PORTADA

ESTRUCTURA DE LOS MACROINVERTEBRADOS ACUÁTICOS

PRESENTES EN LA PLANTA CARNÍVORA Utricularia foliosa, QUEBRADA
YAHUARCACA (AMAZONAS - COLOMBIA)

Por:

Nestor Ned Torres Zambrano

Tesis presentada para optar al título de:

MAGISTER EN ESTUDIOS AMAZÓNICOS

Línea de investigación: Ecosistemas, Biodiversidad y Conservación

Maestría en Estudios Amazónicos
Universidad Nacional de Colombia
Sede Amazonia

Instituto Amazónico de Investigaciones – Imani

Escrita bajo la dirección de:

Santiago R. Duque M.Sc.
Universidad Nacional de Colombia, Sede Amazonia

Dr. Eduardo Domínguez

Instituto Superior de Entomología (INSUE)
Universidad Nacional de Tucumán - Argentina

Leticia, Amazonas, Colombia

Abril de 2008
 TABLA DE CONTENIDO
Pág.

PORTADA .................................................................................................................................... ii 

TABLA DE CONTENIDO .......................................................................................................... iii 
LISTA DE FIGURAS .................................................................................................................. iv 
LISTA DE TABLAS.................................................................................................................... vi 
INTRODUCCIÓN ........................................................................................................................ 6 
1.  ANTECEDENTES ............................................................................................................... 7 
3.  MARCO TEORICO ........................................................................................................... 10 
3.1.  Ecología de ríos y lagos amazónicos ............................................................................... 10 
3.2.  Plantas acuáticas (Macrófitos) ........................................................................................ 11 
3.3.  Macroinvertebrados acuáticos ......................................................................................... 14 
3.3.1.  Grupos tróficos - funcionales .................................................................................. 15 
3.3.2.  Interacciones ecológicas .......................................................................................... 17 
3.3.3.  Características de los órdenes de invertebrados ...................................................... 18 
3.3.3.1.  DIPTERA ........................................................................................................ 18 
3.3.3.2.  EPHEMEROPTERA ....................................................................................... 20 
3.3.3.3.  TRICHOPTERA ............................................................................................. 22 
3.3.3.4.  ODONATA ..................................................................................................... 24 
3.3.3.5.  COLEOPTERA ............................................................................................... 25 
3.3.3.6.  HEMIPTERA .................................................................................................. 27 
3.3.3.7.  OSTRACODA ................................................................................................ 28 
3.3.3.8.  CONCHOSTRACEA ...................................................................................... 28 
3.3.3.9.  GASTROPODA .............................................................................................. 29 
3.3.3.10.  ARACNIDA ................................................................................................ 29 
3.3.3.11.  HIRUDINEA ............................................................................................... 30 
4.  PROBLEMA DE INVESTIGACIÓN ................................................................................ 31 
5.  PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN ................................................................................ 31 
6.  HIPÓTESIS ........................................................................................................................ 31 
7.  OBJETIVOS ....................................................................................................................... 31 
7.1.  General ............................................................................................................................ 31 
7.2.  Específicos ...................................................................................................................... 32 
8.  ÁREA DE ESTUDIO ......................................................................................................... 32 
9.  MATERIALES Y METODOS ........................................................................................... 33 
9.1.  Fase de campo ................................................................................................................. 33 
9.2.  Fase de laboratorio .......................................................................................................... 35 
9.3.  Análisis de datos.............................................................................................................. 37 
10.  RESULTADOS ............................................................................................................... 38 
10.1.  Hidrología y variables fisicoquímicas ......................................................................... 38 
10.2.  Taxa y agrupaciones de Macroinvertebrados .............................................................. 41 
10.2.1.  Variación de Taxa y agrupaciones ...................................................................... 43 
10.3.  Correlaciones............................................................................................................... 45 
10.4.  Índices ......................................................................................................................... 47 
11.  DISCUSIÓN ................................................................................................................... 50 
11.1.  Hidrología y variables fisicoquímicas ......................................................................... 50 
11.2.  Taxa y agrupaciones de Macroinvertebrados .............................................................. 51 
11.3.  Índices ......................................................................................................................... 54 
11.3.1.  Riqueza (S) .......................................................................................................... 54 
11.3.2.  índice de Shannon – Wiener (H’) ........................................................................ 54 
11.3.3.  índice de Simpson (λ) ......................................................................................... 55 
11.3.4.  equitatividad de Pielou (J’) ................................................................................. 56 
12.  CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES .............................................................. 62 
BIBLIOGRAFÍA......................................................................................................................... 65 

iii
 LISTA DE FIGURAS

Pág.

Figura 1. Poblaciones de U. foliosa en la quebrada Yahuarcaca. …………………… 12

Figura 2. Utrículo con abertura. ……………………………………………...……… 13

Figura 3. Ubicación de la Quebrada Yahuarcaca, inmersa en el sistema hidrológico de

Yahuarcaca, Leticia – Amazonas. Fuente, Aldana & Daza 2005. ….……...…………. 33

Figura 4. Ubicación de 7 puntos sobre el gradiente ambiental de la Quebrada

Yahuarcaca. (tomado de Google earth 2006). ……………………..……….………… 34

Figura 5. Regiones de la planta según la edad (tomado de Richards 2001). ………… 34

Figura 6. Colección de material en bolsas plásticas con malla de 250 µm. …….…… 35

Figura 7. Precipitación mensual para el año 2006. IDEAM – Leticia. …………….... 38

Figura 8. Niveles medios mensuales del Río Amazonas de enero – junio y de la

quebrada Yahuarcaca marzo – mayo para el año 2006. IDEAM – Leticia. ………….. 39

Figura 9. Representación gráfica del Análisis de Componentes Principales (PCA) de las

variables abióticas de los seis muestreos (M) y siete puntos (P). ……………….……. 41

Figura 10. Abundancia relativa de los 11 órdenes de macroinvertebrados encontrados

sobre U. foliosa. …………………………………………………………………...….. 42

Figura 11. Abundancia relativa de los 10 grupos funcionales encontrados sobre U.

foliosa. *ver detalles en las tablas 1 y 4. ……………………………………...……… 43

Figura 12. (a) número de individuos por planta, (b) número de individuos por hoja, (c)
número de individuos por muestreo, (d) número de taxa por planta, (e) número de taxa
por hoja, (f) número de taxa por muestreo. …………………………………...……… 44

iv
Figura 13. Abundancia relativa de las 23 familias encontradas sobre U. foliosa. …… 45

Figura 14. Representación gráfica (triplot) del análisis DCCA; las letras M y P indican
el muestreo y la planta respectivamente. ……………………………………...……… 46

Figura 15. Representación gráfica de la correlación entre el total de organismos (log

organismos total L-1) y los índices de diversidad H´ (●) y E (○) Equitatividad). ….. 49

Figura 16. Diagrama de flujo de energía para el sistema Utricularia foliosa en la

quebrada Yahuarcaca Basado en el modelo propuesto por Odum (1980). ………...… 58

Figura 17. Diagrama ilustrado de flujo de energía para el sistema Utricularia foliosa en
la quebrada Yahuarcaca. Basado en el modelo propuesto por Allan (1995). N=
nitrógeno, P= fósforo, O2 = oxígeno, MOD= materia orgánica disuelta, MOPF= materia
orgánica particulada fina, MOPG= materia orgánica particulada gruesa; para T1, T2,
T3, C1, C2, R, M, P1 y P2 ver detalles en las tablas 1 y 3. …………………………. 60

Figura 18. Representación gráfica del sistema ecológico Utricularia foliosa en la

quebrada Yahuarcaca. A = aves, B = peces, a = planta carnívora, b = perifiton y
fitoplancton, c = cladóceros, ch = copépodos, d = rotíferos, e = larvas de Elmidae, f =
Cyclestheridae, g = larva de Leptoceridae, h = larva de Cyrnellus, i = larva de
Oxyethira, j = larvas de Neotrichia, k = Ostracoda, l = larva de Zygoptera, m = larva de
Anisoptera, n = adulto de Curculionidae, ñ = adulto de Noteridae, o = Ancylidae, o’ =
Planorbiidae, p = ninfa de Callibaetis, q = ninfa de Caenis, r = Buenoa, s = Corixidae, t
= Guerridae, u = Pleidae, v = larva de Bezzia, w = larva de Culex, x = larva de
Chironomidae, y = detritos, z = Piona, z’ = Hirudinea. ………….....……………...… 61

v
 LISTA DE TABLAS

Pág.

Tabla 1. Niveles tróficos de invertebrados según la forma como obtienen su alimento,

modificado de Merrit & Cummins 1996 y complementado con Mc Cafferty 1998, Thorp
& Covich 2001. ……………………………………………………………………..… 16

Tabla 2. Literatura consultada con claves dicotómicas para cada grupo de

macroinvertebrados. ………………………………………………………………..… 36

Tabla 3. Valores promedio (negrita), desviación estándar (paréntesis), mínimo y

máximo de las variables físicas y químicas de los puntos ubicados sobre la quebrada
Yahuarcaca. …………………………………………………………………...……… 39

Tabla 4. Clasificación de macroinvertebrados encontrados sobre U. foliosa, grupo

funcional y tamaños máximos y mínimos de los organismos. ……………………….. 42

Tabla 5. Resumen estadístico de los ejes para el análisis de Correspondencia Canónica

DCCA. ……………………………………………………………………...………… 45

Tabla 6. Test de Monte Carlo. ………………………………………………………...46

Tabla 7. Índices de diversidad, riqueza, equitatividad y nº de organismos para cada

muestreo. ……………………………………………………………………………… 48

Tabla 8. Índices de diversidad, riqueza, equitatividad y nº de organismos en cada planta

o punto de muestreo. ………………………………………………………………….. 48

Tabla 9. Índices de diversidad, riqueza, equitatividad y nº de organismos sobre las

hojas. ………………………………………………………………………………….. 49

Tabla 10. Número de órdenes encontrados sobre plantas flotantes en la Amazonía

Colombiana. ……………………………………………………………………….….. 51

vi
 INTRODUCCIÓN

Utricularia foliosa, es una hierba flotante que puede desarrollarse eficientemente en el

sistema de lagos de Yahuarcaca (Amazonia colombiana), en donde se adapta
principalmente a la limitación de nitrógeno y a otros factores como el cambio continuo
del nivel de agua durante el año, proceso conocido como pulso de inundación, durante
el cual aparecen y/o desaparecen ciertos tipos de organismos según lo planteado por
Junk (1970), Junk & Howard–Williams (1984), Esteves (1988), Guisande et al. (2000,
2004) y Dámaso (2005); U. foliosa crece de manera exuberante sobre la quebrada
Yahuarcaca en época de inundación que para el caso de la región es en los meses de
marzo, abril y mayo.

Los estudios que se han realizado sobre la ecología de ésta planta plantean que al ser
carnívora ella suple la deficiencia de nitrógeno utilizando el de sus presas (Guisande et
al. 2000, 2004). Sin embargo, las investigaciones van más allá al intentar explicar los
mecanismos y procesos biológicos para atraer a sus presas, retenerlas generando un
ambiente propicio, y llegando a considerarla como un microecosistema independiente
con relaciones ecológicas y dinámicas de materia orgánica, como lo afirman Manjarrés-
Hernandez et al. (2006), Sanabria-Aranda et al. (2006) y Díaz-Olarte et al. (2007).

La planta carnívora U. foliosa juega un papel importante en la estructura y

funcionamiento de la quebrada Yahuarcaca en el Amazonas colombiano, influyendo
también en su metabolismo al aportar materia orgánica e interviniendo en la dinámica
de los nutrientes de éste ecosistema; la planta influencia también las interacciones entre
predadores y presas actuando como una fuente de alimento directa o indirecta a través
del perifiton; así mismo se comporta como predadora sobre las comunidades tanto de
algas como de invertebrados que se establecen allí tal como lo encontraron Sanabria-
Aranda et al. (2006) y Díaz-Olarte et al., (2007) en sus trabajos sobre zooplancton y
fitoplancton - perifiton.

Sin embargo, al desconocer la estructura de la comunidad de macroinvertebrados

presente en la planta carnívora, vi la necesidad de realizar ésta investigación en donde
identifico los grupos de organismos que se asocian, teniendo en cuenta el gradiente

6
ambiental que presenta la quebrada Yahuarcaca, las características morfológicas de la
planta de acuerdo a su crecimiento y los grupos tróficos que conforman la comunidad.

Para el estudio se realizaron 6 muestreos quincenales en 7 estaciones sobre la quebrada

Yahuarcaca durante el período de aguas altas del año 2006, en donde se encontró una
gran diversidad de macroinvertebrados asociados a la planta carnívora U. foliosa, con
un total de 11 órdenes desde Diptera hasta Trichoptera, llegando a identificar 13
géneros, los cuales se agrupan en 10 ítems tróficos desde minadores hasta parásitos,
propios de estas comunidades de acuerdo a las clasificaciones propuestas por Mc
Cafferty (1981, 1998), Merrit & Cummins (1996) y Thorp & Covich (2001).

Las diferencias en la diversidad, equitatividad, número de individuos y riqueza de

especies según los índices, se presentan sobre las hojas; esto lo explico principalmente
por la edad de cada una de las frondas según Richards (2001); en donde encuentro que
la hoja distal presenta el mayor número de individuos principalmente de la familia
Ceratopogonidae.

1. ANTECEDENTES

La ecología de la comunidad de macroinvertebrados asociados a macrófitos ha sido

poco estudiada en regiones neotropicales y su información se encuentra fragmentada y
esparcida en numerosas publicaciones europeas, norteamericanas y algunas
suramericanas según lo expresado por Junk (1973), Nessimian & Carvalho (1998),
Roldán (1992), Fernández & Domínguez (2001), Bolívar (2001) y Poi de Neiff & Neiff
(2006), pero ningún trabajo o antecedente de macroinvertebrados relacionados con la
planta carnívora U. foliosa, a pesar del registro importante de varios grupos de
macroinvertebrados como presas potenciales para la planta hecho por Guisande et al.,
(2000, 2004), Manjarrés-Hernández et al. (2006) y Sanabria-Aranda et al. (2006).

En la Amazonia central, se han realizado algunos estudios con respecto a los

macroinvertebrados acuáticos asociados a macrófitos, encontrando diferencias en
cuanto a la estructura de las comunidades entre zonas externas y centrales de las
mismas, dependiendo de las variables ambientales físicas y químicas propias de cada

7
zona, con distribuciones de organismos que van de acuerdo a estas características (Junk,
1973 y Junk & Robertson, 1997).

Por otro lado, estos mismos autores consideran que los ambientes generados por las
plantas acuáticas son de gran importancia, ya que en sus raíces se forman varios
biotopos en los cuales habitan larvas de algunos grupos de insectos como
Chironomidae, Ceratopogonidae, Trichoptera, Ephemeroptera, Odonata además de otros
colonizadores.

Fittkau et al. (1975, en Esteves, 1988) estudiaron la biomasa del macrobentos en lagos
amazónicos; lo mismo que en el lago Tupé (Amazonia central) se estimó la biomasa del
macrozoobentos y la fauna litoral por Reiss (1977). En lagos asociados a la planicie de
inundación del río Paraná (Argentina); Bechara (1996) y Poi de Neiff & Neiff (2006)
registraron biomasas bajas de macrobentos en lagos con cobertura total de plantas
flotantes.

Sobre grupos funcionales de los macroinvertebrados acuáticos conocemos el trabajo de

Poi de Neiff (1990) en donde estudia los macroinvertebrados asociados a zonas de
vegetación en ríos del sector del Chaco oriental Argentino, con el fin de conocer el
funcionamiento trófico de las áreas vegetadas y el reordenamiento en la proporción de
los grupos funcionales en relación con cambios hidrológicos y químicos. Wais (1990)
hizo algunas investigaciones sobre los grupos tróficos de macroinvertebrados
bentónicos de la cuenca del río Negro (Patagonia - Argentina). Así mismo, Callisto &
Esteves (1998) desarrollaron una investigación acerca de los roles tróficos de los
macroinvertebrados bentónicos en cuatro ecosistemas lóticos de la Amazonia central
(Brasil), comparando los porcentajes entre los períodos seco y lluvioso.

Rueda (1998) propone algunos métodos para el estudio de la distribución del bentos en
ríos del piedemonte amazónico colombiano, resaltando la importancia trófica de los
grupos como raspadores, filtradores y colectores por el aporte de materia orgánica
particulada al sistema acuático y la identificación de microhábitats en los diferentes
sectores de un mismo río como sustratos blandos, arenosos, pedregosos.

8
Bolívar (2001) trabajando en la quebrada y lagos de Yahuarcaca registra como taxa más
frecuentes a Microcrustácea, Oligochaeta, Acari, Ephemeroptera, Odonata, Hemiptera,
Gastropoda, larvas de Ceratopogonidae, y Chironomidae, asociados a gramalotales
(Paspalum sp.); clasifica también los organismos en grupos funcionales según lo
propuesto por Merrit y Cummins (1988), además de encontrar que las variaciones en el
aporte de biomasa se relacionan con las condiciones limnológicas típicas de cada
periodo hidrológico y con el tipo de sistema acuático en el que se desarrolla la
comunidad de macrófitos y la comunidad de macroinvertebrados asociados.

Morales (2005) también en lagos del sistema de Yahuarcaca relaciona el gradiente de

crecimiento de Paspalum repens (Poaceae) y la estructura de la comunidad de insectos
asociados, encontrando que la estructura de la comunidad de estos organismos no
difiere significativamente según el patrón de crecimiento de la macrófita; además, la
proporción de grupos funcionales tampoco se distribuyó de manera diferente de acuerdo
con la tendencia de crecimiento, lo mismo que los parámetros fisicoquímicos no
influyen en la estructura de la comunidad de insectos asociados.

Duarte y Capador (2006) estudian la entomofauna acuática asociada a Paspalum repens

(Poaceae) en los lagos I y IV del sistema lagunar de Yahuarcaca encontrando
organismos pertenecientes a 5 órdenes: (Díptera, Coleóptera, Odonata, Hemíptera y
Ephemeróptera) y 25 familias, agrupados en 5 niveles tróficos según la clasificación de
Merrit & Cummins (1996): predadores, colectores, filtradores, desmenuzadores y
taladradores).

Los estudios sobre composición taxonómica de macroinvertebrados implicados en la

descomposición de material vegetal se han venido desarrollando en los arroyos
selváticos del sistema Yahuarcaca por Beltrán-Tolosa (2003) y Currea-Dereser (2006)
que analizan la estructura trófica de la comunidad de macroinvertebrados que
intervienen en el proceso de descomposición en sistemas acuáticos de pequeño orden
(arroyos o quebradas) del Amazonas colombiano, mencionando la importancia de los
grupos funcionales; trabajos enmarcados en el programa World Wide Leaf
Decomposition Experiment (WW - DECOEX), propuesto por el Dr. Mathias Wantzen
del Max Plank Institute for Limnologie desde el año 2002, (Rueda-Delgado et al. 2006),
en donde se realizan experimentos estandarizados sobre la descomposición acuática de

9
hojarasca, principalmente la influencia que ejercen los macroinvertebrados acuáticos
que se asocian al proceso.

Investigaciones desarrolladas con el fin de entender la dinámica de la planta carnívora

U. foliosa presente en el sistema Yahuarcaca desde el año 2000 arrojan resultados
acerca de cómo es su distribución y relación con las condiciones ambientales, cómo la
planta crece en diferentes condiciones nutricionales del agua y cómo se desarrolla este
mecanismo de subsistencia, invirtiendo en lo que se conoce como carnivoría; así mismo
se estudiaron las comunidades de fitoplancton, perifiton y zooplancton que se le
asocian, posiblemente atraídas por mecanismos desarrollados por la planta como la
producción de carbohidratos según Guisande et al. (2000), 2004; Manjarrés-Hernández
et al. (2006), Sanabria-Aranda et al. (2007) y Díaz-Olarte et al. (2007).

3. MARCO TEORICO

3.1. Ecología de ríos y lagos amazónicos

Para la Amazonia, desde 1964 se reconocen tres grandes sistemas acuáticos propuestos
por Sioli (1967, 1984), aguas blancas, negras y claras, definidas principalmente por la
cantidad de sedimentos, nutrientes, transparencia, pH y color presente. Luego, en 1971
Fittkau relaciona estos tipos de agua con las condiciones geoquímicas de la cuenca
dividiendo el área en tres provincias: andina, escudo precámbrico de las Guayanas y
Amazonia central. El cuarto tipo de aguas (intermedias) lo propone Irmeler en 1977 y se
presenta en la confluencia de las aguas blancas con las otras.

Entonces, las aguas blancas se caracterizan por tener gran cantidad de sedimentos,
principalmente por su origen andino (representadas en la Amazonia colombiana por los
ríos Putumayo, Caquetá y Amazonas), por ser ricas en nutrientes, baja transparencia y
pH cercano a la neutralidad. Las aguas negras presentan colores oscuros, de origen
Guayanés, con bajo pH y escasos nutrientes; también hay aguas negras en formaciones
más recientes como Pebas de origen terciario, tal como lo indican Duque et al. (1997);

10
las aguas claras, de origen en la Amazonia central poseen alta transparencia, baja
fertilidad y pH ligeramente ácido.

Con respecto a las características biológicas, se sabe que las condiciones son diferentes
en cada uno de los tipos de agua, principalmente la productividad, biomasa y
composición de las poblaciones. Así que en los ecosistemas de aguas blancas, el
perifiton, el fitoplancton y las plantas acuáticas y semi-acuáticas tienen mayores
biomasas, lo mismo que el zooplancton; en las aguas negras el fitoplancton y los
macrófitos tienen menor desarrollo. Para el caso de las aguas claras, la biomasa es
reducida, los nutrientes son escasos, pero su alta luminosidad favorece mayor
productividad, algunas veces superior a las aguas blancas (Duque et al. 1997).

Así mismo, estos tipos de aguas presentan diferencias según las características físicas,
químicas y biológicas de cada sistema, que para el caso de las aguas del río Amazonas
se definen como aguas blancas de tipo I, principalmente por presentar mayores valores
en comparación con las aguas blancas de los ríos Putumayo y Caquetá que serían de
tipo II (Duque et al., 1997); en consecuencia, las aguas negras influenciadas por estos
sistemas se definen como aguas negras de tipo I y tipo II respectivamente, siendo el
sistema Yahuarcaca clasificado como sistema de aguas negras tipo I (Núñez –
Avellaneda & Duque, 2001).

3.2. Plantas acuáticas (Macrófitos)

Neiff (1986) y Meerhoff & Mezzeo (2004) aseguran que las plantas acuáticas juegan un
papel muy importante en la estructura y funcionamiento de los cuerpos de agua y
también influyen en su metabolismo, aportando materia orgánica e interviniendo en la
dinámica de nutrientes de estos ecosistemas. Así mismo, éstas plantas influencian las
interacciones entre predadores y presas, actuando como una fuente de alimento directa o
indirectamente a través del perifiton (una comunidad de algas epifíticas, bacterias,
protozoos y detritus) confirmado por Esteves, (1988) y Jones et al. 1999, constituyen
también la fuente más importante de producción primaria según McCafferty (1981) y
Poi de Neiff & Neiff (2006).

11
Los macrófitos o plantas acuáticas herbáceas, son una de las comunidades de mayor
trascendencia en el metabolismo de los lagos de la llanura aluvial amazónicos y se
desarrollan en diferentes períodos del ciclo hidrológico (Junk, 1970, Junk & Piedade,
1993 y Junk & Robertson, 1997). Por lo tanto, su desarrollo está íntimamente ligado a
los pulsos de los ríos que alimentan estos lagos. Pero éstas plantas también deben su
presencia y densidad a los aportes de nutrientes provenientes del río y si estos son de
aguas blancas con mayor razón por la cantidad de estos elementos que provienen de los
Andes de acuerdo con datos de Junk et al. (1989).

Así mismo, Sioli (1984) y Duque et al. (1997) aseguran que los nutrientes pueden venir
del propio sistema, como es el bosque inundable circundante, de la descomposición de
los mismos macrófitos en épocas de estiaje y de los mínimos aportes que hacen los
sistemas conexos o tributarios amazónicos que en general son de aguas negras.

Guisande et al, (2000, 2004) afirman que en estas condiciones varios organismos se ven
afectados por la ausencia de un nutriente, incluso algunos macrófitos que pueden tener
una función adicional de predación para suplir en parte este déficit de nutrientes como
U. foliosa, planta acuática con capacidad de predar organismos para su sustento. En el
sistema de lagos de Yahuarcaca como en algunos otros de la región (El Correo –
Tarapoto y lagos del río Yavarí), se observan en algunos momentos del año poblaciones
importantes de ésta planta (figura 1).

Figura 1. Poblaciones de U. foilosa en la quebrada Yahuarcaca.

Nestor Torres, 2006.

12
Autores como Fernández - Pérez (1964), Pompêo & Bertuga (1996) y Guisande et al.
(2007), plantean que U. foliosa es una planta carnívora acuática semi flotante dotada de
órganos especiales para capturar y digerir pequeños animales, principalmente insectos
en estado de larva o adulto y crustáceos acuáticos. El género Utricularia pertenece a la
familia Lentibulariáceae, tiene una distribución amplia con mayor número de especies
que otros géneros de la familia; está distribuida en el Sureste de los Estados Unidos,
América Central, Antillas, regiones tropicales de América del Sur, regiones tropicales
de África y Madagascar.

Según descripciones de Pompêo & Bertuga (1996) los órganos especiales (utrículos o
¨bladders¨, figura 2) son vesículas pediceladas ovoides y comprimidas lateralmente con
tamaños entre 0.3 y 5.0 mm, se distinguen verdes cuando jóvenes, violeta en
crecimiento y casi negros cuando son más viejos; poseen una abertura provista de una
válvula con pequeños tricomas los cuales se comportan como activadores del sistema de
succión generado por una corriente de agua que entra al utrículo una vez abierta la
válvula, así cualquier organismo por ejemplo próximo a dicha abertura es arrastrado
hacia adentro, proceso reportado en el trabajo de Guisande et al. (2007).

Figura 2. Utrículo con abertura. Nestor Torres, 2006

Estudios sobre las poblaciones de U. foliosa presentes en los lagos y la quebrada

Yahuarcaca se refieren a su distribución y relación con las condiciones ambientales y
nutricionales del agua según Guisande et al, (2000, 2004); Manjarrés-Hernández et al.
(2006), Sanabria-Aranda et al. (2006).

13
En éste caso particular, se encontró que el crecimiento de U. foliosa se ve afectado por
el gradiente ambiental observado en la quebrada Yahuarcaca, que corresponde
principalmente al comportamiento de la conductividad, la cual decrece desde el punto
más cercano al río Amazonas al punto más lejano del río hacia la cabecera del mismo
caño, evidenciando así la influencia de los nutrientes provenientes del río de aguas
blancas sobre las comunidades bióticas presentes en los sistemas de aguas negras
adyacentes.

3.3. Macroinvertebrados acuáticos

Los macroinvertebrados son organismos que se pueden ver a simple vista, en donde se
agrupan todos los artrópodos, algunos poríferos, hidrozoos, turbelarios, oligoquetos,
hirudíneos y que constituyen una de las mayores proporciones de animales del mundo
acuático de acuerdo con Roldán (1992), Rupert & Barnes (1996), Fernández &
Domínguez (2001) y Thorp & Covich (2001). Así mismo, son de gran importancia para
el ciclado de nutrientes en el proceso de degradación de la materia orgánica según Junk
(1989), Rueda-Delgado (1998), Beltrán-Tolosa (2003), Currea-Dereser (2006) y Rueda-
Delgado et al. (2006).

Mc Cafferty (1981, 1998) asegura que los insectos acuáticos poseen ciertos atributos
que son específicamente adaptados a un tipo particular o segmento de un hábitat
(microhábitat); algunas de estas adaptaciones están directamente relacionadas con el
espacio físico (hábitat - nicho) que ocupan los insectos. La mayoría de los insectos
acuáticos pueden ser clasificados convenientemente sobre la base de su hábitat físico y
los medios en los que se mueven o mantienen (bentos, plancton, etc.); los miembros de
cada una de estas categorías pueden tener ciertos rasgos adaptativos comúnmente
diferentes de sus relaciones taxonómicas.

Dentro de la comunidad bentónica se incluyen aquellos organismos que viven en el

fondo; definición que se extiende comúnmente en ecología acuática a todos los que
viven sobre o en algún sustrato dentro del sistema acuático. Mc Cafferty (1981, 1998) y
Roldán (1992) sugieren que los sustratos en donde los organismos bentónicos pueden
estar asociados no incluyen únicamente superficies del fondo, sino también objetos

14
firmes o flotantes orgánicos como tallos de plantas acuáticas, residuos vegetales, o
inorgánicos como rocas, entre otros.

Esta comunidad bentónica es una de las más ricas y con seguridad, si se trata de
artrópodos dulceacuícolas, la más diversificada en el agua, especialmente en los
sistemas lóticos y está representada principalmente por organismos de hábitos
alimenticios fijos al sustrato como perifiton, algunos filtradores de materia orgánica, o
también se encuentran allí individuos predadores de los anteriores, los cuales mantienen
el flujo de energía en el sistema afirmado por Esteves (1998) y Fernández & Domínguez
(2001).

3.3.1. Grupos tróficos - funcionales

La superficie de las plantas acuáticas es el hábitat ideal para la colonización de

invertebrados epifíticos y la formación de agrupaciones asociadas en donde pueden
existir relaciones tróficas entre los organismos según lo propuesto por Junk (1973),
Esteves (1988), De Marco & Latini. (1998), Thorp & Covich (2001), Takeda et al.
(2003), Peiró & Alves (2004), Meerhoff & Mezzeo, (2004) Morales (2005), Poi de
Neiff & Neiff (2006), Momo et al. (2006) y Rocha-Ramírez et al. (2007); estas
agrupaciones de invertebrados utilizan los macrófitos para su reproducción, protección
contra predadores y como recurso de alimento en todo o parte de su ciclo de vida.

Varios autores afirman que los grupos de invertebrados que se encuentran comúnmente
asociados a las plantas acuáticas están representados por organismos pertenecientes a
diferentes órdenes, como son: Díptera, Ephemeroptera, Trichoptera, Odonata,
Coleoptera, Hemiptera, Ostracoda, Conchostracea, Mollusca, Acari e Hirudinea, entre
otros (Junk, 1973, Junk & Robertson 1997, Nessimian & Carvalho 1998, Roldán 1992,
Fernández & Domínguez 2001, Bolívar 2001, Currea-Dereser 2006 y Duarte & Capador
2006).

A su vez, estos invertebrados se encuentran agrupados en niveles tróficos según la

forma como obtienen su alimento pudiendo ser herbívoros (raspadores), carnívoros
(depredadores) y detritívoros (filtradores) tal como se indica en la tabla 1; ésta

15
terminología la plantean varios autores como Merrit & Cummins (1996), Mc Cafferty
(1981, 1998) y Thorp & Covich (2001). Estas agrupaciones definidas como ensamblajes
de especies se clasifican funcionalmente según el papel que cumplen en el
procesamiento de los diferentes recursos nutricionales presentes en un mismo sistema,
por ejemplo Merrit & Cummins (1996), Callisto & Esteves (1998), Bolívar (2001),
Currea-Dereser (2006) y Duarte & Capador (2006) afirman que el orden Díptera se
caracteriza generalmente por ser un grupo depredador.

Tabla 1. Niveles tróficos de invertebrados según la forma como obtienen su alimento, modificado de
Merrit & Cummins 1996 y complementado con Mc Cafferty 1998, Thorp & Covich 2001.

ORDENES DE INVERTEBRADOS DOMINANTES

CONCHOSTRACEA
EPHEMEROPTERA

TRICHOPTERA

GASTROPODA
COLEOPTERA
GRUPO ALIMENTO MECANISMO DE

OSTRACODA
HEMIPTERA
ODODNATA

HIRUDINEA
FUNCIONAL DOMINANTE ALIMENTACION

ARACNIDA
DIPTERA

Herbívoros -
Tejidos vivos de masticadores y
plantas hidrófitas minadores de + + + + +
vasculares macrófitas vivas
(T1)
Tejidos gruesos
de plantas
Trituradores vasculares y Detritívoros -
materia orgánica masticadores de + + + +
particulada en CPOM (T2)
descomposición
(CPOM)

Madera Excavadores (T3) + + +

Detritívoros -
filtradores o
consumidores de + + + + + +
Materia orgánica material en
particulada fina en suspensión (C1)
Colectores descomposición
(FPOM) Detritívoros -
colectores o
consumidores de
+ + + + + + + +
depósito (C2)

Herbívoros -
pastoreadores
Perifiton - algas
raspadores de
Raspadores adheridas y
minerales y
+ + + + + + +
material asociado
superficies
orgánicas (R)

Células vivas de
hidrófitas Herbívoros -
Minadores vasculares y minadores de
de tejidos fluidos o tejidos o células y + + +
Macrófitas células fluidas de succionadores de
algas fluidos (M)
filamentosas

Devoradores -
carnívoros, atacan
Tejidos de
Predadores animales vivos
la presa e ingieren + + + + + +
el animal completo
o parte de él (P1)

16
 Minadores -
carnívoros, atacan
la presa, minan los
tejidos y las + + + + + +
células, y
succionan fluidos
(P2)

Parásitos internos
de huevos, larvas y
pupas. Parásitos
externos de larvas,
Tejidos de
Parásitos animales vivos
prepupas y pupas + + +
en capullo.
También, parásitos
externos de arañas
adultas (Pa)

3.3.2. Interacciones ecológicas

Meerhoff & Mazzeo (2004) afirman que las interacciones ecológicas de las plantas
flotantes libres han sido poco estudiadas, sin embargo su presencia puede afectar
fuertemente la trama trófica a través de efectos directos e indirectos sobre distintas
comunidades (invertebrados, plancton, peces).

La comunidad de macroinvertebrados asociados a las raíces de las plantas flotantes

juega un papel muy importante en el consumo y descomposición de la vegetación
acuática constituyendo también una fuente fundamental de alimento para otras
comunidades asociadas a los tapetes vegetales como aves y peces (Meerhoff & Mazzeo
2004).

Sin embargo, Momo et al. (2006) sugieren que la forma como los macrófitos
influencian las comunidades de invertebrados es un tanto difícil de aclarar;
probablemente es de varias maneras: como un efecto positivo sobre estos organismos
brindándoles refugio y alimento para detritívoros, herbívoros e indirectamente
comedores de depósito; por otro lado, la vegetación da refugio a predadores (como
peces) que pueden cambiar la diversidad, densidad y tamaño de las comunidades de
invertebrados cercanas a las plantas.

17
3.3.3. Características de los órdenes de invertebrados

3.3.3.1. DIPTERA

Los dípteros son insectos holometábolos (con metamorfosis completa) los cuales casi la
mitad de las especies tiene relación con el agua por ejemplo las familias
Ceratopogonidae, Chironomidae y Culicidae, en donde la variedad de hábitats que
ocupan los estados larvarios es superior a la de otros órdenes de insectos. Las larvas y
pupas se pueden hallar sobre cualquier tipo de sustrato, blando (fangoso), semiblando
(limo arcilloso, arenoso), duro (grava, canto rodado, rocas), sobre plantas sumergidas y
otros organismos como: esponjas, briozoos, ninfas de efemerópteros, moluscos y peces;
prefieren por lo general, lugares remansados y protegidos de las fuertes corrientes; son
alimento fundamental de peces, aves, crustáceos, odonatos, coleópteros y hemípteros;
su tamaño varía entre 0.3 y 10.0 mm según lo reportado por Mc Cafferty (1981, 1998),
Fernández y Domínguez (2001), Merrit & Cummins (1996), Dorvillé & Nessimian
(1998), Ruiz – Moreno et al. (2000a), Thorp & Covich (2001), Paggi (2001), Lizarralde
de Grosso (2001) y Roldán (2003).

• Familias del orden Diptera

De acuerdo con Mc Cafferty (1981, 1998), la mayoría de las larvas de la familia

Ceratopogonidae habitan en el fango, vegetación acuática y rocas de lagos, charcas,
corrientes y pantanos, algunas especies se encuentran entre las algas crecidas en el
bentos o en aguas abiertas de lagos y corrientes; muchas especies son carnívoras y
algunas veces se alimentan de los huevos de otros insectos; existen grupos de especies
que se alimentan de perifiton y detritos e incluso hay especies omnívoras.

Autores como Merrit & Cummins (1996), Mc Cafferty (1981, 1998), Ruiz – Moreno et
al. (2000a), Paggi (2001), Lizarralde de Grosso (2001) y Thorp & Covich (2001),
afirman que la familia Chironomidae se caracteriza por su abundancia y diversidad en
los ambientes acuáticos continentales; sus estados inmaduros (larvas y pupas)
constituyen una franja importante en la ecología de la comunidad bentónica de la
mayoría de los cuerpos de agua tanto naturales como artificiales, en aguas someras o

18
profundas, corrientes o estancadas, sobre amplias superficies o en pequeños reservorios
(bromeliáceas, axilas de las plantas).

Esta familia se encuentra dividida en tres subfamilias presentes en Colombia

(Chironominae, Tanypodinae y Orthocladiinae) en donde Chironominae es dominante
en la Amazonia tanto en especies como en número de individuos según Fittkau (1971b),
Ospina – Torres et al. (1999) y Ruiz – Moreno et al. (2000a, 2000b).

Merrit & Wallace (1995), Ruiz – Moreno et al. (2000a) y Paggi (2001) aseguran que la
subfamilia Chironominae tiene larvas de vida libre y su hábito alimenticio es
principalmente detritófago y/o filtrador, en algunos casos construyen refugios y mallas
adheridos al sustrato en donde retienen alimento; así mismo Moreno et al. (2000a),
asegura que estas larvas se agrupan en tribus según la morfología, siendo las más
relevantes Tanytarsini y Chironomini que a la vez presentan mayor diversidad de
géneros.

Las larvas de la subfamilia Tanypodinae habitan comúnmente estanques, lagos,

corrientes y ríos, no construyen casas y pueden moverse libremente a través del sustrato;
son también predadores de larvas de otros insectos, aunque pueden comer algas en
ciertas circunstancias según Ruiz - Moreno et al. (2000b).

• Modos de vida

Autores como Mc Cafferty (1981, 1998), Merrit & Wallace (1995), Merrit & Cummins
(1996), Moreno et al. (2000b), Paggi (2001), Lizarralde de Grosso (2001) y Thorp &
Covich (2001), aseguran que el ciclo biológico de los quironómidos comienza con una
puesta de huevos envuelta en una masa gelatinosa, generalmente sujetos a la vegetación
circundante; poseen 4 estadios larvales con sucesivo aumento de tamaño; el primero es
considerado planctónico y el responsable de la distribución de la población en el cuerpo
de agua. Los restantes estadios larvales se apoyan sobre el sustrato donde construyen
sus tubos dentro de los cuales las larvas completan su desarrollo hasta la elaboración de
sus pupas, excepto las Tanypodinae cuyas larvas y pupas nadan libremente.

19
Así mismo, encuentro en la literatura que las larvas pueden ser macrófagas (carnívoras)
como las de la subfamilia Tanypodinae, micrófagas (fitófagas) Orthocladiinae, o
detritívoras Chironomidae. De vida libre y buenas nadadoras, sedentarias formando sus
tubos, minadoras dentro del parénquima de las hojas de plantas acuáticas, comensales o
semiparásitas y hasta parásitas.

Estos autores mencionan también que dentro de la cadena trófica, los quironómidos son
alimento de otros invertebrados como coleópteros, odonatos y anfípodos, así como de
aves y peces bentófagos; según Merrit & Wallace (1995), como organismos
preparadores favorecen la aireación y remoción de los sedimentos orgánicos para ser
utilizados por organismos mineralizadores.

3.3.3.2. EPHEMEROPTERA

El orden Ephemeroptera es un pequeño grupo de insectos hemimetábolos (metamorfosis

incompleta), tienen dos estados alados subimago e imago, únicos entre los insectos. Son
los insectos más primitivos que existen con registros fósiles que datan desde el
Carbonífero y Pérmico; los adultos no se alimentan y tienen corta vida, éstos dependen
de las reservas alimenticias de las ninfas; en tanto que la función principal de los adultos
es encontrarse, ovoposicionar y dispersarse según Zúñiga et al. (2004) y Domínguez et
al. (2006).

Nieto (2004), Zúñiga et al. (2004) y Domínguez et al. (2006), aseguran que la mayor
parte de la vida de las efímeras se gasta en los estados larvarios, siendo netamente
acuáticos habitan en los cuerpos de agua dulce lóticos y lénticos y se encuentran en
prácticamente todos los microambientes disponibles como lecho de ríos, bajo rocas,
enterrados en fondos lodosos o arenosos, en paquetes de hojas o en túneles en el fondo
de los lagos, minando en la vegetación, entre otros.

Los Ephemeroptera como consumidores primarios, son un componente importante de la

fauna bentónica por su abundancia, tanto en número de individuos como en biomasa;
procesan una cantidad importante de materia orgánica, ya sea triturando las partículas

20
grandes o filtrando las pequeñas (Nieto 2004, Zúñiga et al. 2004, Fernández &
Domínguez 2001).

Las ninfas intervienen de diversa forma en el funcionamiento de los ecosistemas ya que

componen varios grupos funcionales alimenticios según Merrit & Cummins, (1996) y
Zúñiga et al. (2004) como colectores/gatheres (recogedores), filtradores,
raspadores/grazers (pastoreadores), shredders (desmenuzadores - trituradores) y
predadores; así mismo Brittain (1982) y Thorp & Covich (2001), afirman que algunas
especies tienen la habilidad de cambiar de un grupo funcional a otro como ninfas
maduras; así se incrementa la flexibilidad para utilizar una variedad de recursos
alimenticios para el crecimiento y desarrollo.

Las ninfas juegan un rol significante en el ciclado de nutrientes y están involucradas en

el procesamiento de una enorme cantidad de materia orgánica en los arroyos, ríos y
lagos. Sirven como vital recurso alimenticio para peces, anfibios, y otros organismos
acuáticos predadores incluyendo insectos; muchos predadores aéreos como insectos,
pájaros, murciélagos, etc., consumen gran número de efemerópteros adultos durante
periodos de emergencia, enjambre u ovoposición, afirmaciones encontradas en
publicaciones como las de Grant (2001), Thorp & Covich (2001) y Zúñiga et al. (2004).

• Biología

Roldán (2003), Nieto (2004) y Domínguez et al. (2006), registran el período de

incubación variando de unos pocos días a un año; algunas especies de Baetidae son
ovovivíparas como Callibaetis radiatus, C. sellacki y C. willineri. Encuentro también
que el desarrollo de los huevos en las efímeras es un proceso regulado por la
temperatura, que en combinación con las influencias modificadoras de otros factores
ambientales como la calidad de alimento y la velocidad de la corriente etc., son
reguladores de su crecimiento ninfal y desarrollo llegando a medir entre 5.0 y 10.0 mm.

La fauna del Orden Ephemeroptera en Colombia se halla representada por varias

familias: Baetidae, Caenidae y Polymitarcydae entre otras según Zúñiga et al. (2004); la
familia Betidae establecida por Leach en 1815, tiene una distribución casi cosmopolita y
actualmente incluye cerca de 100 géneros en todo el mundo. En Sur América se ha

21
descrito la tercera parte de los géneros de esta familia; Baetidae y Leptoplhebiidae son
las dos familias más diversas en taxa de la región, registros encontrados en los trabajos
de Nieto (2004) y Domínguez et al. (2006).

Según Zúñiga et al. (2004), la familia Baetidae es la mejor representada en Colombia

con el 30 % de especies, las cuales se conocen varios géneros entre los que se destaca
Callibaetis por encontrar sus larvas en todo tipo de aguas, tanto lénticas como lóticas,
tolerando amplios rangos de temperatura, oxígeno disuelto y pH.

Los modos de alimentación son variables dentro de la familia, presentando en muchos

casos modificaciones del aparato bucal para tal fin, la mayoría de las ninfas se
alimentan de materia vegetal tanto viva como muerta, principalmente restos
desmenuzados que se hallan en suspensión y son filtrados o recogidos de los sitios de
depositación. En este sentido, según la clasificación más conocida de Merrit y
Cummins, (1978), las ninfas pueden ser ramoneadoras (cortan las algas y bacterias fijas
de la superficie), filtradoras (extraen el alimento arrastrado en suspensión) o
recolectoras (recogen de los sedimentos materia particulada fina y ultrafina) o una
combinación de éstas; algunas ninfas son predadoras, comen larvas de Chironomidae,
Simuliidae o incluso pequeñas ninfas de Odonata según Rojas et al. (1993), Nieto
(2004) y Domínguez et al. (2006).

3.3.3.3. TRICHOPTERA

Son insectos holometábolos de 1 a 40 mm de longitud con piezas bucales primariamente

masticadoras y diverso grado de reducción; los estados larvarios son acuáticos, la
mayoría herbívoras, detritívoras, o predadoras; todas poseen glándulas labiales
secretoras de seda con la que construyen redes fijas o habitáculos transportables
recubiertos de material exógeno de variados modelos de los cuales dependen para vivir,
revelando además su modo de vida; se considera el orden mas importante de insectos
acuáticos por la diversidad, abundancia y distribución geográfica de sus especies, así
como por la función que desempeñan en las cadenas tróficas de los sistemas acuáticos
según lo reportado por Pescador & Rasmussen (1995), Rincón (1996), Rincón (1999),
Muñoz-Quesada (2000, 2004) y Angrisano & Korob (2001).

22
En el caso del suborden Annulipalpia, en donde se encuentra la familia
Polycentropodidae las larvas son muy móviles y activas, caminan con rapidez hacia
adelante o hacia atrás y para desplazarse también utilizan sus pseudopatas anales, las
cuales son largas y terminales; construyen redes fijas al sustrato; cazan o filtran lo que
atrapan con las redes; antes de elaborar la pupa, construyen un refugio de piedritas y
dentro de éste un capullo de seda totalmente cerrado. Son muy comunes en todos los
ríos o arroyos relativamente lentos, claros o en los rápidos entre la vegetación de las
riberas o los remansos, información que encontré en los trabajos de Rincón (1996,
1999), Pescador & Rasmussen (1995) y Angrisano & Korob (2001).

La familia Hydroptilidae perteneciente al suborden Spicipaplia, presenta los primeros

cuatro estadios larvales son minúsculos, tienen cuerpo alargado, patas semejantes,
pseudopatas anales largas y son de vida libre (no construyen capullos), al pasar al quinto
y último estadio larval, cambia la morfología: pueden tener los tres pares de patas
torácicas diferentes, las pseudopatas anales son cortas, el abdomen se ensancha
notablemente presentando fuertes constricciones intersegmentales y constituyen un
capullo de seda el cual también usarían para elaborar sus pupas. Las larvas son
fitófagas, la mayoría absorben el contenido de filamentos algales; las larvas de algunos
géneros construyen capullos característicos Oxyethira, Neotrichia, según lo reportado
por Pescador & Rasmussen (1995) y Angrisano & Korob (2001).

• Distribución

Las larvas son dulceacuícolas, hay pocas especies marinas o terrestres; viven en el agua
dulce de todas las regiones del mundo tanto en aguas frías y corrientes como en las
estancadas y cálidas, aunque son más abundantes y diversificados en las primeras, y en
los biotopos más diversos como fondo, entre las plantas, en sitios batidos por la
corriente, etc., Rincón (1996, 1999), Pescador & Rasmussen (1995) y Angrisano &
Korob (2001), afirman que en cada uno de estos se representan con distintas especies
siendo que cada una tiene una reducida tolerancia a cambios de las condiciones
ambientales.

Estos autores aseguran también que a lo largo de un río las especies de tricópteros se
van reemplazando entera o parcialmente en tramos sucesivos, definiendo zonas

23
biocenóticas distintas. En esta distribución tiene influencia, entre otros factores, la
velocidad de la corriente, ya que actúa sobre la distribución del alimento, la
construcción del capullo y ejerce un efecto directo sobre el fenómeno de deriva. Las
especies atenúan el efecto de la corriente a través de diversos mecanismos: usando
capullos pesados, viviendo sus pupas enterradas en el sustrato o atando sus capullos
mediante un hilo de seda.

3.3.3.4. ODONATA

El orden odonata está constituido aproximadamente por 5300 especies actuales con
cerca de 1500 de ellas en la región neotropical. Tienen metamorfosis incompleta
(crecimiento hemimetábolo) en donde las larvas utilizan los más diversos ambientes
dulceacuícolas para su cría; en esa fase pueden durar de varias semanas a algunos años
y pasan por 9 a 15 estadíos (instars), según Corbet, (1980), Mc Cafferty (1981, 1998),
Rosenberg & Resh, (1992), Merrit & Cummins (1996) y Thorp & Covich (2001).

Corbet (1980; 1983) afirma que los Odonata forman un grupo relativamente homogéneo
en términos morfológicos y consecuentemente en su biología. En relación a la
alimentación, son siempre predadores voraces, tanto en el caso de los adultos como en
las larvas, las cuales están incluidas en el grupo funcional de devoradores de Cummins
y Merrit (1984).

Las diferencias morfológicas acentuadas encontradas entre las larvas de los diversos
grupos del orden están relacionadas con el desarrollo de adaptaciones a los ambientes
acuáticos en que viven y la forma por la cual exploran los biotopos disponibles,
reconociendo potencializar la respiración, la alimentación y el refugio según Mc
Cafferty (1981, 1998), Corbet, (1983), Merrit & Cummins (1996), Thorp & Covich
(2001).

De Marco (1992 en De Marco Latini. 1998) demostró la existencia de patrones

morfológicos distintos entre las comunidades de libélulas asociadas a plantas flotantes,
submersas o del fondo, siendo estos responsables de la eficiencia con que cada especie
adquiere los recursos en su hábitat particular o su habilidad de huir de los predadores.

24
Las larvas de odonata son importantes componentes del sistema litoral de lagos que
pueden estar asociados a plantas acuáticas o en el fondo de los cuerpos de agua, son
consideradas generalistas en su dieta y mantienen un complejo de interacciones desde
competición hasta depredación, de las que se establecen primero sobre las que aparecen
después, según Mc Cafferty (1981, 1998), Merrit & Cummins (1996), De Marco Latini.
(1998), Thorp & Covich (2001).

Los estudios sobre comportamiento de larvas de Odonata como los de De Marco Latini.
(1998) y Roldán (2003) sugieren que esas especies pueden presentar diferentes modos
de forraje, en tanto que la selectividad de las presas parece estar ligada al microhábitat y
al tamaño corporal del individuo que varía entre 18.0 y 30.0 mm; entre especies del
mismo tamaño es posible asumir que sean igualmente generalistas en su dieta, desde
que utilicen el mismo hábitat.

En ese contexto Wellborn & Robinson (1987), Mc Cafferty (1981, 1998), Dione et al.,
(1990), Merrit & Cummins (1996) y Thorp & Covich (2001) afirman que la separación
por uso diferencial de microhábitats puede ser un importante factor determinando el uso
de recursos entre esas especies, y consecuentemente la estructura de los gremios en la
comunidad; así determinados tipos de microhábitats pueden significar refugio contra
predadores, considerando el propio microhábitat como una clase especial de refugio.

3.3.3.5. COLEOPTERA

Este orden es el grupo más numeroso de organismos que se conoce, incluye aprox.
350.000 especies en unas 170 familias; de éstas alrededor de 30 tienen representantes
acuáticos. Se encuentran en todo tipo de aguas continentales, con excepción de ciertos
lugares como partes muy profundas de los lagos o aguas muy contaminadas, según Mc
Cafferty (1981, 1998), Merrit & Cummins (1996), Thorp & Covich (2001) y
Archangelsky (2001).

Si bien son más numerosos en ambientes lénticos y entre la vegetación litoral, la

mayoría de las familias de coleópteros presenta especies que viven en ambientes lóticos

25
y que forman parte de las comunidades bentónicas (permanentemente o
estacionalmente, ya que hay especies que hibernan en el fondo de ríos, lagos, etc.).

Otras aparecen en muestras bentónicas (sin serlo) debido a que los métodos de muestreo
pueden incluir especies que se hallan asociadas a la vegetación acuática o litoral, o que
pueden hallarse accidentalmente en el agua, según lo afirmado por Mc Cafferty (1981),
(1998), Merrit & Cummins (1996) y Archangelsky (2001).

Pese a que generalmente no alcanzan grandes densidades, los coleópteros acuáticos son
importantes en las cadenas tróficas; muchas especies son fuente de alimento para peces
y anfibios, mientras que otras son importantes como predadores, y algunas especies se
alimentan de algas o detrito orgánico, de acuerdo con Archangelsky (2001).

• Modos de vida

Según la literatura encuentro que es difícil hacer generalizaciones respecto de la

biología de los coleópteros acuáticos ya que la colonización de estos ambientes se ha
producido independientemente, varias veces y de diferentes maneras. Encontramos
familias que son completamente acuáticas, mientras que otras lo son solo en el estado
larval, o en el adulto. Otras familias son más bien riparias y ocasionalmente pueden
encontrarse en el agua.

Por otro lado Mc Cafferty (1981, 1998), Merrit & Cummins (1996) y Archangelsky
(2001), afirman que las adaptaciones respiratorias también son muy variadas, hay
coleópteros que obtienen el oxígeno de la atmósfera, mientras que otros lo hacen
directamente del agua, algunas especies incluso pueden obtenerlo de tejidos vegetales.
Los tipos de alimentación también son muy variados, por ejemplo, muchas familias
tanto adultos como larvas son predadores (Dytiscidae, Noteridae, Gyrinidae), en otras
familias los adultos se alimentan de material vegetal o detritus mientras que las larvas
son predadoras (Hydrophiloidea), en otros casos tanto larvas como adultos se alimentan
de algas o detritus.

Autores como Archangelsky (2001), afirman que la familia Noteridae tiene unas 70
especies distribuidas en siete u ocho géneros; de ellos Suphisellus es el que tiene la

26
mayor cantidad de especies. Son coleópteros pequeños (1-5 mm), mas comunes en
zonas tropicales que en templadas; viven entre la vegetación acuática, prefiriendo aguas
quietas a corrientes. Los adultos son predadores, alimentándose de pequeños
invertebrados, salen a la superficie a respirar y poseen un reservorio de aire subelitral.

De la biología de las larvas es poco lo que se sabe, aparentemente algunas especies

respiran aire atmosférico y otras utilizan el aire de tejidos vegetales. La dieta de las
larvas no se conoce, pero la morfología de las mandíbulas sugiere una dieta omnívora.
Pupan en el agua, en pequeñas celdillas construidas de material vegetal y barro, el aire
lo obtienen de los tejidos vegetales (las larvas antes de pupar hacen unas pequeñas
laceraciones en el tejido de la planta).

La familia Curculionidae es muy numerosa, terrestre en casi su totalidad; hay varios

géneros y especies asociados a la vegetación acuática, muchas especies son utilizadas
como control biológico de camalotes y otras plantas acuáticas. Según lo reportado por
Mc Cafferty (1981, 1998), Merrit & Cummins (1996) y Archangelsky (2001), tanto
larvas como adultos son fitófagos, las familias acuáticas o semiacuáticas se hallan
asociadas por lo general a ambientes lénticos; las larvas son minadoras de tejidos y
viven dentro de los tallos, hojas o raíces de las plantas, respirando el aire de los tejidos,
por lo tanto no presentan adaptaciones especiales para vivir en el agua.

3.3.3.6. HEMIPTERA

También llamados chinches de agua, altamente predadores de mosquitos y en algunos

casos importantes en el alimento de peces, según Mc Cafferty (1981, 1998), Alvarez &
Roldán (1983), Roldán (1988), NOTES (2000) y Padilla – Gil (2002). Se encuentran
generalmente sobre la vegetación acuática siendo estrictamente comedores de animales,
succionan los fluidos corporales de sus presas, pero en algunas especies como las
pertenecientes a la familia Corixidae se pueden clasificar como herbívoros, detritívoros,
escavadores o en algunos casos omnívoros, de acuerdo con Mc Cafferty (1981, 1998).

Los organismos de la familia Notonectidae, comúnmente llamados nadadores de

espalda tienen un desarrollo hemimetábolo con tamaños entre 5 y 16 mm de longitud. El

27
género Buenoa perteneciente a esta familia se encuentra restringido al hemisferio
occidental pero con una amplia distribución; en Colombia no existen colecciones del
género y las publicaciones que lo incluyen son escasas como las de Padilla – Gil &
Nieser (1992) y Padilla – Gil (2002). Adicional al interés biológico intrínseco, las
especies del género son potencialmente útiles en el control biológico de plagas
principalmente sobre culícidos.

3.3.3.7. OSTRACODA

Los ostrácodos son pequeños crustáceos cubiertos con un caparazón quitinioso dividido
en dos partes con tamaños entre 0.25 y 60 mm, son de distribución cosmopolita
ocupando diversos ambientes en el agua dulce; se encuentran en aguas estancadas
permanentes o temporarias, zanjas, aguas someras o profundas de lagos y lagunas y
áreas meándricas de arroyos lentos. Frecuentemente se los encuentra en fondos
barrosos, hojas en descomposición o asociados con algas o vegetación acuática, según
Streble & Krauter (1987), Moguilevsky & Whatley (1995) y Delorme (2001).

El conocimiento de las estrategias de alimentación adoptadas por los ostrácodos así

como por muchos otros crustáceos pequeños, es incompleto; así, mientras la mayoría de
los ostrácodos son por lo general omnívoros y/o detritívoros, algunos se alimentan por
filtrado, de animales muertos, hojas y algas.

3.3.3.8. CONCHOSTRACEA

Lopretto (1995a) dice que los conchostráceos son crustáceos filópodos de un tamaño
entre 2 a 16 mm y se caracterizan por poseer un caparazón bivalvo comprimido en
sentido lateral encerrando la cabeza, el tronco y los apéndices. Son filtradores de
detritos y de plancton, viven en cuerpos de agua temporarios, frecuentan las regiones
litorales de lagos, lagunas y charcos; son básicamente bentónicos, permanecen en
reposo durante mucho tiempo en el fondo, pero son capaces de nadar libres cerca de la
superficie apoyándose a menudo en plantas acuáticas y algas durante cortos períodos.

28
3.3.3.9. GASTROPODA

Reportes de Storer et al. (1986), Rupert & Barnes (1996), Rupert et al. (2004), sugieren
que la clase Gastropoda perteneciente al tipo animal de los moluscos es el segundo en
cuanto a amplitud con más de 80.000 especies presentando una gran distribución tanto
en el tiempo como en el espacio, ya que sus restos se encuentran desde el Cámbrico,
muchos son abundantes en cuanto al número de individuos y son importantes desde el
punto de vista ecológico. Junto con los artrópodos, los moluscos están adaptados a un
mayor número de hábitats, siendo de vida libre, se arrastran lentamente y presentan una
estrecha asociación con el substrato.

Los Gastropoda son principalmente caracoles, los cuales habitan la mayoría de los
ambientes acuáticos según Roldán (1992) y Rupert et al. (2004). Roldán (1992) y
Brown (2001) afirman que el tamaño de los caracoles puede variar entre 2.0 y 70.0 mm,
por lo general asociados a lugares con bastante vegetación acuática y materia orgánica
en descomposición en donde encuentran el carbonato de calcio necesario para construir
su concha.

Las familias Planorbiidae y Ancylidae se alimentan de detritos y algas, algunas veces

son omnívoras constituyendo un ítem importante en la red alimenticia de los
ecosistemas acuáticos, generando control sobre la cantidad y composición del perifiton
en el medio ambiente lótico y léntico, de acuerdo con autores como Castellanos &
Landoni (1995) y Brown (2001).

3.3.3.10. ARACNIDA

Orden perteneciente a la clase Arachnida, organismos caracterizados por tener

crecimiento holometábolo, los cuales presentan diferencias en el tamaño de los
apéndices en sus partes bucales, los quelíceros anteriores y pedipalpos posteriores,
además de sus cuatro pares de patas; en comparación con los ácaros terrestres, las
adaptaciones de los ácaros de agua dulce a su hábitat son relativamente insignificantes,
por ejemplo, la pilosidad del cuerpo desaparece, la parte dorsal del caparazón quitinoso
suele ser blanda, las uñas de las patas son de menor tamaño, existen glándulas cutáneas

29
y las patas están transformadas en remos por la presencia de hileras de sedas, según
Streble & Krauter (1987), Rosso de Ferradás & Fernández (1995, 2001) y Smith &
Cook (2001).

Estos autores también afirman que los hidracáridos constituyen un grupo de Acari que
pueden coleccionarse durante todo el año en los mas diversos ambientes acuáticos,
llaman la atención por sus colores rojo, naranja, verde, pardo, negro o variadamente
manchados, tienen tamaños que varían entre 0.5 y 4mm según la familia; se encuentran
comúnmente entre la vegetación de las orillas, en el bentos y en el plancton, en donde se
alimentan depredando sobre larvas y huevos de insectos, cladóceros, ostrácodos, etc.

3.3.3.11. HIRUDINEA

Los organismos del grupo hirudinea ó sanguijuelas, se caracterizan según Lopretto

(1995b), Davies & Covedich (2001), por tener una ventosa anterior o cápula que lleva la
boca o poro bucal y un cótilo o ventosa posterior, con tamaños corporales de hasta 22
mm, son los únicos anélidos que han alcanzado todos los ambientes posibles terrestres y
acuáticos; además de los de vida libre, los hay ectoparásitos temporarios, a veces
permanentes de invertebrados, mamíferos entre otros.

La gran mayoría de sanguijuelas son dulceacuícolas y habitan ríos y cuerpos lénticos

eutróficos, registrándose menor proporción en aquellos de tipo oligotrófico; en lagos y
lagunas pueden encontrarse tanto en las orillas como en la carpeta vegetal constituida
por hidrófitos según Lopretto (1995b).

Davies & Covedich (2001) afirman que casi todas las especies son predadoras y se
alimentan sobre quironómidos, oligoquetos, anfípodos y moluscos; algunas especies
comen zooplancton en cuanto otras son hematófagas ectoparásitas de peces, tortugas,
anfibios, cocodrilos, aves acuáticas y ocasionalmente humanos.

30
4. PROBLEMA DE INVESTIGACIÓN

El crecimiento de U. foliosa es evidente en sistemas con deficiencia de nutrientes

principalmente de nitrógeno, lo cual hace pensar que los organismos asociados a ella
pueden ser una fuente de nitrógeno; entonces, si se colecta macroinvertebrados
presentes en la planta, se supone que a pesar de su carácter carnívoro, Utricularia se
comporta como sustrato útil para estos organismos que podrían aprovecharla como filtro
de materia orgánica de manera similar a la hojarasca.

5. PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN

¿Cómo se estructura la comunidad de macroinvertebrados presente en la planta

carnívora U. foliosa sobre el gradiente ambiental de la quebrada Yahuarcaca?

6. HIPÓTESIS

1. Existen diferencias significativas en la composición de los macroinvertebrados

acuáticos presentes en U. foliosa sobre el gradiente ambiental a lo largo de la quebrada
Yahuarcaca.
2. Existen diferencias significativas en la composición de los macroinvertebrados
acuáticos presentes en U. foliosa, en los diferentes niveles estructurales (hojas
proximales, mediales y distales).

7. OBJETIVOS

7.1. General

Caracterizar la estructura de la comunidad de macroinvertebrados presentes en la planta

carnívora U. foliosa sobre el gradiente ambiental de la quebrada Yahuarcaca y en los
diferentes niveles estructurales de la planta.

31
 7.2. Específicos

• Identificar los macroinvertebrados acuáticos presentes en U. foliosa y los grupos

tróficos asociados.
• En un gradiente ambiental, caracterizar la estructura de la comunidad de
macroinvertebrados presentes en U. foliosa.
• Establecer la relación entre las posibles variaciones tanto estructurales (edad de
las hojas de la planta) como físicas, químicas y biológicas del ambiente, con los
datos de distribución espacial de los organismos y los grupos tróficos presentes
en la planta carnívora U. foliosa.

8. ÁREA DE ESTUDIO

La quebrada Yahuarcaca pertenece al gran sistema lagunar de Yahuarcaca que

comprende caños y lagos ubicados en la margen izquierda del Río Amazonas (territorio
colombiano), los cuales pertenecen al paisaje de llanuras aluviales de ríos andinos y de
inundación de aguas barrosas o blancas provenientes de Bolivia, Perú, Ecuador,
Colombia, Venezuela y Brasil (Rangel & Luengas 1997 y Duque et al. 1997); sistema
declarado como caso símbolo regional (ECOFONDO, 2006).

El área de estudio sobre la quebrada Yahuarcaca se sitúa dentro de los 04º 09’ 23.8’’ S;
69º 58’ 07.6’’ W y los 04º 10’ 43.7’’ S; 69º 57’ 18.4’’ W (figura 3). Se caracteriza por
ser un sistema de aguas negras tipo I (Duque et al. 1997; Núñez – Avellaneda & Duque,
2001), principalmente por presentar mayor grado de mineralización respecto a cuencas
como Putumayo y Caquetá, pH ligeramente ácido a neutro y transparencia media.

32
 Figura 3. Ubicación de la Quebrada Yahuarcaca, inmersa en el sistema hidrológico de
Yahuarcaca, Leticia – Amazonas. Fuente, Aldana & Daza 2005.

9. MATERIALES Y METODOS

9.1. Fase de campo

Se realizaron 2 muestreos mensuales durante el período vegetativo de la planta que

comprende los meses de marzo-mayo en los niveles de ascenso y máximos del río
Amazonas y de sus sistemas conexos, ubicando 7 puntos al azar a lo largo de un
gradiente ambiental sobre la quebrada Yahuarcaca (figura 4). El gradiente se refiere a
sitios más cercanos a los lagos y por ello a la influencia del río Amazonas y los más
lejanos aguas arriba con mayor efecto de la propia quebrada Yahuarcaca de aguas
negras (figura 4).

33
Figura 4. Ubicación de 7 puntos sobre el gradiente ambiental de la Quebrada Yahuarcaca. (tomado
de Google earth 2006).

En cada muestreo se colectó al azar dos hojas de tres secciones de la planta que crece en
cada punto, teniendo en cuenta la edad de cada sección: región más joven (extremo
apical), región media y región más antigua (extremo proximal, figura 5; Richards 2001,
Manjarrés-Hernández et al, 2006); en total se recolectaron 252 muestras.

Figura 5. Regiones de la planta según la edad (tomado de Richards 2001).

34
Para la colección de cada hoja se utilizó una malla para macroinvertebrados de 250 µm
de ojo, con un área de recolección de 20 cm de diámetro (figura 6). Se realizó el
arrastre de abajo hacia arriba para reducir el escape de macroinvertebrados. Cada hoja
se fijó con transeau (solución de alcohol-agua-formol en proporción 6:3:1) y se llevó en
bolsas plásticas al laboratorio en donde se refrigeraron.

Figura 6. Colección de material en bolsas plásticas con malla de 250 µm.

Nestor Torres, 2006.

Para determinar las características físicas y químicas del ambiente en particular, se

tomaron datos de profundidad (ecosonda LCD - Digital), transparencia (disco Secchi),
temperatura, porcentaje de saturación de oxígeno y oxígeno disuelto en el agua (YSI
55), conductividad (YSI 33), y pH (phmetro Hanna).

9.2. Fase de laboratorio

Una vez en el laboratorio, se procesó cada hoja separando y contando manualmente al

estereoscopio los macroinvertebrados, los cuales se clasificaron en forma taxonómica y
ecológica con ayuda de especialistas del Instituto Superior de Entomología INSUE
perteneciente a la Facultad de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de
Tucumán – Argentina, especialistas de la Facultad de Ciencias Naturales de la
Universidad de Buenos Aires – Argentina, del Departamento de Biología de la
Universidad Pedagógica Nacional de Bogotá, del Departamento de Biología de la
Universidad de Nariño – Pasto y de la Universidad del Valle - Cali; además se
consultaron claves dicotómicas especializadas para cada grupo (tabla 2).

35
Tabla 2. Literatura consultada con claves dicotómicas para cada grupo de
macroinvertebrados.

Grupos de
invertebrados
Literatura con claves dicotómicas

Diptera Cummins & Merrit (1984), Merrit &

Cummins (1988, 1996), Mc.Cafferty
(1981, 1998), Ospina et al. (1999),
Roldán (1992, 2003), Ruiz – Moreno et
al. (2000a y b), Thorp & Covich.
(2001), Paggi (2001),
Lizarralde de Grosso (2001)
Ephemeroptera Brittain (1982), Cummins & Merrit
(1984), Merrit & Cummins (1988,
1996), Mc.Cafferty (1981, 1998), Rojas
et al. (1993), Nieto (2004), Domínquez
et al. (2006), Roldán (1992, 2003),
Thorp & Covich. (2001), Zúñiga et al.
(2004)
Odonata Cummins & Merrit (1984), Merrit &
Cummins (1988, 1996), Corbet (1980,
1983), Mc.Cafferty (1981, 1998),
Roldán (1992, 2003), Thorp & Covich.
(2001)
Trichoptera Cummins & Merrit (1984), Mc.Cafferty
(1981, 1998), Merrit & Cummins (1988,
1996), Pescador & Rasmussen (1995),
Rincón (1999), Muñoz – Quesada
F.(2000), Angrisano & Korob (2001),
Muñoz – Quesada F. (2004), Roldán
(1992, 2003), Thorp & Covich. (2001)
Coleoptera Cummins & Merrit (1984), Merrit &
Cummins (1988, 1996), Mc.Cafferty
(1981, 1998), Archangelsky (2001),
Roldán (1992, 2003), Thorp & Covich.
(2001)
Hemiptera Cummins & Merrit (1984), Merrit &
Cummins (1988, 1996), Mc.Cafferty
(1981, 1998), Padilla - Gil & Nieser
(1992), NOTES (2000), Padilla – Gil
(2002, 2003), Roldán (1992, 2003),
Thorp & Covich. (2001)
Ostracoda Streble & Krauter (1987), Mc.Cafferty
(1981, 1998), Moguilevsky & Whatley
(1995), Delorme (2001), Thorp &
Covich. (2001)
Conchostracea Lopretto (1995a)
Aracnida Streble & Krauter (1987), Mc.Cafferty
(1981, 1998), Rosso de Ferradás &
Fernández (1995, 2001), Smith &Cook.
(2001), Thorp & Covich. (2001)
Hirudinea Davies & Covedich (2001), Lopretto
(1995b), Thorp & Covich. (2001)
Gastropoda Storer et al.(1986), Brown (2001),
Castelanos & Landoni (1995), Roldán
(1992, 2003), Rupert & Barnes (1996,
2004), Thorp & Covich. (2001)

36
Se realizaron mediciones de cada individuo utilizando una reglilla graduada en
milímetros y un estereoscopio binocular , se almacenaron los ejemplares en alcohol al
70%, los cuales se depositaron en la colección entomológica del Instituto de Ciencias
Naturales de la Universidad Nacional de Colombia en Bogotá.

9.3. Análisis de datos

Las variables abióticas se analizaron mediante la técnica de ordenación tipo

componentes principales ACP (Legendre & Legendre 1998). Para establecer la
composición de la comunidad se cuantificó la abundancia de los diferentes taxones y
con éstos datos se estimó la riqueza, diversidad, equitatividad y proporción de los
organismos según la región de la planta (hoja distal, media y proximal) para cada punto
de muestreo.

Se analizó el efecto de las variables ambientales sobre el número de individuos de los

taxa, la variación espacial y temporal en las propiedades limnológicas y las
agrupaciones de macroinvertebrados aplicando el método de ordenación DCCA
(Análisis de Correspondencia Canónica Distendido) usando el programa CANOCO (ter
Braak & Smilaurer 1998); en donde se excluyó a las variables físicas y químicas no
significativas; en el análisis también se excluyó los taxa cuya abundancia relativa fue
menor al 0.2% del total de muestras; bajo este criterio, 15 de 23 taxa fueron incluidas.

Se desarrolló el test de Monte-carlo (999 permutaciones, α=0.05) con el objeto de

establecer la significancia de los ejes de los taxa y los ejes de la relación taxa-ambiente.

Para caracterizar la diversidad de los organismos presentes sobre la planta se estimó la

riqueza de las especies (S):

S = número total de especies,

el índice de Shannon - Wiener (H’):

H’ = -∑ pi ln pi,

37
siendo pi la abundancia proporcional de la especie i,
Índice de Simpson (λ):
λ = ∑ pi2,

y de equitatividad de Pielou (J’):

H'
J’ = H' max ,

siendo H’max = ln (S).

calculados según lo propuesto por Ludwig & Reynolds (1988) y Moreno (2001) para
cada hoja, para cada punto de muestreo y para cada muestreo realizado.

10. RESULTADOS

10.1. Hidrología y variables fisicoquímicas

La precipitación promedio en los meses de muestreo, marzo-mayo del año 2006 es de

534,5, 344.6 y 254.7 mm respectivamente (figura 7); los niveles medios del río
Amazonas registrados para estos meses son 1.54, 1.67 y 1.64 m respectivamente y para
la quebrada Yahuarcaca para los mismos meses fueron de 4.44, 5.15 y 4,94 m (figura 8).

Figura 7. Precipitación mensual para el año 2006. IDEAM – Leticia.

38
 Figura 8. Niveles medios mensuales del Río Amazonas de enero – junio y de la quebrada
Yahuarcaca marzo – mayo para el año 2006. IDEAM – Leticia.

Se registraron valores de conductividad promedio entre 42,07 y 61,75 µS.cm-1

presentando un gradiente espacial en los puntos ubicados sobre la quebrada Yahuarcaca
con valores más bajos en los puntos más alejados al río Amazonas (tabla 3).

Tabla 3. Valores promedio (negrita), desviación estándar (paréntesis), mínimo y máximo de las
variables físicas y químicas de los puntos ubicados sobre la quebrada Yahuarcaca.

Punto 1 Punto 2 Punto 3 Punto 4 Punto 5 Punto 6 Punto 7

Profundidad (m) 6,03 (0,59) 4,5 (0,8) 4,93 (0,78) 4,8 (0,69) 6,53 (1,1) 5,05 (0,68) 2,73 (0,63)
5,3 - 6,6 3,3 - 5,5 3,9 - 5,7 4 -6 5,1 - 7,5 4-6 1,6 - 3,3

Conductividad 42,07 (9,03) 47 (12,15) 44,95(12,75) 45,92(13,78) 47,87(14,19) 48,58(13,88) 61,75(22,09)

µs cm-1 30,3 - 56 27,7 - 62,3 28 - 59,3 26,5 - 59,8 28,6 - 62,3 30,3 - 65,6 41,3 - 101,6

% Sat. De 37,68(12,08) 44,28 (13,3) 43,72(19,74) 40,28(10,98) 41,85(23,41) 37,55(15,19) 38,95(15,49)

Oxígeno 23,5 - 51,3 27,9 - 63 24,5 - 77 14,2 - 58 18,1 - 68 14,2 - 58 16,5 - 62

Oxígeno 2,31 (1,27) 2,83 (1,48) 2,69 (1,73) 2,42 (1,25) 2,22 (1,54) 2,3 (1,44) 2,191 (1,19)
disuelto 0,35 - 3,8 0,37 - 4,3 0,35 - 5,5 0,35 - 4,21 0,35 - 4,21 0,35 - 4,48 0,36 - 3,58
mg L-1
pH 6,08 (1,84) 6,11 (1,9) 6,05 (1,86) 5,99 (1,79) 6,11 (1,72) 5,84 (1,7) 5,75 (1,71)
3,9 - 8,2 4,1 - 8,5 4,1 - 8,3 4,1 - 8,2 4,43 - 8,1 4,4 - 8 4,4 - 8

Transparencia 1,68 (0,47) 1,42 (0,21) 1,52 (0,25) 1,47 (0,23) 1,23 (0,28) 1,37 (0,22) 1 - 1,46 (0,43)
(Secchi) 1,2 - 2,5 1,15 - 1,75 1,2 - 1,86 1,2 - 1,86 0,8 - 1,65 1,58 0,8 - 2

Temperatura ºC 27,23 (1,42) 27,82 (2,03) 28,13 (1,74) 28,38 (2,2) 28,48 (2,2) 28,17 (1,67) 27,91 (1,28)
26,1 - 30 26,3 - 31,8 26,8 - 31,5 26,8 - 31,1 26,6 - 32,7 26,8 - 31,2 26,2 - 29,6

En el análisis de componentes principales (PCA) de los parámetros físicos y químicos

se observan los dos primeros factores o ejes que explican el 62,38 % de la variación
total de los datos, estimando el 35,51 % y 26,87 % para los ejes 1 y 2 respectivamente

39
(Figura 9). El primer factor tiene una correlación negativa con el pH, % de saturación de
oxígeno y oxígeno disuelto; el segundo factor presenta correlación positiva con la
conductividad y negativa con la temperatura y la profundidad.

En el plano de ordenación se observa la formación de cuatro grupos explicados según

los valores de cada parámetro en los muestreos, el grupo I corresponde a los puntos 1, 2,
3, 4, 5 y 6 del tercer muestreo, grupo explicado por los mayores valores de temperatura
y profundidad; el grupo II lo constituyen los 7 puntos del segundo muestreo explicado
por el pH, % de saturación de oxígeno y oxígeno disuelto. Estos muestreos coinciden
con el período de “aguas ascendentes” cuando aumenta el nivel del agua debido al
aumento del Río Amazonas durante la estación lluviosa en los Andes, incrementando la
disponibilidad de nutrientes como también los valores de pH y oxígeno.

En el grupo III se incluyen los 7 puntos del primer muestreo y el punto 7 del cuarto
muestreo, explicado por los valores de conductividad relativamente bajos para ese
primer momento y su correlación con el máximo valor de la conductividad registrado en
el punto 7 del cuarto muestreo (101,6 µs cm-1).

El grupo VI lo integran las muestras restantes que tienen correlación en forma negativa
con el pH, % de saturación de oxígeno y oxígeno disuelto, en donde se presentan los
valores más bajos de todo el muestreo (Figura 9).

40
 Figura 9. Representación gráfica del Análisis de Componentes Principales (PCA) de las
variables abióticas de los seis muestreos (M) y siete puntos (P).

10.2. Taxa y agrupaciones de Macroinvertebrados

En el período de muestreo (marzo - mayo de 2006) se colectaron 6426 individuos sobre

U. foliosa, pertenecientes a 11 órdenes y 23 familias, de las cuales hay 3 subfamilias, 2
tribu y 13 géneros (tabla 4). La mayor abundancia relativa fue registrada para el orden
Diptera con 86.2% seguida de Hemiptera con 4.8% y Ephemeroptera con 2.9% (figura
10). Los valores de abundancia más bajos se presentaron para los órdenes Aracnida,
Odonata e Hirudínea con 0.1 y 0.3% respectivamente (figura 10). Se registraron
tamaños desde 0,5 mm para el caso del orden Ostrácoda y de la familia Pleidae, hasta 16
mm para la familia Gerridae (tabla 4).

41
 Tabla 4. Clasificación de macroinvertebrados encontrados sobre U. foliosa, grupo
funcional y tamaños mínimos y máximos de los organismos.

Clase Subclase Orden Suborden Familia Subfamilia Tribu Género Grupo Trófico-funcional Tamaño mm
Insecta Diptera Chironomidae Tanypodinae P1 P2 4,0 9,0
Chironominae Chironomini C1 C2 6,0 12,0
Tanytarsini C1 C2 R 3,0 8,0
Orthocladiinae C2 R 7,0 12,0
Culicidae Culex C1 C2 R 5,0 8,0
Ceratopogonidae Bezzia C2 M P1 P2 8,0 10,0
Ephemeroptera Baetidae Callibaetis C1 C2 R P1 1,5 12,0
Caenidae Brasilocaenis T2 T3 C1 C2 2,0 6,0
Caenis T2 T3 C1 C2 2,0 7,0
Odonata Anisoptera Libellulidae P1 4,0 12,0
Zygoptera Cordullidae P1 5,0 15,0
Coenagrionidae P1 7,0 14,0
Trichoptera Annulipalpia Polycentropodidae Cyrnellus C1 C2 R 7,0 11,0
Spicipaplia Hydroptilidae Neotrichia R 2,0 3,0
Oxyethira T1 C1 C2 R M 1,5 4,0
Leptoceridae T1 T2 C1 C2 P1 3,0 7,0
Coleoptera Elmidae T2 C2 R 2,0 6,0
Hydrophilidae P1 P2 3,0 7,0
Curculionidae T1 T2 M 4,0 7,0
Noteridae Hydrocanthus C2 R P1 3,0 5,0
Suphis C3 R P2 1,0 4,5
Hemiptera Corixidae T1 T2 R P1 4,0 8,0
Notonectidae Buenoa P1 P2 5,0 16,0
Pleidae T1 R M P2 0,5 2,0
Gerridae P2 5,0 16,0
Crustacea Ostracoda C1 C2 R 0,5 2,0
Branchiopoda Conchostracea Cyclestheriidae C1 C2 R 2,3 5,0
Gastropoda Pulmonata Ancylidae T1 C2 R 2,0 4,0
Planorbiidae Helisoma T2 C2 R 3,0 6,0
Biomphalaria T3 C2 R 3,0 6,0
Arachnida ACARI Aracnida Pionidae Piona P1 P2 Pa 0,8 2,0
Hirudinea Euhirudinea P1 P2 Pa 7,0 10,0

T1=masticadores y minadores de macrófitas vivas*, T2=detritívoros-masticadores de CPOM*,

T3=excavadores*, C1=detritívoros-filtradores o consumidores de material en suspensión*,
C2=detritívoros-colectores o consumidores de depósito*, R=raspadores*, M=minadores*,
P1=devoradores-carnívoros*, P2=minadores-carnívoros*, Pa=parásitos*; *ver detalles en la tabla 1.

Figura 10. Abundancia relativa de los 11 órdenes de macroinvertebrados encontrados

sobre U. foliosa.

42
Hubo 32 taxa distribuidos en 10 grupos funcionales (tabla 4), destacándose los grupos
C2 y R (C2=detritívoros - colectores o consumidores de depósito, R=herbívoros -
pastoreadores raspadores de minerales y superficies orgánicas) con la mayor abundancia
relativa de 51,7%, seguidos de los grupos P1 y C1 (P1=devoradores-carnívoros,
C1=detritívoros-filtradores o consumidores de material en suspensión) con 44.8% y
27.6% respectivamente (figura 11).

Figura 11. Abundancia relativa de los 10 grupos funcionales encontrados sobre U.

foliosa. *ver detalles en las tablas 1 y 4.

10.2.1. Variación de Taxa y agrupaciones

El mayor número de individuos se presentó en la planta 5 con 1202, seguido de la planta

2 con 1074 (figura 12a); así mismo el menor número se presentó en las plantas 6 y 7
con 606 y 674 individuos respectivamente (figura 12a). Para el caso de las hojas, se
presentó el mayor número de individuos en la hoja distal con 2727 (figura 12b), seguido
de la hoja proximal con 1947 individuos; se presentaron 1752 individuos en la hoja
media como la menor cantidad. El mayor número de individuos se presentó en el quinto
muestreo con 2786, seguido del muestreo 6 con 1911 individuos (figura 12c).

Se registró el mayor número de taxa para la planta 5 con 23, seguido de las plantas 1 y 7
con 18 taxa (9d). La mayor cantidad de taxa se presentó en la hoja proximal con 23,
seguido de la hoja media con 22 y la menor cantidad de taxa estuvo presente en la hoja
distal con 10 (figura 12e). Para el caso de los muestreos, se encontró que el mayor
número de taxa se presenta en el sexto con 21, seguido del quinto con 19 (figura 12f).

43
La mayor abundancia relativa se presentó en la familia Ceratopogonidae con 72.5%,
seguida de la familia Chironomidae con 13.6% y Baetidae con 2.9 % (figura 13). Los
porcentajes mínimos se presentaron para las familias Caenidae y Leptoceridae con
0.0%, presentándose un solo individuo para cada una (figura 13).

a. b.

c. d.

e. f.

Figura 12. (a) número de individuos por planta, (b) número de individuos por hoja, (c) número de
individuos por muestreo, (d) número de taxa por planta, (e) número de taxa por hoja, (f) número de
taxa por muestreo.

44
 Figura 13. Abundancia relativa de las 23 familias encontradas sobre U. foliosa.

10.3. Correlaciones

El resumen estadístico del Análisis de Correspondencia Canónica Distendido (DCCA),

se presenta en la tabla 5; los tres primeros ejes evaluados con el test de Monte Carlo con
999 permutaciones son significativos (P< 0.05) para el DCCA (tabla 6).

Tabla 5. Resumen estadístico de los ejes para el análisis de Correspondencia Canónica

DCCA.
Eje 1 Eje 2 Eje 3

Eigenvalue 0,19 0,11 0,068

Correlación de Pearson especies-ambiente 0,749 0,583 0,521

varianza en datos de especies

% explicada acumulada 13,7 16,6 19,1

Varianza en datos especies-ambiente

% explicada acumulada 39,9 64,6 78,1

Correlación intragrupos para variables ambientales

Temperatura 0.2633 0.5407 -0.5288

Conductividad -0.3338 -0.0890 0.6902

O2 -0.0733 0.7358 0.3267

% Saturación O2 0.8089 0.3938 0.2897

pH 0.6984 0.2875 -0.0708

Profundidad -0.0783 -0.4808 -0.1881

45
 Tabla 6. Test de Monte Carlo

**** Summary of Monte Carlo test ****

Test of significance of first canonical axis: eigenvalue = 0.110

F-ratio = 3.247
P-value = 0.0346
Test of significance of all canonical axes : Trace = 0.276
F-ratio = 1.576
P-value = 0.0042

En el DCCA la varianza total explicada por la frecuencia taxa-ambiente en los tres

primeros ejes fue 78.1%; en el primer eje se encontró una fuerte correlación con el
porcentaje de saturación de oxígeno y el pH y una relación inversa con la
conductividad, mientras el segundo eje estuvo relacionado positivamente con el oxígeno
disuelto y negativamente con la profundidad; en la figura 14 se expone el triplot con las
direcciones y longitudes de los vectores de las variables ambientales.

Figura 14. Representación gráfica (triplot) del análisis DCCA; las letras M y P indican el
muestreo y la planta respectivamente.

46
La ordenación de los sitios basados en composición de taxa (Figura 14) muestra los
grupos característicos del ecosistema estudiado, un grupo conformado principalmente
por todos los puntos del primer muestreo, en donde se encuentran relacionadas las
familias Cordulliae y Libellulidae (órden Odonata), al parecer explicadas por la
profundidad.

Otro grupo lo conforman todos los puntos del segundo y tercer muestreo, en donde se
relacionan las familias Ceratopogonidae (Diptera) y Corixidae (Hemiptera) para las
plantas 4, 5, 6 y 7 explicados por el porcentaje de saturación de oxígeno, el pH y la
temperatura. Se observa un pequeño grupo conformado por el cuarto muestreo en donde
los puntos 2, 3, 4, 6, y 7 no son tan homogéneos y se encuentran relacionados con las
familias Chironomidae (Diptera) y Baetidae (Ephemeroptera), relación explicada
posiblemente por la conductividad y el oxígeno disuelto.

El grupo más grande lo comprende los muestreos 5 y 6 para todas las plantas, lo cual
indica la dispersión de los puntos y así mismo se observa la relación con la mayoría de
las familias explicada por la conductividad y la profundidad.

10.4. Índices

En la tabla 7 se muestran los resultados obtenidos al realizar el análisis de los

respectivos índices según los datos, los cuales indican que la riqueza (S) aumenta en
cada muestreo, así como el nº de organismos. El índice de Shannon – Wiener (H’)
muestra el mayor valor en el último muestreo (1,41), mientras que el índice de Simpson
(λ) indica el menor valor en el segundo muestreo (0,42). Los valores de equitatividad
(J’) se presentan uniformes en todos los muestreos, sin embargo, se observa el menor
valor en el tercer muestreo con 0,26.

47
 Tabla 7. Índices de diversidad, riqueza, equitatividad y nº de organismos para cada
muestreo.

Muestreos 1 2 3 4 5 6
Shannon (H’) 0,86 1,20 0,74 1,30 1,03 1,41
Simpson (λ) 0,64 0,42 0,75 0,49 0,62 0,44
Riqueza (S) 8 12 18 21 23 24
# organismos 252 553 598 786 2570 1664
Equitatividad J') 0,41 0,48 0,26 0,43 0,33 0,44

En la tabla 8 se presentan los valores de los índices para cada punto de muestreo, en
donde se observa una mayor riqueza (S) en el punto 5 con 26 especies; el índice de
Shannon (H’) muestra el mayor valor en el mismo punto (1,44). El índice de Simpson
(λ) indica valores uniformes para todos los puntos, sin embargo, el menor valor se
presenta en el punto 5 con 0,4. Los valores de equitatividad (J’) también indican una
semejanza entre los puntos, con el menor valor en el tercero (0,32).

Tabla 8. Índices de diversidad, riqueza, equitatividad y nº de organismos en cada planta o

punto de muestreo.

Puntos 1 2 3 4 5 6 7
Shannon (H’) 1,10 1,17 0,90 1,11 1,44 1,24 0,99
Simpson (λ) 0,59 0,53 0,65 0,50 0,46 0,49 0,62
Riqueza (S) 21 16 16 16 26 15 19
# organismos 888 1074 999 983 1201 606 672
Equitatividad J') 0,36 0,42 0,32 0,40 0,44 0,46 0,34

Los índices que se muestran en la tabla 9, indican que la mayor riqueza de especies (S)
se presenta en la hoja proximal con 15; así mismo, el índice de Shannon (H’) presenta el
máximo valor en la misma hoja (1,55). El índice de Simpson (λ) revela que hay mayor
dominancia de organismos en la hoja distal con el máximo valor (0.99), el cual se
corrobora con el mayor número de organismos que se presentan allí (2726). El menor
valor de equitatividad (J’) se presenta en la hoja proximal con 0,15.

48
 Tabla 9. Índices de diversidad, riqueza, equitatividad y nº de organismos sobre las
hojas

Hojas Distal Media Proximal

Shannon (H’) 0,21 1,29 1,55
Simpson (λ) 0,92 0,47 0,35
Riqueza (S) 4 13 15
# organismos 2726 1751 1946
Equitatividad (J') 0,72 0,20 0,15

En la figura 15 se grafica la correlación entre el total de organismos (log organismos

total L-1) y los índices de diversidad H´ y Equitatividad J’, la cual indica que la
diversidad no se comportó en forma lineal con el aumento del número de organismos (r
= 0,087; p = 0,296), pero sí en forma positiva; en cambio, la equitatividad es lineal y
negativa.

2,5
Y = 0,763 X + 0,108
r = 0,087 ; p = 0,296
Indices de Diversidad H ' + E

2,0

1,5

1,0

0,5

Y = -0,138 X + 0,395
r = 0,714 ; p < 0,001
0,0
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0 2,5
Log numero total de individuos
Figura 15. Representación gráfica de la correlación entre el total de organismos
(log organismos total L-1) y los índices de diversidad H´ (●) y E (○)
(Equitatividad).

49
11. DISCUSIÓN

11.1. Hidrología y variables fisicoquímicas

Durante el período de estudio, marzo - mayo del año 2006, la quebrada Yahuarcaca
presentó un comportamiento hidrológico típico según las características de la cuenca
reportadas por Dámaso (2005), es decir que para ésta época se presentaron los niveles
máximos de agua hasta 7.5 metros en el punto más profundo, que en este caso es el
punto donde se ubicó la planta 5 (tabla 3).

Este aumento en los niveles del agua se debe al aumento de la precipitación en la cuenca
alta del río (Ecuador y Perú), así como lluvias locales que registran datos de hasta 600
mm en el mes de enero y 530 mm en marzo (figura 10); también el aumento
significativo de los niveles del agua en la quebrada Yahuarcaca se debe al proceso
conocido como pulso de inundación, en el cual el río Amazonas ingresa al sistema
aguas arriba generando un estancamiento temporal de las aguas del arroyo, y una
posterior disminución repentina de las aguas para el mes de junio (figura 8; Junk, 1970,
Junk & Howard–Williams 1984, Esteves 1988; Guisande et al. 2000, 2004).

Las características físicas y químicas del agua en la quebrada Yahuarcaca, concuerdan

con la descripción de varios autores como Sioli (1967, 1984), Fittkau (1971) y Duque et
al. (1997), en donde se indica que las aguas están definidas por pH ligeramente ácido,
La alta transparencia y las bajas conductividades perteneciendo por ello a las aguas
negras tipo I (tabla 3).

Según los datos del muestreo, se puede ver un gradiente espacial sobre la quebrada
Yahuarcaca, definido claramente por el aumento progresivo en los valores de la
conductividad desde el punto 1 al 7, datos que concuerdan con los estudios realizados
en la misma quebrada por Guisande et al. (2000, 2004), Manjarrés-Hernández et al.
(2006), Sanabria-Aranda et al. (2007) y Díaz-Olarte et al. (2007). Este gradiente se debe
principalmente a la influencia que tienen las aguas blancas del río Amazonas en el
momento que ingresan al sistema, las cuales aportan a las aguas negras sedimentos y

50
nutrientes que como consecuencia generan cambios en las características físicas y
químicas del agua.

Se observa en el análisis de componentes principales (PCA) un aumento de los valores

de pH y el porcentaje de saturación de oxígeno para el segundo muestreo, explicado por
el ingreso de las aguas blancas en ese momento; para el muestreo tres la temperatura, el
oxígeno disuelto y la profundidad aparecen constantes siendo afectados principalmente
por la precipitación; los muestreos 4, 5 y 6 no presentan diferencias significativas en los
valores de los parámetros, los cuales son relativamente bajos debido a la dilución del
agua y la escorrentía, influenciados por una disminución progresiva de la precipitación
y por consiguiente en los niveles (figuras 5 y 6).

11.2. Taxa y agrupaciones de Macroinvertebrados

En esta investigación se encontró la mayor diversidad de macroinvertebrados asociados

a plantas flotantes de acuerdo con los reportes de investigaciones en la región
presentadas en la tabla 10; un total de 11 órdenes sobre Utricularia foliosa los cuales se
agrupan en 10 ítems tróficos propios de estas comunidades de acuerdo a las
clasificaciones de Merrit & Cummins (1996), Mc Cafferty (1981, 1998) yThorp &
Covich (2001).

Tabla 10. Número de órdenes encontrados sobre plantas flotantes en la Amazonía

Colombiana.

Investigaciones  Macrófito  Nº de 

órdenes 
Morales (2005)  Paspalum repens  6 
Duarte & Capador (2006)  Paspalum repens  5 
Presente estudio  Utricularia foliosa  11 

Se encontró taxa que consumen hasta cinco tipos de alimento como es el caso de los
tricópteros de la familia Leptoceridae y del género Oxyethira, los cuales presentan
comportamientos masticadores y minadores de macrófitos vivos, detritívoros-
masticadores de CPOM, detritívoros-filtradores o consumidores de material en
suspensión, detritívoros-colectores o consumidores de depósito, raspadores,
51
devoradores-carnívoros y minadores (tabla 4). Lo anterior debido a que invertebrados
principalmente del orden Trichóptera presentan cambios en la dieta con el desarrollo
larvario de acuerdo con el trabajo de Merrit & Wallace (1995), en donde afirman que las
larvas de algunos tricópteros se alimentan esencialmente de detritos finos, de diatomeas
y otras algas; sucesivamente al pasar de una muda a otra las larvas empiezan a consumir
cantidades crecientes de otro tipo de tejidos animales y vegetales.

Así mismo sucede con los otros grupos de invertebrados que presentan más de un
comportamiento alimentiario, que en el caso de esta investigación 27 de los 32 taxa lo
muestran, corroborando lo afirmado por Merrit & Wallace (1995).

Contrario a lo anterior, se encontró que varios taxa consumen tan solo un ítem de
alimento, según lo que se observa, todos los niveles tróficos están ocupados por más de
dos taxa; los niveles tróficos que tienen la mayor cantidad de taxa son los detritívoros-
colectores o consumidores de depósito (C2) y herbívoros-pastoreadores raspadores de
minerales y superficies orgánicas (R), presentando hasta 15 taxa, tal como lo se observa
en la tabla 4 y en la figura 13.

Analizando este comportamiento y de acuerdo con lo reportado por Merrit & Wallace
(1995), surge un interrogante y es: ¿cómo consiguen los macroinvertebrados compartir
el mismo hábito alimenticio en un ambiente limitado?, quizás se deba probablemente a
que los distintos taxa han desarrollado muchos mecanismos adaptativos diferentes, tanto
de comportamiento como estructurales, de selección de hábitat reconociendo
potencializar la respiración, la alimentación y el refugio, siendo comúnes entre los
invertebrados, principalmente del orden Diptera, Trichóptera, Ephemeroptera y
Odonata, de acuerdo con lo expuesto por varios autores como Mc Cafferty (1981,
1998), Brittain (1982), Corbet, (1983), Merrit & Cummins (1996), Thorp & Covich
(2001), De Marco Latini (1998) y Roldán (2003).

Lo anterior da a entender entonces que la existencia de patrones morfológicos distintos

entre los macroinvertebrados asociados a las plantas flotantes, son los responsables de la
eficiencia con que cada especie adquiere los recursos en su hábitat particular o su
habilidad de huir de los predadores, manteniendo un complejo de interacciones desde
competición hasta predación; esto sugiere que las especies pueden presentar diferentes

52
modos de forraje, en tanto que la selectividad del alimento parece estar ligada al
microhábitat y al tamaño corporal de los individuos.

Así la alta riqueza de especies en el microambiente de U. foliosa, que además se

encuentra en aguas pobres en nutrientes y baja productividad, se debe probablemente a
la optimización de los recursos; por lo tanto la coexistencia de especies en éste sitio
puede darse gracias a la apropiada utilización de los recursos espaciales, temporales y
de alimentación, de acuerdo con sus adaptaciones morfológicas y de alimentación.

Lo anterior me indica que efectivamente la planta carnívora Utricularia foliosa es un

hábitat bastante completo y concuerda con lo mencionado por Manjarrés-Hernandez et
al. (2006), Sanabria-Aranda et al. (2006) y Díaz-Olarte et al., (2007); en donde se
encuentran las condiciones favorables para el crecimiento y desarrollo de la comunidad
de macroinvertebrados, como la existencia de refugio y alimento en los diferentes
biotopos que posee; además la dinámica que presenta esta red trófica da a entender que
realmente el microecosistema mantiene un equilibrio en lo que se refiere a materia y
energía, es decir al ciclado de nutrientes y el aprovechamiento completo de los recursos
disponibles.

La interacción entre la planta carnívora U. foliosa y los macroinvertebrados se hace

evidente a través de efectos indirectos sobre la comunidad como el aumento en la
disponibilidad de alimento principalmente para herbívoros, detritívoros y comedores de
depósito, así como la disponibilidad de refugio de acuerdo con Meerhoff & Mazzeo
(2004); efectos que son muy positivos para esta comunidad, sin embargo según lo
reportado en el trabajo de Momo et al. (2006), estos efectos también pueden ser
negativos, ya que macrófitos como Utricularia foliosa pueden refugiar predadores como
otros macroinvertebrados y peces; además en el trabajo de Sanabria-Aranda et al.
(2006), se reporta el efecto directo de la planta carnívora sobre la comunidad de
macroinvertebrados, ya que más del 50% de ellos son potenciales presa de la misma,
teniendo en cuenta que la mayoría de los individuos presentan tallas por debajo de los 5
mm (tabla 4), tamaño máximo para los utrículos según Manjarrés-Hernández et al.
(2006).

53
No obstante, este efecto negativo no es significativo para la comunidad ya que se
presenta un aumento progresivo tanto en el número de individuos como en la riqueza de
especies durante el tiempo de muestreo; así mismo, la diversidad y equitatividad son
estables en estos meses (tabla 7).

11.3. Índices

Según los resultados que se obtuvieron al aplicar los índices de riqueza, diversidad y
equitatividad con el fin de caracterizar la comunidad de macroinvertebrados asociados a
la planta carnívora Utricularia foliosa, se encuentra lo siguiente:

11.3.1. Riqueza (S)

• la riqueza aumenta en los muestreos indicándo una constante de aumento lineal

representado por el número de organismos que colonizan el microambiente a
través del tiempo; condición que se ve favorecida por el comportamiento de las
aguas en ésta época.

• se presenta el mayor valor de riqueza en el punto 5, posiblemente por ser el

punto más profundo, por consiguiente con mayor posibilidad de migración de
los organismos, además que éste punto se aleja un poco evitando el arrastre de
los individuos, posibilitando el mayor establecimiento de los mismos.

• la mayor riqueza se observa en la hoja proximal, probablemente por la mayor

disponibilidad de alimento que ofrece este hábitat.

11.3.2. índice de Shannon – Wiener (H’)

• éste índice indica que la mayor diversidad se presenta en el último muestreo,

posiblemente se deba a la acumulación de especies que se han venido
estableciendo a través del tiempo, además es importante mencionar que en éste
momento del muestreo, las plantas han crecido considerablemente, a tal punto de
haber completado su ciclo vegetativo, por lo tanto ha generado mayor superficie,

54
 mayor cantidad de utrículos (Manjarrés-Hernández et al. (2006),
desencadenando aún más la dinámica trófica en el sistema.

• el mayor valor que presenta éste índice está en el punto 5 mostrando que es el
sitio con mayor diversidad debido probablemente a las condiciones físicas,
químicas y biológicas influenciadas por el ciclo hidrológico de la época como
son mayor profundidad (+ 6.53), mayor pH (+ 6.11), número de individuos
(1202) y número de taxa (23).

• así mismo, la hoja que presenta la mayor diversidad es la proximal corroborando

lo establecido por la riqueza, en la cual se presentan las condiciones favorables
para el establecimiento de los organismos, principalmente la mayor
disponibilidad de alimento.

11.3.3. índice de Simpson (λ)

• éste índice indica el mayor valor en el tercer muestreo, el cual se debe a que en
ese momento el establecimiento de los organismos depende también del
desarrollo y crecimiento de la planta, en donde ésta genera las condiciones
necesarias para estos organismos, por consiguiente, es posible que los primeros
colonizadores han sido los herbívoros, principalmente de la familia
Ceratopogonidae y Chironomidae por las abundancias que presentan en los
primeros muestreos, además por ser la primera familia que se observó adherida a
la planta en el primer muestreo. Es importante resaltar en éste punto que en los
primeros muestreos se registran las menores riquezas y abundancias, debido a
que hasta la primera semana del mes de marzo se observó la aparición de las
primeras yemas de las plantas sobre la quebrada Yahuarcaca.

• el índice indica que sobre las plantas o puntos de muestreo los valores son
uniformes, es decir que no presentan altas diferencias, dándome a entender que
los organismos no tienen preferencias de colonización sobre el gradiente
ambiental que presenta la quebrada Yahuarcaca.

55
 • sobre las hojas el índice presenta una mayor dominancia de especies en la distal,
principalmente de las familias Ceratopogonidae y Chironomidae, debido a que
las características de la hoja son particulares: se observa en el extremo apical
además de los utrículos pequeños, una coloración verdosa más clara o algunas
veces café a rojizo, presenta una solución gelatinosa que envuelve la región,
dando a entender que los organismos que se establecen allí también pueden
utilizar el hábitat como refugio.

11.3.4. equitatividad de Pielou (J’)

• según éste índice, los valores en los muestreos son uniformes, es decir que la
diversidad es constante durante el tiempo de muestreo indicando que las
condiciones temporales de la quebrada Yahuarcaca no afectan la diversidad de
los organismos.

• la equitatividad sobre los puntos o plantas muestreadas indica que son también
semejantes en el gradiente ambiental, es decir que las condiciones físicas y
químicas a lo largo de la quebrada no afectan la diversidad de organismos,
pudiendo decir que la diversidad se distribuye en forma equitativa en el
gradiente espacial.

• los valores de equitatividad sobre las hojas muestran una gran diferencia en la
diversidad de los organismos, en donde la hoja proximal presentó el menor
valor, o sea abundancia relativamente menor que en las otras hojas; como en los
otros índices, la hoja distal presenta una mayor abundancia de organismos,
debido a las condiciones de favorabilidad que presenta para el establecimiento
de los organismos.

Las diferencias en la diversidad, equitatividad, número de individuos y riqueza de

especies según los índices, se presentan únicamente sobre las hojas; esto se explica
principalmente por la edad de cada una según Richards (2001). Para el caso de la hoja
distal se observa que se encuentra el mayor número de organismos (2726)
principalmente de la familia Ceratopogonidae, siendo la más abundante de todo el
muestreo (figura 13), dando a entender que en esta sección de la planta los individuos

56
encuentran las condiciones favorables para desarrollarse, ya que las hojas distales
presentan utrículos pequeños y alto contenido de carbohidratos de acuerdo con lo
afirmado por Sanabria-Aranda et al. (2006), en donde posiblemente se asocien
ensamblajes de algas (Díaz-Olarte et al., (2007), también se observan algunos
macroinvertebrados del órden Coleoptera, algunos de Hemiptera y otros de la familia
Chironomidae que podrían ser alimento de este grupo.

Para la hoja media, hay un menor número de organismos (1751), sin embargo la familia
Ceratopogonidae sigue siendo la más abundante precedida por la familia Chironomidae,
debido posiblemente a que en ésta sección se encuentra más alimento que en la anterior
como algas, varios grupos de invertebrados que les sirven como presas y material
suspendido que les sirve para filtrar; esta sección de la planta según Richards (2001) se
caracteriza por presentar utrículos en crecimiento aptos para atrapar presas, de las cuales
se deriva materia orgánica particulada fina principalmente.

Para la hoja proximal o más antigua, en donde se encuentra la mayor diversidad de

organismos, se observa un aumento significativo de todos los taxa (figura 13, tabla 9),
debido a la mayor cantidad de alimento que se encuentra allí como algas, invertebrados
y material suspendido; por consiguiente, en ésta sección se encuentran todos los grupos
funcionales. Esta hoja se caracteriza además de tener un tamaño mayor y albergar más
organismos, por tener los utrículos más desarrollados, por lo tanto más grandes y con la
mayor capacidad para atrapar presas en cantidad y calidad, en lo que se refiere a muchas
presas de varios tamaños, o pocas de mayor tamaño de acuerdo a lo expuesto en el
trabajo de Manjarrés-Hernández et al. (2006) y Sanabria-Aranda et al. (2006), en
consecuencia es probable encontrar allí residuos de materia orgánica particulada tanto
gruesa como fina debido también al periodo de desgaste de los utrículos.

La gráfica de correlación entre los índices de Shannon – Wiener (H’) y de equitatividad

de Pielou (J’) con el número total de organismos (log organismos total L-1) que se
presenta en la figura 15, muestra que la diversidad no se comportó en forma lineal con
el aumento progresivo de los organismos, observándose una distribución aleatoria, de la
cual se puede decir que hubo grandes diferencias en la diversidad, principalmente sobre
las hojas.

57
Según el análisis sobre las variaciones en la diversidad de los macroinvertebrados, se
puede determinar que realmente la planta U. foliosa en su condición de carnívora no
afecta la comunidad en forma directa o significativa, a pesar de las tallas pequeñas de
los individuos, lo cual hace pensar que las agrupaciones de macroinvertebrados están
allí principalmente por la disponibilidad de alimento y refugio, y teniendo en cuenta los
análisis hechos por Sanabria-Aranda et al. (2007), la planta se favorece por la
abundancia y diversidad de estos organismos sobre ella, sin embargo no es selectiva a la
hora de atrapar sus presas. Esto da a entender también que las tallas de los individuos y
su movilidad son importantes para que puedan ser ingeridos por la planta.

Con base en la información recopilada en éste trabajo, se propone un diagrama de flujo

de energía para el sistema U. foliosa (figura 16), un diagrama ilustrado del mismo flujo
dividido en roles tróficos (figura 17) y una representación grafica del sistema ecológico
que establece la planta carnívora en la quebrada Yahuarcaca (figura 18), resaltando el
nivel estructural de la planta y las abundancias registradas para cada grupo de
organismos.

Figura 16. Diagrama de flujo de energía para el sistema Utricularia foliosa en la quebrada
Yahuarcaca. Basado en el modelo propuesto por Odum (1980).

58
Nótese en la figura 16 las fuentes de energía, en donde la materia orgánica disuelta
proviene de la lluvia, del bosque inundado en los momentos de muestreo y de los
aportes de la propia quebrada aguas arriba; así mismo, la materia orgánica particulada
fina proviene de heces fecales de organismos como aves, otros mamíferos e insectos
terrestres, la cuál es utilizada por poblaciones microbiales, que es utilizada por el
zooplancton y también filtrada por los macroinvertebrados.

De U. foliosa, se deriva materia orgánica particulada gruesa que resulta del proceso de
degradación del material que absorben los utrículos como fitoplancton, perifiton,
zooplancton y macroinvertebrados, e incluso se deriva de los mismos utrículos que ya
han cumplido con su ciclo. Esta materia orgánica se ve aprovechada por
macroinvertebrados trituradores, peces y aves.

El perifiton y fitoplancton es otra reserva de energía en donde se produce fotosíntesis,

de los cuales se benefician el zooplancton, los macroinvertebrados y peces; así mismo,
como lo muestra la doble vía en la línea, U. foliosa aprovecha nutrientes de las algas
cuando éstas se ven consumidas por los utrículos.

El zooplancton se favorece del alimento que le proporciona la planta como algas y

materia orgánica derivados del proceso de carnivoría, así como de la materia orgánica
particulada fina que llega al sistema; sin embargo, la doble vía que presenta la línea,
indica que la planta aprovecha los nutrientes que le proporcionan los organismos del
zooplancton el ser consumidos por los utrículos.

Para el caso de los macroinvertebrados, se observa en la figura 16 que éstos se ven

ampliamente favorecidos por las diferentes fuentes de alimento disponibles en el
sistema, como son: la materia orgánica disuelta y la materia orgánica particulada fina
provenientes de otros sistemas, los cuales son utilizadas por los detritívoros - filtradores
y detritívoros - colectores; la materia orgánica particulada gruesa derivada del proceso
de carnivoría en U. foliosa, aprovechada por los detritívoros – masticadores y
trituradores; el perifiton y fitoplancton disponibles en el sistema, los cuales son
aprovechados por los herbívoros – raspadores; así como también la fuente de
zooplancton aprovechada por los predadores.

59
Las otras fuentes de alimento para los macroinvertebrados como la misma planta,
favorece a herbívoros masticadores, minadores y excavadores; también se presentan
macroinvertebrados que son consumidos por predadores y parásitos que hospedan
macroinvertebrados más grandes y hasta peces.

El flujo de energía que presenta el ecosistema U. foliosa, favorece animales de mayor

orden como peces y aves que consumen organismos presentes en él, principalmente
macroinvertebrados; el zooplancton, perifiton y fitoplancton e incluso las estructuras de
la misma planta también les sirven de alimento a estos organismos.

Como derivado general en cada paso de energía, se observa en la figura 16 la

generación de materia orgánica particulada fina tanto de la misma planta como de los
organismos presentes en ella, la cual se va al fondo del ecosistema acuático, indicando
una salida del sistema U. foliosa.

Figura 17. Diagrama ilustrado de flujo de energía para el sistema Utricularia foliosa en la quebrada
Yahuarcaca. Basado en el modelo propuesto por Allan (1995). N= nitrógeno, P= fósforo, O2 =
oxígeno, MOD= materia orgánica disuelta, MOPF= materia orgánica particulada fina, MOPG=
materia orgánica particulada gruesa; para T1, T2, T3, C1, C2, R, M, P1 y P2 ver detalles en las
tablas 1 y 3.

60
En la figura 17 se muestra la ilustración del diagrama de flujo de energía en el sistema
U. foliosa, en donde se destacan las agrupaciones de los organismos y las fuentes de
energía; así mismo, se pueden observar interacciones entre los organismos, como la
predación, principalmente entre macroinvertebrados y zooplancton, fitoplancton, peces,
aves y la misma planta carnívora; se observa también la generación de materia orgánica
particulada fina que sería el producto final del flujo de energía en el sistema, del cual se
puede deducir que el sistema es principalmente de vía detrítica.

Figura 18. Representación gráfica del sistema ecológico Utricularia foliosa en la quebrada
Yahuarcaca. A = aves, B = peces, a = planta carnívora, b = perifiton y fitoplancton, c = cladóceros,
ch = copépodos, d = rotíferos, e = larvas de Elmidae, f = Cyclestheridae, g = larva de Leptoceridae, h
= larva de Cyrnellus, i = larva de Oxyethira, j = larvas de Neotrichia, k = Ostracoda, l = larva de
Zygoptera, m = larva de Anisoptera, n = adulto de Curculionidae, ñ = adulto de Noteridae, o =
Ancylidae, o’ = Planorbiidae, p = ninfa de Callibaetis, q = ninfa de Caenis, r = Buenoa, s =
Corixidae, t = Guerridae, u = Pleidae, v = larva de Bezzia, w = larva de Culex, x = larva de
Chironomidae, y = detritos, z = Piona, z’ = Hirudinea.

La figura 18 representa el sistema ecológico Utricularia foliosa, en donde se observa la

mayoría de los taxa de invertebrados que se encuentran asociados a la planta carnívora;
a su vez, presenta los carnívoros superiores como peces y aves que integran el sistema;
se destaca la gran diversidad de organismos que se pueden encontrar sobre la planta,
sugiriendo un flujo de energía completo con interrelaciones ecológicas como herbivoría,
predación y parasitismo.

61
12. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES

La superficie de las plantas acuáticas y especialmente de la carnívora Utricularia

foliosa, es el hábitat ideal para la colonización de invertebrados acuáticos jugando un
papel importante en la estructura y funcionamiento de la quebrada Yahuarcaca en el
Amazonas colombiano, influye también en su metabolismo al aportar materia orgánica e
interviniendo en la dinámica de los nutrientes de éste ecosistema.

La planta influencia también las interacciones entre predadores y presas actuando como
una fuente de alimento directa o indirecta a través del perifiton, asimismo se comporta
como predadora sobre las comunidades tanto de algas como de invertebrados que se
establecen allí.

Los niveles del agua en la quebrada Yahuarcaca están influenciados directamente por el
comportamiento de la precipitación y los niveles que presenta el río Amazonas para esa
época, afectando también el establecimiento de la planta carnívora en el sistema, así
como las agrupaciones de macroinvertebrados.

En la quebrada Yahuarcaca se establece una compleja relación entre la planta carnívora

y los macroinvertebrados que se asocian a ella, ya que no solamente la planta se
favorece al estar éstos allí para brindarle los nutrientes que necesita al ser ingeridos,
sino que también se favorecen aún más las agrupaciones de macroinvertebrados por
encontrar la disponibilidad tanto de alimento como refugio para su crecimiento.

La mayoría de las agrupaciones de macroinvertebrados que se encuentran sobre la

planta carnívora Utricularia foliosa, presentan más de un ítem alimenticio, es decir que
son omnívoros, al menos en sus estadíos tempranos, ya que el alimento que el
organismo ingiere de preferencia durante su período de crecimiento es el que puede
asimilar de manera más eficaz, asegurando que el flujo de materia y energía se
mantenga en el microecosistema.

Los datos de abundancias en los grupos funcionales encontrados sobre la planta, indican
que la mayoría de los organismos son raspadores y detritívoros, y en segundo lugar se
observan los predadores. Esto quiere decir que el sistema presenta tres vías en el flujo

62
de energía: la de pastoreo o ramoneo, detrítica y de predación. Siendo las dos primeras
las mas importantes nos da a entender que el sistema se automantiene; además como la
planta se comporta también como predadora, se corrobora una vez más que la planta
carnívora Utricularia foliosa genera un ambiente tal, que se considera un ecosistema.

La planta carnívora Utricularia foliosa alberga la mayor cantidad de

macroinvertebrados que otras hierbas flotantes reportadas hasta el momento para la
región amazónica, ya que en una sola hoja se pueden presentar hasta 11 órdenes y 10
grupos funcionales. Es entonces uno de los reservorios más importantes de
macroinvertebrados en ecosistemas acuáticos amazónicos y no sólo de éstas
comunidades, sino también de otras mayores como es el caso de peces y aves acuáticas,
según como lo reportan Meerhoff & Mazzeo (2004) para plantas flotantes.

Las hojas proximales son las que presentan la mayor riqueza debido a la disponibilidad
de alimento ya que allí se encuentran tanto algas, partículas en suspensión, y otros
invertebrados los cuales sirven se alimento a los predadores; por consiguiente, las
agrupaciones de macroinvertebrados presentan preferencias de colonización en las hojas
debido posiblemente a la presencia de alimento y refugio como fitoplancton y algunos
invertebrados.

Para próximos trabajos sobre Utricularia foliosa es recomendable estudiar la

composición de microalgas asociadas en cada hoja de la planta, y así complementar y
corroborar lo afirmado acerca de la alimentación de los macroinvrtebrados asociados a
cada nivel estructural.

Así mismo, es pertinente realizar seguimiento del crecimiento y colonización de cada

uno de los grupos de macroinvertebrados que se asocian a la planta, ya que es una
información necesaria para complementar el conocimiento de la dinámica de este
microecosistema.

El análisis de alimentación de los organismos realizado para este trabajo, llega a un

nivel de resolución taxonómico a género que otros estudios previos no lo han hecho
hasta el momento en la región, el cual destaca la importancia de ampliar las
investigaciones al respecto.

63
Existen pocos trabajos que examinan los modelos temporales y espaciales de los
invertebrados, por consiguiente, es necesario desarrollar investigaciones sobre la
estructura de estas comunidades que se asocian a otros macrófitos presentes en la
Amazonia colombiana como es el caso de Pistia stratiotes, Salvinia sp., Azolla sp.,
Eichornia sp., Victoria sp., Polygonum densiflorum, Ceratopteris pteridoides, Lemna
sp, Wolfiela sp. etc., para complementar el conocimiento de la dinámica metabólica en
los ambientes acuáticos de la región.

Se invita a los investigadores sobre la ecología de macroinvertebrados acuáticos para

aumentar los esfuerzos de trabajo sobre estos organismos en la Amazonia colombiana,
ya que la información que existe sobre la biología, ecología e incluso taxonomía y
sistemática de estas comunidades en la región es escasa o nula.

64
 BIBLIOGRAFÍA

Allan J. David. 1995. Stream Ecology, Structure and function of running waters.
School of Natural Resources and Environment, University of Michigan, USA.
Champan & Hall, London.

Aldana M. A. & Daza E. G. 2005. Dinámica fluvial del Amazonas sector Colombiano
(casos específicos isla Mocagua – isla Fantasía). Pregrado en Geografía,
Facultad de ciencias Humanas – Universidad Nacional de Colombia, Bogotá.

Álvarez L. F. & G. Roldán. 1983. Estudio del orden Hemiptera (Heteroptera) en el

Departamento de Antioquia en diferentes pisos altitudinales. Actualidades
Biológicas, Vol. 12, Nº 44. pp 31 – 45.

Andramunio C. 2006. Estudio de la comunidad fitoperifítica asociada a sustratos

naturales durante un período hidrológico en el lago Tarapoto (Amazonia
colombiana). Tesis de pregrado. Depto. Biología, Universidad Pedagógica
Nacional, Bogotá.

Angrisano E. B. & P. G. Korob. 2001. TRICHOPTERA. En: Fernández H. R. & E.

Domínguez (eds.). Guía para la determinación de los artrópodos bentónicos
sudamericanos. Universidad Nacional de Tucumán, Facultad de Ciencias
Naturales e Instituto M. Lillo. San Miguel de Tucumán, Tucumán – Argentina.

Archangelsky M. 2001. COLEOPTERA. En: Fernández H. R. & E. Domínguez (eds.).

Guía para la determinación de los artrópodos bentónicos sudamericanos.
Universidad Nacional de Tucumán, Facultad de Ciencias Naturales e Instituto
M. Lillo. San Miguel de Tucumán, Tucumán – Argentina.

Bahamón, N. 1994. Estudio limnológico, con énfasis en la comunidad de fitoplancton

en algunos lagos de inundación del río Amazonas (Colombia). Tesis de grado.
Universidad Nacional de Colombia. Santafé de Bogotá.

65
Bechara J. A. 1996. The relative importance of water quality, sediment composition
and floating vegetation in explaining the macrobenthic community structure of
floodplain lakes (Paraná River, Argentina). Hydrobiologia 333: 95 – 109.

Beltrán-Tolosa M. 2003. Estudio de la composición macrotaxonómica de la

comunidad de macroinvertebrados y hongos asociados a la hojarasca aportante a
los igarapés Amazónicos. Tesis de grado. Universidad de los Andes, Bogotá.

Bolivar A. 2001. Estudio del Aporte de Biomasa de los Macroinvertebrados Asociados

a Macrófitos en Sistemas Fluviolacustres Amazónicos (Leticia, Amazonas).
Tesis de pregrado. Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, D.C.

Bolivar A. 2006. Estudio de la comunidad de peces en dos quebradas de aguas negras

amazónicas (Colombia): ecología y bases filogenéticas para su entendimiento.
Tesis de Maestría. Universidad Nacional de Colombia – Sede Amazonia

Brittain J.E. 1982. Biology of mayflies. – Annual Review of Entomology 27: 119-147.

Brown K. M. 2001. MOLLUSCA: GASTROPODA. En: Thorp J. & A. Covich. (eds.)

Ecology and Classification of North American Freshwater Invertebrates. Second
edition. Academic Press, United States of América.

Callisto M. & F. A. Esteves. 1998. Categorizaçao Funcional dos macroinvertebrados

bentónicos em quatro ecosistemas lóticos sob influencia das actividades de uma
mineraçao de bauxita na Amazónia Central (Brasil). Pp 233 – 234. En:
Nessimian J. L. & A. L. Carvalo (eds.) Ecología de Insectos Acuáticos. Series
Oecología Brasiliensis, vol. V. PPGE – UFRG. Río de Janeiro, Brasil.

Carrera C. & K. Fierro. 2001. Manual de monitoreo. Los macroinvertebrados

acuáticos como indicadores de la calidad del agua. EcoCiencia. Quito.

Castelanos Z. & N. Landoni 1995. MOLLUSCA PELECYPODA Y GASTROPODA.

En: Lopretto E. C. & Tell G. (directores). Ecosistemas de Aguas Continentales,
Metodologías para su estudio Tomo II. Ediciones Sur, La Plata – Argentina.

66
Corbet P.S. 1980 Biology of Odonata. Annual Review of Entomology. 25: 189 – 217.

Corbet P.S. 1983. A Biology of dragonflies. Classey Publ. Faringdon. XVI + 247 p.

Cummins K.W. & R.W. Merrit. 1984. Ecology and distribution of aquatic insects. In:
Merrit R.W. & K.W. Cummins. An Introduction to the aquatic insects of North
America (second edition). Kendall/Hunt, Dubuque, p 59 – 65.

Currea – Dereser I. 2006. Degradación de hojarasca en un Igarapé (Leticia –

Amazonas, Colombia): La acción de Grupos funcionales de Insectos Acuáticos.
Tesis de Maestría. Universidad Nacional de Colombia – Sede Amazonia.

Damaso J. 2005. La playa y los lagos de Yahuarcaca en La Amazonia colombiana.

Universidad Nacional de Colombia – Sede Amazonia. Leticia.

Davies R. W. & F. R. Covedich. 2001. Annelida: Euhirudinea and Acabthobdellidae.

En: Thorp J. & A. Covich. (eds.). Ecology and Classification of North American
Freshwater Invertebrates. Second edition. Academic Press, United States of
América.

De Marco P. Jr. P. & A. O. Latini. 1998. Estrutura de guildas e riqueza de espécies

em uma comunidade de larvas de Anisóptera (Odonata) pp. 101 -112. In:
Nessimian, J. L, & A. L. Carvalho (eds.). Ecologia de Insetos Aquáticos.
Oecologia Brasiliensis. Vol. V. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil.

Delorme L. D. 2001. OSTRACODA. En: Thorp J. & A. Covich. Ecology and

Classification of North American Freshwater Invertebrates. Second edition.
Academic Press, United States of América.

Díaz-Olarte J., V. Valoyes-Valois, C. Guisande, N. N. Torres, A. González –

Bermúdez L. Sanabria-Aranda, A. Manjares-Hernández, L. J. Marciales,
M. Núñez-Avellaneda & S. R. Duque. 2007. Periphyton and phytoplankton
associated with the tropical carnivorous plant Utricularia foliosa. Aquatic
Botany 87, p 285–291.

67
Domínquez Eduardo, Carlos Molineri, Manuel L. Pescador, Michael Hubbard &
Carolina Nieto. 2006. Ephemeróptera of South America. En: Adis J., Arias J.
R., Rueda – Delgado G. & K. M. Wantzen. Aquatic Biodiversiry in
Latinoamérica Volume 2. PENSOFT Publishers, Sofia - Moscow.

Dorvillé L.F.M. & J.L. Nessimian. 1998. Ecologia de uma espécie de Sayomia
Coquillet (Díptera: Chaoboridae) em um brejo de restinga de Mariçá, Rio de
Janeiro, Brasil. Pp 63 – 74. In: Nessimian, J. L, & A. L. Carvalho (eds).
Ecologia de Insetos Aquáticos. Oecologia Brasiliensis. Vol. V.Universidade
Federal do Rio de Janeiro, Brasil.

Duarte J. J. & R. Capador. 2006. Determinación de la entomofauna acuática asociada

a las macrófitas mas representativas del lago Yahuarcaca (Leticia, Amazonas).
Tesis de pregrado. Depto. Biología, Universidad Pedagógica Nacional, Bogotá.

Duque S. R., J. E. Ruiz, J. Gómez & E. Roessler. 1997. Limnología. En: IGAC (Ed.).
Zonificación ambiental para el plan modelo Colombo – Brasilero (Eje Apaporis
- Tabatinga PAT). Editorial Linotipia. Santafé de Bogotá.

ECOFONDO. 2006. Campaña Nacional, “El agua: un bien público”, Colombia.

www.ecofondo.org.

Ellison, A. M. & N. J. Gotelli, 2001. Evolutionary ecology of carnivorous plants.

Trends Ecol. E 16, 623–629

Esteves, F. de A. 1988. Fundamentos de limnología. Interciencia/FINEP

Esteves F. A., S. M. Thomaz & F. Roland. 1994. Comparison of the metabolism of

two floodplain lakes of the Trombetas River (Pará, Brazil) based on a study of
diel variation. Amazoniana, XIII (1/2): p. 33- 46.

Fernández – Pérez. 1964. Lentibulariáceas de Colombia y Perú. En: CALDASIA IX

(41): pp. 5 – 79.

68
Fernández H. R. & E. Domínguez. 2001. Guía para la determinación de los artrópodos
bentónicos sudamericanos. Universidad Nacional de Tucumán, Facultad de
Ciencias Naturales e Instituto M. Lillo. San Miguel de Tucumán, Tucumán –
Argentina.

Fittkau, E. J. 1971a. Okologische gliederung das Amazonas Gebietes auf

geochemister.Gruñid-kage. Minister. Forsch. Geol. Palaont. H. Berlin.

Fittkau, E. J. 1971b. Distribution and ecology of amazonian chironomids (Diptera),

The Canadian Entomologist 103 (3): 407 – 413.

Forsberg B. R. 1984. Nutrient procesing in Amazon floodplain lakes. Verh. Internat.

Verin. Limnol. 22, 1294 – 1298.

Forsberg B. R., A. H. Devol, J. E. Richey, L. A. Martinelli & H. Dos Santos 1988.

Factors controlling nutient concentrations in Amazon floodplain lakes. Limnol.
Oceanogr., 33(1) 41 – 56.

Furch K. & W. Junk. 1980. Water chemistry and Macrophytes of creeks and rivers in
Southern Amazónia and the central brazilian shield. Tropical Ecology &
Development, 771 – 796.

Furch K. & W. Junk. 1992. Nutrient dynamics of submersed decomposing Amazonian

herbaceus plant species Paspalum fasciculatum and Echinochol polystacha. Rev.
Hydrobiol. Trop. 25(2): 75 – 85.

Galvis G. J. I. Mojica, S. R. Duque, C. Castellanos, P. Sánchez – Duarte, M. Arce,

A. Gutiérrez, L. F. Jiménez, M. Santos, S, Vejarano, F. Arbeláez, E. Prieto
& M. Leiva. 2006. Peces del médio Amazonas, región de Letícia. Serie de Guias
tropicales de campo. Conservación Internacional, Bogotá – Colombia.

Google earth. 2006. Google earth program. http://earth.google.com/intl/es/.

69
Grant P.M. 2001. Mayflies as food. – In: Domínguez E. (ed.): Trends in research in
Ephemeroptera and Plecoptera: 107-124. Kluwer Academic/Plenum, New York.

Guisande C., C. Andrade, C. Granado-Lorencio, S. R. Duque, M. Núñez

-Avellaneda, 2000. Effects of zooplankton and conductivity on tropical
Utricularia foliosa investment in carnivory. Aquatic Ecol. 34, 137-142.

Guisande C., N. Aranguren, C. Andrade-Sossa, N. Prat, C. Granado-Lorencio,

M. L. Barrios, A. Bolivar, M. Núñez-Avellaneda & S. R. Duque. 2004.
Relative balance of the cost and benefit associated with carnivory in the tropical
Utricularia foliosa. Aquatic Botany, 78: 271-282

Guisande C; C. Granado-Lorencio; C. Andrade & S. Duque. 2007.

BLADDERWORTS. Functional Plant Science and Biotechnology. 1:1, 58 – 68.

Jiménez, L. F. 1994. La comunidad íctica presente en la zona de los gramalotes

ubicados sobre el margen colombiano del Río Amazonas. Trabajo de grado.
Universidad Nacional de Colombia. Bogotá.

Jones J.I., J.O. Young, G.M. Haynes, B. Moss, J. W. Eaton, & K.J. Hardwick
1999. Do submerged aquatic plants influence their periphyton to enhance the
growth and reproduction of invertebrate mutualists? OECOLOGIA 120:463 -
474.
Junk W. J. 1973. Investigations on the Ecology and Production - Biology of the
“Floating Meadows” (Paspalo - Echinochleoetum) on the Middle Amazon II.
The Aquatic Fauna in the Root Zone of Floating Vegetation. Amazoniana, 4(1):
p. 9 – 102.

Junk W. J. & B. A. Robertson. 1973. Aquatic Invertebrates. En: The Central Amazon
Floodplain: Ecology of a Pulsing System. Ecological estudies, Springer (126):
pp 277 – 298.

70
Junk W. J. & K. Furch. 1980. Química da agua e macrófitas aquáticas de rios e
igarapés na Bacia Amanzônica e nas áreas adjacentes. Acta Amazónica 10(3):
611-633

Junk W. J. & C. Howard–Williams. 1984. Ecology of aquatic macrophytes in

Amazonia. En: Sioli H. (ed.). The Amazon. Limnology and Landscape Ecology
of a Mighty Tropical River and its Basin. Monographiae Biologicae – Dr. Junk
Publishers. Dordrecht. Pp 763.

Junk W. J. 1989. The use Amazonian floodplains under an ecological perspective.

Interciencia 14 (6): 317-322

Junk W. J. & M. T. F. Piedade. 1993. Biomass and primary production of

herbaceus plant communities in the Amazons floodplain. Hydrobiologia 263:
155-162.

Junk, W. J. 1997. General aspects of Floodplain Ecology with special reference to

Amazonian Floodplains. En: The central Amazon Floodplain: Ecology of a
pulsing system. Springer.

Junk W. J., K.M.Wantzen. 2003. The Flood Pulse Concept: New Aspects,
Approaches and Applications - An Update. En: RL. Welcomme & T.Petr, eds.
Proceedings of the Second International Symposium on the Management of
Large Rivers for Fisheries Volume 1. Food and Agriculture Organization of the
United Nations & Mekong River Commission. FAO Regional Office for Asia
and the Pacific, Bangkok. RAP Publication 2004/16. pp. 117-140.

Knight S.E. & T.M. Frost. 1991. Bladder control in Utricularia macrorhiza: Lake-
specific variation in plant investment in carnivory. Ecology 72, 728-734.

Lampert W. & U. Sommer. 1997. Limnoecology: The esology of lakes and streams.
Oxford University Press. New York.

71
Legendre P. & L. Legendre, 1998. Numerical Ecology, Second English Edition.
Developments in Environmental Modelling 20. Elsevier, The Netherlands.

Lizarralde de Grosso M. 2001. DIPTERA: Generalidades. En: Fernández H. R. & E.

Domínguez (eds.). Guía para la determinación de los artrópodos bentónicos
sudamericanos. Universidad Nacional de Tucumán, Facultad de Ciencias
Naturales e Instituto M. Lillo. San Miguel de Tucumán, Tucumán – Argentina.

Lopretto E. C. 1995a. CRUSTACEA CONCHOSTRACEA. En: Lopretto E. C. & Tell

G. (directores). Ecosistemas de Aguas Continentales, Metodologías para su
estudio Tomo III. Ediciones Sur, La Plata – Argentina.

Lopretto E. C. 1995b. ANNELIDA HIRUDINEA. En: Lopretto E. C. & Tell G.

(directores). Ecosistemas de Aguas Continentales, Metodologías para su estudio
Tomo III. Ediciones Sur, La Plata – Argentina.

Ludwig, J. A. & J. F. Reynolds. 1988. Statistical Ecology. A primer on methods

and computing. John Wiley & Sons, New York.

Rangel E. & B. Luengas. 1997. Clima – Aguas. En: IGAC (Ed.). Zonificación
ambiental para el plan modelo Colombo – Brasilero (Eje Apaporis - Tabatinga
PAT). Editorial Linotipia. Santafé de Bogotá.

Manjarrés-Hernández A., C. Guisande, N. N. Torres, V. Valoyes-Valois, A.

González-Bermúdez, J. Díaz-Olarte, L. Sanabria-Aranda & S. R. Duque.
2006. Temporal and spatial change of the investment in carnivory of the tropical
Utricularia foliosa. Aquatic Botany, 85: 212 - 218

Mc.Cafferty, W. P. 1981. Aquatic Entomology. Science Books International. Boston,

Massachusetts.

72
Mc.Cafferty, W. P. 1998. Aquatic Entomology: The Fishermen’s and Ecologists’
Illustrated Guide to Insects and Their Relatives. Jones and Bartlett Publishers,
Inc. Sudbury, Massachusetts.

Meerhoff M. & N. Mazzeo. 2004. Importancia de las plantas flotantes libres de gran
porte en la conservación y rehabilitación de los lagos someros de Sudamérica.
ECOSISTEMAS: Revista Científica y Técnica de Ecología y Medio Ambiente
(URL: http://www,aeet.org/ecosistemas/042/revision1.htm)

Meyers D. G. & J. R. Strickler. 1979. Capture enhancement in a carnivorous aquatic

plant: function of antennae and bristles in Utricularia vulgaris. Science 203:
1022 – 1025.

Merrit R. W. & K. W. Cummins. 1988. An Introduction to the Aquatic Insects of

North America. Second Edition. Kendall/Hunt publishing Company.

Merrit, R. W & Cummins, K. W. 1996. An introduction to the aquatic insects of

North America. Tercera edición. Editorial Kendall/Hunt publishing company.
Iowa. Pp 862

Merrit R. W. & B. Wallace. 1995. Insectos Filtradores. En: Investigación y Ciencia –

El Mundo de los Insectos. Prensa Cinetífica S. A. Barcelona, España.

Moguilevsky A. & R. Whatley 1995. CRUSTACEA OSTRACODA. En: Lopretto E.

C. & Tell G. (directores). Ecosistemas de Aguas Continentales, Metodologías
para su estudio Tomo III. Ediciones Sur, La Plata – Argentina.

Momo F. R., M. A. Casset, P. Gantes, A. M. Torremorell & R. M. Perelli. 2006.

Relationship Between Micro – Invertebrates and Macrophytes in a Wetland:
Laguna Iberá (Corrientes, Argentina). Implications for Water Quality
Monitoring. Environmental Monitorind and Assessment 112: 271 – 281.

73
Morales J. A. 2005. Relación entre el gradiente del crecimiento de Paspalum repens
(Poaceae) y la estructura de la comunidad de insectos asociados en un lago
amazónico. Tesis de grado, Universidad de los Andes, Bogotá.

Moreno, C. E. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. M&T–Manuales y Tesis

SEA, vol. 1. Zaragoza, 84 pp.
Muñoz – Quesada F. 2000. Especies del orden Trichoptera (Insecta) en Colombia.
Biota Colombiana 1 (3) 267 – 288.

Muñoz – Quesada F. 2004. El Orden Trichoptera (Insecta) en Colombia, II, inmaduros

y adultos, consideraciones generales. En: Fernández F., M. Andrade – C & G.
Amat. (eds.). Insectos de Colombia, Volumen 3. Universidad Nacional de
Colombia – Facultad de Ciencias.

Neiff J. J. 1986. Aquatic macrophytes of Paraná River. En: Walker K. F. & Davies B.
R. (eds.): The ecology of River Systems. Dr. Junk Publ. The Netherlands, pp 557
– 571.

Nessimian, J. L, & A. L. Carvalho. 1998. Ecologia de Insetos Aquáticos. Oecologia

Brasiliensis. Vol. V. 305 pp.Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil.

Nieto, M. C. 2004. Biosistemática de la familia Baetidae, Insecta: Ephemeroptera.

Trabajo de Tesis Doctoral. Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Miguel
Lillo, Universidad de S.M. de Tucumán.

NOTES. 2000. Direct and indirect effects of juvenile Buenoa macrotibialis (Hemiptera:
Notonectidae) on the zooplankton of a shallow pond. Limnol. Oceanogr. 45 (4),
1006 – 1012.

Núñez – Avellaneda M. & S. R. Duque. 2001. Fitoplancton de algunos ríos y lagos de

la Amazonia colombiana. Pp. 305 – 335. En: Franky C. & C. Zárate (eds.)
Imanimundo: Estudios en la Amazonia Colombiana. Editorial Unibiblos, Bogotá
– Colombia.

74
Odum H. T. 1980. Ambiente, energía y sociedad. Editorial BLUME, Barcelona –
España.

Ospina T. R., W, Riss & J. L. Ruiz. 1999. Guía para la identificación genérica de
larvas de quironómidos (Diptera: Chironomidae) de la Sabana de Bogotá. Pags.
363 – 384. En: Amat G. M., G. Andrade – C. & F. Fernández (eds.). Insectos de
Colombia, Vol. II. Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y
Naturales, colección Jorge Álvarez Lleras, Nº 13, Bogotá.

Padilla – Gil D. N. 2002. Revisión del Género Buenoa (Hemiptera, Notonectidae) en

Colombia. Caldasia 24 (2): 481 – 491.

Padilla – Gil D. N. 2003. Dos Nuevas Especies de Buenoa (Heteroptera: Notonectidae)

de Colombia. Agronomía Colombiana 21 (1-2): 49 – 53.

Padilla - Gil D. N. & Nieser N. 1992. Nueva especie del género Buenoa Kirkaldy
(Hemiptera, Notonectidae) con clave para especies y notas ecológicas.
Agronomía Colombiana 9(1): 74-84.

Paggi A. C. 2001. DIPTERA: Chironomidae. En: Fernández H. R. &

E. Domínguez (eds.). Guía para la determinación de los artrópodos bentónicos
sudamericanos. Universidad Nacional de Tucumán, Facultad de Ciencias
Naturales e Instituto M. Lillo. San Miguel de Tucumán, Tucumán – Argentina.

Payne A. I. 1988. The ecology of tropical lakes and rivers. John Wiley & Sons. USA.

Peiró D. F. & R. G. Alves. 2004. Levantamento Preliminar da Entomofauna Associada

a Macrófitas Aquáticas da Região Litoral de Ambientes Lênticos. Revista
UNIARA – Brasil, 15: 177 – 188.

Pescador M. L. & A. K. Rasmussen. 1995. Identification Manual For The Caddisfly

(Trichoptera) Larvae Of Florida. Entomology, Center for Water Quality Florida
A&M Univerisity.

75
Poi de Neiff A. 1990. Categorización funcional de los invertebrados en los ríos de
llanura del Chaco oriental (Argentina). Rev. Brasil. Biol., 50(4): 875 – 882.

Poi de Neiff & J. J. Neiff. 2006. Riqueza de especies y similaridad de los invertebrados
que viven en plantas flotantes de la planicie de inundación del Río Paraná
(Argentina). Interciencia, (31) 003, 220 – 225.
Pompêo M. L. M. & M. Bertuga. 1996. Captura de Organismos Planctônicos
pelas Plantas Carnívoras do Gênero Utricularia (Angiospermae, Dicotyledonea).
Ver. Brasil. Biol. 56 (4): 697 – 703.

Prieto – Piraquive E. F. 2006. Caracterización de la pesquería en las lagunas de

Yahuarcaca (Amazonas, Colombia) y pautas para su manejo sostenible. Tesis de
Maestría. Universidad Nacional Experimental de los Llanos Occidentales
“Ezequiel Zamora”, Guanare – Venezuela.

Reiss F. 1977. Qualitative and quantitative investigations on the macrobenthic fauna of

Central Amazon lakes. Amazoniana 6(2): 203 – 235.

Richards J. 2001. Bladder function in Utricularia purpurea (Lentibulariaceae): is

Carnivory Importnt?. American Journal of Botany, 88 (1): 170-176.

Rincón M. E. 1999. Estudio preliminar de la Distribución Altitudinal y Espacial de los

Tricópteros en la Coordillera Oriental (Colombia). En: Amat G. M., G. Andrade
– C. & F. Fernández (eds.). Insectos de Colombia, Vol. II. Academia
Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, colección Jorge Álvarez
Lleras, Nº 13, Bogotá.

Rocha – Ramírez A., A. Ramírez – Rojas, R. Chávez – López & J. Alcocer. 2007.
Invertebrate assemblages associated with root masses of Eichornia crassipes
(Mart.) Solms – Laubach 1883 in the Alvarado Lagoonal System, Veracruz,
México. Aquat. Ecol. 41: 319 – 333.

76
Rojas A. M., M. L. Baena, C. Serrato, G. Caicedo & M. Zúñiga. 1993. Clave para
las Familias y Géneros de ninfas de Ephemeroptera del departamento del Valle
del Cauca, Colombia. Bol. Mus. Ent. Univ. Valle 1 (2): 33 – 45.

Roldán G. 1992. Fundamentos de Limnología Neotropical. Editorial Universidad de

Antioquia. Medellín, Colombia.

Roldán G. 2003. Bioindicación de la calidad del agua en Colombia. Uso del Método
BMWP/Col. Editorial Universidad de Antioquia. Medellín, Colombia.

Rosenberg D.M. & V.H. Resh. 1992. Fresheater biomoritoning and benthic
macroinvertebrates. Chapman & Hall, New York, IX + 488 p.

Rosso de Ferradás B. E. & H. R. Fernández. 1995. ACARI HYDRACHNIDIA. En:

Lopretto E. C. & Tell G. (directores). Ecosistemas de Aguas Continentales,
Metodologías para su estudio Tomo II. Ediciones Sur, La Plata – Argentina.

Rosso de Ferradás B. & H. R. Fernández. 2001. ACARI. En: Fernández H. R. &

E. Domínguez (eds.). Guía para la determinación de los artrópodos bentónicos
sudamericanos. Universidad Nacional de Tucumán, Facultad de Ciencias
Naturales e Instituto M. Lillo. San Miguel de Tucumán, Tucumán – Argentina.

Rueda-Delgado G. 1998. Distibución del bentos en ríos de piedemonte amazónico:

Metodologías para su estudio. Tesis de Maestría. Universidad de los Andes.
Santafé de Bogotá D. C.

Rueda-Delgado G., K. M. Wantzen & M. Beltrán-Tolosa. 2006. Leaf-litter

decomposition in a Amazonian floodplain stream: effects of seasonal
hydrological changes. J. N. Am. Benthol. Soc., 25 (1): 231 – 247.

Ruiz – Moreno J., Ospina – Torres R. & W. Riss 2000a. Guia para la determinación
genérica de larvas de Quironómidos (Diptera: Chironomidae) de la Sabana de
Bogotá. II. Subfamilia Chironominae. CALDASIA 22 (1): 15 – 33.

77
Ruiz – Moreno J., Ospina – Torres R., Gómez – Sierra H. & W. Riss. 2000b. Guia
para la determinación genérica de larvas de Quironómidos (Diptera:
Chironomidae) de la Sabana de Bogotá. III. Subfamilias Tanypodinae,
Podonomnae y Diamesinae. CALDASIA 22 (1): 34 – 60.

Rupert E. & R. Barnes. 1996. Zoología de los Invertebrados. Sexta edición. McGraw
– Hill Interamericana. México.
Rupert E. E., R. S. Fox & R. Barnes 2004. Invertebrate Zoology. A functional
Evolutionary Approach, seventh edition. United States of America.

Sanabria-Aranda L., A. González-Bermúdez, N. N. Torres, C. Guisande, A.

Manjarrés-Hernández, V. Valoyes-Valois, J. Díaz-Olarte, C. Andrade-Sossa
& S. R. Duque. 2006. Predation By The Tropical Plant Utricularia Foliosa.
Freshwater Biology, (51): 1999 – 2008.

Santos, M. 2000. Aspectos ecológicos de la fauna íctica dominante en la laguna de

Yahuarcaca, Leticia (Amazonia Colombiana). Tesis de Grado. Departamento de
Biología. Universidad Nacional, Bogotá.

Sioli H. 1964. General features of the limnology of Amazonia. Verh. Internat. Verein.
Limnol, 15: 1053 – 1058.

Sioli H. 1967. Studes in Amazonian wayers. En: Atas do simposio a Biota Amazónica.
Vol. 3: 9 – 50.

Smith I. M. & D. R. Cook. 2001. Water Mites (Hydrachnida) and other Arachnids. En:
Thorp J. & A. Covich. (Eds.) Ecology and Classification of North American
Freshwater Invertebrates. Second edition. Academic Press, United States of
América.

Storer T. I., Usinger R. L., Stebbins R. & Nybakken J. 1986. Zoología General.
Ediciones Omega S. A. Barcelona.

78
Streble H. & D. Krauter. 1987. Atlas de los Microorganismos de Agua Dulce, La vida
en una gota de Agua. Ediciones Omega S. A. Plató, 26 – 08006 - Barcelona.

Takeda A. M., G. M. de Souza – Franco, S. M. de Melo & A. Monkolski. 2003.

Invertebrados asociados às macrófitas acuáticas da planície de inundação de alto
Rio Paraná (Brasil). En: Thomaz S. M. & Bini L. M. (eds.). Ecología de manejo
de macrófitas acuáticas, pp. 243 – 260, EDUEM, Maringá, Brasil.

ter Braak C. J. F. & P. Smilauer. 1998. CANOCO relase 4 reference manual and
user´s guide to Canoco for Windows – Software for canonical community
ordination. Microcomputer Power, Ithaca, New York. [474, 494].

Thorp J. & A. Covich. 2001. Ecology and Classification of North American

Freshwater Invertebrates. Second edition. Academic Press, United States of
América.

Val, A.L. & Almeida – Val, V. M. F. 1995. Fishes of the amazon and their
environment, physiological and biochemical aspect. Springer-Verlag. Berlin.

Vejarano, S. 2000. Ictiofauna de la laguna Yahuarcaca y aspectos tróficos y

reproductivos de cinco especies predominantes, Leticia – Colombia. Trabajo de
grado. Departamento de Biología. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá.

Wais I. R. 1990. A checklist of the benthic macroinvertebrates of the Negro River

basin, Patagonia. Argentina. Including an approach to their functional feeding
groups. Acta Limnología Brasilera, 3: 829 – 845.

Zúñiga M., C. Molineri & E. Domínguez. 2004. El Orden Ephemeroptera (Insecta) en

Colombia. En: Fernández F., M. Andrade – C & G. Amat. (eds.). Insectos de
Colombia, Volumen 3. Universidad Nacional de Colombia – Facultad de
Ciencias.

79