Invasiones biol

https://doi.org/10.1007/s10530-018-1729-9

PAPEL ORIGINAL

Respuesta de la fertilidad del suelo a Ulex europaeus esfuerzos de invasión y

restauración

Jesse Bloom Bateman. Peter M. Vitousek

Recibido: 4 de abril de 2017 / Aprobado: 31 de marzo de 2018

Springer International Publishing AG, parte de Springer Nature 2018

Abstracto Las especies de plantas invasoras pueden alterar
sustancialmente la fertilidad del suelo de los ecosistemas que invaden y,
al hacerlo, tienen el potencial de reducir la idoneidad del suelo para las
especies nativas. Incluso después de la eliminación del invasor, estas
alteraciones pueden inhibir el restablecimiento de especies nativas.
Evaluamos el impacto de la invasión por el arbusto leguminoso Ulex
europaeus sobre las propiedades del suelo en Mauna Kea, HI. También
investigamos el efecto de los esfuerzos para eliminar U. europaeus y
restaurar ecosistemas nativos en el área de estudio; donde los esfuerzos
incluyeron demoler el U. europaeus y plantación introducida Cryptomeria
japonica para competir con la regeneración U. europaeus.
utilizar modelos estadísticos para extraer el efecto de la invasión y
restauración de la influencia de la lluvia. Nosotros encontramos U.
europaeus disminuye el pH del suelo, el contenido de calcio, la saturación
de bases y el fósforo lábil. Los esfuerzos de restauración durante un
período de 11 años restauraron el contenido de calcio y fósforo del suelo
a niveles comparables a los encontrados en suelos no invadidos en
Mauna Kea, demostrando que los efectos de U. europaeus en suelos son
reversibles.
Palabras clave Ulex europaeus Cryptomeria japonica
Tojo Leguminosa invasora Restauración de la fertilidad del suelo

Mauna Kea soporta un fuerte gradiente de lluvia y una variación asociada

sustancial en las propiedades del suelo. Nosotros
Introducción

Material complementario electrónico La versión en línea de este artículo ( https://doi.org/10.1007/s10530-018-1729-9

La introducción de especies de plantas puede resultar en cambios
) contiene material complementario, que está disponible para usuarios
autorizados. sustanciales a nivel de ecosistema, incluidos cambios en el ciclo de
nutrientes (Kolbe et al. 2015 ). Estos cambios pueden establecer
retroalimentaciones positivas que cambien el ecosistema a un estado más
JB Bateman
Departamento de Ciencias del Sistema Terrestre, Universidad de Stanford, Stanford, CA
favorable para el invasor (Yelenik y D'Antonio 2013 ). Con estos comentarios
94305, EE. UU. en mente, existe un creciente cuerpo de investigación que investiga el efecto
de las especies invasoras en las características del suelo (Liao et al. 2008 ;
JB Bateman (y)
Gaertner y col. 2014 ).
Instituto de Medio Ambiente y Sostenibilidad, Universidad de
California Los Ángeles, Los Ángeles, CA 90095, EE. UU.
Cuando una especie exótica invade un ecosistema, puede
correo electrónico: jbbateman@g.ucla.edu cambiar los procesos biogeoquímicos, el ciclo hidrológico, los
equilibrios competitivos y los regímenes de perturbación (Brooks et
PM Vitousek
Departamento de Biología, Universidad de Stanford, Stanford, CA 94305, EE. al. 2004 ; Corbin y D'Antonio
UU. 2004 ; Liao y col. 2008 ; Gaertner y col. 2014 ). Ya sea

123

a través de efectos directos, como con el cambio de la comunidad
microbiana del suelo y la actividad a través de la deposición de basura con
diferentes composiciones químicas (Corbin y D'Antonio 2004 ; Allen y col. 2011
), lo que provoca alteraciones en los depósitos y fl ujos de nitrógeno (N)
del suelo. O efectos indirectos, como la disminución de la resistencia de
un ecosistema a la invasión de otros no nativos, como se encontró en un
bosque seco de Hawai donde los pastos invasores aumentaron la
frecuencia de los incendios y, en última instancia, facilitaron la invasión de Morellael lado de barlovento del volcán Mauna Kea (Markin y Yoshioka 1990 ;
faya
(Corbin y D'Antonio 2004 ; Yelenik y D'Antonio
2013 ). Incluso después de la remoción de las especies invasoras, estas
alteraciones en el ecosistema pueden persistir, impactando negativamente
los esfuerzos de restauración (Maron y Jefferies 2001 ; Haubensak y col. 2004 ).
La fijación de especies de plantas y su capacidad para
autofertilizarse a través de su relación simbiótica con microorganismos
que pueden capturar N de la atmósfera, presentan un problema
particular, ya que pueden invadir rápidamente sistemas degradados o
bajos en nutrientes (Vitousek et al. 1987 ; Yelenik y col. 2004 ; Canguelo 2013 restablecimiento de la vegetación nativa (DHHL 2009 ). Este programa
). Una de esas especies es Ulex europaeus: un arbusto leguminoso
fijador de N nativo de Europa Occidental (Hill et al. 2008 ). Introducido
en muchos lugares como forraje para el ganado, una planta de
cobertura o, de paso, como semillas en el pelaje de los animales
transportados (Lee et al. 1986 ; Maly y Maly 2006 ); U. europaeus se ha
vuelto invasivo en varios países, incluido Nueva Zelanda (Hill et al. 2000
); Australia (Moore y Kennewell 2010 ); Sri Lanka (Somaweera et al. 2012 );
y Estados Unidos, donde está muy extendido en la costa oeste y en
Hawai'i (Markin y Yoshioka 1990 ).
Al igual que con otras especies fijadoras de N, la capacidad de U.
europaeus para fijar el N atmosférico le permite colonizar sitios alterados
y suelos bajos en nutrientes (Augusto et al.
2005 ). Una vez establecido, U. europaeus puede aumentar
considerablemente el contenido de nitrógeno del suelo (Magesan et al. 2012
; Davis 2014 ). Más allá de alterar el ciclo del N en ecosistemas invadidos, U.
europaeus se adapta fácilmente a suelos ácidos, y se ha demostrado que
reduce el pH y reduce el contenido de calcio (Ca) de los suelos que invade
(Capítulo 1931 ; Grubb y col. 1969 ). Además de alterar el ciclo de nutrientes, U.
europaeus produce grandes cantidades de basura y un dosel denso que le
permite obstaculizar otras especies de plantas (Egunjobi 1971 ; Anderson y
Anderson 2009 ). Dadas estas características, no es sorprendente que la
riqueza de especies de plantas fuera menor en ecosistemas donde U.
europaeus es un amaderado dominante
123
JB Bateman, primer ministro Vitousek
especies en comparación con las especies nativas y que este efecto persiste a
lo largo de la edad del rodal (Sullivan et al. 2007 ). En Hawaii, U. europaeus se
introdujo a finales del siglo XIX y principios del XX (Leary et al. 2005 ; Maly y
Maly
2006 ; DHHL 2009 ; Mike Robinson, comunicaciones personales).
Actualmente está establecido en las islas de Maui y Hawai'i, con la
infestación de la isla Hawai'i que cubre aproximadamente 4000 ha en
Leary y col. 2005 ). En Mauna Kea, la mayoría de los U. europaeus La
infestación es un rodal denso monoespecífico entre 1900 y 2300 m de
elevación en la propiedad Humu'ula del estado de Hawai'i administrada
por el Departamento de Tierras Nativas de Hawai (DHHL). También se
encuentra en pequeños rodales en zanjas de carreteras, terrenos
recientemente alterados y orillas de arroyos en elevaciones más bajas
(observaciones personales).
En 2002, DHHL inició un programa de restauración en la propiedad
Humu'ula con el objetivo de erradicar la U. europaeus invasión y
incluye la eliminación de ungulados salvajes que actúan como
dispersores de semillas e intenta eliminar U. europaeus de formas que
eviten la recolonización. El primer paso que tomó DHHL fue derribar un
amortiguador de 75 m de ancho alrededor de la infestación y rociarlo con
herbicida. DHHL luego plantó la conífera introducida Cryptomeria japonica
en el tampón para evitar la regeneración de los intolerantes a la sombra U.
europaeus ( Wilson 1994 ; Rees y Hill 2001 ). Actualmente, los
investigadores están investigando la supervivencia de juveniles nativos
trasplantados. Acacia koa que están intercalados con C. japonica en la
zona de amortiguamiento (Earnshaw 2017 ).
Además de los esfuerzos de invasión y restauración, hay un fuerte
gradiente de lluvia en el Mauna Kea de barlovento, donde se encuentra el
estudio. Trabajos anteriores han demostrado que las variaciones en el
equilibrio hídrico (lluvia menos evapotranspiración potencial) producen una
variación sustancial en múltiples propiedades del suelo en Mauna Kea
(Bateman 2017 ). Mientras que el trabajo anterior en U. europaeus
en Mauna Kea encontró diferencias en los suelos subyacentes U.
europaeus dosel y un dosel de pastos africanos y euroasiáticos
introducidos (Leary et al. 2005 ), la investigación previa sobre U.
europaeus no tuvo en cuenta el gradiente ambiental subyacente.
En este artículo, probamos tres hipótesis relacionadas con los efectos
de la invasión y restauración sobre la fertilidad del suelo. (1) Los efectos de
los esfuerzos de invasión y restauración se pueden extraer del entorno
ambiental de fondo.
Respuesta de la fertilidad del suelo a Ulex europaeus esfuerzos de invasión y restauración
variabilidad mediante métodos estadísticos. (2) Invasión de un sitio por U. europaeus
reduce la fertilidad del suelo (definido aquí como una reducción de los nutrientes
importantes para las plantas, una acidificación del suelo, una reducción de la
capacidad de retención de nutrientes del suelo). (3) Los esfuerzos de restauración
tienen un efecto positivo en la fertilidad del suelo. Para este artículo, definimos las
alteraciones de la fertilidad del suelo como cambios en: nutrientes importantes de la
planta, pH del suelo o la capacidad del suelo para retener nutrientes (FAO 2017 ).
Métodos
Descripción del lugar
Durante el verano de 2013, recolectamos muestras de suelo en el
lado de barlovento de Mauna Kea en la isla de Hawai'i entre 1800 y
2500 m sobre el nivel del mar (Fig. 1 un). La precipitación en el sitio
de estudio osciló entre 1100 y 2300 mm / año, mientras que U.
europaeus la invasión se limitó a áreas con precipitaciones entre
1400 y 1900 mm / año (Fig. 1 b) (Giambelluca et al.
2013 ). La temperatura media anual del aire (MAAT) en el sitio de estudio
osciló entre 9 y 11 C. Tanto la lluvia como la temperatura se
correlacionaron negativamente con la elevación. Los suelos en el área
de estudio se desarrollaron a partir de flujos de lava basáltica hawaita y
mugearita cubiertos por gruesas capas de ceniza volcánica cuya
deposición terminó * hace 20 ky (Wolfe y Morris 1996 ).
El área de estudio es la propiedad Humu'ula del estado de Hawai'i
administrada por DHHL y el Refugio Nacional de Vida Silvestre de Hakalau
Forest (administrado por el Servicio de Pesca y Vida Silvestre de EE. UU.).
La mayoría de U. europaeus invasión, y el foco de este estudio, es en la
propiedad Humu'ula que anteriormente se utilizaba para la cría de ganado
vacuno y ovino (Maly y Maly 2005 , 2006 ; DHHL 2009 ; Mills y col. 2013 ;
Comunicaciones personales de Michael Robinson DHHL). La evidencia de
arrendamientos formales para la ganadería en el área, otorgados por el
Reino de Hawai'i, se remonta a la década de 1850; sin embargo, la captura
de ungulados salvajes es anterior a estos arrendamientos por al menos 30
años (Maly y Maly 2005 , 2006 ). Alrededor de la invasión hay un
amortiguador de 75 m de ancho que se rocía activamente para evitar el
restablecimiento de U. europaeus. El objetivo de DHHL es plantar C.
japonica en este búfer; sin embargo, en el momento del muestreo, solo el
borde sur de la invasión está plantado con C. japonica. Mientras C. japonica
es la vegetación leñosa
en la zona de amortiguamiento, la cobertura del suelo es predominantemente pastos
africanos y euroasiáticos introducidos.
Fuera de las áreas de invasión y restauración, los pastos africanos
y euroasiáticos introducidos dominan el paisaje en este rango de
elevación. La introducción y expansión de estos pastos coincide con la
cría de ganado vacuno y ovino en el siglo XIX y principios del siglo XX
(Fukumoto y Lee 2003 ). Actualmente, la vegetación leñosa en este
rango de elevación es predominantemente māmane ( Sophora
chrysophylla) con alguna madura A. koa presente (Cuddihy 1988 ; y
observaciones personales). Dada la elevación de la propiedad
Humu'ula, antes de su uso como pastizales, el paisaje probablemente
estaba dominado por mamane-naio ( Myoporum sandwicense)
bosque y A. koa bosque (Juvik y Juvik 1984 ). Inicialmente, asumimos
que el U. europaeus La invasión en la propiedad Humu'ula se limitó a su
extensión actual antes de los esfuerzos de restauración, y esa
expansión se ha producido en gran medida lateralmente en esta zona de
precipitación / elevación. Con fi rmamos esta suposición visualmente
utilizando ESRI ArcGIS '' 'Paquete de imágenes habilitadas para tiempo
Landsat' '. Las imágenes muestran que entre 1990 y 2002 dos stands de U.
europaeus en el NE y SO, la extensión de la invasión actual creció
lateralmente (Fig. 2 ). No pudimos identificar U. europaeus invasiones en
imágenes Landsat antes de 1989 (1973-1988), aunque los registros
históricos muestran la aparición más temprana de U. europaeus en la
propiedad Humu'ula a finales del siglo XIX y principios del XX (Maly y
Maly 2006 ; DHHL 2009 ).
Muestreo y análisis
Recolectamos muestras de suelo superficial de 30 cm de profundidad cada
250 m a lo largo de cuatro transectos que corrían a través del gradiente de
lluvia en Mauna Kea, muestreando suelos dentro de los tres tipos de
tratamiento (preinvasión, invasión y restauración) (Fig. 1 C). El tratamiento
de invasión consistió en dos transectos que recorrieron el U. europaeus invasión
(4,25 y 6 km de longitud); El transecto de restauración atravesó la zona de
restauración que contiene el C. japonica ( 3,5 km de longitud); y el transecto
anterior a la invasión atravesó pastos africanos y euroasiáticos
introducidos y se utilizó como referencia (6,25 km de longitud). El transecto
anterior a la invasión es una subsección de un transecto más largo que
cubrió * 18 km desde 3520 m sobre el nivel del mar hasta 1220 m sobre el
nivel del mar (Bateman 2017 ). Para controlar las variaciones en el relieve,
se recolectaron muestras en el centro de los altos topográficos en el
123
 JB Bateman, primer ministro Vitousek

Figura 1 Mapa del sitio de estudio y transectos de muestreo, que muestra: el tratamiento de invasión; y los círculos azules son muestras del tratamiento de
un elevación en Mauna Kea (curvas de nivel); segundo isohytas de lluvia; restauración; y re las secciones de estudio de cada transecto dentro de los círculos
C transectos por tratamiento: los círculos blancos son muestras del tratamiento de blancos. Las imágenes son de los satélites Landsat y Copernicus, obtenidas con
referencia preinvasión; los círculos rojos son muestras de ESRI ArcGIS

paisaje para minimizar la cantidad de adiciones erosivas o pérdidas controles en nuestro régimen de muestreo, consulte Bateman ( 2017 ).
asociadas con pendientes y puntos bajos topográficos. Para una
discusión completa de

123
Respuesta de la fertilidad del suelo a Ulex europaeus esfuerzos de invasión y restauración
Figura 2 Mapa del sitio de estudio que muestra un ubicación general de U. europaeus invasión
en Mauna Kea y segundo progresión de U. europaeus invasión de 1990 a 2016. U.
europaeus los stands son
Cada transecto se dividió en dos secciones: la sección de '' control ''
y la sección de '' estudio '' (Fig. 1 re). La sección de control de cada
transecto estaba en el extremo superior e inferior del transecto,
extendiéndose C 1 km más allá de la extensión del U. europaeus o C.
japonica.
En total, recolectamos 95 muestras, 15 en la sección de control y 25 en
la sección de estudio del transecto previo a la invasión; 23 en la sección
de control y 18 en la sección de estudio de los transectos de invasión; y 6
en la sección de control y 8 en la sección de estudio del transecto de
restauración.
Los pastos africanos y euroasiáticos introducidos dominaron todas las
secciones de control y habían dominado el área antes de U. europaeus invasión.
Usamos estas secciones de control para determinar si los suelos de los
transectos estaban
dentro de las líneas blancas discontinuas. Las fotos de 1990 y 2001 son de antes de que
comenzaran los esfuerzos de restauración de DHHL. Las imágenes son de los satélites Landsat
y Copernicus, obtenidas con Google Earth.
comparable para cada propiedad del suelo antes de los esfuerzos de invasión y
restauración. Las secciones de estudio de los transectos de invasión estuvieron
dominadas por el U. europaeus, y la sección de estudio del transecto de
restauración estuvo dominada por C. japonica y pastos introducidos.
Como la totalidad del transecto previo a la invasión estuvo
dominada por pastos introducidos, las secciones de estudio y control
se determinaron utilizando el rango de precipitación de las secciones
correspondientes en los transectos de invasión. La sección de estudio
del transecto anterior a la invasión incluyó suelos donde la lluvia
estuvo entre 1300 y 1900 mm / año, y las secciones de control
incluyeron suelos donde la lluvia fue menor de 1300 mm / año o mayor
de 1900 mm / año.
123

Como estamos interesados en la biogeoquímica del suelo en este
estudio, cuando había capas de hojarasca, las retiramos y tomamos muestras
de los 30 cm de suelo debajo. Sin embargo, recolectamos muestras de basura
de un subconjunto de
U. europaeus sitios (n = 6) para determinar la relación C: N del U. europaeus camada.
Después de la recolección, retiramos las raíces y tamizamos las muestras a través
de una malla de 2 mm. Las muestras de suelo se enfriaron a 4 ° C para su
transporte y luego se secaron al aire para realizar análisis químicos.
Después de secar al aire, las muestras se dividieron en dos
submuestras que se analizaron en ALS Chemex (Reno, NV) o en la
Universidad de Stanford. ALS Chemex analizó submuestras para
concentraciones totales de nutrientes importantes para las plantas calcio
(Ca), fósforo (P) y niobio (Nb) mediante fusión de borato de litio seguida de
espectrometría de fluorescencia de rayos X. En la Universidad de Stanford,
analizamos submuestras para métricas de fertilidad del suelo: pH, cationes
de base intercambiables, capacidad de intercambio de cationes (CEC), P
extraíble en resina (P lábil), C total y N total (FAO 2017 ). Medimos el pH
usando una proporción de 2: 1 de agua a suelo secado al aire. Los cationes
intercambiables se midieron mediante extracción con acetato de amonio 1
M, seguido de lixiviación con KCl 1 M para la determinación de CEC.
Determinamos la P lábil mediante el método de intercambio aniónico
descrito por Kuo ( 1996 ), utilizando un analizador discreto WestCo
SmartChem 200 para los análisis. Para C y N, utilizamos un analizador
Carlo Erba NA 1500 para analizar las muestras de suelo y de hojarasca.
Como las concentraciones elementales totales pueden confundirse por
variaciones en la materia orgánica del suelo, también informamos el
porcentaje de elementos derivados de rocas restantes (por ejemplo,
porcentaje de P restante o porcentaje de Ca restante) en comparación con el
material parental de cada elemento. Al normalizar a un elemento de
referencia inmóvil, aquí Nb, podemos comparar la relación del elemento de
interés con el elemento de referencia en el suelo versus el material parental y
determinar la cantidad de agotamiento o enriquecimiento de un elemento
dado. Para obtener una descripción completa del cálculo utilizado, consulte
Kurtz et al. ( 2000 ).
Análisis estadístico
Para validar las comparaciones entre transectos dominados por
diferentes tipos de dosel y actividades de restauración, comparamos las
secciones de control de los cuatro transectos usando una prueba
posthoc de Games-Howell con el tipo de tratamiento del transecto (antes
de la invasión, invasión o restauración) como el variable explicativa. En
comparaciones que incluyeron los cuatro transectos, hubo
123
JB Bateman, primer ministro Vitousek
no hay diferencias significativas entre las secciones de control del
transecto previo a la invasión y los transectos de invasión. Sin embargo,
las secciones de control del transecto de restauración fueron
significativamente diferentes de los transectos de preinvasión y de
invasión para pH, CIC y saturación de bases. En consecuencia,
excluimos el transecto de restauración de la comparación de esas
propiedades. Todos los transectos se incluyeron en las comparaciones
de P, Ca y N, ya que no hubo diferencias entre las secciones de control
para estas propiedades del suelo. Estos resultados fueron consistentes
si comparamos todos los datos de las secciones de control; separó las
secciones de control en aquellas que estaban arriba y debajo de la
sección de estudio en elevación; o realizó una regresión lineal contra la
lluvia y luego comparó los residuos de la regresión.
Después de la validación del transecto anterior a la invasión como una
comparación de referencia apropiada, realizamos regresiones lineales de las
propiedades del suelo contra la lluvia utilizando muestras de la sección de
estudio del transecto anterior a la invasión (n = 25). Con estas regresiones,
determinamos si la lluvia tuvo un efecto significativo en una propiedad del
suelo dada en ausencia de U. europaeus esfuerzos de invasión o
restauración. Incluimos correlaciones marginalmente significativas ( p = 0.05-0.10)
como efectos significativos. Esta decisión se basó en nuestro trabajo anterior
que encontró que la lluvia tuvo un efecto significativo en todas las
propiedades del suelo que analizamos en comparación con el gradiente de
lluvia más amplio en Mauna Kea (la precipitación varió de 440 a 5200 mm /
año) de las cuales el transecto de referencia es una subsección (Bateman 2017
). Dadas esas relaciones más amplias, nuestro objetivo era evitar el error de
Tipo II en nuestra evaluación de los efectos climáticos atribuyendo más
fácilmente la variación a la lluvia, y así minimizar el error de Tipo I en nuestra
evaluación de los efectos de la lluvia. U. europaeus invasión y los esfuerzos
de restauración de DHHL.
Para las propiedades del suelo donde la lluvia tuvo un efecto
significativo antes de la invasión, usamos la regresión lineal de los datos del
tratamiento previo a la invasión para predecir los valores de dicha propiedad
del suelo en los suelos de los tratamientos de invasión y restauración.
Luego determinamos el efecto de U. europaeus invasión y los esfuerzos de
restauración a partir de la diferencia entre los valores predichos y
observados para suelos en los tratamientos de invasión y restauración. En
estos casos, informamos el efecto medio y el error estándar para un
tratamiento dado después de considerar el efecto de la lluvia. Para las
propiedades del suelo donde la lluvia no tuvo un efecto significativo,
informamos
Respuesta de la fertilidad del suelo a Ulex europaeus esfuerzos de invasión y restauración
media de las observaciones y error estándar para los tres
tratamientos.
Además de separar los efectos de la invasión y restauración de la
variación climática, el diseño de nuestro estudio nos permitió determinar
la direccionalidad de la relación entre U. europaeus invasión y
biogeoquímica del suelo (es decir, no U. europaeus invade suelos
donde se desempeña bien o altera el suelo después de la invasión).
Para determinar la direccionalidad de la relación, realizamos
regresiones lineales multivariables de las propiedades del suelo contra
la lluvia y el tipo de sección (estudio vs. control) usando datos del
transecto previo a la invasión. Estas pruebas mostraron que el tipo de
sección no tuvo ningún efecto en estos análisis y, por lo tanto,
concluimos que el
U. europaeus la invasión impulsa cambios en la biogeoquímica del
suelo y no al revés.
Para todas las propiedades del suelo, tanto el tamaño de la muestra
como la variación dentro del tratamiento fueron diferentes en los tres
tratamientos. En consecuencia, utilizamos la prueba posthoc de
Games-Howell (paquete R de "ciencia amigable para el usuario"), que tiene
en cuenta tanto la varianza dentro del grupo como las diferencias en el
tamaño de la muestra, para probar si la diferencia en las medias era
estadísticamente significativa ( pags\ 0,05) (Keselman y Rogan 1978 ). Para
este estudio, definimos valores atípicos como datos mayores que el límite
superior del rango intercuartílico (IQR). 1.5 * IQR o menos que el límite
inferior del IQR - 1.5 * IQR queda fuera
1,5 veces el rango intercuartílico de los datos. Los valores atípicos se
excluyeron de nuestras comparaciones, aunque se informan en las figuras
(círculos abiertos en los diagramas de caja). Realizamos todos los análisis
estadísticos en R (v 3.0.2).
Resultados
Aquí presentamos las propiedades del suelo de las secciones de estudio
de los diferentes transectos. Combinamos muestras de los dos U.
europaeus la invasión se transecta en el tratamiento de invasión e informa
las propiedades del suelo para cada uno de los tres tratamientos
(preinvasión, invasión y restauración). Presentamos cifras de todas las
propiedades del suelo analizadas en el material suplementario. En la
Tabla complementaria 1 informamos r 2 y pags valores de todas las
regresiones climáticas, y en la Tabla complementaria 2 informamos pags valores el suelo en el tratamiento de restauración es 17 ± 0.15%, que fue
de las comparaciones entre tratamientos.
El P total se correlacionó positivamente con la lluvia, aunque la
relación fue débil y solo marginalmente significativa ( p = 0.088, r 2 = 0.083)
(Fig. 3 un). los
La relación entre el porcentaje de P restante y la lluvia también fue positiva
( pags\ 0,05, r 2 = 0,131). Después de tener en cuenta la lluvia, el tratamiento
no tuvo un efecto significativo sobre el P total (Fig. 3 b), aunque
cualitativamente el suelo tanto en los tratamientos de invasión como de
restauración tuvo concentraciones de P total más altas en comparación con
los valores predichos de la regresión de lluvia. Para el porcentaje de P
restante, los esfuerzos de restauración tuvieron un efecto significativo,
donde el porcentaje de P restante fue 16 ± 3% ( pags\ 0.01) mayor que lo
predicho por la regresión de lluvia. La invasión tuvo un efecto
cualitativamente positivo en el porcentaje de P restante, sin embargo, el
efecto medio no fue significativamente diferente de los valores predichos ( p
= 0,11). La diferencia entre los suelos de restauración y los de invasión no
fue significativa.
A diferencia del P total y el porcentaje de P restante, el P lábil no se
correlacionó con la lluvia en estos sitios y, en consecuencia, informamos los
valores medios para cada tipo de tratamiento. Los datos de P lábil se
transformaron en logaritmos para el análisis, aquí informamos la media
transformada hacia atrás y los errores estándar. Suelo lábil P en la
preinvasión
el tratamiento fue 0,17? 0,03- 0,02 mg / kg. Suelo lábil P en el
el tratamiento de restauración fue (0,14? 0,07 - 0,05 mg / kg), que
no fue significativamente diferente del suelo en el tratamiento previo
a la invasión. Suelo lábil P en la invasión
el tratamiento fue 0:08 þ 0:01 0:01 mg / kg; significativamente más bajo
( pags\ 0,001) que el suelo en el tratamiento anterior a la invasión, pero no
significativamente diferente del suelo en el tratamiento de restauración.
El N del suelo no se correlacionó con la lluvia en estos sitios (Fig. 4 un). El N
del suelo en el tratamiento previo a la invasión fue
1.0 ± 0,06% (Fig. 4 segundo). El N del suelo en el tratamiento de
restauración es 1,3 ± 0.05%, que fue significativamente más que los
suelos en el tratamiento previo a la invasión ( pags\ 0.01) o el
tratamiento de invasión (suelo N = 0.95 ± 0,06%; pags\ 0,01).
Curiosamente, dado que U. europaeus es un fijador de N, no hubo
diferencia significativa en el N del suelo entre los suelos del tratamiento
de invasión y los suelos del tratamiento de preinvasión.
Al igual que con el N, el C del suelo no se correlacionó con la lluvia en este
rango. El C del suelo en el tratamiento previo a la invasión fue 13 ± 0,65%. C en
significativamente más alto que los suelos tanto en el tratamiento previo a la
invasión ( pags\ 0,0001) y la invasión (suelo C = 13 ± 0,87%; pags\ 0,001)
tratamiento. El suelo C en el tratamiento de invasión no fue significativamente
diferente de los suelos previos a la invasión.
123
 JB Bateman, primer ministro Vitousek

6
un segundo 2

un

un

5 un
1

Efecto del tratamiento sobre el P total (g / kg)

P total (g / kg)

4 0

−1
3

−2
2
1400 1600 1800 2000

ón

on
ón
Precipitaciones (mm / año)

asi

i
rac
asi

Inv

u
-inv

sta
Re
Pre
Figura 3 a P total y lluvia del tratamiento previo a la invasión (círculos abiertos); rango intercuartílico (IQR)? 1,5 * IQR y el límite inferior del IQR - 1,5 * IQR; los
tratamiento de invasión (cuadrados rojos); y tratamiento de restauración (triángulos círculos abiertos indican valores atípicos que caen fuera del rango delimitado
azules). La línea de tendencia es para la relación entre la lluvia y el tratamiento previo por los bigotes. Las letras indican diferencias de una prueba post hoc de
a la invasión ( p = 0.088, Games-Howell (mientras que un * indica que el tratamiento se excluyó del
r 2 = 0,083). segundo Efecto del tratamiento sobre el P total después de corregir el efecto de la lluvia. análisis estadístico)
En los diagramas de caja: bigotes = el límite superior del

Figura 4 a N total y lluvia del 2.5 un

segundo 2.5
tratamiento preinvasión
(abierto
círculos); tratamiento de invasión 2.0
2.0
(cuadrados rojos); y

Nitrógeno por tipo de tratamiento (%)

tratamiento de restauración (azul

triangulos). segundo N total por tratamiento. un un segundo

1,5 1,5
Nitrógeno (%)

Ver Fig. 2 para obtener una descripción del

diseño de la figura

1.0 1.0

0,5
0,5

0.0
0.0
1400 1600 1800 2000
ón

n
ón

cio

Precipitaciones (mm / año)

asi
asi

ura
Inv
-inv

sta
Re
Pre

El Ca total tuvo una correlación negativa marginalmente
significativa con la lluvia ( p = 0.076, r 2 = 0.093)
(Higo. 5 un). Los esfuerzos de restauración no tuvieron efecto sobre el Ca total (Fig. 5 segundo).
Invasión por U. europaeus tuvo un efecto negativo sobre el Ca total en el suelo ( pags\ 0,0001),
donde las concentraciones totales de Ca fueron 5,5 ± 0,68 g / kg menos de lo previsto
por las precipitaciones. A diferencia del Ca total, tanto el porcentaje de Ca
El Ca remanente e intercambiable no se correlacionó con la lluvia. En el
tratamiento previo a la invasión, el porcentaje de Ca restante fue 27 ± 1.4%
y Ca intercambiable fue
4.6 ± 0,46 cmol (?) / Kg. Porcentaje de Ca que queda en los suelos de
tratamiento de restauración (26 ± 2.6% de Ca remanente) fue
significativamente más alto que los suelos invadidos ( pags\ 0.01), pero no
significativamente diferente del

123
Respuesta de la fertilidad del suelo a Ulex europaeus esfuerzos de invasión y restauración

Figura 5 a Ca total y lluvia del 25 un

segundo 10
tratamiento preinvasión
(abierto
un
círculos); tratamiento de invasión 20
(cuadrados rojos); y

Efecto del tratamiento sobre el Ca total (g / kg)

5
tratamiento de restauración (azul un
triangulos). segundo Efecto del tratamiento
15

Ca total (g / kg)
sobre el Ca total después de corregir el
segundo
efecto de la lluvia. Ver Fig. 2 para obtener una 0
descripción del diseño de la figura
10

−5
5

−10
0
1400 1600 1800 2000

ón

n
ón

cio
asi
asi
Precipitaciones (mm / año)

ura
Inv
-inv

sta
Re
Pre
suelos anteriores a la invasión. Mientras que el Ca intercambiable fue 4.6 ± 0.2, en comparación con el tratamiento previo a la invasión donde el pH del suelo es

significativamente mayor en los suelos de tratamiento de restauración (9.5 ± 1,0 5.3 ± 0,1 (Fig. 6 segundo).

cmol (?) / Kg) que el suelo anterior a la invasión ( pags\ 0.01) o suelo en el

tratamiento de invasión ( pags\ 0,001). En comparación con el suelo anterior a la

invasión, los suelos en el tratamiento de invasión tenían un porcentaje de Ca Discusión

significativamente menor restante (15 ± 1,5% de Ca restante;

A través de un gradiente climático más amplio en Mauna Kea, todas las

pags\ 0,00001) y Ca intercambiable (1,8 ± 0,39 cmol (?) / Kg; pags\ 0,0001).
propiedades del suelo reportadas aquí se correlacionan significativamente con

la lluvia (Bateman 2017 ). A la escala de este estudio, el efecto de la lluvia es

Los suelos en la sección de control del transecto de restauración tenían sustancialmente menor; sin embargo, encontramos que después de considerar

significativamente ( pags\ 0.05) mayor pH del suelo y saturación de bases, y los efectos climáticos significativos, hubo efectos medibles: U. europaeus

menor CIC, que aquellos en las secciones de control de los otros

transectos. En consecuencia, el tratamiento de restauración se excluyó de invasión del Ca total; y esfuerzos de restauración sobre el porcentaje P restante.

estos análisis. Valores medios de estas propiedades del suelo en la

restauración
tratamiento fueron: CIC = 83 ± 3,5
cmol (?) / kg, saturación de bases = 16 ± 2,4 cmol (?) / Kg y pH = 5,6 ±
0,2.
Para suelos en los tratamientos de preinvasión e invasión, CIC, saturación
de bases y pH (Fig. 6 a) no se correlacionaron con las precipitaciones. Para la
CEC, el tipo de tratamiento tampoco tiene un efecto significativo. La CEC no
fue significativamente diferente en suelos en el tratamiento de invasión (89 ± 6,0
cmol (?) / Kg) que en el tratamiento previo a la invasión (85 ± 3,6 cmol (?) /
Kg). La saturación de bases en suelos en el tratamiento de invasión fue 2.8 ± 0.5%,
En Mauna Kea, invasión de U. europaeus hace que el medio ambiente
sea menos hospitalario para otras plantas, incluso después de tener en
cuenta la variabilidad impulsada por el medio ambiente, mediante el
desarrollo de un dosel grueso y la reducción de la fertilidad del suelo con
respecto al Ca, la saturación de bases, el P lábil y el pH del suelo. La
acidificación del suelo es especialmente importante ya que puede disminuir la
biodisponibilidad de P en el suelo y aumentar la liberación de aluminio (un
factor estresante de la planta) en el agua de los poros del suelo (Walker y
Syers 1976 ; Violante y Gianfreda

que fue significativamente menor ( pags\ 0.001) que en suelos en el tratamiento
de preinvasión (saturación de bases = 7.8 ± 0,6%). U. europaeus La invasión
también tuvo un efecto significativo en el pH del suelo ( pags\ 0,01). El pH del
suelo en el tratamiento de invasión fue
1995 ; Brady y Weil 2017 ). Mientras que la pérdida de Ca y la reducción de
la saturación de bases reducen la capacidad de neutralización de ácidos
del suelo y eliminan importantes nutrientes de las plantas del sistema
(Chadwick y Chorover
2001 ). Sin embargo, la invasión no tuvo un efecto significativo sobre el P total, el

porcentaje de P restante, N, C o CIC.

123
 JB Bateman, primer ministro Vitousek

Figura 6 a pH y lluvia de la 7
un segundo 7
preinvasión
tratamiento (círculos abiertos);

tratamiento de invasión (rojo un

*
cuadrícula); y restauración 6
segundo 6
tratamiento (triángulos azules).

pH por tipo de tratamiento (%)

segundo pH por tratamiento. Si bien se

presenta aquí, el

el tratamiento de restauración fue 5 5

pH
no incluido en el análisis estadístico de pH
(indicado por asteriscos). Ver Fig. 2 para
obtener una descripción del diseño de la
figura 4
4

3
3
1400 1600 1800 2000

ón

ion
ón
Precipitaciones (mm / año)

asi

rac
asi

Inv

u
-inv

sta
Re
Pre
Donde encontramos diferencias significativas, nuestros resultados son Smits 2002 ; Oostra y col. 2006 ; Hobbie y col. 2007 ; Clarholm y Skyllberg 2013
cualitativamente similares a Leary et al. ( 2005 ), aunque ninguna de sus ). Dos, ¿la adición de H? al suelo durante la fijación de nitrógeno o la
comparaciones entre U. europaeus exudación de carboxilato y otros ácidos orgánicos resulta en un aumento
Los suelos invadidos y los suelos bajo el dosel de hierba fueron significativos ( pags\ de las pérdidas por lixiviación de Ca del suelo (Bolan et al. 1991 ; Lambers y

0,05). Nuestros resultados para P lábil (Sparling et al. 1994 ) y pH del suelo
(Grubb et al. 1969 ) son comparables a las investigaciones de Nueva Zelanda y
el Reino Unido.
Para el N del suelo, la respuesta a la invasión parece ser específica
del sitio. Donde nosotros, y Leary et al. ( 2005 ), no encontraron
diferencias signi fi cativas; otros han descubierto que U. europaeus la
invasión podría aumentar (Sparling et al. 1994 ) o disminuir (Dancer et al. 1977
) N del suelo en relación con los pastos no fertilizados. Una posible
explicación de estas diferencias es el contenido de N del suelo antes de
la invasión. El suelo en Mauna Kea tenía aproximadamente el doble de N
que el otro U. europaeus sitios y casi un orden de magnitud más N que el
bosque nativo en Sparling's ( 1994 ) estudiar. Donde N es abundante en el
suelo U. europaeus puede regular a la baja la fijación; una teoría apoyada
por la falta de U. europaeus raíces con indicadores de fijación activa de N
(nódulos rojos o rosados).
col. 2013 ). En la solución del suelo, el H? compite con otros cationes por
los sitios de intercambio en los sólidos del suelo, lo que hace que el Ca se
mueva hacia la solución del suelo donde es vulnerable a las pérdidas por
lixiviación (van Breemen et al. 1983 ; Chadwick y Chorover 2001 ; Tanikawa
y col. 2014 ).
Para el almacenamiento de Ca en tejido leñoso, U. europaeus demostró
tener concentraciones significativamente más altas de Ca que Pennisetum
clandestinum, uno de los pastos introducidos en Mauna Kea (Leary et
al. 2005 ), y son comparables a U. europaeus en Nueva Zelanda y el
Reino Unido (Mitchell et al. 2000 ; Radcliffe 2012 ). Indicando que es una
posible vía de pérdida de Ca del suelo.
Para determinar si el almacenamiento de Ca en U. europaeus 'El tejido

leñoso es un factor razonable para la disminución del Ca del suelo, estimamos

la cantidad de Ca almacenada en el tejido leñoso en comparación con la

cantidad de Ca perdido del suelo utilizando datos de otros estudios para

A continuación examinamos dos posibles mecanismos para la informar nuestras estimaciones (Egunjobi 1971 ; Shoji y col. 1993 ; Mitchell y col.

disminución del Ca del suelo dentro del U. europaeus

invasión. Uno, el almacenamiento de Ca en el tejido leñoso de
U. europaeus elimina el Ca del suelo hasta que el tejido vuelve al
suelo como basura; tejido que puede secuestrar grandes
cantidades de elementos como el Ca porque no regresa al suelo
anualmente (Dijkstra y
2000 ; Nanzyo 2002 ; Leary y col. 2005 ; Navarro Cerrillo y Blanco
Oyonarte 2006 ; Radcliffe 2012 ). En Mauna Kea, estimamos que U.
europaeus almacena entre 8 y 35 g de Ca / m 2 con una media de
19 g de Ca / m 2; mientras la invasión por U. europaeus resultó en

123
Respuesta de la fertilidad del suelo a Ulex europaeus esfuerzos de invasión y restauración
una pérdida de * 700 ± 180 g de Ca / m 2 desde la superficie a 30 cm del suelo.
La cantidad estimada de Ca almacenada en U. europaeus el tejido es
aproximadamente del 1 al 7% del Ca perdido del suelo, por lo que es poco
probable que el almacenamiento de Ca en la biomasa leñosa sea un factor
importante de la pérdida de Ca del suelo.
Para la N fi jación como motor, no pudimos encontrar indicadores de
fi jación activa de N dentro del U. europaeus. En consecuencia, creemos
que la fijación de N contemporánea no es una fuente significativa de
acidez (y pérdidas de Ca) dentro del U. europaeus invasión. También
encontramos que la capa de basura de U. europaeus no tenía más N que
el suelo. La falta de indicadores actuales de fijación de N, junto con la
falta de diferencias significativas en el N del suelo entre suelos invadidos
y no invadidos, indica que actualmente no hay una fijación de N
significativa en el suelo. U. europaeus invasión.
Si bien es poco probable que la fijación de N contemporánea esté
impulsando las bajas concentraciones de Ca en el suelo, las pérdidas de Ca
podrían ser un legado de la fijación de N pasada. Se ha demostrado que las
especies fijas de N reducen la tasa de fijación de N a medida que aumenta la
edad del rodal (Pearson y Vitousek 2001 ; Bauters y col. 2016 ) y Leary et al. ( 2005 )
encontró que el Mauna Kea U. europaeus estaban fijando activamente N, lo que
indica que las tasas de fijación de N eran sustancialmente más altas cuando
este rodal era más joven. Es posible que el trabajo anterior haya ocurrido
cuando el U. europaeus
estaba en una edad de máxima fijación de N y nuestro trabajo se produjo
después de que la fijación de N había disminuido. Esto está respaldado por la
evidencia de que la fijación de nitrógeno y la acumulación de biomasa en U.
europaeus se correlaciona positivamente con la edad del rodal cuando los
rodales son menores de 10 a 15 años, y se correlaciona negativamente con la
edad del rodal en rodales más viejos (Lee et al. 1986 ; Magesan y col. 2012 ). Esto
indica que las pérdidas de Ca podrían haber sido contemporáneas con tasas
más altas de fijación de N cuando el U. europaeus era más joven.
Donde los suelos en el U. europaeus El área de invasión se acidifica y se
agota en gran medida de Ca en comparación con el tratamiento previo a la
invasión de pasto africano y euroasiático, los esfuerzos de restauración de la
excavación combinados con la plantación C. japonica mejoró la fertilidad del
suelo en términos de Ca intercambiable, N total y porcentaje de P restante.
Atribuimos las mejoras en la fertilidad a los esfuerzos de restauración a
diferencia de los pastos africanos y euroasiáticos que también se encuentran
en el tratamiento de restauración porque estas características del suelo fueron
significativamente más altas en los suelos de tratamiento de restauración que
en los suelos de tratamiento previo a la invasión. Saturación de base
y el pH del suelo también son más altos en suelos bajo C. japonica,
aunque esta comparación no es sólida ya que las secciones de control para el
transecto de restauración también fueron significativamente más altas que los
otros tratamientos.
También encontramos que el P lábil, el Ca total y el porcentaje de Ca
restante regresaron a los mismos niveles que la referencia anterior a la
invasión durante los esfuerzos de restauración; estas propiedades se
agotaron por U. europaeus
invasión. Sin embargo, dado que los suelos en el tratamiento de
restauración y el tratamiento de referencia no difirieron significativamente
para estas propiedades del suelo, no podemos eliminar los pastos
africanos y euroasiáticos como impulsores de estos cambios.
Es posible que el aumento en el pH del suelo sea causado por aportes
de cationes base de la meteorización del material expuesto por la
excavación realizada antes. C. japonica
plantación, o por efectos biológicos de C. japonica. La trayectoria a largo
plazo del pH del suelo bajo C. japonica no está claro, ya que no pudimos
encontrar estudios a largo plazo de
C. japonica en Hawaii. Sin embargo, un estudio de C. japonica plantaciones
con lluvias similares y MAAT, aunque en diferentes tipos de suelo,
encontraron que los suelos con concentraciones de cationes base
intercambiables similares a los suelos de nuestro estudio eran resistentes a
la acidificación y acumulaban Ca en los horizontes del suelo superficial
(Tanikawa et al. 2014 ).
Implicaciones para la restauración
Para que los esfuerzos de restauración de Mauna Kea sean efectivos,
deben eliminar el U. europaeus, prevenir su restablecimiento y cambiar
el sistema para beneficiar el reclutamiento y el crecimiento de especies
nativas. Tocar el área y rociar el U. europaeus con herbicida logró el
primer paso. Continuó la fumigación de herbicidas mientras C. japonica crece
hasta la madurez, después de lo cual el C. japonica el dosel inhibe U.
europaeus crecimiento y reclutamiento, logra el segundo.
Para el paso final, si los esfuerzos de restauración: demolición,
fumigación y plantación C. japonica —Están de resultar aptas para la
restauración, no deben degradar el suelo e idealmente acondicionarían el
suelo de manera que favoreciera el establecimiento y crecimiento de
importantes especies nativas, especialmente las leguminosas nativas A.
koa. En un estudio de fertilización, Cole et al. ( 1996 ) encontraron una
correlación positiva entre A. koa crecimiento y concentraciones de Ca y
Mg intercambiables. Otros estudios en Hawai'i encontraron respuestas
variables a P
123

fertilización, que van desde la ausencia de respuesta hasta el aumento de las
tasas de crecimiento y la supervivencia según la fertilidad inicial del sitio
(Scowcroft y Silva 2005 ; Earnshaw y col.
2016 ).
En este estudio, encontramos que la excavación y C.
rosal japonés no redujo la fertilidad del suelo. Además, los esfuerzos de
restauración elevaron el contenido de Ca intercambiable del suelo a niveles
comparables a los de la fertilización realizada por Cole et al. ( 1996 ). Por último,
los esfuerzos de restauración aumentaron el porcentaje de P restante en
relación con el tratamiento anterior a la invasión. Este aumento fue una cuarta
parte del aumento en el porcentaje de P restante que se vería si añadieran P a
este sitio a la tasa alta de fertilización con P (* 800 g de P / m 2) utilizado por
Earnshaw et al. ( 2016 ). Si bien los esfuerzos de restauración tuvieron un efecto
positivo en la fertilidad del suelo, el denso follaje de C. japonica —Que es
beneficioso para sombrear U. europaeus —Lo más probable es que tenga un
efecto negativo sobre los intolerantes a la sombra A. koa
(Whitesell 2017 ). Adelgazamiento denso A. koa Los rodales redujeron la
competencia ligera y dieron como resultado un aumento de las tasas de
crecimiento en rodales de 9 y 24 años (Pearson y Vitousek 2001 ; Scowcroft
y col. 2007 ). Los experimentos de sombra encontraron que A. koa las
plántulas cultivadas en * 15% de pleno sol tuvieron tasas de crecimiento
relativas * 35% más bajas que las plántulas cultivadas en * 89% de pleno sol
(Gleason y Ares 2004 ); y otros encontraron tasas de crecimiento relativo
suprimidas de manera similar al comparar diferentes grados de sombra (5 y
30% de pleno sol) (McDaniel y Ostertag 2010 ; Funk y McDaniel 2010 ). Sin
embargo, tanto Funk como McDaniel ( 2010 ) y McDaniel y Ostertag ( 2010 )
encontrado que A. koa las plántulas cultivadas bajo regímenes de luz de 5 y
30% de pleno sol retuvieron tasas de supervivencia del 100%. Además,
ambos estudios encontraron que los pastos invasores (incluyendo P.
clandestinum) había reducido significativamente las tasas de crecimiento
relativo y las tasas de supervivencia bajo los tratamientos de sombra.
Estos estudios demuestran que el denso follaje de
C. japonica tendrá efectos negativos en A. koa
plántulas, sin embargo la intolerancia a la sombra de P. clandestinum y U.
europaeus puede ser mayor que A. koa intolerancia a la sombra. Si este es el
caso, entonces el C. japonica dosel puede aumentar A. koa la supervivencia de
las plántulas al reducir la competencia con los pastos invasores y U.
europaeus. Desafortunadamente, el C. japonica el dosel también es probable
que tenga un efecto negativo en A. koa plantones y árboles maduros. Se
necesitan más estudios para determinar qué tan efectivo C. japonica las
marquesinas están reduciendo U. europaeus restablecimiento y los efectos a
largo plazo
123
JB Bateman, primer ministro Vitousek
de competencia entre C. japonica y A. koa con respecto a la
restauración de este último en Mauna Kea.
Conclusiones
En este trabajo investigamos los efectos de la invasión del arbusto
leguminoso U. europaeus y los posteriores esfuerzos de restauración de
las propiedades biogeoquímicas del suelo. Al hacerlo, desenmarañamos
los efectos de la invasión y la restauración de la variabilidad climática de
fondo.
Encontramos que en nuestros sitios de estudio, el efecto de la lluvia no es
significativo para la mayoría de las métricas de fertilidad del suelo. Sin embargo,
en el porcentaje de P restante y el Ca total, propiedades donde la lluvia tuvo un
efecto significativo, aún era posible medir los efectos de los esfuerzos de
invasión y restauración más allá de la variabilidad impulsada por el clima.
También encontramos que U. europaeus tuvo un efecto negativo en múltiples
métricas de fertilidad del suelo, y estos resultados concuerdan cualitativamente
con trabajos previos realizados sobre esta invasión. Sin embargo, luego de los
esfuerzos de restauración realizados por DHHL, la fertilidad del suelo había
vuelto a la preinvasión por U. europaeus niveles, y en algunos casos los
esfuerzos de restauración mejoraron la fertilidad del suelo más allá de esos
niveles.
Se necesita más investigación para medir los efectos a largo plazo de
los esfuerzos de restauración, especialmente en las interacciones entre C.
japonica y A. koa. Sin embargo, nuestro trabajo encontró que el impacto de U.
europaeus
puede deshacerse y los esfuerzos de restauración realizados por DHHL han tenido
efectos positivos sobre la fertilidad del suelo.
Agradecimientos Agradecemos a las muchas personas que contribuyeron a
este artículo, especialmente a Mike Robinson del Departamento de Tierras
Nativas de Hawai y Steven Kendall del Servicio de Pesca y Vida Silvestre de
EE. Palani Akana y Amy Kim por su ayuda en la recolección de muestras; ya
Doug Turner y Guangchao Li por su ayuda con el análisis de muestras. Este
proyecto fue financiado por NSF Grants ETBC-1020791 y ETBC-1019640, el
Departamento de Ciencias del Sistema Terrestre y la Escuela de Energía
Terrestre y Ciencias Ambientales de Stanford. Agradecemos al Departamento
de Tierras Hogareñas de Hawai y al Refugio Nacional de Vida Silvestre del
Bosque Hakalau por el acceso al sitio.
Referencias
Allen EB, Steers RJ, Dickens SJ (2011) Impactos del fuego y
especies invasoras en la ecología del suelo del desierto. Rangeland Ecol Manag
64: 450–462. https://doi.org/10.2111/REM-D-09-
00159.1
Respuesta de la fertilidad del suelo a Ulex europaeus esfuerzos de invasión y restauración
Anderson SAJ, Anderson WR (2009) Predicción del elevado
contenido de humedad de combustible fino muerto en aulagas ( Ulex europaeus
L.) combustibles para arbustos. Can J For Res 39: 2355-2368. https: // doi. org / 10.1139 /
X09-142
Augusto L, Crampon N, Saur E et al (2005) Altas tasas de
fijación de nitrógeno de Ulex especies en el sotobosque de rodales de pino
marítimo y el efecto potencial de la fertilización con fósforo. Can J For Res
35: 1183-1192. https://doi.org/
10.1139 / X05-054
Bateman JB (2017) Controles climáticos, temporales y bióticos en
biogeoquímica del suelo en suelos volcánicos. Disertación, Universidad de
Stanford
Bauters M, Mapenzi N, Kearsley E et al (2016) Facultativo
la fijación de nitrógeno por las leguminosas en la cuenca central del Congo se regula a
la baja durante las últimas etapas de la sucesión. Biotropica 48: 281-284. https://doi.org/10.1111/btp.12312
Bolan NS, Hedley MJ, White RE (1991) Procesos de suelo
acidificación durante el ciclo del nitrógeno con énfasis en pasturas a base de
leguminosas. Plant Soil 134: 53–63. https: // doi. org / 10.1007 / BF00010717
Brady N, Weil RR (2017) La naturaleza y propiedades de los suelos,
15ª ed. Pearson Education Ltd., Boston
Brooks ML, D'Antonio CM, Richardson DM y otros (2004)
Efectos de las plantas exóticas invasoras sobre los regímenes de incendios. Bioscience 54:
677–688. https://doi.org/10.1641/0006-
3568 (2004) 054 [0677: EOIAPO] 2.0.CO; 2
Chadwick OA, Chorover J (2001) La química de la pedogénica
umbrales. Geoderma 100: 321–353. https://doi.org/10. 1016 / S0016-7061
(01) 00027-1
Chater EH (1931) Una contribución al estudio de la naturaleza
control de aulagas. Toro Entomol Res. https://doi.org/10. 1017 /
S0007485300035197
Clarholm M, Skyllberg U (2013) Translocación de metales por
los árboles y los hongos regulan el pH, el recambio de materia orgánica del suelo y la
disponibilidad de nitrógeno en suelos forestales ácidos. Soil Biol Biochem 63:
142-153. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.
2013.03.019
Cole TG, Yost RS, Kablan R, Olsen T (1996) Potencial de crecimiento
de doce Acacia especies en suelos ácidos en Hawaii. Para Ecol Manag
80: 175-186. https://doi.org/10.1016/0378-
1127 (95) 03610-5
Corbin JD, D'Antonio CM (2004) Efectos de especies exóticas en
ciclo del nitrógeno del suelo: implicaciones para la restauración 1. Weed Technol
18: 1464–1467. https://doi.org/10.1614/0890-
037X (2004) 018 [1464: EOESOS] 2.0.CO; 2
Cuddihy LW (1988) Zonas de vegetación de las islas hawaianas.
En: Stone CP, Stone DB (eds) Conservation biology in Hawaii.
University of Hawaii Press, Honolulu, págs. 27-37 Dancer WS, Handley
JF, Bradshaw AD (1977) Accu-
mulación en los desechos de la minería de caolín en Cornwall I. Comunidades
naturales. Plant Soil 48: 153-167. https://doi.org/10. 1007 / BF00015165
Davis M (2014) Pérdidas por lixiviación de nitrógeno de los bosques en Nueva
Zelanda. NZ J Para Sci 44: 2. https://doi.org/10.1186/11795395-44-2
Departamento de Tierras Nacionales de Hawái (DHHL) (2009) 'Āina
Programa Mauna Legacy, 15 de diciembre
Dijkstra FA, Smits MM (2002) Efectos de las especies de árboles sobre el calcio
Ciclos: el papel de la absorción de calcio en suelos profundos. Ecosystems 5:
385–398. https://doi.org/10.1007/s10021-001-
0082-4
Earnshaw KM (2017) Plasticidad y heterofilia en Acacia koa:
implicaciones para la restauración y la silvicultura de brechas. Disertación,
Universidad Purdue
Earnshaw KM, Baribault TW, Jacobs DF (2016) Alternativa
técnicas de fertilización en el campo para promover la restauración de
leguminosas Acacia koa en sitios tropicales contrastantes. Para Ecol Manag
376: 126-134. https://doi.org/10.1016/j.
foreco.2016.06.012
Egunjobi JK (1971) Procesos del ecosistema en un Ulex
europaeus L .: I. Producción de materia seca, caída de basura y e fi ciencia del
aprovechamiento de la energía solar. J Ecol 59:31. https: // doi.org/10.2307/2258449
FAO (2017) Gestión de nutrientes y fertilidad del suelo. Comida y
Agricultura Organización. www.fao.org/tc/exact/
sitio-piloto-de-plataforma-de-agricultura-sostenible /
nutrientes-y-manejo-de-fertilidad-del-suelo / es / . Consultado el 17 de noviembre de 2017.
Fukumoto GK, Lee CN (2003) Kikuyugrass for forrage.
Universidad de Hawaii en Manoa, Honolulu
Funk JL (2013) La fisiología de las plantas invasoras en bajas emisiones
entornos de origen. Conserv Physiol. https://doi.org/10. 1093 / conphys /
cot026
Funk JL, McDaniel S (2010) Alterando la disponibilidad de luz para restaurar
bosque invadido: el papel predictivo de los rasgos de las plantas. Restor Ecol 18:
865–872. https://doi.org/10.1111/j.1526-100X.
2008.00515.x
Gaertner M, Biggs R, Te Beest M et al (2014) Plantas invasoras como
impulsores de cambios de régimen: identificación de invasores de alta prioridad que
alteran las relaciones de retroalimentación. Divers Distrib 20: 733–744. https://doi.org/10.1111/ddi.12182
Giambelluca TW, Chen Q, Frazier AG, Price JP, Chen YL, Chu
PS, Eischeid JK, Delparte DM (2013) Atlas de lluvia en línea de Hawai'i.
Bull AmMeteorol Soc 94: 313–316. https: // doi. org / 10.1175 /
BAMS-D-11-00228.1
Gleason SM, Ares A (2004) Fotosíntesis, carbohidratos
almacenamiento y supervivencia de una especie arbórea nativa e introducida en
relación con la luz y la defoliación. Tree Physiol 24: 1087–1097.
https://doi.org/10.1093/treephys/24.10.
1087
Grubb PJ, Green HE, Merrifield R (1969) La ecología de la tiza
salud: Su relevancia para los problemas calcicole-calcifuga y de acidificación
del suelo. J Ecol 57: 175–212. https://doi.org/
10.2307 / 2258215
Haubensak KA, D'Antonio CM, Alexander J (2004) Efectos de
arbustos fijadores de nitrógeno en Washington y la costa de California. Weed
Technol 18: 1475–1479
Hill RL, Gourlay AH, Fowler SV (2000) El control biológico
programa contra el tojo en Nueva Zelanda. En: Spencer NR (eds)
Actas del X simposio internacional sobre control biológico de malezas,
págs. 909–917
Hill RL, Ireson J, Sheppard AW, et al (2008) Una visión global de
el futuro del control biológico de la aulaga, Ulex europaeus
L. En: JulienMH, Sforza R, BonMC et al (eds) Actas del XII simposio
internacional sobre control biológico de malezas, págs. 680–686
Hobbie SE, Ogdahl M, Chorover J et al (2007) Especies de árboles
efectos sobre la dinámica de la materia orgánica del suelo: el papel de la composición
catiónica del suelo. Ecosystems 10: 999–1018. https: // doi. org / 10.1007 /
s10021-007-9073-4
Juvik JO, Juvik SP (1984) Mauna Kea y el mito de múltiples
uso: especies en peligro de extinción y manejo de montañas en Hawaii.
Investigación y desarrollo de las montañas, págs. 191–202
123

Keselman HJ, Rogan JC (1978) Una comparación de la modificación
Métodos de Tukey y Scheffe de comparaciones múltiples para contrastes por
pares. J Am Stat Assoc 73: 47–52. https: // doi. org / 10.1080 /
01621459.1978.10479996
Kolbe SE, Townsend-Small A, Miller AI et al (2015) Efecto de
Lonicera maackii sobre el carbono y el nitrógeno del suelo en los bosques del
suroeste de Ohio. Invas Plant Sci Manag 8: 375–384.
https://doi.org/10.1614/IPSM-D-15-00010.1
Kuo S (1996) Fósforo. En: Sparks DL, Page AL, Helmke PA,
Loeppert RH (eds) Métodos de análisis de suelos. Parte 3 Métodos
químicos. Soil Science Society of America, Madison, WI, págs.
869–919
Kurtz AC, Derry LA, Chadwick OA, Alfano MJ (2000)
Movilidad de elementos refractarios en suelos volcánicos. Geología 28: 683–686
Lambers H, Clements JC, Nelson MN (2013) Cómo un fosfo-
La estrategia de adquisición de rus basada en la exudación de carboxilato
potencia el éxito y el potencial agronómico de los altramuces ( Lupinus,
Fabaceae). Am J Bot 100: 263–288. https: // doi. org / 10.3732 / ajb.1200474
Leary JK, Hue NV, Singleton PW, Borthakur D (2005) El
características principales de una infestación por la aulaga leguminosa invasora
de malezas ( Ulex europaeus) sobre suelos volcánicos en Hawaii. Biol Fertil Soils
42: 215-223. https://doi.org/10. 1007 / s00374-005-0018-9
Lee WG, Allen RB, Johnson PN (1986) Sucesión y
dinámica de la aulaga Ulex europaeus L.) comunidades en el distrito
Rees M, Hill RL (2001) Perturbaciones biológicas a gran escala
ecológico de Dunedin, Isla Sur, Nueva Zelanda. NZ J Bot 24: 279-292. https://doi.org/10.1080/0028825X.
1986.10412678
Liao C, Peng R, Luo Y et al (2008) Carbono del ecosistema alterado
y ciclos del nitrógeno por invasión de plantas: un metaanálisis. New Phytol
177: 706–714. https://doi.org/10.1111/j.1469-
8137.2007.02290.x
Magesan GN, Wang H, Clinton PW (2012) Ciclos de nitrógeno en
ecosistemas dominados por aulagas en Nueva Zelanda. NZJ Ecol 36: 21-28
Maly K, Maly O (2005) Mauna Kea, la famosa cumbre del
tierra. La oficina de Mauna Kea Management (Universidad de Hawaii-Hilo),
Hilo
Maly K, Maly O (2006) Hilo de los acantilados verticales. Estados Unidos
Departamento de Agricultura Servicio Forestal-Instituto de Silvicultura de las Islas
del Pacífico, Hilo, HI
Markin GP, Yoshioka ER (1990) Estado actual de biología
control de la aulaga de malezas Ulex europaeus L.) en Hawái. En: Delfosse
ES (ed) Actas del VII simposio internacional sobre control biológico de
malezas, págs. 357–362 Maron JL, Jefferies RL (2001) Restauración de
pastizales enriquecidos:
efectos de la siega en la riqueza de especies, la productividad y la retención de
nitrógeno. Ecol Appl 11: 1088–1100. https: // doi. org / 10.2307 / 3061014
McDaniel S, Ostertag R (2010) La manipulación estratégica de la luz como
estrategia de restauración para reducir las gramíneas exóticas y fomentar la
regeneración nativa en los bosques mésicos de Hawai. Appl Veg Sci 13: 280–290. https://doi.org/10.1111/j.1654-109X.
2009.01074.x
Mills PR, White CL, Barna B (2013) La paradoja de la
'' Paniolo '': una perspectiva arqueológica de la ganadería hawaiana.
Histor Archaeol 47: 110-132. https://doi.org/10. 1007 / BF03376902
123
JB Bateman, primer ministro Vitousek
Mitchell RJ, Auld MHD, Hughes JM, Marrs RH (2000) Estimación
compañeros de eliminación de nutrientes durante la restauración de brezales en sitios
sucesionales en Dorset, sur de Inglaterra. Biol Conserv
95: 233–246. https://doi.org/10.1016/S0006-
3207 (00) 00046-X
Moore JH, Kennewell M (2010) El tojo ( Ulex europaeus)
programa de erradicación en Australia Occidental. En: Zydenbos SM (ed)
Actas de la decimoséptima conferencia sobre malezas de Australasia, págs.
107–110
Nanzyo M (2002) Propiedades únicas de los suelos de ceniza volcánica. Glob
Environ Res 6: 99–112
Navarro Cerrillo R, Blanco Oyonarte PB (2006) Estimación de
Biomasa aérea en ecosistemas de matorrales del sur de España. Para
Syst. https://doi.org/10.5424/srf/200615200964
Oostra S, Majdi H, Olsson M (2006) Impacto de las especies arbóreas en
reservas de carbono del suelo y acidez del suelo en el sur de Suecia. Scand J
para Res 21: 364–371. https://doi.org/10.1080/ 02827580600950172
Pearson HL, Vitousek PM (2001) Dinámica del rodal, nitrógeno
acumulación y fijación simbiótica de nitrógeno en rodales en regeneración
de Acacia koa. Ecol Appl 11: 1381-1394.
https://doi.org/10.1890/1051-0761(2001)011[1381:
SDNAAS] 2.0.CO; 2
Radcliffe JE (2012) Gorse: ¿un recurso para las cabras? NZJ Exp
Agric 14: 399–410. https://doi.org/10.1080/03015521.
1986.10423056
control y dinámica de las poblaciones de aulagas. J Appl Ecol 38: 364–377.
https://doi.org/10.1046/j.1365-2664.2001.
00598.x
Scowcroft PG, Silva JA (2005) Efectos de la fertilización con fósforo
ización, fuente de semillas y tipo de suelo en el crecimiento de Acacia koa.
J Plant Nutr 28: 1581–1603
Scowcroft PG, Friday JB, Idol T et al (2007) Respuesta de crecimiento de
Acacia koa árboles a raleo, control de pasto y fertilización con fósforo en
un bosque secundario en Hawai'i. Para Ecol Manag 239: 69–80. https://doi.org/10.1016/j.fo
11.009
Shoji S, Nanzyo M, Dahlgren R (1993) Suelos de ceniza volcánica:
génesis, propiedades y utilización. Elsevier, Nueva York Somaweera
R, Wijayathilaka N, Bowatte G (2012)
arbusto invasor Ulex europaeus bene fi ciar a un lagarto endémico de Sri
Lanka. Herpetol Conserv Biol 7 (2): 219-226 Sparling GP, Hart PBS, August
JA, Leslie DM (1994)
comparación del contenido de carbono, nitrógeno y fósforo microbiano y del
suelo, y estabilidad macroagregada de un suelo bajo bosque nativo y después
del desmonte para pastos y plantaciones forestales. Biol Fertil Soils 17:
91–100. https: // doi. org / 10.1007 / BF00337739
Sullivan JJ, Williams PA, Timmins SM (2007) Bosque secundario
la sucesión difiere entre aulagas naturalizadas y kanuka nativas cerca
de Wellington y Nelson. NZJ Ecol 31: 22–38.
https://doi.org/10.1139/X09-142
Tanikawa T, Sobue A, Hirano Y (2014) Procesos de acidificación
en suelos con diferente capacidad amortiguadora de ácidos en Cryptomeria
japonica y Chamaecyparis obtusa bosques durante dos décadas. Fort Ecol
Manag 334: 284-292. https: // doi. org / 10.1016 / j.foreco.2014.08.036
Respuesta de la fertilidad del suelo a Ulex europaeus esfuerzos de invasión y restauración
van Breemen N, Mulder J, Driscoll CT (1983) Acidi fi cación y
alcalinización de suelos. Plant Soil 75: 283–308. https: // doi. org / 10.1007 /
BF02369968
Violante A, Gianfreda L (1995) Adsorción de fosfato en
minerales de carga variable: efecto competitivo de ligandos orgánicos. En:
Huang PM, Berthelin J, Bollag JM, McGill WB, Page AL (eds) Impactos
ambientales de las interacciones de los componentes del suelo: metales,
otros inorgánicos y actividades microbianas, vol 2, 1st edn. Lewis
Publishers, Boca Raton, págs. 29–38
Vitousek PM, Walker LR, Whiteaker LD et al (1987) Biológico
invasión por Myrica faya altera el desarrollo del ecosistema en Hawái.
Science 238: 802–804. https://doi.org/10.1126/ science.238.4828.802
Walker TW, Syers JK (1976) Destino del fósforo durante la pedo-
génesis. Geoderma 15: 1–19
CD Whitesell (2017) Acacia koa Un gris. En: Silvics of North America, págs.
1-19
Wilson HD (1994) Regeneración del bosque nativo en Hinewai
reserva, Península de Banks. NZJ Bot. https://doi.org/10. 1080 /
0028825x.1994.10410480
Wolfe EW, Morris J (1996) Mapa geológico de la isla de
Hawai. Departamento del Interior
Yelenik SG, D'Antonio CM (2013) Impactos autorreforzantes de
las invasiones de plantas cambian con el tiempo. Nature 503: 517–520.
https://doi.org/10.1038/nature12798
Yelenik SG, Stock WD, Richardson DM (2004) Ecosistema
impactos de nivel invasivo Acacia saligna en los fynbos sudafricanos.
Restor Ecol 12: 44–51. https://doi.org/10. 1111 /
j.1061-2971.2004.00289.x
123