ORIGINALES
Bases neurales de las emociones negativas:
reevaluación y supresión de las emociones
negativas
Philippe R. Goldin, Kateri McRae, Wiveka Ramel y James J. Gross
Department of Psychology. Stanford University. Stanford. California. Estados Unidos.
Fundamento: Se considera que las estrategias de
regulación de las emociones difieren en cuándo y
cómo influyen en el proceso generador de una
emoción. Sin embargo, hasta la fecha, en ningún
estudio se ha investigado directamente las bases
neurales de dos estrategias opuestas de regulación de
las emociones (es decir, cognitiva contra conductual).
En el presente estudio se utilizó resonancia magnética
funcional (RMf) para examinar la reevaluación
cognitiva (una estrategia cognitiva que se considera
que influye precozmente en el proceso generador de
la emoción) y la supresión expresiva (una estrategia
conductual que se considera que influye más
tardíamente en el proceso generador de la emoción).
Métodos: En cuatro situaciones, 17 mujeres
visionaron 15 s de películas que desencadenaban
emociones neutras y negativas: visión neura, visión
negativa, reevaluación negativa y supresión negativa,
al mismo tiempo que proporcionaban valoraciones de
la experiencia de la emoción y se grababan en vídeo
sus expresiones faciales.
Resultados: La reevaluación dio lugar a
respuestas precoces (0-4,5 s) de la corteza prefrontal
(CPF), una disminución de la experiencia de la
emoción negativa y una disminución de las respuestas
de la amígdala y la ínsula. La supresión produjo
respuestas tardías (10,5-15 s) de CPF y una
disminución de la conducta y la experiencia
relacionadas con la emoción negativa, pero aumentó
las respuestas de la amígdala y la ínsula.
Conclusiones: Los hallazgos del presente estudio
demuestran la eficacia diferencial de la reevaluación
Publicado anteriormente en Biol Psychiatry. 2008;63:577-86.
Correspondencia: Dr. P.R. Goldin.
Stanford University. Department of Psychology.
Jordan Hall, Building 420, Stanford, CA 94305. Estados Unidos.
Correo electrónico: pgoldin@stanford.edu
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y la supresión en la experiencia, la conducta facial y
la respuesta neural relacionadas con las emociones, y
destacan las fascinantes diferencias en la dinámica
temporal de estas dos estrategias de regulación de las
emociones.
Palabras clave:
Amígdala. Control cognitivo. Emoción. Regulación de las emociones.
RMf. Ínsula.
The neural bases of negative emotions:
reappraisal and suppression of emotions
Background: Emotion regulation strategies are
thought to differ in when and how they influence the
emotion-generative process. However, no study to
date has directly probed the neural bases of two
contrasting (e.g., cognitive versus behavioral) emotion
regulation strategies. This study used functional
magnetic resonance imaging (fMRI) to examine
cognitive reappraisal (a cognitive strategy thought to
have its impact early in the emotion-generative
process) and expressive suppression (a behavioral
strategy thought to have its impact later in the
emotion-generative process).
Methods: Seventeen women viewed 15 sec neutral
and negative emotion-eliciting films under four
conditions–watch-neutral, watchnegative, reappraise-
negative, and suppress-negative–while providing
emotion experience ratings and having their facial
expressions videotaped.
Results: Reappraisal resulted in early (0-4.5 sec)
prefrontal cortex (PFC) responses, decreased negative
emotion experience, and decreased amygdala and
insular responses. Suppression produced late (10.5-15
sec) PFC responses, decreased negative emotion
behavior and experience, but increased amygdala and
insular responses.
Conclusions: These findings demonstrate the
differential efficacy of reappraisal and suppression on
 Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas
emotional experience, facial behavior, and neural
response and highlight intriguing differences in the
temporal dynamics of these two emotion regulation
strategies.
Key words:
Amygdala. Cognitive control. Emotion. Emotion regulation.fMRI.
Insula.
De un momento a otro, las emociones influyen en la
atención1, la toma de decisiones2, la memoria3, las res-
puestas fisiológicas4,5 y las interacciones sociales6. No
obstante, incluso a medida que determinan una amplia
variedad de procesos personales e interpersonales, las
emociones están en sí mismas expuestas a modificación.
La capacidad para regularlas satisfactoriamente guarda
relación con una serie de importantes variables de salud
psicológica, social y física7-9. Al contrario, se ha postu-
lado que las dificultades en su regulación son el meca-
nismo esencial base de los trastornos del humor y de an-
siedad10. La comprensión de la influencia diferencial de
los diferentes tipos de regulación de las emociones en la
experiencia, la conducta y la dinámica neural puede pro-
porcionar información para la práctica y la investigación
clínicas.
Para estudiar la regulación de las emociones (RE),
empleamos un modelo teórico de regulación de la emo-
ción que define cuándo las diferentes estrategias tienen
su influencia primaria en el proceso generador de emo-
ciones11. Este modelo distingue entre las estrategias
centradas en los antecedentes, que modulan precozmen-
te las tendencias en la respuesta emocional, antes de que
den lugar a respuestas “hechas y derechas”, y las estrate-
gias centradas en la respuesta, que modulan tardíamente
las propias respuestas emocionales una vez se han origi-
nado. En el presente estudio, prestamos atención a una
estrategia centrada en los antecedentes (reevaluación
cognitiva) y una estrategia centrada en la respuesta (su-
presión expresiva) que influyen diferencialmente en la
experiencia, la conducta y las respuestas fisiológicas re-
lacionadas con las emociones negativas12.
La reevaluación es una estrategia cognitivo-lingüística
que altera la trayectoria de las respuestas emocionales a
través de la reformulación del significado de una situa-
ción. Esta estrategia puede intervenir con relativa preco-
cidad en el proceso generador de la emoción reclutando
los procesos de control cognitivo ejecutivo “instancia-
dos” en una red cerebral distribuida, incluidas las áreas
de la corteza prefrontal (CPF) medial, dorsolateral y
ventrolateral y la corteza cingular anterior (CCA) dor-
sal13-20. La reevaluación regula eficazmente a la baja la
experiencia y la conducta emocional, la respuesta de so-
bresalto de parpadeo21 y las respuestas neurales relacio-
nadas con la emoción que, en conjunto, modulan la ex-
periencia emocional continua en los sistemas cerebrales
de evaluación de las emociones, incluida la amígdala, la
CCA subgenual, la CPF ventromedial y la ínsula22. A
largo plazo, el uso frecuente de la reevaluación da lugar
a una mejora del control de las emociones, el funciona-
miento interpersonal y el bienestar psicológico y físi-
co23.
La supresión expresiva es una estrategia dirigida a in-
hibir las conductas asociadas con la respuesta emocional
(es decir, expresiones faciales, expresiones verbales y
gestos). Por definición, la supresión se implementa tras
la generación de la emoción y produce una disminución
de la conducta expresiva, característicamente con pocos
cambios o ninguno en la experiencia emocional en cur-
so, y un aumento de la activación simpática del sistema
cardiovascular7. Ningún estudio sobre técnicas de ima-
gen neurológica ha examinado la supresión expresiva en
respuesta a los estímulos emocionales. Sin embargo, las
investigaciones sobre el control inhibidor en seres hu-
manos y primates no humanos indican que la CPF ven-
trolateral derecha se asocia con una inhibición de la res-
puesta volitiva24-31 y la cancelación de las respuestas fa-
ciales imitativas prepotentes a través de la producción
de una expresión opuesta 32. Puesto que la supresión
produce diferentes efectos en la expresión, la conducta
y la fisiología emocional, se desconoce si induce mayor,
menor o ninguna alteración de la actividad de la amíg-
dala y la ínsula. A largo plazo, el uso frecuente de la su-
presión expresiva se traduce en una disminución del
control de las emociones, el funcionamiento interperso-
nal, la memoria y el bienestar y más síntomas depresi-
vos23.
Hemos interpretado las consecuencias diferenciales de
la reevaluación y la supresión como originadas a partir
de sus características temporales diferenciales. En nues-
tro modelo (fig. 1), la reevaluación implica seleccionar e
implementar precozmente una estrategia cognitiva que
Reevaluación
Actividad neural
Supresión
Tiempo Precoz Medio Tardío
Figura 1. Dinámica temporal formulada como hipótesis
de la actividad neural reguladora de las emociones en la
corteza prefrontal relacionada con la reevaluación cogni-
tiva y la supresión expresiva.
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Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas
disminuya la emoción sin la necesidad de un esfuerzo
constante. En comparación, la supresión incluye el au-
mento de los esfuerzos para inhibir activamente las con-
ductas relacionadas con la emoción facial prepotente
cuando se originan como respuesta a los estímulos que
inducen la emoción.
El objetivo del presente estudio fue examinar la di-
námica temporal y las consecuencias de la reevaluación
y supresión. Utilizamos películas para generar un esta-
do afectivo transitorio pero poderosamente negativo.
Como emoción objetivo se eligió la repugnancia, un
estado afectivo derivado evolutivamente de la “aversión
evocada por estímulos repulsivos”33 porque induce fia-
blemente una sólida experiencia emocional, conducta
expresiva de emoción34 y un aumento de la activación
de la ínsula, CPF y de la amígdala35,36. Empleamos un
diseño intraindividual para comparar los efectos de la
reevaluación y la supresión en la experiencia de la
emoción, la conducta expresiva y la respuesta neural en
el contexto de películas que desencadenaban repugnan-
cia.
MATERIAL Y MÉTODO
Participantes
Las participantes fueron 17 mujeres diestras (media de edad,
22,7 ± 3,5 años) que no referían antecedentes psiquiátricos o
médicos ni el uso de medicación; proporcionaron su consenti-
miento informado y se las remuneró con 20 dólares la hora. Se
seleccionó a mujeres porque muestran mayores respuestas
emocionales que los varones en el contexto de estímulos que
inducen repugnancia37.
Estímulos de las películas
Un grupo diferente de 19 mujeres jóvenes participantes va-
loró 40 videoclips de 15 s, que consistieron en 10 escenas de
naturaleza neutra, no afectivas, y 30 procedimientos quirúrgi-
cos, vómitos y matanza de animales que inducían repulsión, en
una escala puntuada desde 1 = no negativo hasta 5 = extrema-
damente negativo. Este grupo refirió una experiencia de emo-
ción negativa para las películas negativas significativamente
mayor que con las neutras (media negativa = 2,83 frente a neu-
tra = 1,09; t(18) = 9,18; p < 0,001].
Procedimiento
Antes de la resonancia magnética (RM), se entrenó a las
participantes en estrategias específicas de reevaluación y su-
presión mientras visionaban ocho películas de práctica. Las
instrucciones para la reevaluación alentaban el razonamiento
objetivo para reducir la reactividad emocional a las películas,
por ejemplo, asumiendo la perspectiva de un médico durante la
observación de un vídeo formativo o prestando atención a los
aspectos técnicos de la película. Las instrucciones sobre supre-
sión se dirigían al adiestramiento de las participantes para que
mantuvieran la cara inmóvil mientras visionaban las películas
de modo que alguien que observara su cara no fuera capaz de
identificar lo que estaban experimentando subjetivamente. Du-
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rante la RM, se proyectaron las películas en una pantalla a
unos 15 cm de distancia de los ojos de las participantes dentro
de la bobina craneal. Se registraron las respuestas a través de
la pulsación de un botón mediante el programa Eprime (Psy-
chological Software Tools, Inc., Pittsburgh, Pennsylvania). La
tarea de visionado de la película consistió en tres series de 9
min.
Tarea experimental
Para los 40 estímulos de películas, hubo dos órdenes seu-
doaleatorizadas y contrapesadas que emparejaron las películas
negativas con las diferentes instrucciones de reevaluación, su-
presión u observación. La tarea consistió en cuatro situaciones:
10 ensayos de observación neutra, 10 de observación negativa,
10 de reevaluación negativa y 10 de supresión negativa. Cada
ensayo consistió en: a) instrucciones durante 3 s (“observe”,
“piense objetivamente”, “mantenga la cara inmóvil”); b) pelí-
cula durante 15 s; c) valoración durante 3 s: “¿Hasta qué punto
son negativos sus sentimientos?” (1 = en absoluto, 3 = mode-
radamente, hasta 5 = extremadamente); d) instrucción de ob-
servación durante 3 s, y e) 6 s de una imagen campestre estáti-
ca (fig. 2). Con las películas de observación negativa frente a
las de observación neutra, no se identificaron efectos del orden
en las valoraciones de la emoción negativa, la conducta expre-
siva de repugnancia y las respuestas dependientes del grado de
oxigenación sanguínea (blood oxygenation level-dependent
[BOLD]) (todos los valores de p > 0,22).
Registro y codificación de la conducta facial
Se protegió y se posicionó una minicámara de vídeo en
blanco y negro con lente pinhole (SmartLabs, Inc., Irving, Ca-
lifornia) en la bobina correspondiente al cráneo del equipo de
resonancia magnética (RM) para registrar la conducta facial
continua, desde la frente hasta la boca. Durante la visión de las
películas, dos investigadoras responsables de la codificación,
ciegas a las películas y las situaciones experimentales, valora-
ron independientemente las expresiones faciales de las partici-
pantes utilizando un sistema de codificación de la conducta fa-
cial desarrollado en nuestro laboratorio38, para determinar la
conducta expresiva de repugnancia en una escala de 0 = ausen-
te, 1 = ligera, 2 = moderada y 3 = intensa. Debido a problemas
técnicos, no se dispuso de codificación de la conducta facial de
2 participantes.
Adquisición de las imágenes
La exploración se efectuó con un equipo GE 3 Tesla Signa
magnet (General Electric Medical System, Milwaukee, Wis-
consin) con una secuencia de pulsos en eco de gradiente espi-
ral in/out, ponderada en T2*39 y un coil craneal bird cage
elíptico “en cúpula”, de cuadratura hecha a medida. El movi-
miento de la cabeza se redujo al mínimo con una barra de
mordida. Se obtuvieron 908 volúmenes funcionales a través de
tres series funcionales de 22 cortes axiales secuenciales (tiem-
po de repetición [TR], 1.500 ms; tiempo de eco [TE], 30 ms;
ángulo flip, 60°; campo de vision [FOV], 22 cm; matriz,
64 × 64; single-shot, resolución en el plano, 3,438 mm2; gro-
sor de los cortes, 5 mm). Se adquirieron imágenes anatómicas
tridimensionales (3D) de alta resolución usando secuencias
spin-echo rápidas spoiled gradient-recalled (SPGR)
(0,859422 × 1,5 mm; FOV, 22 cm; codificación de frecuencia,
256).
 Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas

Observe ¿Hasta qué punto

Piense objetivamente son negativos Observación **
Mantenga inmóvil
la cara sus sentimientos?

Instrucciones Película neutra Valoración de Instrucciones Imagen neutra Tarea

o de repugnancia afecto negativo estática de transición

3 15 3 3 6 9

Tiempo (s)

Figura 2. Diseño experimental de un ensayo individual. El experimento consistió en 40 ensayos con 40 videoclips indi-
viduales. Hubo 10 ensayos de cada una de las cuatro situaciones: observación neutra, observación negativa, reevalua-
ción negativa y supresión negativa. Cada ensayo consistió en instrucciones durante 3 s de “observe”, “piense objetiva-
mente” o “mantenga la cara inmóvil”; película durante 15 s; valoración durante 3 s, “¿hasta qué punto son negativos
sus sentimientos?”, valoración (1 = en absoluto hasta 3 = moderadamente hasta 5 = extremadamente); instrucciones de
observación durante 3 s; 6 s de una agradable imagen estática campestre, y 9 s de recuento del número de asteriscos vi-
sualizados en la pantalla. Cada ensayo duró 29 s.

Preprocesamiento de los datos   consistía en un umbral voxel-wise y un umbral de volumen

de la RM funcional
Cada serie funcional se sometió a pasos previos al procesa-
miento mediante el programa Analysis of Functional Neuro-
Images (AFNI)40 (Medical College of Wisconsin, Milwaukee,
Estados Unidos): corregistro, corrección del movimiento, sua-
vizado espacial gaussiano isotrópico 4 mm3, filtrado high-pass
(0,011 Hz), y detrending lineal. Ningún volumen demostró
movimiento en dirección x, y o z de más de ±1 mm. Cuando se
efectuaron correlaciones de las funciones de referencia especí-
ficas de condición y los parámetros de corrección del movi-
miento x, y o z, no se evidenció movimiento correlacionado
con el estímulo (todos los valores de p > 0,05).
Análisis estadístico de la RM funcional
El modelo de regresión múltiple implementado con AFNI
3dDeconvolve (Medical College of Wisconsin) incluyó los pa-
rámetros basales para eliminar las tendencias media, lineal y
cuadrática y la varianza relacionada con el movimiento. Para
los objetivos del presente análisis, nos concentramos en la res-
puesta neural mientras se implementaba activamente la reeva-
luación y supresión durante las películas de 15 s. Con un mo-
delo de variante gamma41 de la función de la respuesta hemo-
dinámica, se convolucionaron las funciones de referencia
separadas de la película de 15 s en cada situación y para los
componentes precoz (0-4,5 s), medio (4,5-10,5 s) y tardío
(10,5-15 s) de cada película de 15 s. Los mapas estadísticos se
muestrearon de nuevo a 3,438 mm3, se convirtieron en el espa-
cio del atlas de Talairach42, y se produjeron mapas paramétri-
cos estadísticos de segundo nivel, de acuerdo con un análisis
de efectos aleatorios para aumentar la generalizabilidad de los
resultados.
Para la corrección de comparaciones múltiples, se imple-
mentó el AlphaSim, un programa bootstrapping de simulación
de Monte Carlo de la biblioteca AFNI (Medical College of
Wisconsin), para identificar una probabilidad conjunta que
agrupado (cluster) mínimo para establecer un valor de p clus-
ter-wise que protege contra la detección de falsos positivos de
clusters de activación43. Para los análisis de las películas de
15 s (es decir, contraste de la observación negativa con la ob-
servación neutra), un umbral voxel-wise de p < 0,025
(t > 3,572) dio lugar a un umbral de volumen de cluster míni-
mo de 203 mm3 (5 vóxels × 3,438 mm3) para proteger de la
detección de falsos positivos con un valor de p < 0,001. Para
los análisis del componente precoz, medio y tardío, un umbral
voxel-wise de p < 0,005 (t > 3,248) dio lugar a un umbral de
volumen de cluster mínimo de 163 mm3 (4 vóxels × 3,438
mm3) para proteger contra la detección de falsos positivos con
un valor de p < 0,005. Puesto que hubo 10 puntos de tiempo
por bloques de 15 s en el contraste de la situación de observa-
ción negativa frente a la observación neutra, en comparación
con los tres o cuatro puntos de tiempo incluidos en los análi-
sis del componente precoz (3 puntos de tiempo), medio (4
puntos de tiempo) y tardío (3 puntos de tiempo), los análisis
del componente fueron de menos potencia que los de bloque.
Por esta razón, usamos un umbral de cluster de probabilidad
conjunta menos estricto para los análisis de componente
(p < 0,005) que para los análisis de contraste del bloque
(p < 0,001).
La intensidad de señal dependiente del grado de oxigena-
ción sanguínea se representó como un cambio porcentual de la
señal de las situaciones de observación negativa, reevaluación
negativa y supresión negativa a partir de la media de la situa-
ción de observación neutra. Para un control de las diferencias
de tamaño de cluster, las series de tiempo se extrajeron utili-
zando una máscara esférica (radio, 5 mm; volumen, 524 mm3),
centrada en el vóxel de la señal BOLD máxima dentro de un
cluster. Sólo con objetivos de la presentación, la serie cronoló-
gica se suavizó temporalmente de modo que cada punto de
tiempo representara la media de los puntos de tiempo x – 1, x,
x + 1.

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Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas
RESULTADOS
Verificación de manipulación de inducción
de la emoción negativa
Para evaluar si las películas negativas desencadenaron
una emoción negativa, comparamos la situación de ob-
servación negativa con la de observación neutra en los
tres índices de emoción negativa: experiencia, conducta
expresiva y respuesta neural.
Experiencia. El contraste entre observación negativa y
observación neutra fue significativo (t = 7,46;
p < 0,000005; χ2 = 0,78), lo que confirmó la inducción
de una experiencia de emoción negativa (fig. 3).
Conducta expresiva. Dos evaluadoras del estudio co-
dificaron la expresión facial de las participantes durante
la RM para las expresiones de repugnancia. Durante la
situación de observación negativa, la fiabilidad entre
4
Experiencia negativa
3 tra), y c) regiones cerebrales relacionadas con la regula-
2 vación negativa). En función de nuestro modelo de regu-
1
Observación Observación Reevaluación
neutra negativa
0,4
Conducta de repugnancia
0,3
0,2
0,1
0
Observación Observación Reevaluación
neutra negativa
Figura 3. Efecto de la reevaluación y la supresión en las
valoraciones de la emoción negativa y la intensidad de la
expresión facial de repugnancia durante las cuatro situa-
ciones de visión de películas. Barras de error: error es-
tándar de la media (EEM).
74    Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
evaluadores fue adecuada (κ = 0,76). El contraste entre
observación negativa y neutra fue significativo
[t(14) = 2,96; p < 0,05; χ2 = 0,40], lo que confirmó que
la visión de películas negativas indujo una conducta ex-
presiva de emoción (fig. 3).
Respuestas neurales. El contraste entre observación
negativa y neutra dio lugar a un aumento de las res-
puestas en la amígdala dorsal bilateral y la ínsula ante-
rior (fig. 4), la corteza frontal (medial, dorsomedial,
dorsolateral, ventrolateral), la corteza temporal (infe-
rior, superior), la corteza occipital (circunvolución lin-
gual), la corteza parietal (lóbulo parietal superior) y las
regiones subcorticales (caudado, tálamo e hipotálamo)
(tabla 1). No se evidenciaron respuestas cerebrales sig-
nificativas para la observación neutra comparada con la
negativa.
Análisis de la regulación de las emociones
Examinamos los efectos de la reevaluación y supre-
sión en a) experiencia y conducta emocional; b) regio-
nes cerebrales relacionadas con las emociones (regiones
de interés de la amígdala y la ínsula identificadas en el
contraste entre películas de observación negativa y neu-
ción (identificadas en los contrastes de reevaluación
frente a observación negativa y supresión frente a obser-
lación de las emociones, esperábamos efectos tempora-
les diferenciales de la reevaluación (centrada en los an-
tecedentes) y la supresión (centrada en la respuesta) en
negativa
Supresión
negativa
las regiones cerebrales generadoras de emociones y re-
guladoras de emociones. Para examinar los efectos RE
diferenciales en la dinámica temporal neural formulados
como hipótesis, los análisis se centraron en las respues-
tas neurales durante los periodos precoz (0-4,5 s), medio
(4,5-10,5 s) y tardío (10,5-15 s) de cada película de 15 s.
En primer lugar, examinamos por separado cada estrate-
gia RE y, acto seguido, comparamos directamente la
reevaluación y la supresión.
Reevaluación cognitiva
Supresión La reevaluación (respecto a la observación negativa)
negativa negativa
redujo la experiencia de la emoción negativa (t = 4,70;
p < 0,0005; χ2 = 0,58), se acercó a una reducción signi-
ficativa de la conducta facial de repugnancia (t = 1,82;
p = 0,09; χ2 = 0,20) y redujo la señal neural relacionada
con la emoción durante el componente tardío (pero no el
precoz y el medio) en la amígdala derecha (reevaluación
 Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas

0,6 Amígdala izquierda Amígdala derecha

Cambio en señal (%)

0,5
0,4
0,3
0,2
Reevaluación
0,1 Supresión
Observación
0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

0,7 Ínsula izquierda Ínsula derecha

0,6
Cambio en señal (%)

0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
–0,1
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

Figura 4. Serie temporal de señal BOLD RMf en cambio porcentual de la señal relativo al estado de observación neutra
a través de 15 s (10 puntos de tiempo × 1,5 s cada uno) para la reevaluación, la supresión y la observación negativa en
la amígdala bilateral y la ínsula. BOLD: dependiente del grado de oxigenación sanguínea; RMf: resonancia magnética
funcional.

frente a observación negativa, t = 2,20; p < 0,05;
χ 2  = 0,21), ínsula izquierda (t = 2,22; p < 0,05;
χ 2  = 0,24), y ligeramente en la amígdala izquierda
(t = 1,89; p < 0,08; χ2 = 0,18). Estos resultados demues-
tran que la reevaluación reguló eficazmente a la baja la
experiencia de la emoción negativa, con una reducción
concomitante de la señal neural relacionada con la emo-
ción al término de las películas de 15 s.
Durante el periodo precoz (pero no el medio y tardío),
la reevaluación produjo mayores respuestas en el control
cognitivo de la emoción relacionado con la CPF (CPF
medial, dorsolateral y ventrolateral y corteza orbitofron-
tal [OFC] lateral), el procesamiento lingüístico (circun-
volución frontal inferior izquierda [CFI], circunvolución
temporal posterosuperior izquierda), la atención visual
(precuña, circunvoluciones lingual y angular) y la detec-
ción de las características (circunvolución temporal me-
dia y superior) (tabla 2). En la figura 5 se muestran tres
respuestas neurales representativas relacionadas con la
reevaluación precoz, incluida la CPF medial (CPFm),
CPF inferior izquierda, y COF izquierda. No se detecta-
ron áreas de mayor respuesta para la observación negati-
va comparado con la reevaluación negativa.
Los análisis de correlación demostraron que el aumen-
to de las respuestas precoces (0-4,5 s) de la CPF medial
y la COF izquierda relacionadas con la reevaluación se
asociaron con una disminución significativa de las res-
puestas tardías (10,5-15 s) de la amígdala izquierda y la
ínsula izquierda (fig. 6). Estos hallazgos indican que la
implementación de estrategias de reevaluación puede
iniciar interacciones de los sistemas cerebrales regulado-
res y regulados que evolucionan con el tiempo e influ-
yen en los índices posteriores de emoción neural, expe-
rimental y conductual.
Supresión expresiva
La supresión (respecto a observación negativa) redujo
la experiencia de la emoción negativa (t = 3,30; p < 0,05;
χ2 = 0,41) y conducta facial (t = 2,49; p < 0,05; n2 =
0,32). En las regiones límbicas identificadas previamen-
te en el contraste de observación negativa comparada
con neutra, las respuestas en el componente tardío fue-
ron mayores para la supresión en la ínsula derecha
(t = 2,42; p < 0,05; χ2 = 0,27) y ligeramente mayores en
la amígdala derecha (t = 1,86; p = 0,08; χ2 = 0,18), pero
similares en la amígdala izquierda (p > 0,57) y la ínsula
izquierda (p > 0,90). Estos hallazgos demuestran la au-
sencia de una disminución de la actividad neural relacio-
nada con la emoción en la amígdala y, de hecho, indican
mayor respuesta de la supresión en la ínsula derecha.
Psiq Biol. 2009;16(2):70-83    75
Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas

TABLA 1. Respuesta BOLD a las películas de observación negativa frente a neutra

Área de Cambio en Volumen

Regiones cerebrales x y z t
Brodmann señal (%) (mm3)
Observación negativa > observación
neutra
Lóbulos frontales
Circunvolución frontal inferior izquierda/ 47 –41 24 –19 0,27 3,820 3,61
ínsula
13 –35 23 1 0,17 3,93
Corteza prefrontal medial (CPF)  9 0 55 25 0,21 3,129 4,47
Circunvolución frontal media derecha/ 6/8 52 11 43 0,27 2,113 4,05
CPF dorsolateral (CPFDL)
CPF dorsomedial  6 3 21 67 0,32 2,072 3,91
Circunvolución frontal inferior izquierda/  9 –52 7 32 0,18 772 4,29
CPF dorsolateral
Circunvolución frontal media derecha/ 46 49 28 22 0,13 569 3,99
CPF dorsolateral
Circunvolución frontal inferior izquierda 45 –48 18 5 0,13 406 3,73
Circunvolución frontal inferior derecha 45 52 18 5 0,14 366 4,01
Circunvolución precentral izquierda  6 –41 –3 60 0,18 325 3,85
Circunvolución frontal superior izquierda/  9 –14 59 36 0,25 284 4,62
CPF medial
Circunvolución frontal media izquierda/ 46 –52 28 22 0,14 203 5,18
CPF dorsolateral
CPF dorsomedial derecha  6 7 38 60 0,19 203 3,99
Lóbulos temporales
Circunvolución temporal inferior 18/19 –48 –75 –2 0,62 15,151 5,71
izquierda
Circunvolución temporal inferior derecha/ 38 41 24 –23 0,23 3,170 3,75
ínsula derecha
13 35 20 –1 0,14 3,89
Lóbulos parietales
Lóbulo parietal superior derecho  7 34 –44 63 0,38 8,859 4,01
Circunvolución poscentral izquierda  2 –45 –24 39 0,12 203 4,35
Lóbulos occipitales
Circunvolución lingual izquierda 18 –7 –86 –16 0,37 366 4,18
Regiones subcorticales
Amígdala derecha 17 –6 –9 0,21 2,682 4,68
Amígdala izquierda –17 –3 –9 0,28 731 4,52
Núcleo caudado izquierdo –10 4 12 0,14 1,829 30,81
Núcleo caudado derecho 10 1 15 0,13 528 30,70
Núcleo pulvinar del tálamo 0 –30 5 0,27 3,901 40,19
Hipotálamo –4 –6 –9 0,14 610 30,99
Núcleo pulvinar derecho del tálamo 17 –24 8 0,10 284 40,25
AB: área de Brodmann; BOLD: respuestas dependientes del grado de oxigenación sanguínea.
Nota: para generar estos resultados, se usó una prueba de la t voxel-wise de contraste de todo el bloque de las películas de observación negativa frente
a neutra. Para cada vóxel dentro de cada cluster con la respuesta BOLD máxima, se documentan las coordenadas de Talairach, cambio porcentual de
la señal y el estadístico t. La determinación del umbral estadístico se basó en los parámetros siguientes: valor t umbral del vóxel = 3,572, p < 0,0025,
umbral de volumen del cluster = 203 mm3 (5 vóxels × 3,439 mm3) y un umbral del cluster de probabilidad conjunta p < 0,001.

La supresión (comparado con observación negativa) Comparación de la reevaluación  

sólo produjo mayores respuestas durante el periodo tar-
dío (no precoz y medio) en las regiones implicadas en el
control inhibidor (CPF ventrolateral derecha) (fig. 7), la
regulación cognitiva (CPF dorsolateral, dorsomedial),
asociación multimodal visuosensorial (lóbulos occipito-
temporales posteriores) y procesamiento visuoespacial
(precuña y área occipital) (tabla 2). Las mayores res-
puestas de la observación negativa (comparado con la
supresión) sólo se produjeron durante el periodo tardío
en las áreas de procesamiento visual (cuña y circunvolu-
ción lingual).
76    Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
y la supresión
El contraste directo de las estrategias RE reveló que la
reevaluación produjo una mayor regulación a la baja de
la experiencia de la emoción negativa (t = 3,29;
p < 0,005; χ2 = 0,40), mientras que la supresión produjo
una mayor reducción en la conducta facial de repugnan-
cia (t = 2,94; p < 0,05; c2 = 0,40). Estos hallazgos desta-
can la influencia diferencial de la reevaluación y la su-
presión en la experiencia y la conducta, relacionada con
emociones negativas.
 Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas

TABLA 2. Respuesta BOLD para los componentes precoz (0-4,5 s), medio (4,5-10,5 s) y tardío (10,5-15 s)  
de la película a la reevaluación frente a observación negativa y supresión frente a observación negativa

Área de Cambio en Volumen

Regiones cerebrales x y z t
Brodmann señal (%) (mm3)
Reevaluación > observación negativa
Precoz
Lóbulos frontales
  Corteza prefrontal (CPF) medial 10 –11 –67 –18 0,30 163 3,20
 Circunvolución frontal inferior derecha/CPF 10,46 –48 –42 –01 0,18 163 3,28
  dorsolateral
  Circunvolución frontal inferior izquierda 46 –51 –41 –02 0,15 163 4,65
  Circunvolución frontal media izquierda 6 –37 –07 –41 0,09 244 3,47
  Corteza orbitofrontal lateral izquierda 11 –28 –42 –60 0,14 163 3,68
  Corteza orbitofrontal lateral izquierda 11 –38 –45 –10 0,30 203 4,08
  CPF ventrolateral izquierda 47 –35 –38 –60 0,12 163 3,42
Lóbulos temporales
  Circunvolución temporal anterosuperior izquierda 38 –38 –11 –33 0,11 528 4,26
  Circunvolución temporal anterosuperior izquierda 38 –58 –07 –60 0,14 447 3,39
  Circunvolución temporal anterosuperior izquierda 38 –52 –21 –19 0,16 325 3,67
  Circunvolución temporal inferior izquierda 21 –62 –30 –16 0,14 284 7,24
  Circunvolución temporal media posterior izquierda 22 –58 –34 5 0,14 894 3,29
  Circunvolución temporal media posterior izquierda 21 –58 –37 –20 0,16 244 3,42
  Circunvolución temporal inferior izquierda 21 –45 1 –30 0,13 203 4,53
  Circunvolución temporal media posterior izquierda 39 –30 –62 –22 0,06 203 3,39
  Circunvolución temporal superior posterior izquierda 39 –41 –54 –22 0,11 163 3,54
Lóbulos parietales
  Circunvolución angular izquierda 39 –48 –68 –36 0,15 894 3,78
Lóbulos occipitales
  Circunvolución lingual derecha 19 –07 –65 –40 0,14 325 5,52
Medio y tardío No
Observación negativa > reevaluación No
Supresión > observación negativa
Precoz y medio No
Tardío
Lóbulos frontales
  CPF dorsomedial 8,6 –00 –18 –54 0,12 203 4,46
  CPF dorsolateral derecha 9 –39 –11 –32 0,14 406 5,12
  CPF dorsolateral derecha 46 –48 –21 –22 0,16 244 4,86
  CPF dorsolateral derecha 46 –50 –38 –15 0,21 1,463 5,25
  Circunvolución frontal inferior derecha 45 –53 –20 –11 0,16 163 4,85
  CPF ventrolateral derecha 10 –30 –48 –20 0,22 203 4,41
  CPF ventrolateral izquierda 10 –34 –56 –01 0,24 447 4,05
  CPF ventrolateral izquierda 10,46 –45 –45 –05 0,17 366 40,190
  Ínsula anterior izquierda 13 –34 –18 –07 0,10 284 4,53
Lóbulos temporales
  Circunvolución temporal media posterior derecha 39,19 –52 –65 –15 0,17 528 4,70
  Circunvolución temporal media posterior derecha 21 –62 –54 –05 0,21 731 4,97
  Circunvolución temporal posteroinferior derecha 37,19 –52 –72 –01 0,18 244 4,04
  Circunvolución temporal media posterior izquierda 37,19 –58 –68 –08 0,21 203 5,71
  Circunvolución fusiforme izquierda 37 –45 –58 –15 0,19 163 4,66
Lóbulos parietales
  Lóbulo parietal inferior izquierdo 39 –38 –65 –39 0,10 163 4,17
Lóbulos occipitales
  Precuña lateral izquierda 19 –31 –78 –42 0,16 244 4,28
 Circunvolución occipital superior derecha/ 39,19 –35 –72 –29 0,12 203 5,20
  circunvolución angular
Observación negativa > supresión
Precoz y medio No
Tardío
Lóbulos occipitales
  Cuña medial 19 –30 –92 –24 0,29 1,463 4,56
  Circunvolución lingual 18 –10 –74 –20 0,27 2,845 4,94
  Circunvolución lingual 18 –70 –82 –20 0,20 244 4,61
AB: área de Brodmann; BOLD: respuestas dependientes del nivel de oxigenación sanguínea.
Nota: estos resultados se derivan de pruebas de la t voxel-wise separadas para los componentes precoz, medio y tardío de cada bloque para los con-
trastes de reevaluación frente a observación negativa y supresión frente a observación negativa. Para cada vóxel dentro de cada cluster con la respues-
ta BOLD máxima se documentan las coordenadas de Talairach, cambio porcentual de la señal y estadístico t. La determinación del umbral estadístico
se basó en los parámetros siguientes: valor t umbral del vóxel = 3,572, p < 0,0025, umbral de volumen del cluster = 203 mm3 (5 vóxels × 3,439
mm3) y un umbral del cluster de probabilidad conjunta p < 0,001.

Psiq Biol. 2009;16(2):70-83    77

Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas

En las tres agrupaciones (cluster) de activación rela-

0,3 cionada con la reevaluación y las dos relacionadas con
0,2
0,1
la supresión mostradas en las figuras 5 y 7, respectiva-
0 mente, un ANOVA de la señal BOLD de medidas repeti-
–0,1 das de 2 (RE: reevaluación, supresión) × 2 (tiempo:
–0,2 precoz, tardío) dio lugar a una interacción significativa
–0,3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 de RE × tiempo en el área de Brodmann (AB) de la cir-
0,5 cunvolución frontal inferior (CFI) izquierda: 46, F(2,15)
0,4
0,3 = 8,38, p > 0,05, χ2 = 0,34; AB de CPFm 10, F(2,15) =
0,2 7,89, p > 0,05, χ2 = 0,33; AB de CFI derecha 46, F(2,15)
0,1
0,0
= 5,38, p > 0,05, χ 2 = 0,25; y AB CFI derecha 45,
–0,1 F(2,15) = 13,31, p > 0,005, χ2 = 0,45, pero sólo una ten-
–0,2 dencia hacia la significación en la AB de COF izquierda
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
0,5 11, F(2,15) = 3,69, p = 0,07, χ2 = 0,19.
0,4 Durante los componentes precoz, medio y tardío de las
0,3
0,2 películas, los contrastes directos de reevaluación frente a
0,1
0 supresión produjeron una actividad neural muy similar a
–0,1 la de los resultados descritos previamente. La reevalua-
–0,2
–0,3 ción sólo generó respuestas significativas durante el pe-
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
riodo precoz en las regiones de CPF (medial, dorsome-
Reevaluación dial, circunvolución frontal inferior izquierda), ínsula, ló-
Supresión
Observación bulo temporal superior y medio, y cuña. La supresión sólo
produjo respuestas significativas durante el periodo tardío
Figura 5. Serie temporal de señal BOLD RMf en cambio en las regiones de CPF (ventromedial, ventrolateral, dor-
porcentual de la señal relativo al estado de observación solateral, corteza cingular anterior rostral y dorsal), cir-
neutra para las situaciones de reevaluación, supresión y cunvolución fusiforme izquierda, lóbulo parietal inferior,
observación negativa en la AB 10 de la corteza prefrontal circunvolución occipital media y superior y tálamo (tabla
medial (–11 67 18), AB 46 de la corteza prefrontal infe-
rior izquierda (–51 41 2) y AB 11 de la corteza orbito- 3). Durante el periodo medio no se identificaron respues-
frontal lateral izquierda (–38 45 –10). AB: área de Brod- tas BOLD diferenciales. Estos contrastes directos reafir-
mann; BOLD: dependiente del grado de oxigenación maron el patrón de resultados descrito previamente, es
sanguínea; RMf: resonancia magnética funcional. decir, unas respuestas BOLD de CPF diferencialmente
mayores para la reevaluación sólo durante el periodo pre-
coz y para la supresión sólo durante el periodo tardío.

Desde un punto de vista neural, en las regiones identi-

ficadas previamente relacionadas con la emoción de ob-
servación negativa, un análisis de la varianza (ANOVA)
de medidas repetidas de 2 (RE: reevaluación, supresión)
× 2 (tiempo: precoz, tardío) de la señal BOLD reveló
una interacción RE × tiempo en la amígdala bilateral
–izquierda, F(2,15) = 4,31; p = 0,054; χ2 = 0,21; dere-
cha, F(2,15) = 4,74; p < 0,05; χ2 = 0,23– y en la ínsula –
izquierda, F(2,15) = 5,03; p < 0,05; χ2 = 0,24; derecha,
F(2,15) = 4,04; p = 0,06; χ2 = 0,20–. Las pruebas de la t
de seguimiento mostraron que la reevaluación en com-
paración con la supresión dio lugar a una reducción en
el período tardío en la amígdala (izquierda, t = 2,72;
p < 0,05; χ 2  = 0,32; derecha, t = 2,82; p < 0,05;
χ2 = 0,33) y la ínsula (izquierda, t = 2,04; p = 0,059; χ2
= 0,21; derecha, t = 2,27; p < 0,05; n2 = 0,24). Estos re-
sultados demuestran que la reevaluación fue más eficaz
que la supresión en la regulación a la baja de las res-
puestas BOLD en las regiones límbicas relacionadas con
las emociones.
78    Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
DISCUSIÓN
El objetivo del presente estudio fue examinar un mo-
delo de regulación de la emoción que predijera efectos
diferenciales de dos estrategias de regulación diferentes,
la reevaluación cognitiva (una estrategia centrada en los
antecedentes) y la supresión de la expresión de la emo-
ción (una estrategia centrada en la respuesta). Estas dos
estrategias RE se evaluaron en el contexto de películas
de 15 s que desencadenaron la experiencia de una emo-
ción negativa, una conducta facial de repugnancia y res-
puestas neurales relacionadas con la emoción en la
amígdala dorsal y la corteza insular anterior.
Reevaluación
La implementación de una reevaluación cognitiva re-
dujo la experiencia de la emoción negativa de acuerdo
 Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas

1,0 R = –0,50, p < 0,05 R = –0,50, p < 0,05 R = –0,46, p < 0,64

Amígdala izquierda (tardío)

0,8

Ínsula izquierda (tardío)

Ínsula izquierda (tardío)

0,6
0,4
0,2
0
–0,2
–0,4
–0,6
–0,8
–1
–0,1 0 0,1 0,2 0,3 0,4 –0,1 0 0,1 0,2 0,3 0,4 –0,1 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1
Corteza orbitofrontal izquierda (precoz) Corteza orbitofrontal izquierda (precoz) Corteza prefrontal medial (precoz)

Figura 6. Asociación de las respuestas BOLD precoces (0-4,5 s) relacionadas con una mayor reevaluación cognitiva en
la corteza orbitofrontal y corteza prefrontal medial con una disminución de las respuestas tardías (10,5-15 s) de la ínsu-
la y la amígdala. BOLD: dependiente del grado de oxigenación sanguínea.

nitiva de regulación a la baja a los estímulos emociona-

0,4 les negativos en la amígdala y la ínsula 13-16. En el
0,3 presente estudio, la reevaluación también aumentó las
0,2
señales en las regiones de la CPF medial, dorsolateral y
0,1
ventrolateral, identificadas previamente en la regulación
0
–0,1
cognitiva de las emociones negativas14,15,17,18.
–0,2 En los estudios previos, estas regiones de la CPF se
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 han implicado en el control cognitivo, selección, imple-
0,5
mentación y monitorización de estrategias20,22 y parecen
0,4
funcionar junto con las regiones de la CPF ventrolateral
0,3
izquierda, lóbulo temporal superior y lóbulo parietal
0,2
posterior, implicadas en el procesamiento lingüístico44.
0,1
La coordinación de esta red cortical distribuida y sus
0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 funciones cognitivas asociadas parece modular el proce-
Reevaluación samiento neural de la intensidad emocional y su promi-
Supresión nencia en las regiones cerebrales límbicas.
Observación
El presente estudio aumenta nuestra comprensión de
la interacción de las regiones CPF reguladoras y las
Figura 7. Serie temporal de señal BOLD RMf en cambio áreas límbicas reguladas demostrando que las respuestas
porcentual de la señal relativo al estado de observación
neutra para las situaciones de reevaluación, supresión y CPF precoces (0-4,5 s), específicamente en la CPF ven-
observación negativa en la AB 46 de la corteza prefrontal trolateral izquierda y medial, se asocian con una ulterior
inferior derecha (50 42 3), y AB 45 de la corteza prefron- disminución tardía (10,5-15 s) de la actividad de la
tal inferior derecha (52 20 11). AB: área de Brodmann; amígdala y la ínsula. Los hallazgos del presente estudio
BOLD: dependiente del grado de oxigenación sanguínea; indican que la implementación inicial de estrategias de
RMf: resonancia magnética funcional.
reevaluación con el tiempo puede influir en los índices
neurales, experimentales y conductuales relacionados
con la emoción. La demostración de una influencia CPF
con los estudios previos sobre reevaluación cognitiva de relacionada con la reevaluación en las variables ulterio-
la emoción negativa7. Coincidiendo con estos hallazgos, res de la emoción destaca la importancia de incorporar
la reevaluación aumentó la actividad en las regiones las características temporales dinámicas de las señales
CPF de control negativo y disminuyó las respuestas de neurales, experiencia y conducta emocional como com-
la amígdala y de la ínsula identificadas funcionalmente ponentes de los modelos de la reactividad y regulación
durante la situación de observación negativa. Estos ha- de las emociones. La eficacia y el momento de la modu-
llazgos coinciden con los resultados de los estudios pre- lación CPF de la reactividad emocional límbica pueden
vios que describieron respuestas de la reevaluación cog- tener importantes consecuencias para la salud, incluida
Psiq Biol. 2009;16(2):70-83    79
Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas

TABLA 3. Respuesta BOLD a la reevaluación frente a supresión para los componentes precoz (0-4,5 s), medio
(4,5-10,5 s) y tardío (10,5-15 s)

Cambio en Volumen
Regiones cerebrales AB x y z t
señal (%) (mm3)
Reevaluación > supresión
Precoz
Lóbulos frontales
  Corteza prefrontal (CPF) medial 10 –14 –72 –15 0,24 203 3,60
  CPF dorsomedial 09 –70 –59 –43 0,28 203 3,60
  Circunvolución frontal inferior izquierda 45 –48 –25 008 0,11 203 3,38
  Ínsula izquierda 13 –38 –17 –19 0,10 203 3,99
Lóbulos temporales
  Circunvolución temporal anterosuperior izquierda 38 –38 –28 –23 0,31 01,178 4,21
  Circunvolución temporal posterosuperior izquierda 22 –55 –41 008 0,09 406 3,41
  Circunvolución temporal media izquierda 20 –41 –60 –19 0,09 244 4,60
  Circunvolución temporal media anterior izquierda 21 –55 007 –30 0,13 163 3,74
  Circunvolución temporal anterosuperior derecha 38 –38 –18 –19 0,13 163 3,49
Lóbulos occipitales
  Cuña cingular posterior 18, 23, 29 003 –72 –15 0,30 26,495 4,12
  Cuña izquierda 18 –17 –95 008 0,13 447 4,00
  Cuña derecha 19 –17 –99 –15 0,19 284 4,04
Medio y tardío No
Supresión > reevaluación
Precoz y medio No
Tardío
Lóbulos frontales
  Cíngulo anterior dorsal 24 000 –10 –43 0,18 01,422 4,06
  Cíngulo anterior dorsal 24 000 000 –39 0,19 813 4,35
  Cíngulo anterior dorsal 32 000 –14 –43 0,16 244 4,88
  Cíngulo anterior rostral 32 –30 –45 001 0,23 203 4,86
  Circunvolución frontal inferior derecha 46 –48 –31 –15 0,14 528 4,04
  Circunvolución frontal inferior derecha 9, 44 –48 –11 –22 0,13 203 4,31
  CPF ventromedial 10 –70 –59 –90 0,24 244 4,02
  CPF ventrolateral izquierda 10 –34 –49 008 0,13 244 4,79
  CPF dorsolateral derecha 46 –45 –21 –22 0,15 244 5,55
  CPF ventrolateral derecha 44 –52 –07 –12 0,12 203 4,05
Lóbulos temporales
  Circunvolución fusiforme izquierda 37 –45 –58 –12 0,26 284 4,35
Lóbulos parietales
  Lóbulo parietal inferior izquierdo 40 –62 –24 –26 0,14 203 4,16
Lóbulos occipitales
  Circunvolución occipital media derecha 19, 37 –45 –72 001 0,23 894 4,38
  Circunvolución occipital superior izquierda 19 –38 –79 –32 0,16 203 4,52
Subcortical
  Tálamo 000 –20 001 0,14 203 4,66
AB: área de Brodmann; BOLD: respuestas dependientes del nivel de oxigenación sanguínea.
Nota: proporcionaron estos resultados pruebas de la t voxel-wise para los componentes precoz, medio y tardío de cada bloque para el contraste de
reevaluación frente a supresión. Para cada vóxel dentro de cada cluster con la respuesta BOLD máxima se documentan las coordenadas de Talairach,
cambio porcentual de la señal y estadístico t. La determinación del umbral estadístico se basó en los parámetros siguientes: valor t umbral del vóxel =
3,572, p < 0,0025, umbral de volumen del cluster = 203 mm3 (5 vóxels × 3,439 mm3) y un umbral del cluster de probabilidad conjunta p < 0,001.

la capacidad para regular las hormonas del estrés neu-
roendocrino a través de la reevaluación cognitiva8,19.
Supresión
La supresión de la conducta expresiva de una emoción
implicó el control volitivo de los músculos motores fa-
ciales en presencia de videoclips evocadores de emocio-
nes. La supresión redujo la experiencia y la conducta re-
lacionadas con la emoción negativa, pero mantuvo ma-
yores respuestas en la amígdala y la ínsula. En los
80    Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
estudios previos se ha observado un patrón de disminu-
ción de la conducta facial emocional con un aumento de
la activación fisiológica durante la supresión12. Por
ejemplo, en los estudios previos que han examinado los
efectos agudos de la inhibición volitiva de la conducta
expresiva se ha descrito la supresión de las expresiones
faciales emocionales junto con un aumento de la activa-
ción simpática del sistema cardiovascular mientras se
visionan películas que suscitan emociones45 y una reac-
ción al sobresalto acústico46. Esto indica que, en situa-
ciones que constituyen un reto desde un punto de vista
emocional, puede obtenerse una supresión expresiva sa-
 Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas
tisfactoria, pero a expensas de la activación sostenida,
que puede ser agotadora fisiológicamente y dar lugar a
alteraciones del funcionamiento psicológico y físi-
co7,8,47. La disminución inesperada de la emoción nega-
tiva puede deberse a la redirección de la atención para
controlar la conducta facial alejándola de la experiencia
emocional de las películas negativas.
La supresión sólo produjo respuestas significativas en
el período tardío (10,5-15 s) en una red extensa de regio-
nes cerebrales implicadas en el control cognitivo (CPF),
la asociación multimodal visuosensorial (lóbulos occipi-
totemporales posteriores), y el procesamiento visuoespa-
cial (precuña y áreas occipitales). En particular, la su-
presión produjo respuestas significativas en las áreas de
la CPF ventrolateral derecha relacionadas previamente
con el control motor inhibidor24-31. La mayor señal de
control inhibidor de CPF sólo en el componente tardío
podría reflejar los esfuerzos crecientes para mantener la
inhibición de la expresión facial de repugnancia y/o los
esfuerzos para ejercer un mayor control cognitivo para
contrarrestar las eferencias neurales desde la amígdala y
la ínsula que transmiten la prominencia emocional en
curso de las películas negativas.
Reevaluación comparada con supresión
El contraste directo de la reevaluación frente a la su-
presión demostró una mayor reducción de la experiencia
de la emoción negativa para la reevaluación y de la con-
ducta facial de repugnancia para la supresión, de acuer-
do con los resultados de los estudios previos5,7. En la es-
fera neural, específicamente en el periodo tardío de las
películas negativas, la reevaluación redujo –mientras que
la supresión la aumentó o la mantuvo– una señal elevada
en la amígdala dorsal bilateral y la ínsula anterior. Aun-
que se ha demostrado que la reevaluación reduce los ín-
dices tanto conductuales como neurales de reactividad
emocional22, no se han publicado estudios sobre neuro-
imagen funcional de control de la conducta facial de re-
pugnancia.
Los efectos divergentes de la reevaluación y la supre-
sión en la respuesta límbica convergen con los hallazgos
previos de los efectos diferenciales sobre las respues-
tas fisiológicas autónomas, específicamente, un aumento
de la activación cardiovascular durante la supresión y
una disminución o ningún cambio de las respuestas fi-
siológicas simpáticas durante la reevaluación7. Estos re-
sultados demuestran que la reevaluación y la supresión
producen efectos diferenciales en la experiencia y la
conducta relacionadas con las emociones y efectos
opuestos en la respuesta neural en dos importantes com-
ponentes del sistema límbico de procesamiento de las
emociones.
La reevaluación y la supresión produjeron áreas co-
munes y exclusivas de respuesta BOLD en las áreas re-
guladoras de la CPF. Las regiones cerebrales comunes a
ambas estrategias de RE incluyeron la CPF dorsolateral
bilateral y medial y áreas de la COF lateral, implicadas
previamente en el control cognitivo de las emociones
negativas14,15,17,18, lo que indica la posibilidad de algu-
nos procesos cognitivos compartidos. Mientras que la
reevaluación se asoció primariamente con las respuestas
de la CPF izquierda, la supresión se asoció con un pa-
trón más bilateral de las respuestas de esta región. Se
han identificado extensas conexiones neuroanatómicas
entre las regiones de la CPF medial y lateral y límbica,
incluidas la amígdala y la ínsula48,49. En particular, los
estudios sobre lesiones han encontrado que la CPF me-
dial desempeña un papel esencial en el control inhibidor
de las aferencias de la amígdala5. No obstante, es proba-
ble que durante la regulación de las emociones la fun-
ción específica de la CPF medial dependa mucho del
contexto neural (es decir, el perfil de la actividad neural
en las áreas conectadas coactivas)51.
Una importante implicación de estos resultados es que
las estrategias de RE requieren tiempo para que surja su
influencia en los índices conductuales-experimentales
cerebrales de las emociones. En el presente estudio, du-
rante la reevaluación cognitiva, la respuesta BOLD pre-
coz en la CPF ventrolateral izquierda y medial se asoció
con una reducción más tardía de las respuestas de la
amígdala izquierda y la ínsula y la disminución ulterior
en las valoraciones de la experiencia de la emoción nega-
tiva. El hallazgo del presente estudio respalda el modelo
de RE, en que los efectos de la reevaluación y la supre-
sión tienen trayectorias temporales variables que influyen
en el efecto de la estrategia en la experiencia, la conducta
y los sistemas neurales relacionados con las emociones.
Implicaciones para la psicopatía  
y el tratamiento
Se reconoce cada vez más que la mayoría de las enfer-
medades psiquiátricas implican una desregulación emo-
cional y que las intervenciones clínicas son beneficiosas
cuando están informadas por la comprensión empírica
de los procesos emocionales10. Las formulaciones más
recientes de las intervenciones cognitivo-conductuales
han incorporado explícitamente módulos que abordan la
reactividad emocional, la tolerancia al afecto y la forma-
ción en habilidades de regulación de las emociones52. A
pesar de la evidencia empírica de las consecuencias
emocionales de la reevaluación cognitiva y la supresión,
se conoce mucho menos los mecanismos conductuales
cerebrales que son la base de la psicopatía y están mo-
dulados por las intervenciones clínicas.
Psiq Biol. 2009;16(2):70-83    81
Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluación y supresión de las emociones negativas
El presente estudio dilucida la influencia diferencial
de dos estrategias diferentes de regulación de las emo-
ciones en los procesos conductuales cerebrales. Aunque
en muchas enfermedades psiquiátricas se ha observado
fiablemente la hiperreactividad de los sistemas límbicos
que detectan y experimentan las emociones (p. ej., tras-
tornos de ansiedad), nuestros hallazgos son un primer
paso en la caracterización de los rasgos temporales de
los mecanismos conductuales cerebrales de abajo arriba
(reactividad emocional) y de arriba abajo (reguladores),
que son los objetivos de las intervenciones farmacológi-
cas, psicoterapéuticas y de estimulación cerebral direc-
ta. Específicamente, puede ser informativo para caracte-
rizar la relación cerebro-conducta durante la reactividad
y regulación emocional (es decir, la reevaluación y el
funcionamiento del control cognitivo inhibidor) en pa-
cientes con antecedentes de trastornos del humor y an-
siedad. Esto puede mejorar nuestra capacidad para em-
parejar a los pacientes con modalidades de tratamiento
específico que aborden más directamente su perfil de
desregulación de las emociones y determinen empírica-
mente hasta qué grado y durante cuánto tiempo las dife-
rentes intervenciones modulan los sistemas conductua-
les cerebrales.
Limitaciones
Para aumentar al máximo la reactividad a la repugnan-
cia, la muestra del estudio sólo incluyó a mujeres y, por
lo tanto, los resultados no pueden generalizarse a los va-
rones. Además, usamos películas que desencadenaban
repugnancia para examinar la dinámica temporal de la
RE, y se desconoce si los resultados se generalizarían a
la regulación de otros tipos de estados o estímulos emo-
cionales. Aunque observamos diferencias significativas
en la conducta de expresión facial entre situaciones, la
estructura de la bobina craneal y la barra de mordida (al
igual que el conocimiento de que las respuestas se esta-
ban grabando en vídeo) podrían haber apagado las con-
ductas faciales expresivas de emociones durante la ex-
ploración RM. Lamentablemente, las valoraciones de la
experiencia de la emoción sólo se obtuvieron durante las
imágenes de resonancia magnética funcional (RMf) des-
pués de cada videoclip de 15 s. La evaluación continua
de la experiencia de la emoción, la conducta expresiva y
la respuesta autónoma podría contribuir a entender ple-
namente la reactividad y la regulación de las emociones.
Por último, el tamaño de la muestra relativamente redu-
cido del presente estudio impidió el examen de diferen-
cias individuales. Claramente, una importante dirección
de la investigación futura es considerar el papel de la
personalidad y la psicopatía en la reactividad emocional
y la regulación de las emociones.
82    Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
La presente investigación se financió con las becas del
NIMH Grants MH58147 y MH66957. Deseamos expre-
sar nuestro agradecimiento a Kevin Ochsner, PhD por su
ayuda con este proyecto. Damos las gracias a Julie Hall
y Cynthia R. Cox por su ayuda con la codificación de la
conducta facial.
Los autores no han declarado conflictos directos o in-
directos de interés.
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