Tendencias espacio-temporales en la biomasa de zooplancton en el sistema actual del norte de

Humboldt frente al Perú desde 1961-2012

La anchoa (Engraulis ringens) es la especie de pez explotada más importante en el Sistema de

Corriente del Norte de Humboldt (NHCS) frente al Perú. Esta especie, así como la mayoría de
los otros recursos pelágicos, se alimentan principalmente de zooplancton. El NHCS se controla
de abajo hacia arriba en una variedad de escalas. Por lo tanto, la biomasa de peces es
impulsada por la abundancia de sus presas. En este contexto, estudiamos los patrones espacio-
temporales de la biomasa de zooplancton en el NHCS desde 1961 hasta 2012. Los datos fueron
recolectados con la red Hensen a lo largo de la costa peruana. Para transformar el biovolumen
de zooplancton en biomasa, utilizamos una regresión que se calibró a partir de 145 muestras
de zooplancton recolectadas durante cuatro encuestas y, para lo cual, había información
precisa disponible sobre biovolumen y peso húmedo. El modelo de regresión se aplicó luego
en una serie temporal que abarca 158 cruceros realizados por el Instituto Peruano del Mar
(IMARPE) entre 1961 y 2012. Observamos un claro patrón multidecadal y dos cambios de
régimen, en 1973 y 1992. La biomasa máxima ocurrió entre 1961 y 1973 (61,5 gm 2). La
biomasa más baja (17.8 gm 2) ocurrió entre 1974 y 1992. Finalmente, la biomasa aumentó
después de 1993 (26.6 gm 2) pero sin alcanzar los niveles observados antes de 1973. Se
observó un patrón estacional con significativamente más biomasa en primavera que en otras
estaciones. . Espacialmente, la biomasa de zooplancton fue mayor en alta mar y en el norte y
sur del Perú. Curiosamente, el muestreo de zooplancton se realizó utilizando una red clásica de
zooplancton que está bien adaptada al mesozooplancton y se sabe que subestima el
macrozooplancton; sin embargo, los patrones espacio-temporales que observamos son
consistentes con los del macrozooplancton, en particular los eufhausidos. Esto sugiere que en
el NHCS, cuando y donde domina el macrozooplancton, también domina la biomasa obtenida
utilizando muestras clásicas de red de zooplancton. Finalmente, hasta ahora, en el NHCS solo
estaban disponibles series de tiempo sobre biovolumen de zooplancton. Los datos de biomasa
que proporcionamos se pueden usar más directamente en modelos tróficos o de extremo a
extremo.

Introducción

El Sistema de Corriente del Norte de Humboldt (NHCS) frente a Perú produce más peces por
unidad de superficie que cualquier otro ecosistema marino (Chavez et al., 2008). Este sistema
se caracteriza por una zona mínima de oxígeno (OMZ) intensa y poco profunda, que estructura
el ecosistema (Bertrand et al., 2011, 2014; Salvatteci et al., 2019). La excepcional productividad
de los peces observada desde principios del siglo XX (Gutiérrez et al., 2009; Salvatteci et al.,
2018, 2019) se mantiene gracias a la afluencia de aguas subterráneas frías, ricas en nutrientes
y bajas en oxígeno, que concentran vida en una capa superficial delgada (Bertrand et al.,
2014). Este sistema también es sostenido por vientos más débiles que otros sistemas de
surgencia debido a la baja latitud de la región y, por lo tanto, a un mayor factor de Coriolis por
la cantidad de turbulencia dada (Bakun y Weeks, 2008). El principal recurso pesquero es la
anchoveta peruana (Engraulis ringens), que representa el 65% de la producción mundial de
anchoveta (Eurofish, 2012) y soporta más del 90% del PIB (Producto Interno Bruto) del sector
pesquero peruano (INEI, 2013 ) La anchoa es central no solo porque constituye la columna
vertebral de las exportaciones pesqueras peruanas, sino también por el papel que desempeña
en la cadena alimentaria (por ejemplo, Espinoza y Bertrand, 2008). Durante mucho tiempo, se
pensó que la anchoa se alimentaba directamente del fitoplancton y que una red alimentaria
tan corta era responsable de la alta productividad del sistema (Ryther, 1969; Walsh, 1981). Sin
embargo, estudios recientes demostraron que la anchoa, así como otras especies pelágicas
como la sardina (Sardinos sagax), el jurel (Trachurus murphyi) y la caballa (Scomber japonicus),
son principalmente zooplanktívoros (Espinoza y Bertrand, 2008, 2014; Espinoza et al. ., 2009;
AlegrenjK et al., 2015).

Al igual que en muchos otros sistemas de surgencia pelágica (por ejemplo, Lindegren et al.,
2016), el NHCS se controla de abajo hacia arriba en una variedad de escalas espacio-
temporales que van desde la escala de ondas internas (minutos - 100 m – 1 km) hasta escalas
milenarias ( Chávez et al., 2008; Gutiérrez et al., 2009; Ayón et al., 2011; Bertrand et al., 2011,
2014; Salvatteci et al., 2014, 2019). En consecuencia, incluso si la búsqueda de peces puede
conducir al agotamiento local del zooplancton (Ayon et al., 2008b), los cambios en la biomasa
y la composición del zooplancton impactan directamente en los niveles tróficos más altos
(Ayon et al., 2011; Bertrand et al., 2011 ; Alegre et al., 2015). Algunos estudios ya se centraron
en las tendencias temporales en biovolúmenes de zooplancton en el NHCS. Específicamente,
Ayón et al. (2004) y Ayon y Swartzman (2008) analizaron las tendencias espacio-temporales en
los biovolúmenes de zooplancton en el período 1964-2005 e identificaron cuatro regímenes de
tiempo: biovolumen alto de zooplancton antes de 1974.5, biovolumen más bajo de 1974.5-
1989.5 y biovolumen promedio durante 1989.5 –1997.5 y 1997.5–2005. Cada régimen también
se asoció con diferentes patrones espaciales y estacionales de biovolumen de zooplancton.

Para completar trabajos anteriores, aquí ampliamos la serie de Ayón et al. (2004) hasta el
período 1961–2012 y expresan los datos del zooplancton en términos de biomasa en lugar de
biovolumen para que sean más directamente aplicables en estudios energéticos y modelos
tróficos. Además, solo usamos datos nocturnos para representar mejor la biomasa total de
zooplancton, ya que la mayoría de los zooplancton migran y se refugian en la ZMO durante el
día (por ejemplo, Ballon et al., 2011). Con tales datos, primero examinamos escalas de décadas
para identificar posibles cambios de régimen, pero también estudiamos los patrones
estacionales para compararlos con estudios previos. En segundo lugar, describimos el cambio
en los patrones espaciales de la distribución del zooplancton entre períodos y temporadas de
décadas. Finalmente, las series temporales de zooplancton publicadas anteriormente y este
estudio se basan en el uso de la red de zooplancton clásica (tamaño de malla: 300 μm) que se
ajustan para observar el mesozooplancton, pero se sabe que subestiman el macrozooplancton
(por ejemplo, Fleminger y Clutter, 1965). Sin embargo, fuera del Perú, la mayoría de los peces
pelágicos toman la mayor parte de su energía del macrozooplancton (Espinoza y Bertrand,
2008; Espinoza et al., 2009; Alegre et al., 2015). Por lo tanto, discutimos si la imagen de la
comunidad de zooplancton que proporcionamos es consistente con la abundancia de
macrozooplancton.

Materiales y métodos

Los datos fueron recolectados a lo largo del ciclo diel durante 158 encuestas científicas
realizadas a lo largo de la costa peruana por el Instituto Peruano del Mar (IMARPE) entre 1961
y 2012 (Fig. 1). Los datos de la encuesta cubrieron la región hasta a 200 km de la costa, pero
más del 95% de los datos se recopilaron dentro de los primeros 100 km de la costa. Las
muestras de zooplancton fueron recolectadas por medio de redes Hensen de 0.33 m2 de área
de boca con malla de 300 μm, en lances verticales desde 50 m de profundidad hasta la
superficie. El biovolumen de zooplancton (ml) se determinó inmediatamente después de la
recolección utilizando el método de desplazamiento (Frolander, 1954, 1957; Kramer et al.,
1972). Antes de determinar el biovolumen (Postel et al., 2000 Ayon et al., 2004), se eliminó el
ictioplancton, que puede dañar a otros individuos de zooplancton, y los coelentes de gran
tamaño (> 2 cm), que podrían sesgar la conversión de biovolumen a biomasa. Las muestras
fueron luego fijadas con 2% de formaldehído tamponado con bórax.

Aquí, para estimar el biovolumen total de zooplancton y la biomasa, solo consideramos las
7538 muestras de plancton recolectadas durante la noche. De hecho, la migración vertical diel
es una característica importante en el zooplancton (por ejemplo, Haury et al., 1978). Fuera del
Perú, la mayoría de las especies zooplanctónicas abundantes realizan una migración vertical
diel (Ayón et al., 2008a). Ballón et al. (2011) estimaron que el 79% de la biomasa de
macrozooplancton migra verticalmente y se refugia en la zona mínima de oxígeno durante el
día (Bertrand et al., 2008, 2014; Ballón et al., 2011). Finalmente, los peces pelágicos se adaptan
a este patrón ya que pueden adaptarse a su período y duración de alimentación para
aprovechar la disponibilidad en la capa superficial (Espinoza y Bertrand, 2008).

El biovolumen (en ml) de cada muestra de zooplancton se convirtió en biovolumen total (en ml
m 2) utilizando el área de la boca de la red (0,33 m2). Para convertir este biovolumen total en
biomasa de peso húmedo (en gmm 2) utilizamos la siguiente ecuación (Wiebe et al., 1975;
Wiebe, 1988):

 Log (DV) ¼ a WW þ b

Donde DV es el volumen de desplazamiento o biovolumen (en ml m 2) y WW el peso húmedo

(en g m 2), y a (pendiente) yb (intersección) son los coeficientes de la regresión. Para estimar
los términos de la ecuación, utilizamos un conjunto de 145 muestras de zooplancton de cuatro
encuestas realizadas en 1996 (46), 1998 (30), 2000 (34) y 2003 (35), para las cuales estimamos
completamente tanto el volumen de desplazamiento como el El peso mojado. Estos datos
abarcan una amplia gama de condiciones (por ejemplo, El Niño extremo en 1998 y La Niña
fuerte en 2000) para garantizar la solidez. Esta ecuación se aplicó aún más a todo el conjunto
de datos para convertir el biovolumen en biomasa de peso húmedo.

La biomasa anual de zooplancton se estimó promediando las diferentes encuestas realizadas

en cada año. Para buscar cambios significativos en la biomasa de zooplancton entre 1961 y
2012, aplicamos la prueba de Chow (Chow, 1960).

Para describir la variación espacial entre períodos y estaciones interpolamos los datos con el
método "kriging" utilizando Surfer v.15.0. Para el análisis espacial, la costa peruana también se
ha dividido en tres áreas latitudinales: A (03�300S-05�590S), B (06�000S 13�590S) y C
(14�000S-18�200S) según las anteriores trabaja en los patrones espaciales de las
condiciones oceanográficas (p. ej. Carrasco y Lozano, 1989), concentración de oxígeno (p. ej.
Bertrand et al., 2010), productividad primaria (p. ej. Echevin et al., 2008), distribución de
zooplancton (p. ej. Ball�on et al. ., 2011) y distribución de anchoa (por ejemplo, Simmonds et
al., 2009).

La biomasa se comparó por período (resultante de la prueba de Chow), por área (áreas A, B y
C), por temporada (primavera, verano, otoño e invierno) y de acuerdo con el dominio
ecológico (costa adentro, costa afuera). Las diferencias entre los factores se probaron usando
un ANOVA. Antes de realizar los análisis, normalizamos los datos aplicando una transformación
Box-Cox (Box y Cox, 1964).

RESULTADOS

3.1. Patrones espacio-temporales en la escala decenal.

La biomasa media anual de zooplancton varió entre 3,7 g m 2 y 100,6 g m 2. La biomasa más
baja se registró en 1976 y la más alta en 1967 (Fig. 3). Las biomasas más altas se encontraron
durante los primeros años de nuestra serie temporal, estos valores disminuyeron
progresivamente a principios de la década de 1970. Luego, la biomasa aumentó desde la
década de 1990, pero sin alcanzar los altos valores de la década de 1960. De hecho, la prueba
de Chow describió dos cambios de régimen significativos, en 1973 y 1992. Las diferencias entre
períodos fueron altamente significativas (ANOVA p <0,0001). La biomasa máxima ocurrió entre
1961 y 1973 (media 61.5 g m 2). La biomasa más baja (17.8 g m 2) ocurrió durante el segundo
período entre 1974 y 1992. Finalmente, la biomasa fue promedio (26.6 g m 2) durante el tercer
período que comenzó en 1993 (Fig. 3, Tabla 1).

Espacialmente, la biomasa de zooplancton presentó diferentes patrones según el período (Fig.

4, Tabla 1). Durante el primer período (1961-1973), la biomasa fue significativamente mayor
en alta mar que en tierra (ANOVA, p <0,0001). Este patrón no se observó en los siguientes
períodos que tuvieron biomasa similar en alta mar y en la costa.

Las biomasas fueron significativamente diferentes entre las Áreas (ANOVA, p <0.0001), siendo
significativamente más altas en el norte (área A) en todos los períodos (Fig. 4, Tabla 1). La
menor biomasa se observó en el centro-norte (área B), excepto durante el último período
cuando la biomasa fue similar entre las áreas B y C (sur del Perú).

Patrones espacio-temporales a escala estacional.

La biomasa de zooplancton presentó un patrón estacional significativo (ANOVA, p <0.0001)

(Fig. 5) con un máximo en primavera (48.3 gm 2), un mínimo en otoño (25.5 gm 2) mientras
que la biomasa de verano e invierno fue similar con 30.4 gm 2 y 30,6 gm 2, respectivamente
(Tabla 1). Las diferencias estacionales son más fuertes durante el primer período que después.

En primavera, cuando se produce la mayor biomasa, la mayor parte del zooplancton se

distribuía en alta mar (Tabla 2). Esta diferencia fue mucho menor en otoño cuando la biomasa
estimada fue menor (Tabla 2). Las biomasas fueron mayores en el Área A en verano y otoño,
mientras que en primavera e invierno se distribuyeron de manera similar entre las tres áreas
(Fig. 6, Tabla 2).

Discusión

Los dos cambios de régimen significativos observados en 1973 y 1992 son ligeramente
diferentes de los propuestos por Ayon y Swartzman (2008) (1974.5, 1989.5 y 1997.5). Estas
diferencias pueden estar relacionadas con al menos dos aspectos. Primero, al contrario de este
estudio, utilizaron datos tanto de día como de noche, lo que puede confundir los resultados ya
que la mayoría del zooplancton se somete a una migración vertical diaria (Ballon et al., 2011).
En segundo lugar, nuestra discriminación se basa en la biomasa solo cuando Ayon y Swartzman
(2008) consideraron una variedad de factores espacio-temporales, incluido el ciclo diel.

Sin embargo, los cambios que describimos son consistentes con el análisis semi-cualitativo
realizado por Ayon et al. (2011) que estudiaron el dominio relativo de diferentes clases de
tamaño de más de 15,000 datos de zooplancton entre 1963 y 2005. Mostraron que los
patrones temporales de zooplancton grande en general y euphausiids en particular,
presentaron períodos diferentes, similares a los que observamos considerando biomasa total
Observaron una mayor proporción de macrozooplancton antes de mediados de los años
setenta y después de mediados de los noventa. El macrozooplancton evita las redes, en
particular las redes pequeñas, debido a las perturbaciones visuales y mecánicas (Fleminger y
Clutter, 1965; Debby et al., 2004; Lawson et al., 2008). Los patrones espacio-temporales que
observamos son globalmente consistentes con los del macrozooplancton, en particular los
eufhausidos (Ayon et al., 2011; Ballon et al., 2011). Por lo tanto, en el NHCS, cuando y donde
domina el macrozooplancton, también domina la biomasa obtenida usando muestras clásicas
de red de zooplancton. Esto sugiere que los organismos grandes como los euphausiids y los
copépodos grandes probablemente dominen la biomasa de zooplancton en el NHCS y
gobiernen nuestra serie temporal de biomasa, pero nuestro método de muestreo los
subestima. Ayon et al. (2011) mostraron que la abundancia de anchoa se correlacionó
significativamente con el dominio de macrozooplancton, que también está parcialmente
representado en nuestras series de tiempo. Estos resultados también son consistentes con el
hecho de que pequeños peces pelágicos se alimentan en zooplanqueteros más grandes en el
NHCS en comparación con otros sistemas de corriente de límite oriental (Espinoza et al., 2009).

Curiosamente, la anchoa, que se alimenta de zooplancton, mostró un cambio significativo en

1992 con un aumento en la abundancia después de esta fecha que se estabilizó a fines de la
década de 1990 (Gutiérrez et al., 2007). Alegre y col. (2015) también observaron un cambio en
la composición de la dieta del jurel a principios de la década de 1990. Del mismo modo, una
biomasa de copépodos (1988 2008) del norte de Chile (Escribano et al., 2012) también mostró
un cambio similar en 1992. Escribano et al. (2012) observaron, sin embargo, una fuerte
disminución en la biomasa de copépodos durante y después de El Niño de 1997-98, que no
observamos en nuestros datos. Finalmente, los cambios de régimen que observamos son
consistentes con Bertrand et al. (2011), quienes mostraron que la anchoa florece en
condiciones relativamente bajas de oxígeno que también se caracterizan por una alta biomasa
de macrozooplancton. Concluimos que una reestructuración importante del sistema ocurrió,
por lo tanto, a principios de los años setenta y noventa.

Si bien observamos cambios decenales significativos, los eventos extremos de El Niño (por
ejemplo, 1982-83 y 1997-98) o los fuertes eventos de La Niño (por ejemplo, 1975 o 2000) no
parecieron desencadenar estos cambios de régimen. Se observaron observaciones similares en
una variedad de componentes del ecosistema sin efecto evidente (por ejemplo, dieta de
anchoa, Espinoza y Bertrand, 2008, o dieta de caballa y jurel, Alegre et al., 2015). Según lo
declarado por Alegre et al. (2015), en este sistema, la abundancia de macrozooplancton parece
altamente resistente a los eventos de El Ni ~ no (ver también Brinton, 1967 y Arones et al.,
2009).

Ballon et al. (2011) revisaron las estimaciones de biomasa de zooplancton de meso y

macrozooplancton en dos sistemas de surgencia, la Antártida y el este de Canadá. Las
estimaciones en los sistemas de surgencia oscilaron entre 3.5 y 113.8 g m 2 dependiendo del
período o del sistema. Para Perú, nuestras estimaciones son más altas que las de Ayón et al.
(2004) convertidos en biomasa por Ballon et al. (2011) Esto probablemente se deba al hecho
de que consideramos las muestras nocturnas solo para proporcionar una estimación más
sólida de la biomasa total. De hecho, Ballon et al. (2011) estimaron que ~ 79% de la biomasa
de macrozooplancton realiza la migración diaria y se distribuye en la capa profunda durante el
día, fuera del rango del muestreo neto. Aún así, nuestras estimaciones están muy por debajo
de las estimaciones acústicas de macrozooplancton de biomasa de Ballon et al. (2011) (~ 100 g
m 2 a mediados de 2000). Por lo tanto, la biomasa total de zooplancton es probablemente más
alta que nuestras estimaciones, pero más baja que la suma de nuestros resultados y los de
Ballon y col. (2011).
Nuestros resultados de biomasa son comparables con las estimaciones en el sur de HCS frente
a Chile (Escribano et al., 2009) y con mediciones en los sistemas de Corriente de California,
Canaria y Benguela para el período de los años 1960 (Cushing, 1971). Sin embargo, son mucho
más altos que las estimaciones recientes en el sistema actual de California (por ejemplo,
Lavaniegos y Ohman, 2007). Espacialmente observamos significativamente más biomasa de
zooplancton en alta mar que en la costa durante el primer período (1961-1973). Sin embargo,
esta tendencia no se observó en los dos períodos más recientes. Este resultado es
desconcertante, ya que el macrozooplancton, la biomasa es mucho más alto de la ruptura de la
plataforma (Ballon et al., 2011). De hecho, los euphausidos se distribuyen principalmente fuera
de la plataforma donde usan la zona mínima de oxígeno como área de refugio (Ballon et al.,
2011). Por otro lado, la mayor biomasa constante observada en el norte de Perú (zona A) y la
menor biomasa en el centro-norte de Perú (área B) es consistente con los resultados de Ballón
et al. (2011) En todas las áreas, observamos una disminución en la biomasa durante 1973–
1992, pero esta reducción fue más fuerte en las áreas norte y sur. Estacionalmente,
observamos la mayor biomasa de zooplancton en primavera, valores bastante bajos en verano
e invierno y la biomasa más baja en otoño, lo que es consistente con Ayon et al. (2008a). En el
norte de Perú, Arones et al. (2009) observaron una mayor abundancia de zooplancton en
verano y otoño que en primavera. Sin embargo, este estudio se centró en un transecto
específico durante un período más corto (1994–2004, con la exclusión del período El Ni ~ no-La
Ni ~ na que va de febrero de 1997 a noviembre de 1999). En general, nuestros resultados son
consistentes con el hecho de que la primavera verano son los períodos de mayor productividad
primaria en el NHCS (Echevin et al., 2008; Passuni et al., 2016, 2018) y cuando el frente
oceánico está más cerca de la costa (Swartzman et al., 2008), concentrando la productividad
general. En conclusión, este estudio proporciona la primera estimación de la biomasa de
zooplancton en el NHCS frente a Perú durante un período de varias décadas. Representamos
dos cambios de régimen significativos en 1973 y 1992. La biomasa más alta ocurrió antes de
1973, la más baja durante 1973–1992 y los valores promedio después. Estos cambios son
consistentes con otros estudios sobre zooplancton o peces forrajeros (por ejemplo, Gutiérrez
et al., 2007; Ayón et al., 2011). Espacialmente, la biomasa de zooplancton fue mayor en alta
mar y en el norte y sur del Perú. La biomasa del zooplancton también fue mayor durante la
primavera que en otras estaciones. Finalmente, hasta ahora, solo las series de tiempo sobre
biovolumen de zooplancton estaban disponibles para el NHCS (Carrasco y Lozano, 1989; Ayón
et al., 2004; Ayón y Swartzman, 2008). Los datos de biomasa que proporcionamos aquí son
más directamente utilizables en modelos tróficos y de extremo a extremo.