Tifosis en gallinas ponedoras:

Descripción de la enfermedad y
protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
Publicado el: 25/10/2016
Autor/es: Dr. Horacio Raúl Terzolo y Dr. Pablo Aníbal Chacana
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Introducción
Salmonella entérica subespecie enterica serovariedad Gallinarum comprende los
biotiposgallinarum y pullorum (en forma simplificada S. gallinarum y S. pullorum) que son los
agentes etiológicos de dos enfermedades septicémicas en las aves de corral: la Tifosis Aviar y
la Pullorosis. Ambos biotipos son antigénicamente similares, pero se diferencian mediante
pruebas bioquímicas y moleculares. Esta bacteria está completamente adaptada para producir
una enfermedad septicémica en las aves y en general otras especies animales son
refractarias a la enfermedad.  Los mamíferos pueden estar infectados sin desarrollar ninguna
enfermedad. En contraste con los serovares zoonóticos de
salmonellas, Salmonella Gallinarum no causa ninguna enfermedad gastroentérica en seres
humanos que pudiera trasmitirse a través de la cadena alimentaria. Muchas especies
animales que no enferman, incluido el hombre, pueden ser portadores. Los vectores, tales
como roedores, moscas, escarabajos e inclusive los ácaros rojos del pollo, son todos muy
importantes reservorios y fuentes de infección. Los ácaros rojos cuando pican al ave pueden
introducir la Salmonella Gallinarum directamente en el torrente sanguíneo.
La Tifosis Aviar ha sido oficialmente erradicada de Norteamérica, Oceanía, Japón y la mayoría
de los países europeos. A pesar de que varios de esos países han sido oficialmente
declarados como “libres” de Tifosis Aviar, muchas especies las aves silvestres pueden
albergar a S. gallinarum y también han ocurrido brotes esporádicos de esta enfermedad que
han determinado la eliminación de las aves afectadas. En algunas explotaciones comerciales
catalogadas como “libres” se encuentra Salmonella gallinarum, pero no se la reporta
oficialmente o bien la infección es realmente desconocida cuando los brotes de enfermedad
ocurren en aves de traspatio. En varios de los países de Centro y Sudamérica, África, Medio
Oriente, Asia y países de la Comunidad de Estados Independientes (CEI) la Tifosis Aviar
permanece como una infección endémica.
Cuando las aves se hacen portadoras crónicas transfieren la infección a su descendencia a
través de los huevos. Alrededor de un tercio de los huevos suelen estar contaminados y la
contaminación cruzada en la planta de incubación es crucial para la difusión de la
enfermedad. La transmisión horizontal generalmente ocurre por vía oral, aunque algunas
veces sucede por vía respiratoria cuando estiércol es removido en la granja y las aves inspiran
el polvillo contaminado. La contaminación ambiental (por ej. alimento, agua y cama) y el
canibalismo son factores significativos que desencadenan la infección. Debe tenerse en
cuenta que Salmonellagallinarum es capaz de sobrevivir en ambiente favorable para el
microorganismo o dentro de los ácaros rojos durante varios meses.

Patogénesis de las salmonelas septicémicas y de la Tifosis Aviar

Las salmonelas tíficas pueden atravesar la pared intestinal siguiendo tres rutas alternativas.

Nota: Ver el gráfico tomado de la figura 5 de la publicación de Sansonetti, P. J. (2004). War and
peace at mucosal surfaces. Nature Reviews Immunology 4, 953-964.
1) A través del tejido linfoideo de las placas de Peyer, situadas en la entrada de los ciegos, o
bien por el tejido linfático difuso del intestino. En esos lugares las salmonelas se adhieren a
las células M, son englobadas por estas células y una vez dentro del citoplasma lo recorren
hasta alcanzar el borde basal en donde atraviesan la membrana celular y son liberadas en la
lámina propia;
 
2) A través del borde en cepillo del polo apical de una célula intestinal o enterocito mediante
un proceso similar a la pinocitosis que es inducido por la misma salmonela; una vez dentro del
citoplasma la bacteria induce la formación de una “vacuola contenedora de salmonelas” donde
se multiplica mientras está siendo transportada dentro de esa vacuola hasta el borde
basolateral del enterocito en donde es liberada en la lámina propia; 

3)  Mediante una célula dendrítica que desde la lámina propia emite un largo pseudópodo a
través del espacio intercelular de los enterocitos y directamente la captura el microorganismo
en el lumen intestinal. 

Figura 1: Estrategias que permiten a Salmonella spp. cruzar la barrera intestinal, sobrevivir en
los tejidos intestinales y lograr una propagación sistémica
Las salmonelas libres en la lámina propia son fagocitadas por macrófagos y resisten la acción
destructiva de estas células inmunes. La salmonela fagocitada causa apoptosis, es decir
desencadena la muerte celular del macrófago, y este proceso genera una cascada
inflamatoria local que atrae más macrófagos, que su vez fagocitan más salmonelas y se
generan “vacuolas contenedoras de salmonelas” en donde las bacterias se multiplican
transitoriamente sin afectar al fagocito. Estos fagocitos penetran por diapédesis en los
capilares sanguíneos y entonces las salmonelas protegidas por estas mismas células del ave
son transportadas por el torrente circulatorio difundiéndose por todo el organismo y
especialmente colonizando los órganos del sistema retículo endotelial y del aparato
reproductor.

A diferencia de otros patógenos intracelulares que se multiplican libres en el citoplasma celular

del hospedador, las salmonelas inducen la formación de vacuolas intracelulares. Estas
vacuolas maduran en 1 hora y luego de un periodo de latencia de 3 horas la única salmonela
que invadió esa célula comienza a multiplicarse dentro de la vacuola. Dentro de esa vacuola
las bacterias están protegidas de la acción de los anticuerpos, de la lisozima y de los
antibióticos que no penetran ni actúan a nivel intracelular.

Cabe señalar que la invasión inicial no causa daño celular y al principio son pocas las
salmonelas libres en los espacios extracelulares.  La invasión por pinocitosis a través del
borde en cepillo de los enterocitos, su captura por las células M y su pasaje por las uniones T
de los espacios intercelulares, mediada por los pseudópodos de las células dendríticas, son
todos mecanismos naturales que no generan una respuesta inmune puesto que el intestino
siempre está colonizado por bacterias y sobre este frecuente proceso hay una necesaria
tolerancia inmunológica.

Adicionalmente S. gallinarum, es inmóvil y por ende no posee flagelos constituidos

principalmente por flagelina, una proteína altamente inmunogénica, se cree que este es un
atributo más para evadir la respuesta inmune del ave. Por estos motivos, en la etapa inicial de
la infección Salmonella Gallinarum pasa prácticamente desapercibida para el sistema inmune
del ave.

Ciclo enterohepático
Cuando los macrófagos infectados alcanzan sistémicamente el hígado, las salmonelas
intracelulares desencadenan la apoptosis de la célula infectada y una vez liberadas se
multiplican extracelularmente en el lumen del órgano colonizando la vesícula biliar y los ductos
biliares; al mismo tiempo invaden a los hepatocitos y se multiplican intracelularmente en esas
células, en una etapa inicial sin translocar bacterias libres hacia la lámina propia y mucosa. En
este estadío de la infección, se desencadena una respuesta inflamatoria local del hígado
mediada por heterófilos con la subsecuente destrucción tisular y descamación epitelial, lo que
provoca una liberación masiva de salmonelas y restos tisulares hacia el lumen del órgano. La
descarga masiva del microorganismo y su multiplicación obtura los ductos biliares y se
produce liberación de bilis dentro de los tejidos hepáticos, adquiriendo todo el órgano una
coloración verdosa. En este estadío de la infección un gran número de salmonelas son
secretadas por el ducto biliar hacia la región caudal del duodeno. Sólo en este estadío de la
infección S.gallinarum coloniza el tracto intestinal y el ave excreta un alto número de bacterias
que contaminan el ambiente. Esta infección endógena ocurre alrededor del 5° día post-
infección. Este intervalo de 5 días se denomina periodo prepatente que básicamente es el
periodo de tiempo trascurrido desde que el ave se infecta oralmente hasta que aparecen los
primeros síntomas de la Tifosis Aviar.
De modo que en las infecciones tifoideas la invasión y la septicemia ocurren inmediatamente,
pero la colonización intestinal sobreviene posteriormente en un segundo estadío y como
consecuencia de una infección endógena del intestino a través del hígado.  En cambio, en las
infecciones por salmonelas paratíficas (por ejemplo, las causadas por S. Enteritidis
o S.Typhimurium) de las aves la colonización intestinal ocurre inmediatamente después de la
infección oral y la invasión y septicemia pueden acontecer como un segundo paso y sólo
después de que las salmonelas colonizan el intestino.

Los eventos que ocurren en el hígado generan las lesiones patognomónicas de ese órgano
que son fácilmente reconocibles durante la necropsia de las aves afectadas. Las aves adultas
que sufren Tifosis Aviar aguda usualmente presentan hepatomegalia, aumento de la friabilidad
del órgano, que adquiere una coloración verdosa debido a la extravasación de la bilis. Luego
de unos 15 días, si el ave sobrevive, la infección se torna crónica con la aparición de focos
necróticos redondos y blanquecinos incluidos dentro del parénquima hepático.

Mecanismo del desarrollo de los focos necróticos en la tifosis

Se sabe que las salmonelas tíficas infectan intracelularmente un gran número de células del
animal, pero con bajo número de salmonelas en cada una de las células. Para que las
salmonelas puedan multiplicarse con mayor rapidez y sean capaces de invadir células
vecinas, es necesario que salmonelas intracelulares sean liberadas y para ello éstas
intervienen genéticamente en las células del animal infectado para desencadenar el proceso
natural de apoptosis o sea la muerte celular programada. Esta progresiva invasión localizada
de células vecinas genera un proceso inflamatorio necrótico que aumenta de tamaño a
medida que mayor cantidad de células inflamatorias son atraídas hacia ese lugar. Al mismo
tiempo algunas de las salmonelas liberadas invaden capilares y son transportadas a otros
sitios del organismo donde generan nuevos focos necróticos que se desarrollan del mismo
modo. Así el microscópico foco inflamatorio necrótico se va agrandando hasta desarrollar la
clásica imagen macroscópica de la tifosis crónica.

Un interesante experimento fue llevado a cabo en ratones inoculándolos simultáneamente con

dos cepas de S. Typhimurium marcadas. Analizando muchos focos necróticos se demostró
que de cada foco pudo aislarse en pureza sólo una de las dos cepas inoculadas y que de
ningún foco pudieron aislarse ambas cepas combinadas. Esto sugiere que cada foco necrótico
ha sido originado por una sola bacteria tal como ocurre con las colonias de los cultivos in vitro.
Este experimento evidenció también el hecho de que cuando dos salmonelas diferentes
infectan simultáneamente a un mismo animal, éstas invaden y colonizan los mismos tejidos de
forma independiente. Por lo tanto, infecciones mixtas de más de una cepa o serovariedad de
salmonela pueden ocurrir simultáneamente en un mismo animal.

Infecciones mixtas de tifosis y paratifosis

Investigaciones recientes han demostrado que S. gallinarum junto con otras serovariedades
paratíficas, incluyendo S. Enteritidis, pueden infectar concurrentemente la misma granja y aún
la misma ave. De hecho, mediante técnicas moleculares, se ha logrado aislar S. Enteritidis de
gallinas ponedoras enfermas Tifosis Aviar (Pulido-Landínez, 2014). Este podría ser un
fenómeno frecuente que casi nunca puede descubrirse cuando se emplea la bacteriología
estándar y se realiza un solo muestreo para el diagnóstico. Sin embargo, cuando se efectúa
un estudio meticuloso en un número de muestras representativo de la misma granja y
tomadas durante un largo periodo de tiempo, comúnmente pueden detectarse infecciones
mixtas de varias serovariedades. Por ejemplo, en un estudio realizado en gallinas
ponedoras, S. Enteritidis fue aislada conjuntamente con diferentes serovariedades, incluyendo
hasta 5 serovariedades paratíficas en la misma granja (Soria, 2013). Como S. Enteritidis
y S.gallinarum pueden infectar simultáneamente a la misma granja, es necesario proteger a
las aves contra ambas serovariedades relacionadas.

Salmonella Gallinarum y Salmonella Enteritidis son dos salmonelas emparentadas que

colonizan los huevos
Salmonella Gallinarum y S. Enteritidis son dos serovariedades filogenéticamente relacionadas
que han evolucionado a partir de una bacteria ancestral común. Ambas serovariedades están
clonalmente relacionadas y comparten varios factores de patogenicidad entre los se destacan
la fimbria SEF14, los antígenos somáticos 1, 9, 12 del grupo D1 y el mismo plásmido de
virulencia SPV por lo cual actúan mediante similares mecanismos de infección y multiplicación
intracelular. Al compartir los factores de patogenicidad, ambas serovariedades tienen marcada
tendencia a invadir el aparato reproductor de las aves y son capaces de colonizar el tracto
genital de la gallina y de ese modo infectar los huevos, sobrevivir en ellos y colonizarlos,
transmitiendo la infección a la progenie de pollitos.
Salmonella gallinarum es un patógeno muy adaptado para colonizar los huevos y
frecuentemente ocasiona la deformación de los folículos ováricos y detención de la puesta en
las gallinas muy afectadas. En cambio, las gallinas infectadas con S. Enteritidis usualmente
mantienen niveles normales de postura, pero con huevos contaminados.

El control y la erradicación de la Tifosis Aviar son esenciales

En los países que padecen esta enfermedad en forma endémica usualmente las aves
reproductoras están libres de la infección debido a la instauración de estrictos planes
gubernamentales de control. Por el contrario, las granjas de las gallinas ponedoras,
especialmente aquellas de edades múltiples, están frecuentemente contaminadas
porque S.gallinarum persiste en el ambiente, en vectores y en aves portadoras o enfermas
crónicas. Por lo tanto, aunque las pollitas BB o las pollas recriadas se introduzcan libres de la
infección por provenir de reproductores controlados, estas aves rápidamente adquieren la
infección en la granja contaminada de aves en postura. Debe considerarse que las aves
sobrevivientes de un brote de tifosis o aquellas que no enferman por estar inmunizadas antes
de adquirir la infección en la granja contaminada permanecen como portadoras durante toda
su vida. En estas granjas contaminadas la única manera de eliminar la infección es realizar la
despoblación completa del área de granjas afectadas al control y cumplir un descanso total de
la producción durante un periodo apropiado hasta lograr fehacientemente la eliminación
de S. gallinarum mediante una meticulosa limpieza y desinfección junto con la aplicación de
rodenticidas, insecticidas y acaridicidas.
De acuerdo con la susceptibilidad del ave y la inmunidad que tenga contra la tifosis, la
enfermedad puede cursar de manera inaparente o producir una variable mortalidad que puede
ser de hasta el 100% de las aves. Una gran mortandad puede ser desencadenada por
cualquier factor de estrés como por ejemplo una muy alta productividad cuando las gallinas
están en su pico de postura, a una intensa actividad reproductiva o durante la muda forzada.
Esta enfermedad tiene un muy alto costo económico por las aves que mueren, el constante
sacrificio y eliminación de aves enfermas que ya no producen huevos en granjas
endémicamente infectadas, el cierre de plantas de incubación contaminadas y el incremento
de los costos de alimentación y de tratamientos veterinarios. Adicionalmente a todo ello se
deben incluir también los costos derivados de la limitación comercial debido a la pérdida del
estatus sanitario de libre de Tifosis Aviar lo que afecta tanto a la industria avícola nacional
como al país debido a la pérdida de divisas por no poder exportar determinados productos.

Los programas de erradicación son costosos e indefectiblemente requieren soporte y

compromiso gubernamental. El control de la infección no sólo debe estar dirigido a las granjas
de aves reproductoras sino también a las de gallinas ponedoras y pollos de engorde. En
varios países la falta de apoyo gubernamental para instaurar y hacer cumplir estrictos planes
de control en granjas de gallinas ponedoras es la principal causa del mantenimiento de la
infección endémica de Tifosis Aviar. Para calcular el costo de erradicación debe considerarse
el costo de eliminación y reemplazo de los lotes afectados, el lucro cesante por ausencia de
producción y los gastos de descontaminación de los establecimientos. Una vez que la
enfermedad es erradicada deben asignarse presupuestos para la vigilancia permanente que
evite y detecte rápidamente la re-infección. También es necesario destinar fondos para la
educación y entrenamiento del personal.

 El diagnóstico y monitoreo también juegan un rol muy importante

En contraste con las salmonelas paratíficas, la serología ha sido tradicionalmente utilizada
para detectar lotes infectados y estimar la prevalencia de la Tifosis Aviar. La prueba rápida de
aglutinación en placa con sangre entera puede identificar reactores en una granja porque los
anticuerpos aglutinantes aparecen entre 3 a 10 días después de que el ave se infecta. Esta
prueba es utilizada exclusivamente en programas de erradicación en pollos; sus resultados no
son confiables ni en pavos ni en patos debido a un alto número de falsos reactores. Como las
enterobacterias del intestino suelen compartir antígenos somáticos comunes, debe
considerarse que siempre algunas aves de un lote libre de Tifosis Aviar pueden ser falsas
redactoras y, por ello, esta prueba no tiene un valor individual sino más bien un valor
poblacional para detectar la infección en un lote. Además, en la actualidad las infecciones
porS. Enteritidis están muy extendidas y como esta bacteria posee los mismos antígenos
somáticos que S. Gallinarum, en granjas libres de Tifosis Aviar puede ocurrir que se detecte
un elevado número de aves reactoras; en estos casos las pruebas serológicas de ELISA para
la detección de antígenos flagelares de S. Enteritidis o la microbiología son imprescindibles
para el diagnóstico diferencial.  Por todo ello, debe considerarse que esta prueba rápida sólo
tiene valor presuntivo y que los resultados que se obtengan deben ser siempre confirmados
por pruebas serológicas, bacteriológicas y/o moleculares antes de decidir la eliminación de un
lote de aves infectadas con S. Gallinarum.

Vacuna basada en una mutante metabólica al azar de Salmonella Enteritidis

Las mutantes metabólicas al azar tienen mutaciones relacionadas con la producción de
enzimas esenciales y compartimentos metabólicos. La alteración de los caminos metabólicos
conduce a que la bacteria presente tiempos de generación más largos y en consecuencia su
virulencia se encuentra disminuida. En el caso de la cepa Salmonella Enteritidis
Sm24/Rif12/Ssq, incluida en la vacuna AviPro® Salmonella Vac E y comercializada por la
empresa ELANCO, posee tres mutaciones cromosomales independientes, lo cual previene
cualquier reversión hacia la virulencia. Este tipo de atenuación asegura que la cepa vacunal
aún mantenga su capacidad invasiva, así como también la propagación in vivo durante un
periodo de tiempo suficiente como para producir inmunidad antes que sea eliminada del ave.
Este mecanismo de infección transitorio genera principalmente inmunidad celular y de
mucosas.

Debido a que esta vacuna puede ser administrada a partir del 1° día de vida y a esta edad la
colonización de esta cepa vacunal es muy alta, son efectivas tanto la inmunidad de las
mucosas como la exclusión competitiva frente a otras salmonelas salvajes. En estos primeros
momentos aproximadamenteel 10% de la flora intestinal del pollito BB está constituida por la
cepa vacunal y posteriormente la excreción de la cepa vacunal va disminuyendo gradualmente
hasta desaparecer completamente en alrededor de 21 días post-vacunación.

Esta vacuna es incapaz de sobrevivir en el ambiente, evitándose así riesgos de transmisión

horizontal. Adicionalmente esta cepa vacunal puede ser fácilmente diferenciada de la cepa
salvaje por simples pruebas de sensibilidad antibiótica. Durante varios ensayos con aves
llevados a cabo con la cepa vacunal se demostró que no existe reversión a la virulencia ni
transmisión por los huevos. También ha sido demostrado que esta vacuna reduce la excreción
fecal de S. Enteritidis, lo cual lleva a que la cantidad de huevos contaminados después de la
ovoposición sea menor. También se ha demostrado que la cantidad de órganos infectados
conS. Enteritidis es menor, lo cual también implica menos órganos infectados en el aparato
reproductor y de esta manera disminuye el número de huevos infectados antes de la
ovoposición. Naturalmente, menor porcentaje de huevos contaminados se relaciona con
menos probabilidad de brotes de enfermedad en seres humanos. 

Estudios llevados a cabo con AviPro® Salmonella Vac E contra la Tifosis Aviar
En el INTA de Balcarce, Argentina se han llevado a cabo ensayos para evaluar la capacidad
de esta vacuna para proteger contra la Tifosis aviar. Las pollitas, pertenecientes a la línea de
ponedoras Lohmann Classic, se encontraban libres de Salmonella, se alojaron en jaulas
desde el primer día de vida, fueron individualmente identificadas y se criaron bajo estrictas
normas de bioseguridad. Las aves vacunadas y sin vacunar fueron ubicadas en forma
completamente separada. Los desafíos se efectuaron en cubículos de aislamiento.
Vacunaciones. De acuerdo con la dosis recomendada por el fabricante de la vacuna, se
administraron 0,5 mL que contenían 100 a 500 millones de salmonelas por vía oral utilizando
una cánula plástica. También fue experimentalmente probada la vía subcutánea, que fue
inyectada detrás del cuello administrando parenteralmente la misma dosis anterior. Distintos
grupos de 17 aves (Figura 1) fueron vacunadas según diferentes planes de inmunización:

Grupo 3-O: las aves recibieron 3 dosis de la vacuna administrada oralmente en el día 1,
semana 6 y semana 16 de edad.
Grupo 2-O-1-S: las aves fueron vacunadas vía oral durante el día 1 y la semana 6 y la tercera
dosis fue administrada por vía subcutánea a la semana 16.

Asimismo, se incluyó un Grupo Control de aves no vacunadas.

Los tres grupos fueron desafiados a las 28 semanas de edad, 12 semanas después de
administrar la última dosis de la vacuna. Todas las aves fueron sacrificadas 21 días después
del desafío.

Adicionalmente se consideró un tercer grupo vacunado que recibió 4 inmunizaciones orales:

en el día 1 de vida y a las semanas 6, 16 y 30 (Grupo 4-O) y que fue incluido en un segundo
desafío realizado cuando las aves tenían 52 semanas de vida.

Desafío. Para realizar la infección experimental se utilizó la cepa S. gallinarum INTA 91,

proveniente de un caso de tifosis aviar y cuya virulencia fue exacerbada mediante pasajes en
aves de 18 semanas de edad. En ensayos previos, se estimó la dosis letal 50 por ciento que
fue establecida como 20 mil (2 x 104) salmonelas por ave, dosis que fue administrada por vía
oral utilizando una cánula plástica. Las aves vacunadas y las aves sin vacunar fueron
desafiadas en dos momentos diferentes: a los 18 y 52 días de edad. 
 Figura 2. Diseño experimental de los ensayos. Ref.: Grupo 3-O: las aves recibieron 3
vacunaciones orales, Grupo 2-O-1-S: las aves recibieron 2 vacunaciones orales y 1
subcutánea. Grupo 4-O: las aves recibieron 4 vacunaciones orales.
Excreción de la cepa vacunal Salmonella Enteritidis Sm24/Rif12/Ssq. Después de la
primera vacunación, realizada al 1° día de vida, la cepa vacunal fue re-aislada de los
hisopados cloacales hasta el 10° día de edad. A partir de ese momento, todas las muestras de
materia fecal que fueron bacteriológicamente analizadas fueron consistentemente negativas.
(Figura 2). En cambio, no se pudo re-aislar a la cepa vacunal después de cualquiera de las
siguientes vacunaciones efectuadas a la 6°, 16° ó 30° semana de edad. 

Figura 3. Excreción de la cepa de S. Enteritidis vacunal después de vacunar al 1° día de vida.

Protección contra la mortalidad. Dieciséis de las 17 gallinas del grupo control murieron de
tifosis durante el período de observación mientras que solo murió una de las aves vacunadas
con 3 dosis orales o ninguna de las que recibieron 2 dosis orales y una subcutánea (Figura 4).
Todas las gallinas que enfermaron presentaron anorexia, somnolencia y depresión, pero
ninguna tuvo diarrea. S. gallinarum fue aislada de todos los órganos de las aves muertas. Por
el contrario, el microorganismo no pudo ser re-aislado de ninguna de las gallinas que
permanecieron vivas hasta el sacrificio, realizado al 21° día después del desafío. Se observó
protección casi total cuando las gallinas fueron desafiadas 12 semanas posteriores a la última
vacunación, tanto en el grupo que recibió 3 vacunaciones orales como en el que recibió 2
vacunaciones orales y una tercera subcutánea.

 Figura 4.  Mortalidad debida a Tifosis Aviar en los grupos experimentales desafiados en la

semana 28 de vida. Ref.: Grupo 3-O: las aves recibieron 3 vacunaciones orales, Grupo 2-O-1-
S: las aves recibieron 2 vacunaciones orales y 1 subcutánea. Control: sin vacunar
Los mismos grupos vacunados, al que se incorporó un tercer grupo que recibió una cuarta
dosis oral durante la semana 30 de vida, fueron desafiados a la semana 52. Este ensayo
demostró que la vacuna no fue capaz de generar protección cuando el desafío fue llevado a
cabo 22 ó 36 semanas después de la última dosis vacunal. Estos resultados indicarían que la
protección está relacionada con el periodo de tiempo transcurrido entre la última dosis vacunal
y la infección con S. gallinarum. Por ello, considerando lo expuesto arriba se recomienda
enfáticamente aplicar vacunaciones de refuerzo (boosters) cada 12 semanas a todas las aves
expuestas a infecciones reiteradas de Tifosis Aviar si se desea incorporar esta vacuna a un
plan integral de protección contra S. Enteritidis y contra S. gallinarum en granjas con historial
recurrente de la enfermedad. 
 
Conclusiones
La Tifosis Aviar genera importantes pérdidas económicas para la industria avícola
 mundial. S. Enteritidis es capaz de generar inmunidad cruzada contra S. Gallinarum. La
vacunación protege contra la mortalidad, la colonización de los órganos y reduce el
porcentaje de excreción fecal evitando la difusión de las salmonelas en el ambiente. La
protección depende del tiempo transcurrido después de la última vacunación de refuerzo
(booster); por lo tanto, específicamente para la Tifosis Aviar es altamente recomendable
revacunar oralmente en el agua de bebida cada 3 meses. La cepa vacunal
Rif12/Sm24/Ssq puede ser utilizada para el diseño de estrategias preventivas de
infecciones simultáneas debidas a Tifosis Aviar y Paratifosis por S. Enteritidis. Si la
granja de gallinas ponedoras no está contaminada ni existe peligro de sufrir una
exposición a S. gallinarum por estar la enfermedad erradicada en la zona y además sólo
se quiere prevenir la Paratifosis debida a S. Enteritidis, entonces bastará con
implementar un plan preventivo vacunal de tres dosis orales al primer día, 6°-8° y 16°-18°
semanas de vida, al menos 3 semanas antes de la puesta. En granjas de aves
reproductoras, el esquema de 3 dosis vivas puede complementarse con dos dosis de
vacunas inactivadas separadas entre sí por un intervalo de 3-4 semanas pues es muy
conveniente para producir la transferencia de inmunidad pasiva a la progenie de
pollitos/pollitas BB. En zonas muy expuestas la combinación de vacunas vivas e
inactivadas genera protección adicional de las aves en postura, evitando la infección
parenteral de las salmonelas mediante los ácaros rojos y la difusión extracelular de las
salmonelas. Inclusive en la actualidad existe una vacuna viva bivalente atenuada de alta
seguridad, similar a la que se describe aquí, para conferir protección homóloga contra S.
Enteritidis y S. Typhimurium. 
 
Debe tenerse presente que la Tifosis Aviar está aún está difundida como una infección
endémica en varios países; por ello se recomienda el uso de esta vacuna viva para el
control dual de la Tifosis y Paratifosis. Sin embargo, debe considerarse que la única
forma de combatir efectivamente la Tifosis Aviar es la erradicación de esta enfermedad
de las granjas. La ventaja de esta vacuna es que su aplicación es compatible y
recomendable para ser aplicada durante y después de los planes de erradicación,
protegiendo a las aves a partir del 1° día de vida, cuando las aves son más susceptibles.

Debe considerarse que la vacunación como única medida preventiva no es suficiente

para controlar estas salmonelosis; por lo tanto, debe ser incluida como parte de un
concepto integral que incluya la higiene, medidas de bioseguridad estrictas, el
diagnóstico y el monitoreo permanentes, así como también el uso de aditivos que
mejoren la integridad del intestino, el manejo nutricional y las buenas prácticas de
crianza.

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Autor/es

Horacio Raúl Terzolo

Médico Veterinario de la Facultad de Agronomía y Veterinaria (UBA), PhD. en Bacteriología Veterinaria en la
Universidad de Edimburgo, Escocia. Fue asesor técnico de empresas elaboradoras de productos para
Sanidad Avícola y trabajó en el Laboratorio de Bacteriología, Grupo de Sanidad Animal, Área de Producción
Animal, EAA Balcarce, INTA (1974-2014). Coordinador Nacional del Proyecto de Investigación del INTA sobre
“Enfermedades de la Producción Aviar” (2006-2009) y renovado (2010-2012). En su exitosa carrera
profesional realizó investigaciones conjuntas con universidades de varios países.
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Pablo Anibal Chacana

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Irma Hinojosar
Avicultor
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Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
01/11/2016 | Muchisimas gracias Dr. Horacio R terzolo por sus atenciones de contestar mi duda que se les da
de comer a las gallinasnpara que saquen huevos mas sabrosos lo que yo he observado que los huevos
comerciales tienen la llema muy descolorida y los de mis gallinat estan muy amarillas las llemas a que se
devera esto?

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Horacio Raúl Terzolo

Médico Veterinario
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Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
01/11/2016 |
Estimada Irma Hinosojar:
Por favor lea este interesante y práctico artículo de Engormix y verá, por ejemplo, que la respuesta a su
pregunta está en el número 73, donde dice:

"El color de la yema depende de cómo alimentamos a las gallinas y el color de los ingredientes. Si las gallinas
comen alimento a base de maíz, la yema sale más amarilla mientras que es menos menos amarilla con
alimentos a base de sorgo o trigo. 

Lea este artículo:

Las 100 preguntas más frecuentes sobre el huevo, sus valores nutritivos, mitos, realidades y las
respuestas

Autor/es: Dr. Amir Nilipour, PhD. Director de Aseguramiento de Calidad e Investigaciones Avícolas. Grupo
Melo, S.A. Panamá City, Rep. de Panamá.

Si tiene más preguntas que no estén en esa lista consulte a Dr. Amir Nilipour y seguramente tendrá la
respuesta.

Saludos cordiales,
Dr. Horacio Raúl Terzolo

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Irma Hinojosar
Avicultor
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Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
01/11/2016 | Ok ok ok ya entendi mil gracias me gusta mucho como exponen los articulos en
www.engormix.com y que contesten nuestras dudas De nuevo Dr.Horacio Gracias

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Luis Alzamora Velarde

Médico Veterinario
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Ceva Animal Health

Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
07/11/2016 | Estimado Doctor
Lo saluda Luis Alzamora de Perú, actualmente Director de Servicios Veterinarios de CEVA
Hace algunos años mantuvimos una interesante relación técnica a través de un Convenio de desarrollo
tecnológico desarrollado con una empresa Peruana - Española (INNOVA ANDINA hoy QUIMTIA) 
Lo molesto para saludarlo, pedirle por favor me envié su correo electrónico el cual me sería de muchísima
ayuda y al mismo tiempo consultarle sobre el uso de vacuna viva contra Salmonella gallinarum en aves de
Postura Comercial en Producción.
Me gustaría conocer su experiencia al respecto y si considera prudente su utilización 
A la espera de sus comentarios 
Un cordial saludo

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Cidar Cruz Anazgo

Médico Veterinario Zootecnista
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Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
04/03/2017 | Dr. Terzolo le saluda Cidar Cruz desde Tarija-Bolivia, mi consulta es que si un lote de pollitas
ponedoras esta ya infectado con Tifus desde las reproductoras o incubadoras o sea ya nace con la infeccion
si esta vacuna aplicada al primer dia tendria un efecto en el control de S. Gallinarun o ya no tendria ningun
sentido su aplicacion
Gracias de antemano por su respuesta.

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Horacio Raúl Terzolo

Médico Veterinario
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Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
07/03/2017 | Estimado colega Cidar Cruz Anazgo:
En el caso de la tifosis, si el lote de pollitas está infectado desde la incubadora, lo mejor que puede hacer es
eliminar (sacrificar todas las aves) el lote, ahora que son jóvenes, desinfectar el galpón y realizar un periodo
prolongado de descanso de ese galpón contaminado. Una vez que están infectadas las aves no se curan
nunca más, las vacunas pueden ser preventivas, aunque hasta cierto límite, siempre que sean aplicadas
antes de que la infección se extienda pero no después pues no son curativas. Económicamente es mejor
eliminar todas las aves pues luego el costo de su producción es cada vez mayor. La mortandad será grande y
las que sobrevivan quedarán infectadas de por vida y la granja quedará cada vez más contaminada. Por lo
tanto apresúrese a eliminarlas.
Saludos cordiales,
Dr. Horacio Raúl Terzolo

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Silvia Viora
Asesor Técnico
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Universidad Nacional de Lujan

Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
07/03/2017 | Realmente la solución es dura pero coincido No busque soluciones mágicas Lo único que podría
agregar es realizar análisis microbiologico al bb que ingresa Y si es positivo eliminarlo en ese momento Sino
se va a arrepentir y mucho Un saludo a Horacio. Sus consejos son muy valiosos, como siempre 

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Horacio Raúl Terzolo

Médico Veterinario
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Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
16/03/2017 | Gracias Silvia por contribuir en este foro. Sí, el problema es que una vez que la enfermedad se
instala en la granja y la producción no se puede parar por razones económicas resultará imposible controlarla
e imposible de erradicar debiendo convivir permanentemente con la infección, siendo en estos estadíos
crónicos un gran peso económico con el peligro de que en cualquier momento y por cualquier circunstancia
puede exosionar con un severo brote con mortandad. En etas circunstancias lo más peligroso es la muda
forzada o replume pues allí el estrés con casi con total seguridad la exacerbará. 
Saludos, Horacio

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Huevos Ricos La Maria

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Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
19/03/2017 | Hola cualoa son los sintomas de la tigosis

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Horacio Raúl Terzolo

Médico Veterinario
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Re: Tifosis en gallinas ponedoras: Descripción de la enfermedad y protección conferida por una vacuna viva
de Salmonella Enteritidis
19/03/2017 | Para los síntomas de la Tifosis Aviar por Salmonella gallinarum y muchos otros datos generales
complete este artículo con la lectura en Endormix con este otro artículo:

"Tifosis aviar"
HUBERMAN, Y. D.; TERZOLO, H. R.
http://www.engormix.com/MA-avicultura/sanidad/articulos/tifosis-aviar-t6191/165-p0.htm

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