles tróficos también pueden ser un objetivo
preferencial debido a la gran demanda de los consumidores
(McManus 1997, Coleman et al. 2000). Esto es particularmente
cierto en muchos sistemas de arrecifes de coral donde los
grandes meros (Serranidae) son el objetivo preferencial (Russ
1991, Sadovy 2005).
A pesar del gran papel cultural y económico de la
pesca en los entornos de los arrecifes de coral, ha
habido pocos casos documentados de "pesca en las
redes alimentarias de los arrecifes de coral". La
escasez de tales estudios refleja en gran medida la
larga historia de explotación pesquera (Jackson et al.
2001), de modo que muchos sistemas ya se habían
agotado en gran medida cuando surgió el monitoreo
de peces de arrecife en la década de 1960. Existen
algunas excepciones importantes que incluyen relatos
detallados de las respuestas de los peces a la apertura
y cierre de pesquerías en Filipinas (Russ y Alcala
1998b), series de tiempo largas de datos de las Islas
Vírgenes de EE. UU. (Friedlander y Beets 2008) y los
Cayos de Florida (Ault et al. 1998), y una comparación
de las comunidades de peces en Jamaica durante un
intervalo de tiempo relativamente largo de 1969 a
1986 (Koslow et al. 1988). Sin embargo,
Dada la dificultad de seguir el destino de una pesquería a lo
largo del tiempo, muchos conocimientos importantes sobre
los efectos de la captura en las comunidades de peces han
comparado las comunidades de peces a lo largo de un
gradiente de impacto humano (Jennings & Polunin 1995,
Friedlander & DeMartini 2002, Newman et al. 2006 , Harborne
et al.2008). De particular interés ecológico es si las actividades
humanas causan impactos en cascada en la estructura de la
comunidad en al menos 3 niveles tróficos (Pinnegar et al.
2000, Micheli et al. 2004, Estes et al. 2011). Sin embargo,
detectar cascadas tróficas, o incluso evidencia de una sola
interacción trófica, como la liberación de presas cuando un
depredador se agota, es un desafío formidable, en parte
debido a la plétora de factores que influyen en la abundancia
de especies (Steneck 1998).
Sería difícil identificar expectativas verdaderamente globales
para las cascadas tróficas en los arrecifes de coral. Aunque se han
llevado a cabo estudios relevantes en los 3 océanos tropicales, las
diferencias en la diversidad de especies, la identidad de las
especies, las condiciones ambientales locales y la intensidad de la
explotación, todas potencialmente confunden síntesis de
múltiples estudios. Quizás el más
La observación notable hasta la fecha es una falta general
de apoyo para los aumentos numéricos en las especies de
presas una vez que sus depredadores piscívoros se han
agotado en gran medida por la pesca. Ejemplos de
relaciones débiles o indetectables provienen de Hawai
(Friedlander y DeMartini 2002), las Seychelles (Jennings et
al. 1995), Fiji (Jennings y Polunin 1997), las Bahamas
(Mumby et al. 2006), Filipinas (Russ 1985). y las Islas de la
Línea del Pacífico (Sandin et al. 2008).
Aquí, describimos el cambio notable en las comunidades de
peces que ocurrió después de un período de 7 años de pesca en
Belice, Centroamérica (2002-2008 / 09). La baja densidad de
población humana de Belice (13 personas km−2), junto con el gran
tamaño de su sistema de barrera de arrecifes (~ 250 km de
longitud), ha significado que se consideraba que los arrecifes
tenían una pesca relativamente ligera en comparación con
muchas otras partes del Caribe (Hay 1984, Pandolfi et al. 2003).
De hecho, al comienzo del estudio (2002) la pesquería de peces se
centró principalmente en lutjanidos y serranidos (Koslow et al.
1994, Paz y Truly 2007) y la explotación de peces loro herbívoros
era poco común y se limitaba a usos de subsistencia. Sin
embargo, nuestro estudio captura un cambio crítico en la
pesquería durante el cual las especies más grandes y deseables
sufrieron un marcado declive y los pescadores literalmente
comenzaron a pescar en la cadena alimentaria. Documentamos
los cambios que han ocurrido en las comunidades de peces a lo
largo del tiempo y proporcionamos evidencia correlativa de
cascadas tróficas, lo que implica que algunas especies de presas
importantes pueden exhibir un aumento numérico una vez
liberadas de la depredación. En nuestro caso, la cascada trófica es
tritrófica y afecta a grandes depredadores (mero de cuerpo
grande), mesopredadores (meros de cuerpo pequeño) y
damiselas (Pomacentridae). Por lo tanto, nuestro estudio describe
los cambios sorprendentes en las comunidades de peces que
pueden ocurrir a través de los efectos directos e indirectos de la
pesca durante un período corto de 7 años durante el cual un
grupo de peces prioritario, el mero, se volvió escaso, lo que
provocó un cambio en las especies objetivo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitios de estudio y fechas de censo
La mayor parte de este estudio se llevó a cabo dentro
de los límites de la Reserva Marina de South Water Caye
(en lo sucesivo, simplemente, South Water Caye). La
reserva se anunció oficialmente en 1996, pero el área
totalmente protegida o las Zonas de Conservación no se
establecieron por completo hasta 2009. South Water Caye
se encuentra en la parte central de la barrera de coral de
Belice y 6 sitios se ubicaron en el frente exterior en un
 Mumby et al .: pescando en una red alimentaria caribeña 15

profundidad de 10 a 13 m, y se extendió desde Tobacco Reef en el
norte hasta 5 km al sur del mismo South Water Caye (Fig. 1). Si
bien todos los sitios en South Water Caye se encuentran dentro
de los límites de la reserva, nuestro muestreo es anterior al cese
de la pesca en los sitios dentro de la reserva y, por lo tanto, se
puede pensar que nuestros datos de South Water Caye
representan los efectos de la pesca continua. Para contrastar los
efectos de la pesca, se ubicaron 2 sitios adicionales (C1 y C2) en
Glover's Reef, que es un atolón en alta mar ubicado directamente
al este de South Water Caye. Se ha implementado una reserva
marina en partes de Glover's Reef desde 1996 y la estructura de la
comunidad de peces loro ha sido monitoreada desde 1998 en 2
sitios de barlovento anteriores comparables a los encontrados en
South
Water Caye (Mumby et al. 2005). Ambos sitios en Glover's
estaban ubicados en la reserva, lo cual se hace cumplir. La
captura pesquera fuera de los límites de la reserva en
Glover's ha sido muestreada desde 2004 y estos datos se
utilizaron para proporcionar un contexto para la pesquería en
nuestros sitios de estudio principales en South Water Caye.
Los impactos de la pesca se determinaron utilizando un
enfoque binario que distinguió el "inicio" del estudio en junio de
2002 y el "final" en 2008/09. Las encuestas del "fin" del estudio se
realizaron durante un período de ~ 1 año, desde marzo de 2008 a
marzo de 2009 (Tabla 1), y todas las encuestas se realizaron
dentro de los 5 días de la luna nueva. Si bien el intervalo de
muestreo real varió de 6 a 7 años, no intentamos distinguir el
estado de los arrecifes después de 6 años frente a 7 años.

a Mesoamericano
Barrera de Coral
B norte C

1
norte

norte
2

norte 3
BELICE

Cayo Tabaco

Atolón de Glover
4
norte
norte

norte5 C1
norte

Cayo South Water

norte6
C2

Kilómetros Kilómetros Kilómetros

0 5 10 20 30 40 0 0,25 0,5 1 1,5 2 0 0,5 1 23 4

Fig. 1. (a) Barrera de coral de Belice. (b) Sitios de estudio (1-6) en el área de South Water Caye, y (c) sitios de control (C1, C2) en Glover's Reef

Tabla 1. Detalles de muestreo para el inicio y el final del estudio

Grupo de peces Comienzo Fin

Año Método Año Método

Mero grande, pargos 2002 Transectos (50 × 4 m) 2008 (Sitios 4-6), Transectos (50 × 4 m)
2009 (Sitios 1 a 3)
Pez loro 2002 Transectos (30 × 4 m) 2009 Transectos (30 × 4 m)
Mesodepredadores 2002 Transectos (50 × 4 m) 2009 Transectos (50 × 4 m) (Sitios 1-3), 25
(coney, graysby, ciervo rojo) m2 parcelas (Sitio 4)
Damisela 2002 Transectos (30 × 2 m) 2009 25 m2 parcelas (Sitios 4-6), 160 m2
parcelas en Glover's Reef
dieciséis Mar Ecol Prog Ser 445: 13–24, 2012

Datos de pesca porque se esperaba que la densidad de juveniles variara

Los datos de captura de las pesquerías se compilaron a partir
de un programa de monitoreo dependiente de la pesquería
diseñado para determinar las tendencias en los desembarques y
la presión de la pesca en la Reserva Marina Glover's Reef. El
programa de muestreo comenzó en 2004 y recopiló datos en el
mar de pescadores que operaban veleros y se originaban
principalmente en Sarteneja Village. El muestreo se realizó en 3
días consecutivos por mes. En cada viaje de muestreo, se tomaron
muestras de aproximadamente 3 veleros y cada velero tenía entre
5 y 8 pescadores que usaban 'dories' individuales para pescar.
Para la captura de cada pescador, se registró el nombre del
pescador, la especie capturada, los artes de pesca y el esfuerzo
total de pesca (horas de pesca). El tamaño de la longitud de la
horquilla (cm) y el peso (g) también se registraron para los peces.
El comportamiento de los pescadores en Glover's Reef es similar
al de la barrera arrecifal (D. Wesby, com. Pers.).
mucho sin necesariamente influir en las tendencias
demográficas a largo plazo de la población. Los menores
fueron discriminados en función de la coloración.(Stegastes
planifrons) y tamaño (S. bicolor, <3 cm). (4) Serránidos más
pequeños, cuya TL media varía de 14 a 24 cm y comprende
los mesodepredadoresCephalopholis fulvus, C. cruentatus,
y Epinephelus guttatus, fueron muestreados usando seis
transectos de 50 × 4 m en 2002. Los transectos se repitieron
en 2009 en los Sitios 1-3 y se utilizaron parcelas en el Sitio 4
(Tabla 1), pero no hubo datos disponibles de Glover's Reef.
Los peces se identificaron por especies y su TL se estimó al
cm más cercano. Los tamaños corporales se convirtieron en
biomasa utilizando relaciones alométricas publicadas
(Bohnsack y Harper 1988).
Se obtuvo una biomasa media regional del Caribe para el mero
de cuerpo grande de los 444 sitios de arrecifes anteriores en la
base de datos de Evaluación Rápida de Arrecifes del Golfo
Atlántico (AGRRA) (Kramer 2003).

Censo de peces
Las unidades de muestra se ajustaron a la densidad y el hábitat de
los grupos de peces, de modo que los peces menos comunes y de
mayor alcance se muestrearon utilizando unidades más grandes. Los
datos de 4 grupos principales de peces se presentan aquí: (1)
Serránidos grandes (longitud total media de los adultos [LT]: especies
de 40 a 65 cm–1) y los lutjanidos fueron muestreados usando 6 a 12
transectos, cada uno midiendo 50 × 4 m (Cuadro 1). (2) Los escaridos
fueron relevados usando 10 transectos de 30 × 4 m. (3) Se tomaron
muestras de pomacéntridos utilizando 6 transectos de 30 × 2 m en
2002. Sin embargo, los censos de seguimiento de pomacéntridos en
2009 se llevaron a cabo utilizando parcelas replicadas de 5 × 5 m en los
Sitios 4-6 (n = 30 para el Sitio 4, n = 5 para el sitio 5, n = 6 para el sitio 6)
y 3 grandes de 160 m2 parcelas en cada uno de los 2 sitios de control
en la reserva en Glover's Reef. Aunque se recopilaron datos tanto para
el pez damisela adulto como para el juvenil, aquí solo se informan los
datos de adultos.
Analiza
Se llevaron a cabo análisis univariados de la biomasa o
densidad de peces a lo largo del tiempo utilizando modelos de
efectos mixtos lineales generalizados (Pinheiro & Bates 2000), con
el tiempo como efecto fijo. No estábamos interesados en la
variabilidad a nivel de sitio y, por lo tanto, ingresamos los sitios
como un efecto aleatorio en los principales modelos estadísticos
informados. Sin embargo, dado que algunos resultados están
graficados para sitios individuales, realizamos análisis adicionales
con sitios como un efecto fijo para poder etiquetar las diferencias
significativas. Los modelos utilizaron la familia de errores
apropiada, incluido cuasi-Poisson donde los datos estaban
sobredispersos (Tabla 2). Los cambios en la estructura de la
comunidad de peces loro se examinaron mediante métodos
multivariados, incluido el análisis de similitudes (ANOSIM) y el
análisis de porcentaje de similitud (SIMPER) (Clarke 1993).

Cuadro 2. Resumen de los modelos de efectos mixtos no lineales para South Water Caye, Belice con el sitio como efecto aleatorio y el tiempo como
efecto principal. El primer intervalo de muestreo, 2002, fue el nivel de referencia

Análisis Errores Coeficientes (SE) pag

Interceptar Tiempo (2008/09)

Observación de la presencia de mero grande por transecto Binomio - 1,58 (0,47) - 2,66 (1,1) <0,01
Biomasa de pargo Identidad 1678 (511) 2274 (773) <0,001
Biomasa de pez loro Identidad 1357 (74) - 607 (100) <0,001
Biomasa de pez loro (sitios de control) Identidad 1806 (287) 309 (245) 0,21
Biomasa de mesopredadores Identidad 89,4 (98,7) 422 (102) <0,0001
Densidad de coney Cephalopholis fulvusDensidad de Poisson - 1,51 (0,35) 0,87 (0,43) <0.05
grises C. cruentatusDensidad de la cierva roja Poisson - 1,50 (0,35) 1,39 (0,40) <0,0001
Epinephelus guttatusDensidad del damisela bicolor Poisson - 2,90 (0,71) 2,44 (0,74) <0,01
Stegastes partitusDensidad del pez damisela de tres Quasipoisson 2,83 (0,14) - 0,69 (0,19) <0,001
puntos S. planifrons Quasipoisson 2,64 (0,36) - 0,82 (0,21) <0,001
 Mumby et al .: pescando en una red alimentaria caribeña 17

RESULTADOS

Efectos temporales directos de la pesca

Pérdida de grandes meros (principales depredadores)

Los meros grandes se definieron como aquellas especies

de serranidos que alcanzaban un tamaño adulto grande
(40-65 cm LT) y se incluyeron Epinephelus striatus,
Mycteroperca bonaci, y M. tigris. No se observaron
individuos de tamaño corporal <40 cm en el hábitat exterior
del arrecife. En 2002, las observaciones de meros grandes
fueron razonablemente frecuentes en el área de South Water
Caye y la probabilidad de avistamientos en un transecto fue
del 21% (Tabla 3). La biomasa media de mero promedió 36 kg
ha.−1, que fue mayor que el promedio caribeño de 26 kg ha−1.
Fig. 2. Disminución (+ SEM) del pargo (Lutjanidae) en el sur
Para 2008/09, las densidades de meros grandes habían
Región de Water Caye. *Diferencias significativas
disminuido tanto que se volvió difícil estimar de manera
significativa la biomasa de sus poblaciones. La probabilidad
de avistar al menos un mero por transecto en un sitio se cuando comenzaron los registros de captura en las áreas de
redujo del 21% en 2002 a sólo el 2% (Cuadro 3). Esta pesca de Glover's Reef, el pez loro constituía el 6% (por
disminución de la densidad fue muy significativa (Cuadro 2). frecuencia) de los peces capturados con lanza. Esta
proporción se elevó al 51% en 2005 y luego se situó entre el
13% (2007), el 17% (2006) y el 21% (2008). La LT media de los
peces loro capturados entre 2004 y 2008 fue de 39 ±
Pérdida de pargos (depredadores comercialmente importantes) 3,4 cm (± DE). El principal método de pesca es la lanza. La biomasa
del pez loro en el área de South Water Caye disminuyó
Se encontraron pargos (Lutjanidae) en los 6 sitios en 2002, notablemente durante el período de 7 a 8 años entre censos (Fig.
pero mostraron una disminución significativa de la biomasa 3, Tabla 2). En general, la biomasa del pez loro disminuyó en un
de siete veces en 2008/09 (Fig. 2, Tabla 2). En 2002,> 90% de la 41%, pero el patrón varió entre los sitios, siendo más severo en
biomasa total de pargo comprendía el pargo de cola amarilla los sitios del norte cerca de las islas de Tobacco Cay y South Water
Ocyurus chrysurus. Esta especie experimentó una Caye (Fig. 3; la disminución en los sitios 1-3 fue 85, 74 y 43 %,
disminución de 8 veces en 2008/09 y su dominio cayó al 79% respectivamente). Los cambios en la biomasa fueron en gran
de la comunidad de pargos (por biomasa). El tamaño medio parte el resultado de cambios en la densidad de peces debido al
del pargo de cola amarilla no cambió entre las fechas del tamaño medio de la fase terminal (TP) y la fase intermedia (IP)
censo (no significativot-prueba), lo que implica que los
principales cambios en la biomasa se debieron
principalmente a la reducción de la densidad de individuos.

Pérdida retardada de herbívoros (herbívoro clave)

En la década de 1990, el pez loro se tenía en baja estima

y apenas se capturaba (Koslow et al. 1994). Para 2004,

Cuadro 3. Disminución de la observación de meros de cuerpo grande (observación de

serranidos grandes por 200 m2) tiempo extraordinario. CI: confianza
intervalos

Año pag IC del 95%

2002 0,21 0,12-0,32 Fig. 3. Reducción (+ SEM) de la biomasa del pez loro en los sitios de reserva
2008/2009 0,02 0,0005-0,11 y los sitios de control (C1 y C2) en la Reserva Marina Glover's Reef
donde no se pesca. *Diferencias significativas
18 Mar Ecol Prog Ser 445: 13–24, 2012

pez loro semáforo Sparisoma viride, la especie de pez

loro más buscada, no difirió con el tiempo (no significativo
t-pruebas). No se observó ninguna disminución en la
biomasa en el sitio más al sur en South Water Caye o en la
reserva marina sin pesca de 'control' en Glover's Reef (Fig.
3). Tenga en cuenta que los sitios más al sur de South
Water Caye estaban más alejados de los asentamientos
insulares y probablemente experimentaron una pesca
considerablemente menor que los sitios más al norte
(Mumby et al. 2004).
La estructura de la comunidad de peces loro exhibió
cambios modestos pero altamente significativos entre las
fechas del censo (Fig. 4), con un rho ANOSIM de 0.32 (p =
0.002). Al promediar entre los sitios, el análisis SIMPER
reveló que las 3 diferencias más importantes se
encontraron en las biomasas de IP de semáforo (18% de Figura 5. Cephalopholis fulvus, C. cruentatus, y Epinephelus
disimilitud media a lo largo del tiempo), TP de semáforo guttatus. Respuesta positiva (aumento de biomasa + SEM) de
(17% de disimilitud) y rayas.(Scarus iserti) TP (11% de mesodepredadores a la pesca en sitios en South Water Caye
zona. *Diferencias significativas
diferencia).

Efectos temporales indirectos de la pesca

Respuesta positiva de mesodepredadores

Los serránidos de cuerpo pequeño respondieron

positivamente con un aumento muy significativo en la
biomasa media equivalente al 880% del nivel de 2002 (Fig. 5,
Tabla 2). Los 3 mesodepredadores aumentaron en su
densidad (Fig.6, Tabla 2), pero solo elCefalofolis las especies
(por ejemplo, coney y graysby) mostraron un aumento en el
tamaño corporal (Fig. 6). De estos, el coneyC. fulvus aumentó
en la media de la LT de forma bastante drástica de 16,5 a 27.
35 cm(t-prueba, p <0,001), mientras que el gris C. cruentatus
exhibió un aumento significativo, pero solo modesto, de
15,5 a 18,2 cm (p = 0,002).
Figura 6. Cephalopholis fulvus, C. cruentatus, y Epinephelus
guttatus. Cambios relativos en la densidad de mesodepredadores y
Semejanza: similitud de S17 Bray Curtis 2002 tamaño corporal entre 2002 y 2009 en el área de South Water Caye

2009
4
Respuesta negativa de damiselas

5 Las 2 damiselas más abundantes del hábitat, la bicolor

2 Stegastes partitus y tres puntos S. planifrons, exhibió una
3 2 1
5 4 6 marcada disminución en la abundancia de adultos a lo largo
1 del tiempo (Fig. 7, Tabla 2). En los 3 sitios para los que se
3
6 disponía de datos, la disminución en la abundancia de
damisela bicolor promedió el 45% de los niveles de 2002, y se
encontró una disminución similar del 43% para la damisela de
tres puntos. Sin embargo, no se produjo una disminución
significativa en ninguna de las especies en los 2 sitios de
Fig. 4. Estructura de la comunidad del pez loro a lo largo del tiempo en 6 sitios control en la reserva marina Glover's Reef. La densidad media
del área de South Water Caye para 2002 () y 2009 (j) de peces damisela bicolor adultos en 2002 fue de 40,8
 Mumby et al .: pescando en una red alimentaria caribeña
Figura 7. Stegastes partitus y S. planifrons. Disminución (+ SEM) en la
densidad del pez damisela en 3 sitios del área de South Water Caye.
* Diferencias significativas
(± 2,4 IC del 95%) en Long Caye y 30,1 (± 5,9) en Middle Caye.
Las densidades en estos sitios en 2009 estuvieron bien dentro
del intervalo de confianza de 2002, en 39,6 y 27,5,
respectivamente. De manera similar, la densidad media de
adultos del pez damisela en 2002 fue de 14.0 (± 4.8) en Long
Cay y 4.3 (± 3.2) en Middle Cay, y las densidades de 2009
fueron casi idénticas a los valores de 2002 en 14.3 y 4.0,
respectivamente.
Respuesta de las macroalgas de arrecife
No se intentó realizar una evaluación cuantitativa del
cambio en la cobertura bentónica principalmente porque no
habría sido posible atribuir causalidad a ningún cambio en la
comunidad de peces. Sin embargo, se incluye una
observación anecdótica porque implica que el ecosistema
está muy poco pastoreo (es decir, las tasas de productividad
primaria neta superan las tasas de consumo de los
herbívoros). La macroalga calcificadaAtún Halimeda se
observó con frecuencia crecer en la parte superior de los
muertos Montastraea annularis colonias (Fig.8). los
19
Las copas de estos corales son el microhábitat de pastoreo más
intensivo por los peces loro y generalmente son mantenidos
como céspedes cortos por los herbívoros (PJ Mumby, datos no
publicados). Durante el período de estudio observamos la
expansión deH. atún desde las grietas hasta el vértice de las
colonias de coral muerto; esto implica fuertemente que los
niveles de pastoreo han disminuido considerablemente porque
esta alga no se había observado en este microhábitat en 2002 o
en los sitios de control en Glover's Reef.
DISCUSIÓN
Los peces loro apenas se explotaron en 2002, pero los registros
de las actividades de pesca en el arrecife de Glover cercano
sugieren que la proporción de peces loro en la captura al menos
se duplicó entre 2004 y 2008. Las discusiones informales con los
pescadores de todo Belice implicaron que el aumento de la pesca
del pez loro reflejaba dificultades en la captura. meros y pargos
preferidos (PJ Mumby obs. pers.). Nuestros datos de South Water
Caye claramente brindan un apoyo cuantitativo para este punto
de vista porque la biomasa y la abundancia de estos grupos ha
disminuido drásticamente desde 2002. La abundancia de los
grandes grouers ya era baja en 2002, en gran parte debido a una
extensa historia de explotación (Sala et al. 2001) , pero en 2009
había caído a un nivel que apenas se podía medir usando 1200 a
2400 m2 de transectos. De manera similar, la biomasa del pargo
se redujo 7 veces. Por lo tanto, nuestros resultados son
consistentes con 'pescar en la red alimentaria' (Pauly et al. 1998)
en lugar de 'pescar a través de la red alimentaria' (Essington et al.
2006), en el sentido de que los pescadores se movieron para
explotar especies menos deseables, de un nivel trófico más bajo,
ya que se hizo cada vez más difícil recolectar especies de niveles
tróficos más altos (Fig. 9).
A pesar de las afirmaciones de que las recientes disminuciones en la
biomasa de herbívoros son el resultado de la degradación del hábitat
(Paddack et al. 2009), nuestros resultados sugieren que la pesca es
una explicación más parsimoniosa de la importante disminución de la
biomasa de escaras en Belice. Hay 2 líneas de evidencia para respaldar
esta afirmación. Primero, no ha habido cambios notables en la
estructura del hábitat durante el intervalo de muestreo de este
estudio. En principio, el hábitat podría haberse perdido por los daños
causados por los huracanes o la mortalidad del género de coral
estructuralmente complejo.Acroporacomo lo muestran Jones et al.
(2004). Sin embargo, los huracanes no han impactado estos arrecifes
de manera significativa entre 2002-2008 / 09, yAcropora ya era escaso
(cobertura <1%) en el área de estudio en 2002 y sigue siéndolo. En
segundo lugar, la disminución del pez loro se limitó a los sitios de
pesca y la biomasa no mostró cambios en nuestros sitios de control de
no pesca en Glover's Reef, que fueron muestreados al mismo tiempo,
pero que carecían de efectos de pesca.
20 Mar Ecol Prog Ser 445: 13–24, 2012
a pequeños serranidos, posiblemente
B tasas de crecimiento reducidas, y la
Fig. 8. Crecimiento de (a) Lobophora variegata (coral dominante) y (b) Atún Halimeda (sostenido
en la mano) en la parte superior de los muertos Montastraea colonias en el agua del sur
Área de Caye en 2009
Si bien la pesca ha reducido directamente las biomasas de
grandes meros, pargos y peces loro, nuestros resultados también
brindan información sobre los efectos indirectos de la pesca. La
primera información destaca la escala de tiempo necesaria para
la liberación de presas de los depredadores. Aquí, encontramos
que la disminución en el mero de cuerpo grande fue acompañada
por al menos un aumento de 8 veces en los mesodepredadores
durante un período de 6 a 7 años. Si bien se han reportado tales
correlaciones inversas entre sitios en Florida y las Bahamas
(Chiappone et al. 2000), no se han reportado a lo largo del tiempo.
Nuestros resultados sugieren que una respuesta numérica de los
mesodepredadores puede ser rápida, requiriendo solo unos
pocos años, y es consistente con las liberaciones de
mesopredadores luego de la remoción de los depredadores ápice
en una variedad de ecosistemas (Ritchie & Johnson 2009). Los
mecanismos detrás de tales cambios en los mesodepredadores
pueden ser complejos. Se ha observado la depredación directa de
los pequeños serranidos por el mero grande (Stallings 2008) y se
ha inferido de los inventarios del contenido del estómago (Randall
1967). La reducción de la presión de depredación, después de la
pesca de grandes meros, puede
han llevado a los aumentos observados en los
exacerbados por una redistribución de aguas
menos profundas a arrecifes más profundos,
como se atestiguó en Curazao (Nagelkerken et
al. 2005). Además, Stallings (2008) demostró
que los pequeños serranidos buscan alimento
con aversión al riesgo en presencia de un mero
más grande. Densidades manipuladas
experimentalmente del mero de Nassau
Epinephelus striatus Influyó en el
comportamiento y la tasa de crecimiento del
mesodepredador. Cefalofolis spp .: con mayor
riesgo de depredación, Cefalofolis pasaron
menos tiempo buscando alimento y exhibieron
abundancia de peces presa juveniles aumentó
(Stallings 2008). El comportamiento menos
críptico de los pequeños serranidos podría
haber aumentado las tasas de observación en
los transectos en 2009, pero es muy poco
probable que los aumentos dramáticos en la
densidad y el tamaño corporal de algunas
especies hayan sido un artefacto de
prospección asociado con un cambio en el
comportamiento de los peces. Más importante
aún, la remoción de meros grandes
probablemente ha aumentado tanto la
abundancia de mesodepredadores como el
tiempo que pasan buscando alimento, lo que
ha provocado un marcado aumento en la
presión de los depredadores.
Si bien no podemos descartar un efecto de los tiburones de
arrecife, como Carcharhinus perezi, sobre la depredación de
mesodepredadores, la evidencia disponible de la región
(Atolón de Glover) no ha encontrado cambios en la
abundancia de tiburones entre 2001 y 2004 (Pikitch et al.
2005), lo que implica que es poco probable que la liberación
de un mesodepredador sea atribuible a disminuciones en
abundancia de tiburones. Otros posibles depredadores de
mesopredadores, como barracudaSphyraena barracuda,
rara vez se observaron durante el período de estudio y se han
pescado intensamente durante muchos años en Belice.
Con pocos cambios obvios en la disponibilidad de hábitat,
es probable que el aumento anticipado de la presión de
depredación por mesodepredadores sea responsable de la
disminución de la densidad de peces damisela adultos (Fig. 9).
Varios estudios documentan una relación inversa entre la
abundancia de damiselas y depredadores (Hixon & Beets
1993, Graham et al. 2003, Holbrook & Schmitt 2003, Belmaker
et al. 2009). Más apoyo para esto de un estudio empírico
reciente de la depredación de mesopredadores(Cefalópolis)
encontró reducciones en la contratación
 Mumby et al .: pescando en una red alimentaria caribeña
Grandes carnívoros (meros)
Mesocarnívoros
(ciervas, coney, graysby)
Grandes peces loro > Damiselas > Pequeños peces loro
Macroalgas <Algas de césped < Algas coralinas
ANTES DE IMPACTOS HUMANOS
Pesca
Grandes carnívoros (meros)
Mesocarnívoros
(ciervas, coney, graysby)
Grandes peces loro < Damiselas < Pequeños peces loro
Macroalgas > Algas del césped> Algas coralinas
DESPUÉS DE LOS IMPACTOS HUMANOS
Fig. 9. Síntesis de los impactos de la pesca en la estructura y función de la
red alimentaria de los arrecifes. Negrita: especie que domina la estructura
de la red alimentaria. Flechas grises: tendencias de abundancia. Flechas
negras: fuertes interactores ecológicos. Flechas punteadas: interactores
ecológicos débiles o inexistentes. Dentro de un nivel trófico, las
interacciones competitivas pueden funcionar como un "módulo" (sensu
Paine 1980). Los módulos suelen tener una jerarquía competitiva ilustrada
con 'especie dominante'> 'especie subordinada'
de varios peces caribeños, incluido el pez damiselaStegastes
leucostictus y pez loro rayado Scarus iserti (Stallings 2009).
No se encontró ningún efecto sobre el pez damisela bicolor
en el estudio de Stallings (2009), pero esto puede explicarse
en parte por su tasa de reclutamiento relativamente baja en
el sitio de estudio. Sin embargo, otros estudios han
informado específicamente de una relación negativa
significativa entre la depredación y la damisela bicolor
(Almany 2004, Figueira et al. 2008). No está claro si los
mesodepredadores se alimentan de peces damisela adultos,
pero los meros de ~ 20 cm ciertamente capturan presas de
hasta 50 mm (Kingsford 1992).
Una explicación alternativa para la disminución observada en la
densidad del pez damisela sería una disminución sostenida en el
suministro de larvas antes de nuestros estudios en 2009. Sin
embargo, varias líneas de evidencia y el principio de parsimonia
sugieren que es poco probable. Primero el
21
La ausencia de cualquier disminución en la densidad de peces
damisela en nuestros sitios de control, la falta de pesca,
proporciona evidencia indirecta para respaldar los mecanismos
tróficos. En segundo lugar, para que el bajo suministro de larvas
sea un mecanismo plausible, tendríamos que aceptar que (1) el
suministro disminuyó solo en la Barrera de Coral pero no en el
cercano Glover's Reef, (2) que ambas especies de pez damisela se
vieron afectadas simultáneamente, (3) que las poblaciones de
ambos peces damisela tienen un reclutamiento muy limitado, de
modo que una reducción a corto plazo en el suministro de larvas
limita la abundancia de adultos, y (4) que la disminución fue lo
suficientemente persistente como para limitar las poblaciones de
adultos. Dado que los datos disponibles no apoyan la opinión de
que la damisela caribeña (específicamente,Stegastes partitus)
tienen un reclutamiento muy limitado (Robertson 1996, Paris y
Cowen 2004), parece poco probable que una reducción en el
suministro de larvas, incluso si hubiera ocurrido, hubiera tenido
como resultado un impacto deletéreo tan severo en los adultos.
La mayoría de los estudios sobre los procesos que influyen en
la abundancia del pez damisela en los arrecifes del Caribe se han
centrado en la elección del hábitat, el reclutamiento y la
competencia (Itzkowitz 1977, Williams 1978, Robertson 1984,
Sponaugle & Cowen 1996, Gutiérrez 1998). El papel de la
depredación en la determinación de la abundancia de la damisela
ha recibido relativamente poca atención hasta hace poco. Las
manipulaciones del acceso de depredadores al pez damisela en
Jamaica (Williams 1981) no encontraron ningún impacto en la
densidad, aunque era probable que el área de estudio contuviera
relativamente pocos depredadores debido a la larga historia de
pesca en Jamaica. Un estudio reciente hizo una regresión de la
abundancia de piscívoros en la densidad de peces damisela de
tres puntos en 3 países, e incluyó 2 sitios de nuestra área de
estudio que fueron muestreados en 2001 (Precht et al. 2010). El
estudio no encontró una relación significativa entre la abundancia
de piscívoros y presas y concluyó que la densidad y la rugosidad
de los corales eran las variables más fuertemente correlacionadas
con la densidad del pez damisela. Sin duda, esto es correcto en un
análisis espacial pero, como se discutió anteriormente, puede no
aplicarse a los estudios temporales en los que la arquitectura del
hábitat no cambió. En otras palabras, hay pocas dudas de que la
disponibilidad de hábitat juega un papel importante en impulsar
la distribución de muchas especies de pez damisela y, en
particular, de los tres puntos (Robertson 1996). Sin embargo, el
verdadero desafío para los análisis de patrones espaciales, como
Precht et al. (2010), es distinguir un efecto de depredación por
encima del de la complejidad del hábitat. Esto requiere un
conjunto de datos que sea lo suficientemente grande como para
que ocurran múltiples estimaciones de la abundancia de
depredadores para al menos varios niveles de complejidad del
hábitat. Aunque Precht et al. (2010) aumentan su poder
estadístico al agrupar datos recopilados en múltiples escalas, su
tamaño de muestra de 12 observaciones puede haber limitado su
capacidad para resolver
22 Mar Ecol Prog Ser 445: 13–24, 2012
los efectos de 2 controladores independientes, particularmente
cuando uno (rugosidad) es tan fuerte.
Una explicación alternativa, aunque menos parsimoniosa, de la disparidad entre nuestro
estudio y el de Precht et al. (2010) es que las relaciones observables depredador-presa son solo
transitorias. El período de 6 a 7 años de nuestro estudio fue testigo de un gran cambio de 8 veces
en la biomasa de mesopredadores que parece haber tenido un impacto negativo en la densidad de
peces damisela residentes. En principio, la explosión demográfica de mesodepredadores, si
tróficamente limitada, podría haber sido facilitada por las altas densidades de sus presas
(damiselas) en 2002. Sin embargo, una vez que las densidades de presas disminuyen, como ha
sucedido aquí (por ejemplo, Fig. 9), las densidades de mesodepredadores caen, generando
oscilaciones depredador-presa o nuevas densidades de equilibrio que están más cerca de las
densidades originales y por lo tanto más difíciles de detectar. Si este fuera el caso, luego, los
estudios de lugares donde los mesodepredadores y las presas están en equilibrio (es decir, donde
no han sido perturbados recientemente por digamos un colapso en el número de depredadores
más grandes) podrían tener dificultades para detectar una diferencia significativa en la densidad
de presas entre los sitios. Dado que Precht et al. (2010) estudió South Water Caye antes del rápido
aumento de los mesodepredadores que describimos, es posible que muchos de sus sitios
estuvieran en equilibrio y que las densidades de pez damisela exhiban respuestas débiles a largo
plazo a la densidad alterada de depredadores. El monitoreo continuo de nuestros sitios en Belice
puede resolver la dinámica temporal de estas relaciones depredador-presa. (2010) estudió South
Water Caye antes del rápido aumento de los mesodepredadores que describimos, es posible que
muchos de sus sitios estuvieran en equilibrio y que las densidades de pez damisela exhiban
respuestas débiles a largo plazo a la densidad alterada de depredadores. El monitoreo continuo de
nuestros sitios en Belice puede resolver la dinámica temporal de estas relaciones depredador-
presa. (2010) estudió South Water Caye antes del rápido aumento de los mesodepredadores que
describimos, es posible que muchos de sus sitios estuvieran en equilibrio y que las densidades de
pez damisela exhiban respuestas débiles a largo plazo a la densidad alterada de depredadores. El
monitoreo continuo de nuestros sitios en Belice puede resolver la dinámica temporal de estas
relaciones depredador-presa.
Observamos que la continua escasez de productos fuertemente
ramificados Acropora El coral en muchos arrecifes del Caribe, que es
un hábitat favorito de la damisela de tres puntos (pero no los
bicolores, que prefieren los escombros), puede haber aumentado la
vulnerabilidad de las poblaciones de damisela a los cambios en la
abundancia de depredadores. Por lo tanto, nuestra inferencia de
alguna limitación de depredadores en el pez damisela sigue siendo
consistente con los primeros estudios que no pudieron detectar los
impactos de la depredación en el pez damisela dentro de matorrales
deAcropora (Williams 1981). De hecho, existe evidencia fósil de los
arrecifes de coral del Pleistoceno en Jamaica de la coexistencia de
depredadores-damiselas en matorrales acropóridos (Kaufman 1981).
Sin embargo, un cambio geológicamente sin precedentes en la
arquitectura del hábitat de los arrecifes de coral del Caribe resultó de
la mortalidad masiva de acropóridos durante la década de 1980
(Pandolfi & Jackson 2006), y esto puede haber marcado el comienzo de
una nueva dinámica depredador-presa para los damiselas territoriales.
El tamaño medio de captura de los peces loro en Glover's
Reef fue de 39 cm (DE 3,4 cm), lo que implica claramente que
solo se capturan adultos de especies de gran tamaño. Por lo
tanto, los efectos directos de la pesca son la explicación más
obvia de las disminuciones en las grandes
pez loro semáforo con cuerpo (resistente a los depredadores) en
South Water Caye. Sin embargo, es poco probable que la pesca
explique la disminución de la abundancia del pez loro rayado más
pequeño (susceptible a los depredadores) que rara vez ha
superado los 25 cm de longitud en Belice (PJ Mumby, datos no
publicados de 1998 en adelante). Stallings (2009) encontró que los
mesodepredadores del géneroCefalofolistuvo un impacto
deletéreo significativo en el reclutamiento del pez loro rayado y,
por lo tanto, las cascadas tróficas podrían explicar parte de la
disminución de esta especie y, potencialmente, también de los
peces loro de mayor tamaño.
La disminución de la biomasa del pez loro,
particularmente en especies de gran tamaño que a
menudo se dedican a un pastoreo
desproporcionadamente alto (Mumby et al. 2006, Arnold
et al. 2010), es motivo de preocupación. De hecho, una
importante disminución en el pastoreo es consistente con
nuestra observación anecdótica de grandes macrófitos
erectos que colonizan microhábitats previamente no
explotados que generalmente están muy pastoreados
(aunque una disminución en la calidad del agua también
podría haber contribuido a esto, ver Koltes & Opishinski
2009). Los estudios en otras partes del Caribe han
demostrado que los bajos niveles de pastoreo pueden
reducir el reclutamiento de coral y dificultar la
recuperación (Mumby y Harborne 2010), y los arrecifes en
el área de South Water Caye parecen ser altamente
susceptibles a los cambios de fase impulsados por los
pastores (RS Steneck et al., no publicado).
Si bien los arrecifes en el centro de Belice han
exhibido una serie de tendencias preocupantes, hay
tres motivos para el optimismo. La primera es una
hipótesis especulativa. En un estudio reciente, Arnold
et al. (2010) demostraron que el reclutamiento de coral
disminuyó drásticamente dentro de los territorios
territoriales de damiselas, en gran parte en respuesta
a los efectos inhibidores de los espesos céspedes de
algas en el flujo de agua. Por lo tanto, si persiste el
agotamiento observado de la densidad del pez
damisela, esto puede aliviar parte de la presión sobre
el reclutamiento de coral impuesta por la disminución
de los herbívoros que crean (aunque los altos niveles
de macroalgas resultantes de la disminución de los
macroherbívoros siguen siendo una preocupación
seria). En segundo lugar, Belice está avanzando con la
legislación para hacer cumplir los santuarios de no
pesca dentro del sistema de arrecifes, como lo
demuestra la implementación relativamente reciente
de protección en partes de South Water Caye.
Epinephelus striatusy establecer un espacio de
tamaño intermedio para las pesquerías de mero de
Nassau (ver Steneck et al. 2009). Además, la ley exige
que el mero de Nassau se desembarque entero y
 Mumby et al .: pescando en una red alimentaria caribeña
otro pescado desembarcado poseer un parche de piel (5 ×
2,5 cm) para garantizar la verificación de la identificación y, por
tanto, facilitar la aplicación. Si se aplica, estas regulaciones
constituirán el estado de la técnica en la adopción de un enfoque
proactivo hacia la gestión de procesos de ecosistemas y
poblaciones de especies vulnerables.
Agradecimientos. Este estudio fue financiado por las subvenciones
NERC, National Geographic Society, EU Force y ARC para
PJM, una subvención conjunta de NFWF a RSS y PJM, y una beca
de NERC a ARH Agradecemos al Departamento de Pesca de Belice
por otorgarnos permiso para realizar este trabajo.
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Recibido: 2 de agosto de 2011; Aceptado: 14 de octubre de 2011
Pruebas recibidas del autor (es): 10 de enero de 2012