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Efectos clínicos y patológicos de Diro fi laria repens y Diro fi laria immitis en un perro con
una coinfección natural

Mircea Mircean un , Angela Monica Ionic un segundo , • , Viorica Mircean segundo , Adriana Györke segundo , Andrei R un zvan Codea un ,
Flaviu Alexandru T un segundo un corrió C , Marian Taulescu C , Mirabela Oana Dumitrache segundo
un Departamento de Medicina Interna, Universidad de Ciencias Agrícolas y Medicina Veterinaria Cluj-Napoca, Calea M un norte como tur 3-5, Cluj-Napoca 400372, Cluj, Rumanía
segundo Departamento de Parasitología y Enfermedades Parasitarias, Universidad de Ciencias Agrícolas y Medicina Veterinaria Cluj-Napoca, Calea M un norte como tur 3-5, Cluj-Napoca 400372, Cluj, Rumanía
C Departamento de Patología, Universidad de Ciencias Agrícolas y Medicina Veterinaria Cluj-Napoca, Calea M un norte como tur 3-5, Cluj-Napoca 400372, Cluj, Rumanía

información del artículo abstracto

Historia del artículo: Diro canino fi Las lariosis son enfermedades zoonóticas transmitidas por mosquitos con una expansión continua de su distribución geográfica, como
Recibido el 26 de enero de 2017 consecuencia de diferentes factores climáticos y ecológicos. Diro fi laria immitis, el agente etiológico de la dirofilariosis, ha ganado un gran interés
Recibido en forma revisada el 11 de febrero de 2017 Aceptado el
veterinario, principalmente debido a su grave implicación clínica. En las últimas décadas, D. repens, a pesar de ser considerada una especie menos
12 de febrero de 2017
patógena, recuperó la atención debido a su reconocido potencial zoonótico. Rumania ha sido tradicionalmente considerada como un país no
On-line el 14 de febrero de 2017
endémico, pero las encuestas epidemiológicas recientes están destacando la presencia de ambos D. repens y D. immitis. El presente informe de caso
describe las características clínicas y patológicas de una coinfección natural con D. repens y D. immitis en Boxer masculino de 5 años del noroeste
Palabras clave:

Diro fi laria immitis de Rumania. Con base en investigaciones clínicas y de laboratorio, se estableció un diagnóstico de insuficiencia renal y cistitis crónica. Los parásitos

Diro fi laria repens fueron identi fi ed por morfología y con fi rmed por PCR y secuenciación. Hasta donde sabemos, este es el fi primer informe mundial de la presencia
Micro fi larias ectópica de
Co-infección
Localización ectópica D. repens adultos en la cavidad pélvica y en la mentería por infección natural y fi primer informe de la localización ocular de este parásito para
Rumania. El clínico y paraclínico fi Los hallazgos sugieren la implicación de D. repens micro fi larias en la etiología de las lesiones histopatológicas.
Se necesitan más investigaciones para establecer el potencial patógeno real de D. repens, un parásito frecuentemente desatendido.

© 2017 Elsevier BV Todos los derechos reservados.

Diro canino fi lariosis son enfermedades transmitidas por mosquitos que experimentan una
expansión continua de su área de distribución geográfica, debido a varios factores, entre ellos el
cambio climático, la introducción de nuevas especies de vectores competentes, los viajes y la
reubicación de perros infectados [1] . Los nematodos hembras liberan larvas en circulación sanguínea
(micro fi lariae) que se vuelven infecciosas después de ser ingeridas por mosquitos (géneros
Culex, Aedes, Anopheles), que actúan como huésped intermedio y vector [2] . La principal
preocupación veterinaria se centra en Diro fi laria immitis, que causa una afección cardiopulmonar
grave y potencialmente mortal [3] . Esta especie es originaria de la cuenca mediterránea, pero
durante las últimas décadas la infección se ha extendido hacia países del norte, centro y este [1,2] .
Una segunda especie que ha recuperado recientemente la atención es D. repens, por su importancia
zoonótica en Europa [2] . En los perros, esta especie causa diro subcutáneo. fi lariosis, que
generalmente es asintomática o está asociada con diversas afecciones dermatológicas [4] . A pesar
de la similitud de los requisitos de desarrollo y los factores favorables, esta especie parece estar
extendiéndose más rápidamente que D. immitis,
actualmente tiene un rango de distribución más grande en Europa [2] .
Hasta hace poco, Rumanía ha sido considerada tradicionalmente como un país no endémico y
solo algunos informes sobre la aparición de diro canino fi larioses del fi la primera mitad del siglo XX
estaban disponibles. los fi Los primeros estudios epidemiológicos integrales se realizaron hace unos
años, destacando la presencia de ambos D. repens y D. immitis
y mostrando una frecuencia relativamente alta de coinfecciones [5] . Si bien los efectos patológicos
del Diro fi laria spp. adultos se han estudiado intensamente, la patogenicidad de micro fi lariae no se
ha dilucidado por completo.
El presente informe de caso describe las características clínicas y patológicas de una
coinfección natural con D. repens y D. immitis en un perro de Rumania, revelando nuevas posibles
rutas migratorias erráticas para
D. repens.
Un boxeador de 5 años fue remitido a la Facultad de Medicina Veterinaria de Cluj-Napoca, en la
Clínica de Medicina Interna de Pequeños Animales, para tratamiento de hemodiálisis, después de ser
diagnosticado con insuficiencia renal crónica en una consulta médica privada en la ciudad de
Satu-Mare (norte -Oeste de Rumania). El perro tenía antecedentes de pérdida de peso progresiva,
tos leve irregular, falta de apetito, polidipsia, disuria, polaquiuria, vómitos esporádicos y letargo. El
examen físico reveló: condición corporal de puntuación 2, mal estado del pelaje ( Figura 1 ), dos
inflamaciones cutáneas en la pata delantera derecha y una en la superficie lateral del muslo,

• Autor correspondiente.
Dirección de correo electrónico: ionica.angela@usamvcluj.ro (Soy iónico un).

http://dx.doi.org/10.1016/j.parint.2017.02.003
1383-5769 / © 2017 Elsevier BV Todos los derechos reservados.
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Figura 1. Presentación clínica y macroscópica del Diro fi laria repens y D. immitis coinfección en un perro. A: caquexia, con atrofia muscular sistémica y prominencias óseas evidentes; B: intacto D. repens gusano vivo adulto recuperado del
espacio subconjuntival bulbar del ojo izquierdo; C: vista dorsal del pulmón y grandes vasos, la presencia de D. immitis ( flecha) en la arteria pulmonar; D: adulto serpentino D. repens en el tejido subcutáneo; E: adulto D. repens en el espacio
retroperitoneal de la cavidad pélvica (flecha); F: Bien demarcado, enrollado D. repens en el mesenterio (flecha).
agrandamiento de los ganglios linfáticos preescapulares y poplíteos, leve congestión de las membranas
mucosas conjuntivales y signos vitales dentro de los rangos normales (temperatura rectal = 38,4 ° C,
frecuencia cardíaca = 112 / min, frecuencia respiratoria = 32 / min). La inspección de la mucosa
conjuntival reveló en el ojo izquierdo una pequeña masa translúcida. Después de la extirpación
quirúrgica de la masa conjuntival, se recuperó un nematodo blanco, delgado y de 13 cm de largo ( Figura
1 ) y morfológicamente identi fi ed como una mujer adulta de D. repens [ 6] . No se especificaron
tratamientos con fármacos antiparasitarios. fi ed en el registro de la tarjeta de salud del perro.
Se realizó radiografía de tórax y ecocardiograma, pero no se observaron alteraciones. La
evaluación ecográfica del abdomen reveló una pequeña acumulación de líquido peritoneal, un
engrosamiento difuso de la vejiga urinaria y un aumento de la ecogenicidad de la corteza renal.
Se tomaron muestras de sangre y orina para una evaluación completa de laboratorio. El análisis
hematológico reveló: anemia no regenerativa [GR 4,67 × 10 6 / μ L, (intervalo de referencia 5,5 - 8,5 × 10 6
/ μ L), hemoglobina 10,7 g / dL (intervalo de referencia 12 - 18 g / dL), sin reticulocitos (intervalo de
referencia segundo 70.000)], linfopenia [210 / μ L, (intervalo de referencia 1000 - 4800 / μ L)], neutrofilia
[14.200 / μ L, (intervalo de referencia 3000 -
11,500 / μ L)] [7] . La bioquímica sérica reveló valores aumentados de nitrógeno ureico en sangre
(BUN) [300 mg / dL (intervalo de referencia 10 -
28 mg / dL)], creatinina [10 mg / dL, (intervalo de referencia 0,5 - 1,5 mg / dL)], aspartato
aminotransferasa (ASAT) [129 U / L, (valor de referencia 23 -
66 U / L)], alanina aminotransferasa (ALAT) [334 U / L, (valor de referencia 21 - 102 U / L)] y
gamma-glutamil transferasa (GGT) [15,5 U / L, (valor de referencia 1,2 - 6,4 U / L)]. Un signi fi También
se registró una disminución de la albúmina sérica [1,37 g / dL, (intervalo de referencia 2,6 - 3,3 g / dL)] [8]
. El análisis de orina reveló proteinuria. Varios micro fi larias morfológicamente identi fi ed como D.
repens [ 6] estaban presentes en el sedimento urinario.
Una prueba rápida (VetExpert Caniv-4) que detecta antígenos de hembras adultas de D. immitis se
realizó y se registró un resultado positivo. Después de la extracción de ADN de una muestra de
sangre completa de 0,2 ml, una PCR dúplex amplifica un fragmento de citocromo c oxidasa subunidad
1 timonel 1) de
D. immitis ( 169 pb) y D. repens ( 479 pb) se realizó de acuerdo con la literatura [9] y mostró
positividad para ambas especies. La intensidad de micro fi laremia se evaluó mediante modi fi prueba
de ed Knott y micro fi larias eran morfológicamente identi fi ed [6] y contado. Ambos RE.
repens y D. immitis estaban presentes y los valores obtenidos fueron 7780 micro fi larias / mL y 427
micro fi larias / mL respectivamente.
Basado en los exámenes clínicos y paraclínicos, un diagnóstico de insuficiencia renal, cistitis
crónica e infección mixta con D. repens y D. immitis fue establecido. Para determinar la causa
principal de la insuficiencia renal, se realizó una biopsia renal guiada por ecografía. El examen
histopatológico de dos biopsias con núcleo de aguja mostró un severo y multifocal en fl proceso
inflamatorio centrado en los glomérulos y el espacio intersticial, asociado con atrofia y fi brosis del
parénquima renal. Fragmentos de micro fi larias se observaron en los capilares glomerular y
peritubular. El histologico fi Los hallazgos fueron consistentes con glomerulonefritis
membranoproliferativa crónica y severa y microbiología intralesional. fi larias. La evaluación por PCR
de una tercera biopsia fue positiva solo para D. repens ADN.
Teniendo en cuenta el carácter irreversible de las lesiones renales, la progresiva degeneración
del estado general del animal y el carácter paliativo del tratamiento, 30 días después de establecido
el diagnóstico, el propietario solicitó la eutanasia. Durante la necropsia, el examen general reveló un
cuerpo demacrado y anemia. En la cavidad torácica, congestión difusa de los pulmones con
neumonía proliferativa multifocal, hiperplasia reactiva de los ganglios linfáticos mediastínicos y
fi Se observó epicarditis brous que afectaba a la aurícula izquierda. Hígado difuso fi-
En la cavidad abdominopélvica se observaron brosis (moderada), hiperplasia de los ganglios
linfáticos viscerales y parietales graves, gastritis ulcerosa multifocal, esplenomegalia (moderada) y
cistitis folicular. Los riñones estaban agrandados, difusamente pálidos, fi rm, con médula estriada por
mineralización. Las tres inflamaciones observadas clínicamente se investigaron durante la necropsia,
pero no se encontraron parásitos. Sin embargo, más de 300 adultos D. repens se recuperaron de los
tejidos subcutáneos ( Figura 1 ) de la cabeza, el cuello, el tórax, las extremidades y los testículos. Dos
nematodos adultos más morfológicamente identi fi ed como D. repens fueron recuperados de la
cavidad pélvica (hembra) ( Figura 1 ) y el mesenterio (masculino) ( Figura 1 ). Se disecaron el corazón y
las arterias pulmonares y dos hembras grávidas D. immitis
fueron recuperados Figura 1 ).
Como la localización de algunos ejemplares era bastante inusual, con el fin de excluir la
posibilidad de la aparición de otros Diro fi laria especies, el ADN genómico se extrajo de nematodos
adultos de ambos morfológicamente identi fi ed especies, que fueron más fi rmed por medio de
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PCR y secuenciación (realizada en Macrogen Europe, Amsterdam). Las secuencias obtenidas se
compararon con las disponibles en la base de datos GenBank mediante el análisis de la Herramienta
de alineación local básica (BLAST). El análisis de secuencia reveló una similitud del 100% con otras
secuencias disponibles (números de acceso: LC107816, KR870344, EU159111 para D. immitis y
números de acceso: KX265049, KR998257 para D. repens).
Para el examen histológico, se tomaron muestras de tejido (riñón, hígado, bazo, ganglios
linfáticos, vejiga urinaria, pulmón) fi fijado en una solución de formalina tamponada neutra al 10%, (pH
7,0) durante 24 h, procesada de forma rutinaria, incluida en parafina fi n cera, cortada en 3 - 4- μ m
secciones y teñidas con hematoxilina y eosina (H & E). El examen histopatológico del riñón reveló
glomerulonefritis membranoproliferativa grave que afecta a la mayoría de los glomérulos
examinados, fi placas ateroscleróticas bromusculares (y discretamente lipídicas), difusas fi nefritis
intersticial bronquial y linfohistiocítica, mineralización tubular (principalmente en la médula) y
descamación epitelial. Micro fi larias estaban presentes en un gran número a nivel vascular, intersticial
e intratubular ( Figura 2 ). En el hígado, una congestión crónica con moderada difusa fi Se observó
brosis. También se observaron múltiples lipogranulomas y esteatosis leve ( Figura 2 ). Las lesiones
esplénicas consistieron en depleción linfoide, presencia de sidero fi placas bróticas y vasculares fi brosis
y mineralización. La presencia de micro fi larias y varios macrófagos que contienen ceroides y
hemosiderina ( Figura 2 ). Los ganglios linfáticos presentaban amiloidosis difusa severa, estasis
linfática, depleción linfoide cortical y varios macrófagos conteniendo ceroides.
D. immitis es un parásito importante de los perros, ya que la infección conduce invariablemente a
hipertensión pulmonar e insuficiencia cardíaca congestiva consecutiva [3] . La presentación clínica es
generalmente crónica. Los animales infectados pueden no mostrar ningún signo clínico durante
meses o incluso años. Los signos de la enfermedad se desarrollan gradualmente y pueden comenzar
con una tos crónica que puede ir seguida de disnea, debilidad, anorexia, pérdida de peso y, a veces,
lipotimia después del ejercicio o la excitación. [3] . Por el contrario, la mayoría de los animales
infectados con D. repens no muestra signos clínicos evidentes o puede desarrollar una variedad de
afecciones dermatológicas, que incluyen eritema, alopecia, formación de costras y nódulos [4] . La
presentación clínica de nuestro paciente fue en parte consistente con la manifestación de D. immitis
infección (pérdida de peso progresiva, tos leve irregular, falta de apetito).
Lo más probable es que los demás signos clínicos (letargo, vómitos esporádicos, polidipsia, disuria y
polaquiuria) puedan atribuirse a las lesiones de los riñones y la vejiga urinaria.
Ocasionalmente, la migración aberrante de D. immitis hace que los parásitos queden atrapados
en lugares ectópicos, como los ojos, las arterias sistémicas, el cerebro o los testículos [10,11] . Hay
pocos datos disponibles sobre la migración errática de D. repens, con solo un informe de este tipo,
que describe una localización ocular del parásito [12] . En un estudio que evaluó el ef terapéutico fi cacia
de un producto spot-on, Petry et al. [13] informó la presencia de
D. repens adultos en la cavidad abdominal, en la serosa en perros infectados experimentalmente.
Hasta donde sabemos, el presente caso es el fi primera documentación de localizaciones aberrantes
de D. repens dentro de las cavidades pélvica y abdominal, en un perro infectado naturalmente, y el
segundo reporta la presencia del parásito adulto en el ojo.
Hematológico y bioquímico fi hallazgos en perros infectados con RE.
immitis puede incluir anemia, trombocitopenia, leucocitosis, neutrofilia, eosinofilia, monocitosis y
valores elevados de fosfatasa alcalina (ALP), ALAT, ASAT, BUN, creatinina, bilirrubina directa e
indirecta [14 - dieciséis] . El examen de orina puede revelar proteinuria, una enfermedad paraclínica fi hallazgo
consistente con lesiones renales, incluso en los casos en que el nivel de proteína en orina es bajo [15]
. Aunque rara vez se evalúa, la aparición de modi bioquímicos fi cationes asociados con D. repens Se
ha sugerido infección en un perro de Polonia, presentando valores elevados de ALAT y bilirrubina,
así como hipoalbuminemia. [17] . Estas fi Los hallazgos sugieren que micro fi larias de D. repens podría
ser responsable del daño hepático y renal. Nuestros resultados de laboratorio son similares a los
descritos en la literatura. Sin embargo, como micro fi larias de ambos Diro fi laria especies parecen
tener el mismo efecto en los órganos internos, es dif fi culto para evaluar su contribución individual.
Cambios histopatológicos asociados a D. immitis [ 14,18] o RE.
repens [ 10,17] micro fi larias, particularmente en caso de infección masiva, se han observado en
varios órganos, como riñón, pulmón, hígado, corazón, bazo y cerebro, lo que sugiere efectos
inmunopatológicos y mecánicos de micro fi larias. En perros infectados experimentalmente con D.
immitis, fi Se observaron depósitos ne o granulares de IgG en el mesangio y a lo largo de la pared
capilar glomerular, incluso en amicro fi perros laremicos, lo que sugiere que las lesiones glomerulares
son de hecho

Figura 2. Cambios histopatológicos en el riñón (A, D), hígado (B, E) y bazo (C, F) siguientes Diro fi laria repens y D. immitis coinfección. A: riñón, intersticial grave fi brosis y linfohistiocítica leve en fi ltrado, asociado con dilatación quística de los
túbulos renales y presencia intravascular de muchos micro fi larias, tinción H&E, 20x; B: hígado, fi brosis y degeneración vacuolar focal de hepatocitos (flecha azul), con presencia intralesional de un micro fi laria, tinción H&E, 40x; C: bazo, vascular
focal fi brosis y mineralización (flecha), tinción H&E, 20 ×; D: muchos micro curvilíneos intravasculares fi larias con columnas nucleares visibles (aspecto detallado del área delimitada por el cuadrado de la imagen A), tinción H&E, 100 ×; E:
secciones longitudinales de micro fi laria entre cordones hepáticos, tinción H&E, 100 ×; F: sección oblicua de un micro fi laria rodeada por muchos macrófagos cargados de hemosiderina y lipofuscina, linfocitos y células plasmáticas de la pulpa roja
esplénica, tinción H&E, 100 ×.
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inmunomediado [19] . Además, tanto Diro fi laria se sabe que las especies albergan Wolbachia
pipientis, una bacteria que está involucrada en el fl respuesta inmune y ammatoria [20] . En el
presente caso, el signi fi no hay desproporción entre los dos
Diro fi laria especies (tanto en número de adultos como en micro fi lariae) puede indicar un papel más
importante de D. repens micro fi larias en la producción de lesiones histopatológicas en diferentes
órganos. Además, considerando que todos los micro fi larias presentes en las muestras de orina
fueron D. repens y la evaluación molecular de la biopsia renal fue positiva exclusivamente para esta
especie, se puede asumir que el daño renal es principalmente consecuencia de D. repens micro fi larias.
Este es el fi primer informe mundial de dos localizaciones aberrantes simultáneas de D. repens en
un perro infectado naturalmente y fi primer informe de la localización ocular de este parásito para
Rumania. Los resultados de la evaluación clínica y paraclínica sugieren el papel de D. repens micro fi lariae
en la etiología de las lesiones histopatológicas, destacando la importancia de una mayor
investigación del potencial patogénico real de este parásito frecuentemente desatendido.
Expresiones de gratitud
Este estudio fue financiado por la Agencia de Subvenciones CNCS-UEFISCDI de Rumanía,
número de subvención TE 299/2015. El trabajo de AMI y MOD se realizó en el marco de la
EurNegVec COST Action TD1303.
Todos los autores declaran no tener contra fl tic de interés.
Todos los autores están de acuerdo con la publicación del presente manuscrito, que no ha sido
publicado y no está en consideración para su publicación en otro lugar y, si se acepta, no se
publicará en otro lugar en la misma forma, en inglés o en cualquier otro idioma, incluso
electrónicamente, sin el consentimiento por escrito del titular de los derechos de autor.
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