Revista de biociencia y bioingeniería

VOL. xx No. xx, 1 mi 9, 2013

www.elsevier.com/locate/jbiosc

REVISIÓN

Microbiología del arsénico inorgánico: del metabolismo a la biorremediación

Shigeki Yamamura 1 y Seigo Amachi 2 , *

Centro de Investigación Ambiental Regional, Instituto Nacional de Estudios Ambientales, 16-2 Onogawa, Tsukuba, Ibaraki 305-8506, Japón 1 y
Graduate School of Horticulture, Chiba University, 648 Matsudo, Matsudo, Chiba 271-8510, Japón 2

Recibido el 29 de octubre de 2013; aceptado el 11 de diciembre de 2013

Disponible en línea xxx

La contaminación por arsénico (As) del agua potable y los suelos representa una amenaza para un gran número de personas en todo el mundo, especialmente en el
sudeste asiático. Las formas predominantes de As en suelos y acuíferos son el arseniato inorgánico [As (V)] y el arsenito [As (III)], siendo este último más móvil y tóxico. Por
lo tanto, las transformaciones redox de As son de gran importancia para predecir su destino en el medio ambiente, así como para lograr la remediación de aguas y suelos
contaminados con As. Aunque el As ha sido reconocido como un elemento tóxico, una amplia variedad de microorganismos, principalmente bacterias, pueden usarlo como
donador de electrones para el crecimiento autótrofo o como aceptor de electrones para la respiración anaeróbica. Además, como detoxi fi Los sistemas de cationes en los que
el As se oxida a la forma menos tóxica o se reduce para su posterior excreción se distribuyen ampliamente en los microorganismos. Esta revisión describe el desarrollo
actual de la fisiología, bioquímica y genómica de las bacterias transformadoras de arsénico. También se destaca la posible aplicación de tales bacterias para la eliminación
de As de los suelos y el agua.

2013, Sociedad de Biotecnología, Japón. Reservados todos los derechos.

[ Palabras clave: Reducción de arseniato; Oxidación del arsenito; Contaminación por arsénico; Ciclo biogeoquímico del arsénico; Biorremediación]

Aunque el arsénico (As) se conoce comúnmente como una toxina, es omnipresente en el medio Aunque As puede existir en cuatro estados de oxidación (V, III, 0, mi III) con
ambiente. (1) ; sin embargo, su abundancia en la tierra ' s la corteza es baja (0,0001%) y sus una variedad de formas inorgánicas y orgánicas, el arseniato inorgánico [As (V)] y el arsenito [As (III)]
concentraciones de fondo en el suelo son generalmente inferiores a 15 mg kg 1 ( 2,3) . Sin embargo, predominan en los ambientes acuáticos y del suelo
las concentraciones locales pueden variar según los materiales parentales y la historia geológica de (11 mi 13) . Como (V) está presente como oxianiones cargados negativamente
la región. Por ejemplo, los sedimentos derivados del Himalaya son la fuente de contaminación de las D H 2 AsO 4 = HAsO 2 4 Þ a pH moderado. Estos oxianiones son fuertemente

aguas subterráneas en grandes áreas del sur y sureste de Asia. (4) . En Bangladesh y Bengala adsorbido a la superficie de minerales comunes del suelo como Fe y Al
Occidental, India, aproximadamente 60 mi 100 millones de personas dependen del agua potable que (hidr) óxidos. Como (III) existe principalmente como H sin carga 3 AsO 0 3 con un

contiene A por encima del estándar de la Organización Mundial de la Salud. (5) . El consumo directo
de arroz regado con agua contaminada con As es otro significado fi ruta de acceso a la exposición
humana (6) . En consecuencia, los problemas de salud asociados con la exposición al As son una
preocupación mundial. Aunque el As tiene propiedades tanto tóxicas como terapéuticas, la
exposición crónica al As ha causado una amplia variedad de efectos adversos para la salud que
incluyen afecciones dermatológicas y cánceres de piel e internos. (7) . Además, estudios recientes han
indicado que la exposición gestacional al As está asociada con una mayor incidencia de cáncer en la
edad adulta. (8) .
Las descargas antropogénicas, como las emisiones al aire, las enmiendas del suelo, las
operaciones mineras y la conservación de la madera también han dado lugar a niveles elevados de
As (9) . De hecho, As se ha convertido en un contaminante del suelo frecuente en todo el mundo. (9,10)
. El As acumulado en suelos contaminados tiene el potencial de filtrarse al agua subterránea y
superficial, y la exposición directa por ingestión, inhalación y rutas dérmicas puede afectar la salud
humana y animal. En Japón, la Ley de contramedidas contra la contaminación del suelo se promulgó
en 2003 para abordar los problemas causados por sustancias nocivas, incluido el As.
pKa de 9.2 y, por lo tanto, es menos adsorbente y más móvil que As (V) en la mayoría de los
entornos. (12) . En ambientes aeróbicos, se encuentra que As (V) es la especie predominante e
inmovilizada en fase sólida. Por el contrario, el As (III) es más frecuente en ambientes anóxicos, lo
que conduce a la movilización hacia la fase acuosa. (14) . Los microorganismos pueden mediar en las
transformaciones redox de As a través de la reducción de As (V) y la oxidación de As (III) (2) . Hasta
la fecha, se ha aislado una amplia variedad de procariotas reductores de As (V) y oxidantes de As
(III) de varios entornos contaminados con As (2,15) , y un estudio reciente sugirió que también se
distribuyen en el entorno natural que contiene niveles de fondo de As (16,17) . Debido a que tanto la
reducción de As (V) como la oxidación de As (III) afectan directamente la movilidad y
biodisponibilidad del As, las actividades microbianas juegan un papel clave en el ciclo biogeoquímico
del As. Dichos procesos microbianos tienen el potencial de promover la eliminación de As de suelos /
aguas contaminados cuando se usan según lo previsto. Este artículo describe la fisiología y la
filogenia más reciente para el metabolismo microbiano del As inorgánico y destaca sus avances
como técnicas de biorremediación.

COMO (III) OXIDACIÓN

Oxidantes aeróbicos de As (III) La oxidación bacteriana de As (III)

estaba fi informó por primera vez en 1918, aunque el fi El hallazgo pasó desapercibido hasta 1949,

* Autor correspondiente. Teléfono Fax: þ 81 47 308 8867. cuando Turner aisló 15 cepas de bacterias heterotróficas oxidantes de As (III) (18 mi 20) . Actualmente,
Dirección de correo electrónico: amachi@faculty.chiba-u.jp (S. Amachi). fisiológicamente

1389-1723 / $ mi ver materia delantera 2013, Sociedad de Biotecnología, Japón. Reservados todos los derechos.
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011

Por favor, cite este artículo en prensa como: Yamamura, S. y Amachi, S., Microbiología del arsénico inorgánico: del metabolismo a la biorremediación, J. Biosci. Bioeng., (2013),
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011
2 YAMAMURA Y AMACHI
diversos oxidantes As (III) se encuentran en varios grupos de Bacterias y
Arqueas e incluyen oxidantes heterotróficos de As (III) (HAO) y oxidantes quimiolitoautotróficos de As
(III) (CAO) (2,21,22) . La oxidación heterotrófica de As (III) generalmente se considera un
desintoxicante fi Mecanismo catiónico que convierte el As (III) en As (V) menos tóxico, aunque puede
utilizarse como fuente de energía suplementaria.
(23) . Por el contrario, las CAO utilizan As (III) como donante de electrones durante
fi xación de CO 2 junto con la reducción de oxígeno (24) . También se han aislado recientemente CAO
anaeróbicas (ver más abajo). Además,
Algunos investigadores han informado de HAO anaeróbicos facultativos curiosos capaces de
oxidación aeróbica de As (III) o de reducción anaeróbica de As (V). (25,26) . En estudios recientes,
los oxidantes de As (III) se aislaron de entornos ricos en As (27,28) , así como metalcontaminado
tierra conteniendo bajo niveles de Como y y en un genoma completo reconstruido del organismo dominante (RBG-1) en sedimentos profundos
suelo de jardín no contaminado (29,30) . Arsenito oxidasa, que fue fi aislado por primera vez en 1992 (31)
, ha sido
identi fi ed tanto en CAO como en HAO (24,32) . En ambos casos, la enzima contiene dos
subunidades, una subunidad grande que contiene un centro de molibdopterina y una [3Fe mi 4S] y
una pequeña subunidad que contiene un Rieske [2Fe mi 2S] clúster (33,34) . Aunque a los genes
homólogos que codifican estas dos subunidades se les asignaban anteriormente nombres diferentes
( aoxB-aoxA / aroA-aroB / asoA-asoB), La nomenclatura de los genes implicados en la oxidación de
As (III) aeróbica procariota fue unificada recientemente. fi ed y el nombre aio fue asignado
recientemente; por lo tanto, la subunidad grande y pequeña se denotan aioA y aioB, respectivamente
(35) . AioA es similar a las subunidades que contienen molibdeno en la familia de la reductasa DSMO
y está lejanamente relacionada con la subunidad catalítica de la reductasa As (V) respiratoria (ArrA) (2,21,22)
reducir el As (V) a través de la desintoxicación. fi sistemas de cationes (15,54) . El As (V) suele entrar
. en las células bacterianas a través de transportadores de fosfato (Pit o Pst). Una vez dentro, el As (V)
Los homólogos de genes que codifican AioA se encuentran en cepas filogenéticamente
diversas, incluidos miembros de a-, b-, g- Proteobacteria, Bacteroidetes, Actinobacteria, Firmicutes,
Aqui fi cae, Deinococcus-Thermus, Chlorobi, Chloro fl exi, Nitrospira, y Crenarchaeota ( Figura 1 ). Estos
genes se encuentran agrupados en varios grupos en el árbol basado en AioA, con cepas en los phyla
que incluyen termófilos que forman básicamente ramas filogenéticas distintas de mesófilos. Las
principales ramas mesófilas se dividen en dos grupos, el grupo I, que se compone principalmente de a-
Proteobacterias, y el grupo II, que se compone principalmente de B- y gramo- Proteobacterias. Este
patrón sugiere que estos grupos probablemente se originaron a partir de divisiones proteobacterianas
respectivas. Sin embargo, existen considerables inconsistencias entre la filogenia basada en AioA y
la clasificación basada en rRNA 16S fi catión, lo que sugiere que la transferencia horizontal de genes
juega un papel en la propagación de aio genes en procariotas (36) . En algunos casos, dos copias
idénticas del aioA se han encontrado genes en la misma cepa. Por ejemplo, el DGGE pro fi le de Thiomonasdiversas, incluidos miembros de Firmicutes, g-,
arsenivorans DSM 16361 mostró dos bandas correspondientes a dos distintas aioA- secuencias
relacionadas (37) , mientras que dos copias de aioA en
Ancylobacter sp. OL1 se agruparon más de cerca (38) .
aioA- como los genes han sido ampli fi ed de una variedad de ambientes ricos en As, incluyendo
minas, sitios impactados por plaguicidas arsenicales o fundiciones, y sitios geotérmicos (36,37,39 mi 43)
. Además, Engel et al. (44) detectado recientemente Cloro fl exi y Proteobacterias-
relacionado aioA secuencias de la misma estera microbiana recolectada en un géiser. En conjunto,
estas investigaciones sugieren que la diversidad de aioA genes en procariotas es más amplio de lo
que se sospechaba anteriormente. Es más, aioA- genes similares se han obtenido del suelo o
sedimentos que contienen niveles de fondo de As (16,45) , lo que indica que diversos oxidantes
aeróbicos de As (III) residen en el medio ambiente, independientemente de la contaminación por As.
Oxidantes anaeróbicos de As (III) En 2002, Oremland et al. (46)
aisló una bacteria anaeróbica oxidante de As (III), cepa MLHE-1, del agua de fondo anóxica de Mono
Lake, CA, EE. UU., que es una laca de sosa alcalina conocida por su alta concentración de As (V)
(200 metro METRO). Cepa MLHE-1, posteriormente propuesta como Alkalilimnicola ehrlichii
sp. nov. (47) , es una bacteria quimiolitoautotrófica que puede
Por favor, cite este artículo en prensa como: Yamamura, S. y Amachi, S., Microbiología del arsénico inorgánico: del metabolismo a la biorremediación, J. Biosci. Bioeng., (2013),
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011
J. B IOSCI. B IOENG.,
acoplar la oxidación de As (III) a la reducción de nitrato en condiciones anaeróbicas. Una bacteria de
azufre púrpura, Ectothiorhodospira sp. PHS-
1, también se aisló de bio pigmentado rojo fi lms en el lago Mono
(48) . Esta cepa puede utilizar As (III) como donante de electrones para la fotosíntesis anoxigénica y
produce As (V) anaeróbicamente en condiciones de luz. Curiosamente, ambas bacterias parecen
carecer aioA genes y en su lugar poseen genes que están mucho más estrechamente relacionados
con arrA ( 49,50) ( Figura 2 ). Este gen, designado arxA,
se requiere para el crecimiento quimioautotrófico en As (III) y nitrato por la cepa MLHE-1. Además, arxA
es fuertemente inducida por As (III) en la cepa PHS-1. Por tanto, es posible que ArxA sea un tipo
novedoso de As (III) oxidasa que forma un clado filogenético distinto dentro de la familia de la
dimetilsulfóxido (DMSO) reductasa. arxA- genes similares se han encontrado recientemente en una
secuencia genómica casi completa de una bacteria no cultivada dentro de la división candidata OP1 (51)
del río Colorado, CO, EE. UU. (52) . Como quimioautótrofos desnitrificantes oxidantes (III) (cepas
DAO-1 y DAO-10 dentro de las clases B- y a- Proteobacterias, respectivamente) se han aislado de
suelos contaminados con As, pero aún no está claro qué genes se requieren para la oxidación de As
(III) (53) .
REDUCCIÓN AS (V)
Una amplia variedad de bacterias conocidas como microbios resistentes a As (V) (ARM) pueden
se reduce a As (III) por una As (V) reductasa (ArsC) citoplasmática con la ayuda de glutatión o
ferredoxina como poder reductor. Como (III) es fi nally excretado de las células a través de una
membrana ef fl bomba ux, ArsB o Acr3 (55) . En algunos casos, una ATPasa ArsA está vinculada a
ArsB para facilitar As (III) ef fl ux, lo que confiere una ventaja a los organismos expuestos a altos
niveles de As. El As (III), que ingresa a las células bacterianas a través de la acuagliceroporina,
también puede ser extruido por el mismo sistema.
Además de la reducción desintoxicante de As (V), ciertas bacterias pueden reducir el As (V)
como aceptor de electrones terminal para la respiración anaeróbica. Tales bacterias son de fi nidos
como procariotas reductores de As (V) disimilatorios (DARP). Estas bacterias son filogenéticamente
d-, y ε- Proteobacterias ( Figura 2 ) (15) . La As (V)
reductasa (ARR) respiratoria consta de una subunidad catalítica ArrA más grande y una subunidad
ArrB más pequeña. (56) . ArrA es un miembro de la familia de la reductasa DMSO que contiene un
centro de molibdeno y un [4Fe mi 4S] clúster, mientras que ArrB contiene de tres a cuatro [4Fe mi 4S]
grupos. ARR de Alkaliphilus oremlandii y
Shewanella sp. Recientemente se descubrió que ANA-3, que son bacterias que respiran As (V), es
bioquímicamente reversible (57) , mostrando tanto la oxidación de As (III) como las actividades de
reducción de As (V) en in vitro
ensayo de gel. Richey y col. (57) sugirió que el papel fisiológico de ARR depende de los potenciales
electrónicos del centro de molibdeno y [Fe mi S] grupos, subunidades adicionales o constitución de la
cadena de transferencia de electrones.
La sorción en minerales de óxidos metálicos, especialmente en (hidr) óxidos de hierro, es un
proceso importante que controla la concentración de As disuelto en varios entornos. As (V) está
fuertemente asociado con óxidos (hidr) de hierro y aluminio, mientras que As (III) es más móvil que
As (V) (58) . Por lo tanto, la disolución reductora de óxidos (hidr) de hierro que contienen As por parte
de bacterias reductoras de hierro disimilatorias puede causar la liberación de As (59,60) . Además, la
reducción directa del As (V) adsorbido en los minerales del suelo por los DARP puede ser otro
mecanismo importante de movilización del As (61,62) . Los ARM generalmente no se consideran
involucrados en la liberación de As porque ArsC, la reductasa de As (V) citoplásmica, no es capaz de
reducir directamente el As (V) adsorbido en los minerales del suelo.
(63) . Por lo tanto, se cree que ARR es responsable de la reducción de As (V) en la fase sólida,
aunque la forma en que se transfiere el ARR periplásmico
V OL. xx, 2013 MICROBIOLOGÍA DEL ARSÉNICO INORGÁNICO 3

Marinobacter santoriniensis NKSG1 ( ACF09051)

Pseudomonas sp. 72 ( ABY19330)
Pseudomonas sp. 89 ( ABY19328)
Thiomonas arsenivorans DSM16361_band2 ( ADE33057)
Pseudomonas sp. 1 ( ABY19326)
Pseudomonas sp. 73 ( ABY19327)
Pseudomonas stutzeri TS44 ( ACB05943)
Achromobacter sp. 40AGIII ( AEL22195)
Achromobacter sp. NT-10 ( ABD72610)
Alcaligenes sp. S46 ( ADF47192)
Alcaligenes sp. YI13H ( ABY19322)
Alcaligenes sp. T12RB ( ABY19321)
Achromobacter sp. WA20 ( ABD72615)
Ralstonia sp. 22 ( ABY19329)
Achromobacter arsenitoxydans SY8 ( ABP63660)
Alcaligenes faecalis NCIB8687 ( Q7SIF4)
Burkholderia sp. YI019A ( ABY19323)
Burkholderia sp. S31R ( ADF47190)
β- Proteobacterias
Burkholderia sp. S232 ( ADF47189)
Burkholderia sp. S32 ( ADF47191)
Burkholderia sp. S222 ( ADF47188)
Herminiimonas arsenicoxydans ULPA1 ( AAN05581)
Tiomonas sp. WJ68 ( ABY19318)
Thiomonas arsenivorans DSM16361 ( ABY19316)
Thiomonas arsenivorans DSM16361_band1 ( ADE33058)
Micromonospora sp. X14 ( CCD32987) Actinobacterias
Tiomonas sp. NO115 ( ABY19317)
Acidovorax sp.75 ( ABY19324)
Hydrogenophaga sp NT-14 ( ABD72609) Grupo II
Hydrogenophaga sp. WA13 ( ABD72613)
Acinetobacter sp. WA19 ( ABD72614)
Limnobacter sp.83 ( ABY19325)
Polaromonas sp.GM1 ( ABW84260)
Variovorax sp. MM-1 ( AFN80467)
Variovorax sp. RM1 ( ABD35886)
Variovorax sp.4-2 ( ABY19319)
Leptothrix sp. S1-1 ( ABY19320)
Flavobacterium sp.19AAV ( AEL22198) Bacteroidetes
Acinetobacter sp.18AAV ( AEL22197)
Acinetobacter sp.16AAV ( AEL22196)
Ralstonia sp. R229 ( CCA82914)
Ralstonia solanacearum PSI07 ( YP_003749888)
Ralstonia syzygii R24 ( CCA86643)
Acinetobacter sp.33 ( ABY19331)
Pseudomonas sp.5AAV ( AEL22194)
Pseudomonas sp.D2OHCJ ( ABY19332)
Rhodococcus sp.46AAIII ( AEL22193)
Pseudomonas sp. 46 ( ABY19333)
Flavobacterium sp.16AGV ( AEL22190)
Flavobacterium sp.18AGV ( AEL22191)
γ- Proteobacterias Pseudomonas sp.15AGV ( AEL22189)
Pseudomonas sp. 20AAIII ( AEL22181)
Achromobacter sp. 38AGIII ( AEL22188)
Pseudomonas sp. 25AAIII ( AEL22184)
Pseudomonas sp. 25AGIII ( AEL22187)
Pseudomonas sp. 24AGIII ( AEL22186)
Bacilo sp. 21AAIII ( AEL22182) Firmicutes
Stenotrophomonas sp. MM-7 ( AFN80468)
Polymorphum gilvum ( YP_004304060)
Bosea sp.43AGV ( AEL22179)
Agromyces sp. 44AGV ( AEL22180)
Bosea sp. S41RM2 ( ADF47199)
Bosea sp. S41RM1 ( ADF47198)
Bosea sp. WAO ( ABJ55855)
Bosea sp. 7AGV ( AEL22177)
Bosea sp. 8AGV ( AEL22178)
Thiobacillus sp. S1 ( ABJ55851)
Hydrogenophaga sp. CL3 ( ABJ55854)
Ancylobacter sp. OL1_2 ( ABJ55853)
Ancylobacter sp. OL1_1 ( ABJ55852)
Ancylobacter dichloromethanicus As3-1b ( CBY79896) Grupo I
α- Proteobacterias Metilobacteria sp. S47 ( ADF47200)
Nitrobacter hamburgensis ( YP_571843)
Metilocystis sp. SC2 ( CCJ06851)
Aminobacter sp. 86 ( ABY19334)
Sinorhizobium sp. DAO10 ( ABJ55850)
Mesorhizobio sp. DM1 ( ABD35887)
Ensifer adhaerens ( CBY79895)
Sinorhizobium sp. IK-A2 ( AGC82137)
Agrobacterium sp. Ben-5 ( ABD72612)
Rhizobium sp. NT-26 ( AAR05656)
Agrobacterium tumefaciens 5A ( ABB51928)
Agrobacterium sp. TS45 ( ACB05955)
Ochrobactrum tritici ( ACK38267)
Sinorhizobium sp. NT-4 ( ABD7261)
Candidatus Nitrospira defluvii ( YP_003799308) Nitrospira
Cloroflexo sp. Y-400-fl ( YP_002569069)
Cloroflexus aurantiacus J-10-fl ( YP_001634827) Cloroflexi
Thermus thermophilus ( BAD71923)
Thermus sp. HR13 ( ABB17184) Deinococcus-Thermus
Thermus scotoductus SA-01 ( ADW22085)
Cloroflexus agregados DSM9485 ( YP_002461759)
Feobacteroides de clorobium BS1 ( YP_001960747)
Chlorobium limicola DSM245 ( YP_001942454) Clorobi
Sulfurihidrogenibio sp. Y04ANG1 ( ACN59445)
Sulfurihydrogenibium yellowstonense SS-5 ( ACN59446) Aquificae
Hidrogenobáculo sp. 3684 ( ACJ04807)
Sulfolobus tokodaii str.7 ( BAB67500)
Pyrobaculum oguniense TE7 ( AFA38559)
Aeropyrum pernix K1 ( BAA81573) Crenarchaeota
Aeropyrum camini SY1 ( BAN91066)
Roseobacter litoralis Och149 ( YP_004691143)
Vibrio splendidus LGP32 ( YP_002395243)
ArrA Chrysiogenes arsenatis ( AAU11839)

0,2

HIGO. 1. Árbol filogenético de unión de vecinos de secuencias de AioA encontradas en cepas aisladas. La ArrA de Chrysiogenes arsenatis se utilizó como grupo externo. Los círculos y triángulos en los nodos de las ramas representan porcentajes de
arranque (1000 réplicas): fi círculos llenos, 90 mi 100%; círculos abiertos, 70 mi 89%; triángulos abiertos, 50 mi 69%. No se muestran los valores <50%. La barra de escala representa el número estimado de sustituciones por sitio.

electrones a As (V) adsorbidos en la superficie mineral aún no está claro. A continuación, Sulfurospirillum spp. los fi primer DARP, cepa MIT-13, fue iso-
describimos los aspectos fisiológicos y bioquímicos de los DARP representativos, así como la extraído en 1994 de sedimentos contaminados de la cuenca de Aberjona, MA, EE. UU. (64) . Esta
organización genómica de los genes implicados en la reducción del As (V) respiratorio y la cepa, que luego se propuso como Sulfurospirillum arsenophilum ( sesenta y cinco) , es miembro de la
resistencia al As.

Por favor, cite este artículo en prensa como: Yamamura, S. y Amachi, S., Microbiología del arsénico inorgánico: del metabolismo a la biorremediación, J. Biosci. Bioeng., (2013),
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011
4 YAMAMURA Y AMACHI J. B IOSCI. B IOENG.,

ArrA

ArxA

HIGO. 2. Árbol filogenético de unión de vecinos de secuencias de ArrA y ArxA encontradas en cepas aisladas. El AioA de Rhizobium sp. Se utilizó NT-26 como grupo externo. Los círculos y triángulos en los nodos de las ramas representan porcentajes de
arranque (1000 repeticiones): fi círculos llenos, 90 mi 100%; círculos abiertos, 70 mi 89%; triángulos abiertos, 50 mi 69%. No se muestran los valores <50%. La barra de escala representa el número estimado de sustituciones por sitio.

ε- Proteobacterias que puede usar As (V) como aceptor de electrones cuando se suministra lactato Mn (IV), fumarato, azufre elemental, sul fi te y tiosulfato (75) . En un genoma de D. hafniense DCB-2,
como donante de electrones y fuente de carbono. Varios otros miembros de Sulfurospirillum spp., los genes que metabolizan el arsénico están codificados en una isla de arsénico ( Fig. 3 ). Además de arrA
incluyendo y arrB
Sulfurospirillum barnesii, S. multivorans, y S. halorespirans, también son capaces de reducción genes, genes que codifican una proteína de membrana similar a NrfD (ArrC), una proteína chaperona
disimilatoria de As (V) (66) . Muchas cepas de similar a TorD (ArrD) y proteínas reguladoras putativas involucradas en el sistema de transducción de
Sulfurospirillum spp. puede usar nitrato, nitrito, Fe (III), azufre elemental, tiosulfato y oxígeno señales de dos componentes (ArrR, ArrS y ArrT). Además, como detoxi fi genes de cationes que
(microaeróbico) como aceptores de electrones además de As (V). S. barnesii Se ha encontrado que codifican un represor transcripcional putativo (ArsR), una proteína chaperona As (III) (ArsD) y una
reduce el As (V) adsorbido en ferrihidrita así como en hidróxido de aluminio. (62) . S. arsenophilum también ATPasa (ArsA) están presentes, pero están codificados en la hebra opuesta.
liberado As de sedimentos de Aberjona esterilizados (61) .

Shewanella sp. ANA-3 Shewanella sp. ANA-3 fue aislado

Chrysiogenes arsenatis C. arsenatis, que es una filogenia
desde un muelle de madera tratada ubicado en un estuario salobre (76) . Este organismo también
miembro cally único del phylum Chrysiogenetes, se aisló de las aguas residuales de una mina de oro
puede utilizar nitrato, Fe (III), Mn (IV), tiosulfato, fumarato y oxígeno como aceptores de electrones.
australiana como un reductor de As (V) disimilatorio que usa acetato que también usa nitrato y nitrito
Porque Shewanella
como aceptores de electrones en presencia de acetato (67) . ARR de
spp. son genéticamente manejable, exhaustivo molecular
La caracterización de la reducción disimilatoria de As (V) se ha realizado utilizando esta cepa. ARR
C. arsenatis ha sido puri fi ed y caracterizado (68) . Speci fi cally,
de Shewanella sp. ANA-3 es una enzima periplásmica que se expresa durante las fases exponencial
es un heterodímero a 1 B 1) que consta de dos subunidades (ArrA y ArrB) que se ubican en el espacio
y estacionaria. (77) . Curiosamente, ARR es fi liberado finalmente de las células al medio ambiente
periplásmico. La expresión de
circundante (77) . La dinámica de expresión de arrA en la cepa ANA-3 fueron determinadas y
La ARR se induce en presencia de As (V).
comparadas por Saltikov et al. (78) , y los resultados revelaron que solo se expresa anaeróbicamente,
Bacilo spp. Hasta la fecha, al menos fi ve Bacillaceae, Bacillus arsen-
mientras que otros aceptores de electrones como oxígeno, nitrato y fumarato lo reprimen. En cambio, arsC
icoselenatis ( 69) , B. selenitireducens ( 69) , B. macyae ( 70) ,
B. selenatarsenatis ( 71) , y B. beveridgei ( 72) , han sido aislados como
disimilatorio Como reductor de (V) bacterias. Entre estos,
B. selenatarsenatis La cepa SF-1 es capaz de liberar As de óxidos (hidr) de hierro y aluminio
se expresa en condiciones aeróbicas y anaeróbicas. arrA también es inducida por 100 nM de As (III),
coprecipitados con As (V), así como de suelos contaminados con As (73) . El ARR unido a la
mientras que se requieren 1000 veces más de As (III) para la inducción de arsC. Un gen que codifica
membrana de
un tetrahema asociado a membranas. C- tipo citocromo, cymA, es necesario para que ANA-3 crezca
B. selenitireducens ha sido puri fi ed y caracterizado (74) .
en As (V) (79) . Este citocromo también es indispensable para el crecimiento de Fe (III), Mn (IV) y
Desul fi tobacterium spp. Niggemyer y col. (75) aislado un fumarato. Cuando se incuba con ferrihidrita adsorbida con As (V), una reducción de Fe (III) de fi ciente
bacteria disimilatoria reductora de As (V), Desul fi tobacterium sp. cepa GBFH, de sedimentos mutante de la cepa ANA-3 redujo eficazmente el As (V) en fase sólida, mientras que una reducción
contaminados con As. También demostraron que Desul fi tobacterium hafniense DCB-2 y de As (V) de fi cient mutante no (80) . Estos fi Los hallazgos sugieren fuertemente que la vía de
reducción de Fe (III) no es necesaria para la reducción de As (V) adsorbido por ferrihidrita. La
D. frappieri PCP-1, ambos conocidos por declorar reductivamente organisacion de arrA y arrB genes en el genoma de la cepa ANA-
bacterias lata además respirar Como (V). Estos
Desul fi tobacterium Las cepas son metabólicamente versátiles y pueden utilizar una amplia variedad
de aceptores de electrones, incluidos Fe (III), Se (VI),

Por favor, cite este artículo en prensa como: Yamamura, S. y Amachi, S., Microbiología del arsénico inorgánico: del metabolismo a la biorremediación, J. Biosci. Bioeng., (2013),
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011
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arsA arsD arrT arrS arrR arrC arrA arrB arrD

arsR

arsC arsB arsA arsD arrA arrB

acr3 arsR arrT arrS arrR arrF arrA arrB arrD arrE

acr3 arsR arrA arrB arrD arrE

arrF

HIGO. 3. Islas de arsénico que se encuentran en los genomas de Desul fi tobacterium hafniense DCB-2 (110) , Shewanella sp. ANA-3, Geobacter lovleyi SZ (111) , y Geobacter uraniireducens Tf4. Organizaciones de genes que rodean a los genes de la reductasa de As
(V) respiratoria ( arr) son exhibidos. Tenga en cuenta que D. hafniense DCB-2 y Shewanella sp. ANA-3 son bacterias disimilatorias reductoras de As (V)
(75,76) , mientras que los otros dos Geobacter las cepas no pueden crecer usando As (V) como aceptor de electrones (86) . los arr los genes y las funciones putativas de sus productos se describen de acuerdo con Reyes et al. (112) . arrA, subunidad catalítica
respiratoria de As (V) reductasa; arrB, subunidad pequeña de As (V) reductasa respiratoria; arrC, una proteína de membrana similar a NrfD que puede funcionar como un ancla para ArrAB; arrD, una chaperona similar a TorD que puede estar involucrada en la
inserción del cofactor en ArrA; arrE, un Fe putativo mi Proteína S; arrF, un putativo multihema C- tipo citocromo; arrR, arrS, y arrT, proteínas reguladoras putativas implicadas en sistemas de transducción de señales de dos componentes; arsA, una ATPasa
unida a ArsB; arsB y acr3, unido a membrana como (III) ef fl proteínas ux; arsC, una reductasa de As (V) citoplasmática; arsD, una proteína acompañante que transfiere As (III) a la bomba ArsAB; arsR, un represor transcripcional putativo. Un asterisco indica
que arrB de G. uraniireducens Rf4 contiene un codón de parada (86) .

3 se muestra en Fig. 3 . Los genes que codifican ArsD, ArsA, ArsB (una membrana ef fl ux pump), y fl suelos inundados y sedimentos anóxicos (87) . Anteproyecto de análisis del genoma de la cepa
ArsC también están presentes, lo que puede conferir resistencia a la cepa ANA-3 como (76) . OR-1 identi fi ed dos islas de arsénico que contienen múltiples arsA y arsD genes (Ehara y Amachi,
datos no publicados).

Geobacter spp. Geobacter spp., que son las más comunes

y las ubicuas bacterias reductoras de hierro, juegan un papel fundamental en la reducción Anaeromyxobacter sp. PSR-1 Anaeromyxobacter deshalo-

disimilatoria del hierro en ambientes terrestres y de agua dulce. (81) . Estudios recientes han genans fue aislado por Sanford et al. (88) como una decloración reductiva

demostrado que Geobacter spp. también funcionan como bacterias disimilatorias reductoras de As (V) D- Proteobacteria ese crece usando 2-

y pueden desempeñar un papel en la reducción y movilización de As. Islam y col. (60) clorofenol como aceptor de electrones. Este organismo tiene una motilidad deslizante, forma una
estructura similar a una espora y también puede usar nitrato, Fe (III), U (VI), Se (IV), fumarato y

encontraron que la liberación de As de los sedimentos de Bengala Occidental se produjo cuando se oxígeno (microaeróbico) como aceptores de electrones. (89 mi 91) . Kudo y col. (92) recientemente aisló

incubaron anaeróbicamente con acetato como donante de electrones, y el análisis posterior de la una bacteria disimilatoria reductora de As (V), la cepa PSR-1, de suelo contaminado con As y

biblioteca de clones del gen 16S rRNA indicó que el 70% de los clones en los sedimentos descubrió que tenía un 99,7% de similitud del gen de ARNr 16S con A. dehalogenans. Se observó

modificados con acetato eran af fi enlazado con la familia Geobacteraceae. Se observaron resultados liberación cuando la cepa PSR-1 se incubó con ferrihidrita adsorbida con As (V) o suelo contaminado

similares en el análisis de la comunidad microbiana de los sedimentos de Camboya. (82) . Además, con As estéril. Múltiples intentos de amplificar lo putativo arrA gen del ADN genómico de la cepa

los genes disimilatorios de la reductasa As (V) ( arrA) relacionado cercanamente a Geobacter spp. se PSR-1 no tuvieron éxito, lo que indica que la cepa PSR-1 puede albergar una cepa atípica

han detectado con frecuencia en sedimentos contaminados con As (83 mi 86) . Hasta

recientemente, solamente dos Geobacter especies, Geobacter arrA gen que no puede ser amplificado fi ed utilizando imprimadores degenerados previamente

uraniireducens Rf4 y G. lovleyi SZ, se sabía que poseía putativo arrA y arrB genes en sus genomas. diseñados (92) . Aunque las secuencias genómicas completas de varias cepas de Anaeromyxobacter spp.

Sin embargo, ninguna de estas cepas puede crecer utilizando As (V) como aceptor de electrones, han sido liberados, ninguno posee genes putativos para arrA y arrB.

aunque las células en reposo de G. lovleyi SZ reduce As (V) en presencia de acetato (86) . Varios arr genes
con una estructura similar a un operón están presentes en el G. lovleyi Genoma SZ, pero parece
carecer del arsA y arsD genes Fig. 3 ). Una isla de arsénico que se encuentra en el genoma de G. APLICACIÓN A LA BIOREMEDIACIÓN

uraniireducens Tf4 también carece de arsA

Remoción del agua Como se describió anteriormente, As (III) es menor

y arsD genes. Teniendo en cuenta que ambos genes desintoxicantes de As se encuentran con
frecuencia en otros genomas bacterianos disimilatorios que reducen el As (V), su incapacidad para
crecer en As (V) podría deberse en parte a la ausencia de arsA y arsD genes.
En 2013, Ohtsuka et al. (87) aisló una nueva bacteria disimilatoria reductora de As (V), Geobacter
sp. OR-1, de suelo de arroz japonés contaminado con As. La cepa OR-1 también usó nitrato, Fe (III)
y fumarato como aceptores de electrones y catalizó la liberación de As a partir de ferrihidrita
adsorbida de As (V) o suelo de arroz esterilizado. Además, el análisis de la estructura cercana al
borde de la absorción de rayos X del borde K de As (XANES) sugirió que la cepa OR-1 redujo el As
(V) directamente en la fase sólida del suelo. Debido a que la cepa OR-1 es la fi primero Geobacter especies Micrococos spp., y Bacilo spp., se aislaron de su cultivo de enriquecimiento. Andrianisa y col. (95) demostró
con la capacidad de crecer utilizando As (V) como el único aceptor de electrones, puede ser útil
como un microorganismo modelo en fl influyendo en la movilización de As en
adsortivo que As (V); por lo tanto, la oxidación de As (III) es un proceso de pretratamiento importante
para la adsorción y coprecipitación utilizando minerales de Al / Fe (III). Debido a que la oxidación
química de As (III) a través del oxígeno es muy lenta (93) , la aplicación de oxidantes aeróbicos de As
(III) puede ser una estrategia de remediación eficaz para la eliminación de As del agua contaminada.
Por ejemplo, Ike et al. (94) obtuvo con éxito un cultivo de enriquecimiento con un suelo libre de
contaminación por As que mostró una alta actividad oxidante de As (III) y una adsorción de As muy
mejorada por la alúmina activada. Tres HAO aeróbicos, presumiblemente clasi fi ed como Haemophilus
spp.,
que un lodo activado recogido de una planta de tratamiento que no recibe aguas residuales
contaminadas con As se oxida rápidamente con As (III). Además, aislaron un CAO aeróbico
mediante el subcultivo del lodo.

Por favor, cite este artículo en prensa como: Yamamura, S. y Amachi, S., Microbiología del arsénico inorgánico: del metabolismo a la biorremediación, J. Biosci. Bioeng., (2013),
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011
6 YAMAMURA Y AMACHI
sin una fuente de carbono orgánico. También encontraron que la oxidación biológica de As (III)
puede ocurrir en una planta a gran escala basada en fi Investigaciones de campo de un proceso de
lodo activado por zanja de oxidación que recibe aguas residuales contaminadas con As. En su
investigación, oxidado como en el ef fl Se demostró que el uente se eliminaba eficazmente por
coprecipitación con hidróxido férrico. En un estudio reciente realizado por el mismo grupo, un fl Se
realizó un biorreactor de flujo con bacterias aerobias oxidantes de As (III) inmovilizadas como un
paso de pretratamiento para la eliminación de As del agua subterránea (96) .
Los CAO anaeróbicos también se pueden utilizar como un proceso alternativo para la
preoxidación de As (III). Sun y col. (97) construyó dos biorreactores continuos diferentes con un lodo
granular desnitrificante y un lodo granular metanogénico. La oxidación anóxica de As (III) vinculada a
denitri quimiolitotrófico fi Se observó continuamente catión en ambos biorreactores. Inocularon el bio
granular desnitrificante oxidante de As (III). fi lms en continuo fl Owcolumns empaquetados con alúmina
activada y encontró que la oxidación dependiente de nitrato de As (III) mejoró la adsorción e
inmovilización de As sobre alúmina activada (98) . En otro estudio, la oxidación simultánea de As (III)
y Fe (II) vinculada a denitri fi catión se realizó en continuo fl columnas de arena inoculadas con lodo
desnitrificante oxidante de As (III) (99) . La oxidación de Fe (II) soluble condujo a la formación de una
mezcla de óxidos de Fe (III) dominada por hematita, lo que resultó en una inmovilización mejorada de
As en la columna. Estas investigaciones implican que el tratamiento anaeróbico tiene el potencial de
eliminar tanto el nitrato como el As del agua en un solo sistema.
En mayores condiciones de reducción, el enfoque opuesto, a saber, la reducción de As (V), se
puede utilizar para eliminar el As de la fase acuosa porque el As (III) forma precipitados con sulf. fi Delaware
(100) . Formación de As sul fi des o disminuciones en el As acuoso resultante del As (V) microbiano y
la reducción del sulfato se han observado en varios biorreactores (101 mi 103) . Además, Upadhyaya
et al. (102)
demostró la eliminación simultánea de nitrato y As de un agua subterránea sintética que contiene
nitrato, sulfato y As (V) utilizando un
fi Sistema de biorreactor de apuesta fija que consta de dos columnas consecutivas. En su sistema, el
nitrato se eliminó principalmente en el fi primera columna, mientras que As se inmovilizó
principalmente en la columna posterior a través de As sul fi de precipitación y precipitación superficial
sobre sulfuro de hierro fi des. En un estudio reciente, theymodi fi funcionamiento del sistema de
biorreactor para minimizar la formación de sólidos cargados de As en el fi primera columna porque
contenía zonas de alta generación de biomasa (zonas reductoras de oxígeno disuelto y nitratos) y
requería un lavado a contracorriente frecuente para eliminar el exceso de biomasa (103) .
Remoción del suelo Debido a que As (V) a menudo se detecta como
principales especies de As en suelos contaminados (104 mi 106) , su reducción a As (III) menos
adsorbente puede promover la eliminación de As desde la fase sólida a la acuosa; por lo tanto,
podría ser aplicable para la remediación de suelos. Desde este aspecto, los DARP son agentes
deseables porque los ARM solo pueden reducir el As (V) acuoso que ha entrado en la celda. Varios
estudios han demostrado la disolución reductora de As de sólidos cargados de As y suelos /
sedimentos ricos en As por DARP
(60 mi 62,73,87,92) . Sin embargo, la aplicabilidad de la movilización de As microbianos a la
biorremediación se desconoce en gran medida porque la mayoría de los estudios realizados hasta la
fecha se han centrado en aspectos biogeoquímicos.
Yamamura y col. (107) investigó la eliminación de As de dos tipos de suelos contaminados
industrialmente mediante disolución reductora microbiana. UN DARP, B. selenatarsenatis SF-1,
movilizó exitosamente As en la fase acuosa de ambos suelos contaminados a través de la reducción
de As (V) y Fe (III) en fase sólida. También demostraron que la coexistencia de una quinona de
transporte de electrones extracelular y el DARP mejoró la ef fi eficiencia de eliminación de As de
suelos contaminados con liberación concomitante de Fe (II). De hecho, aproximadamente el 56% y el
40% de As se eliminó de suelos contaminados que contenían 250 y 2400 mg / kg de As,
respectivamente. Soda y col. (108) propuesta de aplicación de un biorreactor de lechada utilizando el
DARP para la remediación de
Por favor, cite este artículo en prensa como: Yamamura, S. y Amachi, S., Microbiología del arsénico inorgánico: del metabolismo a la biorremediación, J. Biosci. Bioeng., (2013),
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011
J. B IOSCI. B IOENG.,
As-contaminado suelo y desarrolló un modelo matemático que proporciona un marco para
comprender y predecir la disolución de As del suelo. Lee y col. (109) aplicó una combinación de
movilización microbiana de As y remediación electrocinética a suelos de relaves de minas
contaminados con As. En los reactores de biolixiviación tanto de tipo discontinuo como de columna,
la estimulación de bacterias autóctonas mediante la inyección de fuentes de carbono orgánico
condujo a la disolución reductora de As. Tratamiento electrocinético posterior mejorado como efecto
de eliminación
fi eficiencia, y el proceso combinado logró aproximadamente el 67% de eliminación de As del suelo
que contiene 4023 mg / kg de As. Aunque la eliminación similar ef fi ciency was only obtained during
electrokinetic treatment, the preliminary microbial As mobilization reduced the duration of
electrokinetics, with the combined process resulting in a 26.4% cost reduction. Because the treatment
methods available for Ascontaminated soils are mainly soil replacement, containment, and solidi fi cation/stabilization,
these studies indicate a great potential for application of DARPs as a novel bioremediation strategy
for As removal from soils.
In conclusion, the history of the interaction between As and prokaryotes considerably exceeds
that of its interaction with human beings. Although the microbiological study of As is a century old, we
still have only a limited understanding of the ancient processes by which prokaryotes utilize or tolerate
As. The more we learn about them, the more complex they appear to become. However, we believe
that the development of research in this fi eld can provide the key to handling this toxic and ubiquitous
metalloid.
ACKNOWLEDGMENTS
This work was partly supported by JSPS KAKENHI Grant Numbers 23681005 for S. Y. and
23580103 for S. A. In addition, S. A. is grateful to A. Ehara and M. Tonomura (Chiba University) for
providing technical assistance with informatics.
References
1. Cullen, W. R. and Reimer, K. J.: Arsenic speciation in the environment, Chem. Rev., 89, 713 e 764 (1989).
2. Oremland, R. S. and Stolz, J. F.: The ecology of arsenic, Science, 300, 939 e 944
(2003).
3. Smith, E., Naidu, R., and Alston, A. M.: Arsenic in the soil environment: a review, Adv. Agron., 64, 149 e 195 (1998).
4. Fendorf, S., Michael, H. A., and van Geen, A.: Spatial and temporal variations of ground water arsenic in south
and southeast Asia, Science, 328, 1123 e 1127
(2010).
5. Ng, J. C., Wang, J., and Shraim, A.: A global health problem caused by arsenic from natural sources,
Chemosphere, 52, 1353 e 1359 (2003).
6. Williams, P. N., Islam, M. R., Adomako, E. E., Raab, A., Hossain, S. A., Zhu, Y. G., Feldmann, J., and Meharg,
A. A.: Increase in rice grain arsenic for regions of Bangladesh irrigating paddies with elevated arsenic in
groundwaters, Environ. Sci. Technol., 40, 4903 e 4908 (2006).
7. Nriagu, J. O.: Arsenic poisoning through the ages, pp. 1 e 26, in: Frankenberger, W. T., Jr. (Ed.), Environmental
chemistry of arsenic. Marcel Dekker, New York (2002).
8. Nohara, K., Tateishi, Y., Suzuki, T., Okamura, K., Murai, H., Takumi, S., Maekawa, F., Nishimura, N., Kobori,
M., and Ito, T.: Late-onset increases in oxidative stress and other tumorigenic activities and tumor with a Ha- ras
mutation in the liver of adult male C3H mice gestationally exposed to arsenic, Toxicol. Sci., 129, 293 e 304 (2012).
9. Belluck, D. A., Benjamin, S. L., Baveye, P., Sampson, J., and Johnson, B.:
Widespread arsenic contamination of soils in residential areas and public space: an emerging regulatory or
medical crisis? Int. J. Toxicol., 22, 109 e 128
(2003).
10. Mandal, B. K. and Suzuki, K. T.: Arsenic round the world: a review, Talanta,
58, 201 e 235 (2002).
11. Lièvremont, D., Bertin, P. N., and Lett, M.-C.: Arsenic in contaminated waters: biogeochemical cycle, microbial
metabolism and biotreatment processes, Biochimie, 91, 1229 e 1237 (2009).
12. Bhumbla, D. K. and Keefer, R. F.: Arsenic mobilization and bioavailability in soils, pp. 51 e 82, in: Nriagu, J. O.
(Ed.), Arsenic in the environment part I: cycling and characterization. Wiley-Interscience, New York (1994).
V OL. xx, 2013 MICROBIOLOGY OF INORGANIC ARSENIC 7

13. Huang, Y.-C.: Arsenic distribution in soils, pp. 17 e 49, in: Nriagu, J. O. (Ed.), Arsenic in the environment part I: 39. Quéméneur, M., Heinrich-Salmeron, A., Muller, D., Lièvremont, D., Jauzein, M., Bertin, P. N., Garrido, F., and
cycling and characterization. WileyInterscience, New York (1994). Joulian, C.: Diversity surveys and evolutionary relationships of aoxB genes in aerobic arsenite-oxidizing
bacteria, Appl. Environ. Microbiol., 74, 4567 e 4573 (2008).
14. Mok, M. W. and Wai, C. M.: Mobilization of arsenic in contaminated river waters, pp. 99 e 117, in: Nriagu, J. O.
(Ed.), Arsenic in the environment part I: cycling and characterization. Wiley-Interscience, New York (1994). 40. Inskeep, W. P., Macur, R. E., Hamamura, N., Warelow, T. P., Ward, S. A., and Santini, J. M.: Detection,
diversity and expression of aerobic bacterial arsenite oxidase genes, Environ. Microbiol., 9, 934 e 943 (2007).
15. Oremland, R. S. and Stolz, J. F.: Arsenic, microbes and contaminated aquifers, Trends Microbiol., 13, 45 e 49 (2005).
41. Hamamura, N.,Macur, R. E., Korf, S., Ackerman, G., Taylor,W. P., Kozubal,M., Reysenbach, A.-L., and
16. Yamamura, S., Watanabe, K., Suda, W., Tsuboi, S., and Watanabe, M.: Effect of antibiotics on redox Inskeep, W. P.: Linking microbial oxidation of arsenic with detection and phylogenetic analysis of arsenite
transformations of arsenic and diversity of arseniteoxidizing bacteria in sediment microbial communities, oxidase genes in diverse geothermal environments, Environ. Microbiol., 11, 421 e 431 (2009).
Environ. Sci. Technol.,
48, 350 e 357 (2014). 42. Cai, L., Liu, G., Rensing, C., and Wang, G.: Genes involved in arsenic transformation and resistance
17. Yamamura, S., Watanabe, M., Yamamoto, N., Sei, K., and Ike, M.: Potential for microbially mediated redox associated with different levels of arsenic-contaminated soils, BMC Microbiol., 9, 4 (2009).
transformations and mobilization of arsenic in uncontaminated soils, Chemosphere, 77, 169 e 174 (2009).
43. Sultana, M., Vogler, S., Zargar, K., Schmidt, A.-C., Saltikov, C., Seifert, J., and Schlömann, M.: New clusters of
18. Turner, A. W.: Bacterial oxidation of arsenic, Nature, 164, 76 e 77 (1949). arsenite oxidase and unusual bacterial groups in enrichments from arsenic-contaminated soil, Arch. Microbiol., 194,
19. Ehrlich, H. L.: Bacterial oxidation of As(III) compounds, pp. 313 e 327, in: Frankenberger, W. T., Jr. (Ed.),
Environmental chemistry of arsenic. Marcel Dekker, New York (2002). 623 e 635 (2012).
44. Engel, A. S., Johnson, L. R., and Porter, M. L.: Arsenite oxidase gene diversity among Chloro fl exi and Proteobacteria
20. Santini, J. M., vanden Hoven, R. N., and Macy, J. M.: Characteristics of newly discovered from EI Tatio Geyser Field, Chile, FEMS Microbiol. Ecol., 83, 745 e 756 (2013).
arsenite-oxidizing bacteria, pp. 329 e 342, in:
Frankenberger, W. T., Jr. (Ed.), Environmental chemistry of arsenic. Marcel Dekker, New York (2002). 45. Lami, R., Jones, L. C., Cottrell, M. T., Lafferty, B. J., Ginder-Vogel, M., Sparks, D. L., and Kirchman, D. L.: Arsenite
modi fi es structure of soil microbial communities and arsenite oxidation potential, FEMS Microbiol. Ecol.,
21. Silver, S. and Phung, L. T.: Genes and enzymes involved in bacterial oxidation and reduction of inorganic
arsenic, Appl. Environ. Microbiol., 71, 599 e 608 84, 270 e 279 (2013).
(2005). 46. Oremland, R. S., Hoeft, S. E., Santini, J. M., Bano, N., Hollibaugh, R. A., and Hollibaugh, J. T.: Anaerobic
22. Stolz, J. F., Basu, P., and Oremland, R. S.: Microbial arsenic metabolism: new twists on an old poison, oxidation of arsenite in Mono Lake water and by a facultative, arsenite-oxidizing chemoautotroph, strain
Microbe, 5, 53 e 59 (2010). MLHE-1, Appl. Environ. Microbiol., 68, 4795 e 4802 (2002).
23. vanden Hoven, R. N. and Santini, J. M.: Arsenite oxidation by the heterotroph
Hydrogenophaga sp. str. NT-14: the arsenite oxidase and its physiological electron acceptor, Biochim. 47. Hoeft, S. E., Blum, J. S., Stolz, J. F., Tabita, F. R., Witte, B., King, G. M., Santini, J. M., and Oremland, R. S.: Alkalilimnicola
Biophys. Acta, 1656, 148 e 155 (2004). ehrlichii sp. nov., a novel, arsenite-oxidizing haloalkaliphilic gammaproteobacterium capable of
24. Santini, J. M., Sly, L. I., Wen, A., Comrie, D., Wulf-Durand, P., and Macy, J. M.: chemoautotrophic or heterotrophic growth with nitrate or oxygen as the electron acceptor, Int. J. Syst. Evol.
A new chemolithoautotrophic arsenite-oxidizing bacterium isolated from a gold mine: phylogenetic, Microbiol., 57, 504 e 512 (2007).
physiological, and preliminary biochemical studies, Appl. Environ. Microbiol., 66, 92 e 97 (2000).
48. Kulp, T. R., Hoeft, S. E., Asao, M., Madigan, M. T., Hollibaugh, J. T., Fisher, J. C., Stolz, J. F., Culbertson, C.
25. Gihring, T. M. and Ban fi eld, J. F.: Arsenite oxidation and arsenate respiration by a new Thermus isolate, FEMS W., Miller, L. G., and Oremland, R. S.:
Microbiol. Lett., 204, 335 e 340 (2001). Arsenic(III) fuels anoxygenic photosynthesis in hot spring bio fi lms fromMono Lake, California, Science, 321, 967
26. Handley, K. M., Héry, M., and Lloyd, J. R.: Redox cycling of arsenic by the hydrothermal marine bacterium Marinobacter e 970 (2008).
santoriniensis, Environ. Microbiol., 11, 1601 e 1611 (2009). 49. Zarger, K., Hoeft, S., Oremland, R., and Saltikov, C. W.: Identi fi cation of a novel arsenite oxidase gene, arxA, in
the haloalkaliphilic, arsenite-oxidizing bacterium Alkalilimnicola ehrlichii strain MLHE-1, J. Bacteriol., 192,
27. Andreoni, V., Zanchi, R., Cavalca, L., Corsini, A., Romagnoli, C., and Canzi, E.:
Arsenite oxidation in Ancylobacter dichloromethanicus As3-1b strain: detec- 3755 e 3762 (2010).
tion of genes involved in arsenite oxidation and CO 2 fi xation, Curr. Microbiol., 50. Zarger, K., Conrad, A., Bernick, D. L., Lowe, T. M., Stolc, V., Hoeft, S., Oremland, R. S., Stolz, J., and Saltikov,
65, 212 e 218 (2012). C. W.: ArxA, a new clade of arsenite oxidase within the DMSO reductase family of molybdenum
28. Hamamura, N., Fukushima, K., and Itai, T.: Identi fi cation of antimony- and arsenite-oxidizing bacteria oxidoreductase, Environ. Microbiol., 14, 1635 e 1645 (2012).
associated with antimony mine tailing, Microbes Environ., 28, 257 e 263 (2013).
51. Takami, H., Noguchi, H., Takaki, Y., Uchiyama, I., Toyoda, A., Nishi, S., Chee, G.-J., Arai, W., Nunoura, T.,
29. Bachate, S. P., Khapare, R. M., and Kodam, K. M.: Oxidation of arsenite by two b- proteobacteria isolated from Itoh, T., Hattori, M., and Takai, K.: A deeply branching thermophilic bacterium with an ancient acetyl-CoA
soil, Appl. Microbiol. Biotechnol., 93, pathway dominates a subsurface ecosystem, PLoS One, 7, e30559 (2012).
2135 e 2145 (2012).
30. Bahar, M. M., Megharaj, M., and Naidu, R.: Arsenic bioremediation potential of a new arsenite-oxidizing 52. Castelle, C. J., Hug, L. A., Wrighton, K. C., Thomas, B. C., Williams, K. H., Wu, D., Tringe, S. G., Singer, S. W.,
bacterium Stenotrophomonas sp. MM-7 isolated from soil, Biodegradation, 23, 803 e 812 (2012). Eisen, J. A., and Ban fi eld, J. F.: Extraordinary phylogenetic diversity and metabolic versatility in aquifer
sediment, Nature. Commun., 4, 2120 (2013).
31. Anderson, G. L., Williams, J., and Hille, R.: The puri fi cation and characterization of arsenite oxidase from Alcaligenes
faecalis, a molybdenum containing hydroxylase, J. Biol. Chem., 267, 23674 e 23682 (1992). 53. Rhine, E. D., Phelps, C. D., and Young, L. Y.: Anaerobic arsenite oxidation by novel denitrifying isolates,
Environ. Microbiol., 8, 899 e 908 (2006).
32. Muller, D., Lièvremont, D., Simeonova, D. D., Hubert, J. C., and Lett, M. C.: 54. Rosen, B.: Biochemistry of arsenic detoxi fi cation, FEBS Lett., 529, 86 e 92
Arsenite oxidase aox genes from a metal-resistant betaproteobacterium, (2002).
J. Bacteriol., 185, 135 e 141 (2003). 55. Rosen, B.: Families of arsenic transporters, Trends Microbiol., 7, 207 e 212
33. Ellis, P. J., Conrads, T., Hille, R., and Kuhn, P.: Crystal structure of the 100 kDa arsenite oxidase from Alcaligenes (1999).
faecalis in two crystal forms at 1.64 Å and 56. Saltikov, C. W. and Newman, D. K.: Genetic identi fi cation of a respiratory arsenate reductase, Proc. Natl.
2.03 Å, Structure, 9, 125 e 132 (2001). Acad. Sci. USA, 100, 10983 e 10988 (2003).
34. Santini, J. M. and vanden Hoven, R. N.: Molybdenum-containing arsenite oxidase of the chemolithoautotrophic 57. Richey, C., Chovanec, P., Hoeft, S. E., Oremland, R. S., Basu, P., and Stolz, J. F.: Respiratory arsenate
arsenite oxidizer NT-26, J. Bacteriol., reductase as a bidirectional enzyme, Biochem. Biophys. Res. Commun., 382, 298 e 302 (2009).
186, 1614 e 1619 (2004).
35. Lett, M. C., Muller, D., Lièvremont, D., Silver, S., and Santini, J.: Uni fi ed nomenclature for genes involved in 58. Dixit, S. and Hering, J. G.: Comparison of arsenic(V) and arsenic(III) sorption onto iron oxide minerals:
prokaryotic aerobic arsenite oxidation, implications for arsenic mobility, Environ. Sci. Technol., 37, 4182 e 4189 (2003).
J. Bacteriol., 194, 207 e 208 (2012).
36. Heinrich-Salmeron, A., Cordi, A., Brochier-Armanet, C., Halter, D., Pagnout, C., Abbaszadeh-fard, E., Montaut, 59. Cummings, D. E., Caccavo, F., Jr., Fendorf, S., and Rosenzweig, R. F.: Arsenic mobilization by the
D., Seby, F., Bertin, P. N., Bauda, P., and Arsène-Ploetze, F.: Unsuspected diversity of arseniteoxidizing dissimilatory Fe(III)-reducing bacterium Shewanella alga
bacteria as revealed by widespread distribution of aoxB gene in prokaryotes, Appl. Environ. Microbiol., 77, 4685 BrY, Environ. Sci. Technol., 33, 723 e 729 (1999).
e 4692 (2011). 60. Islam, F. S., Gault, A. G., Boothman, C., Polya, D. A., Charnock, J. M., Chatterjee, D., and Lloyd, J. R.: Role of
metal-reducing bacteria in arsenic release from Bengal delta sediments, Nature, 430, 68 e 71 (2004).
37. Quéméneur, M., Cébron, A., Billard, P., Battaglia-Brunet, F., Garrido, F., Leyval, C., and Joulian, C.: Population
structure and abundance of arseniteoxidizing bacteria along an arsenic pollution gradient in waters of the 61. Ahmann, D., Krumholz, L. R., Hemond, H. F., Lovley, D. R., and Morel, F. M. M.: Microbial mobilization of
Upper Isle River Basin, France, Appl. Environ. Microbiol., 76, 4566 e 4570 (2010). arsenic from sediments of the Aberjona watershed, Environ. Sci. Technol., 31, 2923 e 2930 (1997).

38. Rhine, E. D., Ní Chadhain, S. M., Zylstra, G. J., and Young, L. Y.: The arsenite oxidase genes ( aroAB) in novel 62. Zobrist, J., Dowdle, P. R., Davis, J. A., and Oremland, R. S.: Mobilization of arsenite by dissimilatory reduction
chemoautotrophic arsenite oxidizers, Biochem. Biophys. Res. Commun., 354, 662 e 667 (2007). of adsorbed arsenate, Environ. Sci. Technol., 34, 4747 e 4753 (2000).

Please cite this article inpress as: Yamamura, S., and Amachi, S., Microbiology of inorganic arsenic: Frommetabolism to bioremediation, J. Biosci. Bioeng., (2013),
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011
8 YAMAMURA AND AMACHI
63. Langner, H. W. and Inskeep, W. P.: Microbial reduction of arsenate in the presence of ferrihydrite, Environ. Sci.
Technol., 34, 3131 e 3136 (2000).
64. Ahmann, D., Roberts, A. L., Krumholz, L. R., and Morel, F. M. M.: Microbe grows by reducing arsenic, Nature, 371,
750 (1994).
65. Stolz, J. F., Ellis, D. J., Blum, J. S., Ahmann, D., Lovley, D. R., and Oremland, R. S.: Sulfurospirillum barnesii sp.
nov. and Sulfurospirillum arsenophilum sp. nov., new members of the Sulfurospirillum clade of the ε- Proteobacteria,
Int. J. Syst. Bacteriol., 49, 1177 e 1180 (1999).
66. Luijten, M. L. G. C., de Weert, J., Smidt, H., Boschker, H. T. S., de Vos, W. M., Schraa, G., and Stams, A. J.
M.: Description of Sulfurospirillum halorespirans
sp. nov., an anaerobic, tetrachloroethene-respiring bacterium, and transfer of
Dehalospirillum multivorans to the genus Sulfurospirillum as Sulfurospirillum multivorans comb. nov. Int. J.
Syst. Evol. Microbiol., 53, 787 e 793 (2003).
67. Macy, J. M., Nunan, K., Hagen, K. D., Dixon, D. R., Harbour, P. L., Cahill, M., and Sly, L. I.: Chrysiogenes
arsenatis gen. nov., sp. nov., a new arsenaterespiring bacterium isolated from gold mine wastewater, Int. J.
Syst. Bacteriol.,
46, 1153 e 1157 (1996).
68. Krafft, T. and Macy, J. M.: Puri fi cation and characterization of the respiratory arsenate reductase of Chrysiogenes
arsenatis, Eur. J. Biochem., 255, 647 e 653
(1998).
69. Blum, J. S., Bindi, A. B., Buzzelli, J., Stolz, J. F., and Oremland, R. S.: Bacillus arsenicoselenatis, sp. nov., and
Bacillus selenitireducens, sp. nov.: two haloalkaliphiles from Mono Lake, California that respire oxyanions of
selenium and arsenic, Arch. Microbiol., 171, 19 e 30 (1998).
70. Santini, J. M., Streimann, I. C. A., and vanden Hoven, R. N.: Bacillus macyae
sp. nov., an arsenate-respiring bacterium isolated from an Australian gold mine, Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 54,
2241 e 2244 (2004).
71. Yamamura, S., Yamashita, M., Fujimoto, N., Kuroda, M., Kashiwa, M., Sei, K., Fujita, M., and Ike, M.: Bacillus
selenatarsenatis sp. nov., a selenateand arsenate-reducing bacterium isolated from the ef fl uent drain of a
glassmanufacturing plant, Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 57, 1060 e 1064 (2007).
72. Baesman, S. M., Stolz, J. F., Kulp, T. R., and Oremland, R. S.: Enrichment and isolation of Bacillus beveridgei sp.
nov., a facultative anaerobic haloalkaliphile from Mono Lake, California, that respires oxyanions of tellurium,
selenium, and arsenic, Extremophiles, 13, 695 e 705 (2009).
73. Yamamura, S., Yamamoto, N., Ike, M., and Fujita, M.: Arsenic extraction from solid phase using a dissimilatory
arsenate-reducing bacterium, J. Biosci. Bioeng., 100, 219 e 222 (2005).
74. Afkar, E., Lisak, J., Saltikov, C., Basu, P., Oremland, R. S., and Stolz, J. F.: The respiratory arsenate reductase
from Bacillus selenitireducens strain MLS10, FEMS Microbiol. Lett., 226, 107 e 112 (2003).
75. Niggemyer, A., Spring, S., Stackebrandt, E., and Rosenzweig, R. F.: Isolation and characterization of a new
As(V)-reducing bacterium: implication for arsenic mobilization and the genus Desul fi tobacterium, Appl. Environ.
Microbiol., 67, 5568 e 5580 (2001).
76. Saltikov, C. W., Cifuentes, A., Venkateswaran, K., and Newman, D. K.: The
ars detoxi fi cation system is advantageous but not required for As(V) respiration by the genetically tractable Shewanella
species strain ANA-3, Appl. Environ. Microbiol., 69, 2800 e 2809 (2003).
77. Malasarn, D., Keeffe, J. R., and Newman, D. K.: Characterization of the arsenate respiratory reductase from Shewanella
100.
sp. strain ANA-3, J. Bacteriol.,
190, 135 e 142 (2008).
78. Saltikov, C. W., Wildman, R. A., Jr., and Newman, D. K.: Expression dynamics of arsenic respiration and
detoxi fi cation in Shewanella sp. strain ANA-3,
J. Bacteriol., 187, 7390 e 7396 (2005).
79. Murphy, J. N. and Saltikov, C. W.: The cymA gene, encoding a tetraheme c-
type cytochrome, is required for arsenate respiration in Shewanella species,
J. Bacteriol., 189, 2283 e 2290 (2007).
80. Reyes, C., Murphy, J. N., and Saltikov, C. W.: Mutational and gene expression analysis of mtrDEF, omcA and mtrCAB 103.
during arsenate and iron reduction in
Shewanella sp. ANA-3, Environ. Microbiol., 12, 1878 e 1888 (2010).
81. Lovley, D. R., Ueki, T., Zhang, T., Malvankar, N. S., Shrestha, P. M., Flanagan, K. A., Aklujkar, M., Butler, J.
E., Giloteaux, L., Rotaru, A.-E., and other 5 authors: Geobacter: the microbe electric ’ s physiology, ecology, and
practical applications, Adv. Microb. Physiol, 59, 1 e 100 (2011).
82. Rowland, H. A. L., Pederick, R. L., Polya, D. A., Pancost, R. D., van Dongen, B. E., Gault, A. G., Vaughan, D.
J., Bryant, C., Anderson, B., and Lloyd, J. R.: The control of organic matter on microbially mediated iron
reduction and arsenic release in shallow alluvial aquifers, Cambodia, Geobiology, 5, 281 e 292 (2007).
83. Héry, M., Gault, A. G., Rowland, H. A. L., Lear, G., Polya, D. A., and Lloyd, J. R.:
Molecular and cultivation-dependent analysis of metal-reducing bacteria implicated in arsenic mobilization in
South-East Asian aquifers, Appl. Geochem., 23, 3215 e 3223 (2008).
84. Héry, M., van Dongen, B. E., Gill, F., Mondal, D., Vaughan, D. J., Pancost, R. R., Polya, D. A., and Lloyd, J. R.:
Arsenic release and attenuation in low organic carbon aquifer sediments fromWest Bengal, Geobiology, 8, 155 e
168 (2010).
85. Lear, G., Song, B., Gault, A. G., Polya, D. A., and Lloyd, J. R.: Molecular analysis of arsenate-reducing
bacteria within Cambodian sediments following amendment with acetate, Appl. Environ. Microbiol., 73, 1041 e 1048
(2007).
Please cite this article inpress as: Yamamura, S., and Amachi, S., Microbiology of inorganic arsenic: Frommetabolism to bioremediation, J. Biosci. Bioeng., (2013),
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011
J. B IOSCI. B IOENG.,
86. Giloteaux, L., Holmes, D. E., Williams, K. H., Wrighton, K. C., Wilkins, M. L.,
Montgomery, A. P., Smith, J. A., Orellana, R., Thompson, C. A., Roper, T. J., Long, P. E., and Lovley, D. R.: Characterization
and transcription of arsenic respiration and resistance genes during in situ uranium bioremediation, IJME.
J., 7, 370 e 383 (2013).
87. Ohtsuka, T., Yamaguchi, N., Makino, T., Sakurai, K., Kimura, K., Kudo, K.,
Homma, E., Dong, D. T., and Amachi, S.: Arsenic dissolution from Japanese paddy soil by a dissimilatory
arsenate-reducing bacterium Geobacter sp. OR-1, Environ. Sci. Technol., 47, 6263 e 6271 (2013).
88. Sanford, R. A., Cole, J. R., and Tiedje, J. M.: Characterization and description of
Anaeromyxobacter dehalogenans gen. nov., sp. nov., an aryl-halorespiring facultative anaerobic
myxobacterium, Appl. Environ. Microbiol., 68, 893 e 900
(2002).
89. He, Q. and Sanford, R. A.: Characterization of Fe(III) reduction by chlorores-
piring Anaeromyxobacter dehalogenans, Appl. Environ. Microbiol., 69,
2712 e 2718 (2003).
90. Wu, Q., Sanford, R. A., and Löf fl er, F. E.: Uranium(VI) reduction by Anaero-
myxobacter dehalogenans strain 2CP-C, Appl. Environ. Microbiol., 72,
3608 e 3614 (2006).
91. He, Q. and Yao, K.: Microbial reduction of selenium oxyanions by Anaero-
myxobacter dehalogenans, Bioresour. Technol., 101, 3760 e 3764 (2010).
92. Kudo, K., Yamaguchi, N., Makino, T., Ohtsuka, T., Kimura, K., Dong, D. T.,
and Amachi, S.: Release of arsenic from soil by a novel dissimilatory arsenatereducing bacterium, Anaeromyxobacter
sp. strain PSR-1, Appl. Environ. Microbiol., 79, 4635 e 4642 (2013).
93. Inskeep, W. P., McDermott, T. R., and Fendorf, S.: Arsenic (V)/(III) cycling in
soils and natural waters: chemical and microbiological processes, pp. 183 e 215, in: Frankenberger, W. T., Jr.
(Ed.), Environmental chemistry of arsenic. Marcel Dekker, New York (2002).
94. Ike, M., Miyazaki, T., Yamamoto, N., Sei, K., and Soda, S.: Removal of arsenic
from groundwater by arsenite-oxidizing bacteria, Water Sci. Technol., 58,
1095 e 1100 (2008).
95. Andrianisa, H. A., Ito, A., Sasaki, A., Aizawa, J., and Umita, T.: Biotransfor-
mation of arsenic species by activated sludge and removal of bio-oxidized arsenate from wastewater by
coagulation with ferric chloride, Water Res., 42,
4809 e 4817 (2008).
96. Ito, A., Miura, J., Ishikawa, N., and Umita, T.: Biological oxidation of arsenite
in synthetic groundwater using immobilized bacteria, Water Res., 46,
4825 e 4831 (2012).
97. Sun, W., Sierra-Alvarez, R., Hsu, I., Rowlette, P., and Field, J. A.: Anoxic
oxidation of arsenite linked to chemolithotrophic denitri fi cation in continuous bioreactors, Biotechnol. Bioeng., 105,
909 e 917 (2010).
98. Sun, W., Sierra-Alvarez, R., and Field, J. A.: The role of denitri fi cation on
arsenite oxidation and arsenic mobility in an anoxic sediment column model with activated alumina, Biotechnol.
Bioeng., 107, 786 e 794 (2010).
99. Sun, W., Sierra-Alvarez, R., Milner, L., Oremland, R., and Field, J. A.: Arsenite
and ferrous iron oxidation linked to chemolithotrophic denitri fi cation for the immobilization of arsenic in anoxic
environments, Environ. Sci. Technol., 43,
6585 e 6591 (2009).
Newman, D. K., Beveridge, T. J., and Morel, F. M. M.: Precipitation of arsenic trisul fi de by Desulfotomaculum
auripigmentum, Appl. Environ. Microbiol., 63,
2022 e 2028 (1997).
101. Chung, J., Li, X., and Rittmann, B. E.: Bio-reduction of arsenate using a hydrogen-based membrane bio fi lm
reactor, Chemosphere, 65, 24 e 34 (2006).
102. Upadhyaya, G., Jackson, J., Clancy, T. M., Hyun, S. P., Brown, J., Hayes, K. F., and Raskin, L.: Simultaneous
removal of nitrate and arsenic from drinking water sources utilizing a fi xed-bed bioreactor system, Water Res., 44,
4958 e 4969 (2010).
Upadhyaya, G., Clancy, T. M., Brown, J., Hayes, K. F., and Raskin, L.: Optimization of arsenic removal water
treatment system through characterization of terminal electron accepting processes, Environ. Sci. Technol., 46,
11702 e 11709 (2012).
104. Bissen, M. and Frimmet, H. F.: Speciation of As(III), As(V), MMA and DMA in contaminated soil extracts by
HPLC-ICP/MS, Fresenius, J. Anal. Chem., 367,
51 e 55 (2000).
105. Garcia-Manyes, S., Jiménez, G., Padró, A., Rubio, R., and Rauret, G.: Arsenic speciation in contaminated
soils, Talanta, 58, 97 e 109 (2002).
106. Cancès, B., Juillot, F., Morin, G., Laperche, V., Alvarez, L., Proux, O., Hzemann, J.-L., Brown, G. E., Jr., and
Calas, G.: XAS evidence of As(V) association with iron oxyhydroxides in a contaminated soil at a former
arsenical pesticide processing plant, Environ. Sci. Technol., 39, 9398 e 9405 (2005).
107. Yamamura, S., Watanabe, M., Kanzaki, M., Soda, S., and Ike, M.: Removal of arsenic from contaminated soils
by microbial reduction of arsenate and quinone, Environ. Sci. Technol., 42, 6154 e 6159 (2008).
108. Soda, S., Kanzaki,M., Yamamura, S., Kashiwa, M., Fujita,M., and Ike,M.: Slurry bioreactor modeling using a
dissimilatory arsenate-reducing bacterium for remediationof arsenic-contaminatedsoil, J. Biosci. Bioeng., 107, 130
e 137 (2009).
109. Lee, K.-Y., Yoon, I.-H., Lee, B.-T., Kim, S.-O., and Kim, K.-W.: A novel combination of anaerobic bioleaching
and electrokinetics for arsenic removal from mine tailing soil, Environ. Sci. Technol., 43, 9354 e 9360 (2009).
V OL. xx, 2013 MICROBIOLOGY OF INORGANIC ARSENIC 9

110. Kim, S.-H., Harzman, C., Davis, J. K., Hutcheson, R., Broderick, J. B.,
Marsh, T. L., and Tiedje, J. M.: Genome sequence of Desul fi tobacterium hafniense DCB-2, a Gram-positive
anaerobe capable of dehalogenation and metal reduction, BMC Microbiol., 12, 21 (2012).
111. Wagner, D. D., Hug, L. A., Hatt, J. K., Spitzmiller, M. R., Padilla-Crespo, E.,
Ritalahti, K. M., Edwards, E. A., Konstantinidis, K. T., and Löf fl er, F. E.:
Genomic determinants of organohalide-respiration in Geobacter lovleyi, an unusual member of the Geobacateraceae,
BMC Microbiol., 13, 200 (2012).
112. Reyes, C., Lloyd, J. R., and Saltikov, C. W.: Geomicrobiology of iron and
arsenic in anoxic sediments, pp. 123 e 146, in: Ahuja, S. (Ed.), Arsenic contamination of groundwater:
mechanism, analysis, and remediation. John Wiley & Sons, New Jersey (2008).

Please cite this article inpress as: Yamamura, S., and Amachi, S., Microbiology of inorganic arsenic: Frommetabolism to bioremediation, J. Biosci. Bioeng., (2013),
http://dx.doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.12.011