Journal of Economic Entomology, XX (X), 2017, 1-9

doi: 10.1093 / Jee / tox323

Resistencia a los insecticidas y Manejo de la Resistencia Investigación

La dependencia de la densidad y la tasa de crecimiento: Efectos evolutivos

sobre la resistencia al Bt (Desarrollo Bacilo turingiensico)

Jeannette C. Martínez, 1 , 4 Michael A. Caprio, 2 y Nicholas A. Friedenberg 3

1 División de Prevención de la Contaminación y biopesticidas, Agencia de Protección Ambiental de Estados Unidos, Oficina de Programas de Pesticidas, Washington, DC 20460, 2 Departamento

de Bioquímica, Biología Molecular, Entomología y Patología Vegetal, Universidad del Estado de Mississippi, el estado de Mississippi, MS 39762, 3 Aplicada Biomatemática, Setauket, NY

11733, y 4 Autor de correspondencia, e-mail: Martinez.Jeannette@epa.gov

Asunto Editor: Aaron Gassmann

Recibió 9 de febrero de 2017. decisión editorial 9 de noviembre de 2017

Resumen

Durante mucho tiempo se ha reconocido que la dinámica de las poblaciones de plagas pueden afectar a la durabilidad de un plaguicida, pero la dosis sigue siendo el componente principal de la

gestión de la resistencia a insectos (IRM). Para los rasgos transgénicos tales como pesticidas Bt ( bacilo turingiensico Berliner (Bacillales: Bacillaceae)), la dosis (medida como la mortalidad de

susceptibles causada por una toxina) es una característica relativamente fija y, a menudo cae por debajo de la definición estándar de alta dosis. Por lo tanto, es importante entender cómo la

dinámica de poblaciones de plagas modifican durabilidad y cuáles son los objetivos que presentan para IRM. Se utilizó un modelo determinista de una plaga de artrópodos genérica para examinar

cómo el tiempo y la fuerza de la dependencia de la densidad interactuaron con una tasa de crecimiento de la población y la mortalidad Bt a afectar el tiempo de resistencia. Al igual que en estudios

anteriores, la durabilidad típicamente alcanza un mínimo a dosis intermedias. Sin embargo, las tasas de crecimiento de la población podrían eliminar los beneficios de dosis alta. El momento de la

dependencia de la densidad tuvo un efecto más sutil. Si dependencia de la densidad operado simultáneamente con la mortalidad Bt, durabilidad era insensible a sus puntos fuertes. Sin embargo,

si dependencia de la densidad fue impulsado por postselección densidades, la disminución de su fuerza podría aumentar la durabilidad. La fuerza de la dependencia de la densidad podría afectar

a la durabilidad de ambos rasgos individuales y pirámides, pero su influencia dependía del momento de la dependencia de la densidad y el tamaño del refugio. Nuestros resultados sugieren la

utilidad de una definición más amplia de dosis alta, que incorpora contexto de la población-dinámico. Que las tasas de crecimiento máximo y el tiempo y la fuerza de las interacciones que causan

la mortalidad dependiente de la densidad pueden afectar la durabilidad, también pone de relieve la necesidad de enfoques integrados a la investigación ecológica IRM. pero su influencia depende

de la sincronización de dependencia de la densidad y el tamaño del refugio. Nuestros resultados sugieren la utilidad de una definición más amplia de dosis alta, que incorpora contexto de la

población-dinámico. Que las tasas de crecimiento máximo y el tiempo y la fuerza de las interacciones que causan la mortalidad dependiente de la densidad pueden afectar la durabilidad, también

pone de relieve la necesidad de enfoques integrados a la investigación ecológica IRM. pero su influencia depende de la sincronización de dependencia de la densidad y el tamaño del refugio.

Nuestros resultados sugieren la utilidad de una definición más amplia de dosis alta, que incorpora contexto de la población-dinámico. Que las tasas de crecimiento máximo y el tiempo y la fuerza

de las interacciones que causan la mortalidad dependiente de la densidad pueden afectar la durabilidad, también pone de relieve la necesidad de enfoques integrados a la investigación ecológica IRM.

palabras clave: dependencia de la densidad, la selección, la tasa de crecimiento, Bt, modelo de resistencia

Los casos de resistencia a los pesticidas entre las plagas de insectos agrícolas la introducción de la cuestión de qué dosis optimiza la combinación de control, la durabilidad, y el

aumentaron dramáticamente en la última mitad del siglo 20, tanto para los pesticidas coste ( Comins 1979 ). Sin embargo, la dosis no se puede manipular fácilmente para los rasgos

químicos ( Mota-Sánchez et al. 2008 ) Y, más recientemente, los rasgos insecticidas pesticidas transgénicos, tales como las proteínas Bt. Como tal, la dosis puede ser entendido como

transgénicos tales como Bt ( bacilo turingiensico Berliner (Bacillales: Bacillaceae)) ( Van la eficacia de un rasgo para causar la mortalidad susceptible; la definición de dosis alta se ha fijado

Rensburg 2007 , Storer et al. 2010 , Dhurua y guar 2011 , Gassmann et al. 2011 , Zang et al. en la mortalidad del 99,99% para los rasgos individuales ( US EPA FIFRA SAP 1998 ). eficacia en el

2011 , Farias et al. 2014 , Gassmann et al. 2014 , Huang et al. 2014 ). El arsenal de mundo real de los rasgos Bt individuales normalmente está a la altura de este ideal ( Carrière et al.

estrategias para el manejo de la resistencia es limitada y depende en gran medida de la 2015 ), Lo que podría colocarlos bajo en la pared del valle durabilidad y aumentar la pertinencia de

dosis. La durabilidad de un pesticida, que se define como el número de años hasta que la los factores que influyen en la localización de la parte inferior del valle.

resistencia, se espera generalmente que es alta en ambas dosis muy bajas, donde la
selección es débil y dosis muy altas, donde la selección es tan fuerte que los genotipos
intermedios permanecen gravemente mal adaptado. Las dosis entre estos extremos Dinámica de la población pueden tener un gran impacto sobre la durabilidad, particularmente si

producen relativamente baja durabilidad ( Comins 1977 , Tabashnik y Croft 1982 ). Una el potencial de crecimiento de la población disminuye al aumentar la densidad de población. Los

consecuencia obvia del 'valle durabilidad' es que el aumento de la dosis no siempre estudios sobre el efecto de la dependencia de la densidad negativa en las tasas vitales sugieren

aumenta la durabilidad ( Ayuda et al. 2017 ), diversas maneras que se puede acortar o extender la durabilidad (revisado en el estudio de Onstad

et al. 2014 ). Esta variedad de hallazgos debe a la diversidad de mecanismo, el tiempo, y

© El Autor (s) de 2017. Publicado por Oxford University Press en nombre de la Sociedad Americana de Entomología. Todos los derechos reservados. 1
Para los permisos, por favor, e-mail: journals.permissions@oup.com.

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forma (es decir, fuerza de la competencia) que la dependencia de la densidad puede tomar. En general,
la dependencia de la densidad negativa puede extender durabilidad cuando actúa antes de la selección
para la resistencia ( Heimpel et al. 2005 ) O incurre en un costo de fitness ( Gassmann et al. 2012 ). A la
inversa, dependencia de la densidad acorta durabilidad cuando actúa después de la selección ( Comins
1977 ,
Tabashnik y Croft 1982 , Glaum et al. 2012 ). Un mayor aumento de la tasa de crecimiento máximo de
población de este impacto mediante la promoción de hacinamiento en plantas huésped no Bt ( Ives et
al. 2011 ).
La forma de dependencia de la densidad negativa se puede clasificar en tres puntos fuertes
generales. dependencia de la densidad perfecta es una respuesta proporcional a los cambios en la
densidad, como podría ocurrir en una especie que compite por los sitios de alimentación.
Subcompensaciones describe las respuestas menos thanproportional a cambios en la densidad.
defensas de las plantas se han observado para causar compensación insuficiente ( Underwood 2010 ).
Sobrecompensación describe un cambio más que proporcional en la tasa de crecimiento de la
población con cambios en la densidad. Sobrecompensación representa el potencial de 'más fuerte'
respuesta de las poblaciones de plagas a las acciones de gestión. canibalismo larvas se incluye un
conductor de la dinámica overcompensatory ( Storer et al. 2003 ).
La fuerza de dependencia de la densidad negativa es intrascendente si la eficacia es alta y alelos
de resistencia son poco frecuentes, de manera que esencialmente todas las larvas en los hosts Bt morir
( Glaum et al. 2012 ). Sin embargo, teniendo en cuenta una gama más amplia de dosis revela que la
forma de dependencia de la densidad puede afectar a la tasa de adaptación ( Comins 1977 , Mayo y
Dobson 1986 ).
A pesar de una extensa investigación empírica en dependencia de la densidad en las plagas
agrícolas ( Hibbard et al. 2010 ), Insectos fitófagos más general ( Stiling 1988 , Cornell y Hawkins 1995 ),
Y los taxones más amplio ( Brook y Bradshaw 2006 ), El grado en que afecta a las poblaciones en los
hosts Bt es desconocida. Utilizando un modelo determinista simple de una población de insectos
panmíctica en la no-Bt (refugio) y plantas huésped Bt, examinamos dos escenarios brutas de
mortalidad de las larvas dependiente de la densidad como una función de la competencia
intra-específica. En primer lugar, la mortalidad de larvas puede ser impulsado por las interacciones
temprano en la historia de vida de las larvas y actuar simultáneamente con la selección. Como
alternativa, la mortalidad dependiente de la densidad podría ser determinado por las interacciones
más tarde en la historia de vida de las larvas después de la selección. Esta sutil diferencia altera la
contribución relativa de la densidad sobre Bt a la mortalidad total. Bajo estos dos modelos de
dependencia de la densidad, se compara la sensibilidad de la durabilidad de Bt con la dosis, la tasa
de crecimiento de la población máxima y la fuerza de la dependencia de la densidad.
Materiales y métodos
Un modelo espacialmente explícito y determinista utilizando un enfoque a nivel de población
para modelar la evolución de hasta loci bi-alélica fue escrito en Java versión 8.0 (IDE
NetBeans 8.1) basado en un modelo de insectos anterior desarrollado por Martínez y Caprio
(2016) . Este modelo fue utilizado para explorar los efectos del tiempo y la fuerza de la
dependencia de la densidad y la tasa de crecimiento máximo población ( R max) en el momento
de BT resistencia en una plaga de artrópodos genérico. Demografía, movimiento y evolución
de la resistencia se modelaron en un paisaje que consiste en una matriz de 10 x 10 campos.
Cada campo se supone que 50 ha de tamaño y sembrada con 40 millones de plantas de maíz
(80.000 plantas / ha). La estructura espacial del refugio y plantas nonrefuge dentro de los
campos estaba implícito. El paisaje tenía límites periódicas (un toro) para eliminar los efectos
de borde.
Historia de vida
Nuestro objetivo fue explorar interacciones muy generales entre dependencia de la
densidad y el proceso evolutivo. Nosotros por lo tanto,
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utilizado una historia de vida sencillo para simular una plaga de artrópodos genérico. La población
tenía una generación por año; generaciones no se superponían. Cada generación consistía en dos
pasos de tiempo, una por una etapa larval, y uno para la etapa adulta. Toda la selección afectada
larvas sólo a través de la supervivencia diferencial. la mortalidad dependiente de la densidad fue
modelada como
1) simultáneo, que se producen al mismo tiempo como la selección, y 2) lateacting, donde cualquier
mortalidad dependiente de la densidad adicional seguida de selección antes de la emergencia de los
adultos. hombres y mujeres adultos dispersaron a la misma cantidad al mismo tiempo. La dispersión se
llevó a cabo antes del apareamiento y oviposición. El apareamiento se produjo al azar y la oviposición
se produjo de manera uniforme en cada campo. Nosotros investigamos principalmente efectos sobre la
durabilidad de las toxinas Bt individuales y exploramos varios análisis de rasgos piramidal.
Genética de la Resistencia
Genética reflejan una plaga diploide con la reproducción sexual. La resistencia se rige por
un locus autosómico por la toxina Bt, cada uno con dos alelos ( R para la resistencia y S para
la susceptibilidad), produciendo tres posibles genotipos ( RR, RS, y SS) para el modelo de un
solo gen y nueve genotipos posibles para el modelo de dos genes. Asumimos la resistencia
era completa. Por lo tanto, la supervivencia de este tipo de individuos expuestos al Bt, W RR, 1.
La supervivencia fue del genotipo heterocigoto ( W RS) se supone que es 1,5 veces mayor que
la del genotipo susceptible,
W SS, con la restricción de que no podría exceder 1. Usando una ecuación estándar de
dominancia ( Bourget et al. 2000 , La ecuación 1) y sustituyendo W RS = 1.5 W SS nos ha
permitido resolver por el dominio, h, eficacias a través de (ecuación 2).
WW h= WW +⋅ ( - )
RS SS RR SS (1)
hW
=
SS
(2)
2 (1 - W SS )
Para las simulaciones de dos locus, asumimos que la supervivencia total de selección Bt fue el
producto de la supervivencia conferida por cada locus y que la población de huevo era siempre
en equilibrio de Hardy-Weinberg.
Hemos modelado un rango de eficacia de baja a alta dosis ( tabla 1 ).
Aunque un coste a la resistencia se ha encontrado en aproximadamente dos tercios de los
casos en los que se midió ( Gassmann et al. 2009 ), Omitimos cualquier costo en aras de la
simplicidad. Los costos por lo general más lenta la evolución de la resistencia ( Georghiou y
Taylor 1976 , Comins 1979 ,
Tabashnik y Croft 1982 ).
Demografía
La tasa de crecimiento de la población máxima, R max, fue el producto de la capacidad de
reproducción y supervivencia. R máx representa el factor de crecimiento máximo de plagas en
ausencia de exposición Bt y tenía las unidades adultos / adultos.
las tasas de crecimiento de población realizadas se redujeron de R máx por la supervivencia
dependiente de la densidad entre las larvas. Asumimos que la media poblacional tasa de
supervivencia en ausencia de Bt fue dada por la función de densidad de la dependencia Hassell ( Hassell
1975 ).
NNR 1 + un t )
- segundo
+1
t
= t max ( , (3)
dónde norte es la densidad de población de huevos por planta en el paso de tiempo
t y t + 1, el constante una es un parámetro de escala (unidades = densidad -1),
y segundo es un exponente sin unidades que determina la fuerza con la que la tasa de crecimiento de la
población responde a las desviaciones de la densidad de población de equilibrio. Con segundo  <1, la
supervivencia cambia lentamente con densidad
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Tabla 1. Genéricos Los parámetros de plagas, distribuciones, y los valores se determinó la cantidad de la supervivencia dependiente de la densidad después de que ocurrió la mortalidad

Bt.
parámetros Valores
- segundo

SNW
( )ANW
= (1 + ) . (6)
W SS ,0001-,999 t t

W RS 1,5 × W SS
IRAF 0,001
Los dos modelos realizados de forma idéntica en los cultivos de refugio (sin mortalidad de las toxinas
re 1
de Bt, las ecuaciones (5) y (6) reducen a la ecuación (3)). Pero los modelos tenían diferentes
metro 0.30
respuestas a la densidad de plantas Bt ( Figura 1 ). Supervivencia en plantas nonrefuge fue
R máx 5, 10, 20, 40, o 80
generalmente mayor en el marco del modelo simultáneo, dependencia de la densidad no se produjo
densidad de huevos inicial / campo 0,20 × K Huevos para × individuales y 0,05

K Huevos para los rasgos duales

excepto bajo condiciones muy concurridos (nota en Figura 1 que el Bt supervivencia y la dependencia

K Huevos 4,5 / planta o 18 millones / 50 ha * de la densidad simultánea solapan excepto en alta densidad). Cuando dependencia de la densidad

b ( UC) 0.5 era débil ( segundo  <1, Fig. 1A ), Los dos modelos de dependencia de la densidad podrían conducir a
b ( CC) 1.0 muy diferente supervivencia en plantas Bt. Bajo fuerte dependencia de la densidad ( segundo > 1, Fig.
b ( CAROLINA DEL SUR) 2.0 2B ), Los dos modelos se hicieron más similares. La falta de estudio de la dinámica de la población en

los cultivos Bt significa que no hay evidencia directa para apoyar uno de estos modelos sobre el otro.
segundo, la función dependiente de la densidad Hassell (ecuación 3); CC, la competencia concurso; D,

difusividad; IRAF, frecuencia inicial resistencia alelo; K Huevos, la capacidad de carga por planta; metro, proporción de

dispersión de adultos; R max, tasa de crecimiento de la población máxima (sin unidades); SC, la competencia

scramble; UC, la competencia undercompensatory.

* Asumimos 80.000 plantas de maíz / ha; campos eran 50 ha; por lo tanto, K representa 18 millones de huevos por
campo.
(Compensación insuficiente). Con segundo   = 1, la supervivencia cambia directamente con la densidad de
población (competencia competición). Por último, la segundo > 1, los cambios en la densidad de traer cambios
Dispersión
El cálculo de la dispersión que siguió en el estudio de Martínez y Caprio (2016) .
movimientos Interfield de adultos dispersantes se rigen por un kernel gaussiana
redistribución de dos dimensiones ( Okubo 1980 ), De manera que la proporción, v, de
individuos que se mueven, por ejemplo, X este y campos y Fields fue al norte

amplificados en la supervivencia (sobrecompensación o la competencia scramble). Para asegurar modelos con

diferentes valores de segundo

1 2
- +( xy D
24

vxy
(,)
)/

De otro modo comparables, fijamos la constante de escala, una  a = (7)

re
4 π mi
1 1,
-
segundo

un=R máx
(4)
K dónde re es la constante de difusión con unidades de campos 2 / hora de caminar. Para el movimiento de

adultos neta en el paso de tiempo generacional del modelo, re

está relacionada con el desplazamiento total medio de la dispersión de los adultos ( re),
que aseguró que las densidades de población fueron atraídos a la capacidad de carga, K ( unidades
por D d = 2 π ( Andow et al. 1990 ). Asumimos re  = 1, lo que implica una distancia media de dispersión
de K  = Huevos / planta). Aunque la elección de
2/

de 1,25 campos por generación. Sin embargo, se supone que sólo una fracción de la población, metro, llevó
K tiene poco efecto sobre la dinámica de un modelo determinista, elegimos
a cabo movimientos entre campos. Nosotros fijamos metro   = 0,3 posterior a la dispersión, se asumió
K  = 4,5 huevos / planta. Con 80.000 plantas / ha en un campo de 50 ha, un campo en la capacidad de carga
que todos los adultos mezclaron uniformemente dentro de los campos a través del movimiento trivial ( Southwood
tuvo 18 millones de huevos.
1962 ), Que conduce a apareamiento al azar y una distribución uniforme de los huevos en las plantas de
Se compararon los efectos de dos modos distintos en la que la dependencia de la densidad puede
refugio y nonrefuge en cada campo.
operar en una planta Bt. En el primer modo que probamos, nos imaginamos que la selección y dependencia

de la densidad ocurrieron simultáneamente. Los individuos predestinados a morir a causa de la dependencia

de la densidad basándose en la densidad de huevos podrían morir de Bt, en su lugar. Si la ecuación 3 se

actualiza como NNR diseño y análisis Experimental

t +1
= t max (
NSt ) , dónde SN t( ) se toma la tasa de supervivencia media Aportes de la dependencia Bt y densidad a la evolución de resistencia

sobre todas las personas en función de la densidad de población, a continuación, dependencia de la densidad Examinamos las contribuciones relativas de diferencial Bt supervivencia y la
simultánea está dada por dependencia de la densidad en el aumento de la frecuencia del alelo de resistencia
en un rango de condiciones. La respuesta directa a Bt se definió como el cambio en
• ( + aN t )
- segundo

SN ) 1 min• la frecuencia de resistencia alelo sobre toda la población medida inmediatamente

( t
= , (5)
• W antes y después de la supervivencia Bt-genotipo específico. La contribución de la
dependencia de la densidad de evolución de la resistencia se anotó como la
dónde W es el promedio de supervivencia de la selección por Bt en todos los individuos. Si la supervivencia diferencia en la resistencia a la frecuencia del alelo medido inmediatamente
Bt fue menos de lo proyectado de la dependencia de la densidad, a continuación, la supervivencia no era después de la supervivencia de Bt y de nuevo después dependencia de la
dependiente de la densidad. A la inversa, si menos individuos eran esperar sobrevivir dependencia de la densidad. El uso de simulaciones deterministas con la abundancia continua elimina
densidad de la selección, la probabilidad de un individuo de la supervivencia fue el producto de cualquier deriva genética. La influencia del flujo de genes entre los campos fue
dependencia de la densidad, ( eliminado mediante la simulación de un solo campo.
y su tasa de supervivencia específica del genotipo
+ un t )
- , segundo
1 /W
) (1

en Bt. Por lo tanto, la selección se produjo en cada generación, independientemente de la densidad.

Las simulaciones utilizaron rasgos individuales con un compatible 20% refugio. El modelo de

En el segundo modo, dependencia de la densidad operado de la densidad de larvas dependencia de la densidad simultánea se utilizó con competencia competición. Parámetros variaban

supervivientes Bt. La población siempre experimentó ambos tipos de mortalidad por separado. incluyen eficacia rasgo y la tasa de crecimiento de la población máxima.

Llamamos a este modelo 'finales de acción' porque

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Figura 1. Cambio de la población sobre una generación cuando la mortalidad es impulsado por dependencia de la densidad finales de acción, dependencia de la densidad simultánea, la mortalidad Bt solo, o dependencia de la densidad solos como en las

plantas de refugio. (A) dependencia de la densidad Undercompensating, segundo  = 0,5. competencia (B) Scramble, segundo  = 2. Para ambos paneles,

R máx  = 30, W ss  = 0.01, K  = 4,5 huevos / planta, y la densidad de huevo inicial fue 0,2 × K. Heterocigoto fitness era 1,5 veces el de la aptitud susceptible ( W RS / W SS  = 1,5).

La interacción de la eficacia con las variables dinámicas de población

Un experimento de simulación factorial de cuatro vías se realizó para investigar la respuesta

de la durabilidad a la eficacia Bt, la tasa de crecimiento de la población máxima, y ​la fuerza y ​el
momento de dependencia de la densidad. eficacia Bt osciló desde 0,001 hasta 0,9999
mortalidad de susceptibles, que abarca una dosis casi ineficaz y el estándar EPA para alta
dosis. tasa de crecimiento de la población máxima, R max, varió de 5 a 80 hembras / hembra /
generación, que abarca un crecimiento lento similar a la de gusano de la raíz del maíz del
oeste ( Szalai et al. 2011 ) Y el crecimiento explosivo observado en una amplia gama de plagas
de artrópodos ( Hassell et al. 1976 , Friedenberg et al. 2008 , Caprio et al. 2009 ). La fuerza de
dependencia de la densidad se varió de compensación insuficiente a la competencia scramble
( segundo  = 0,5, 1, 2). El momento de la dependencia de la densidad fue simultánea con la
selección o tardía de acción prolongada, como se describe en la demografía.

Las simulaciones utilizaron rasgos individuales y un refugio 20%. incumplimiento

cultivador con los requisitos de refugio de bloque no fue considerado en nuestras
simulaciones, pero bajaría las estimaciones de durabilidad ( Caprio y Glaser 2010 , Pan et al.
2011 , Martínez y Caprio 2016 ).

De eficacia y dinámica de poblaciones con rasgos piramidal

El tiempo de resistencia se mide en campos con rasgos piramidal y un refugio 5%, en

consonancia con las directrices de refugio para las pirámides en el maíz plantado en el
Cinturón de Maíz norte de los Estados Unidos ( US EPA 2010 ). Durabilidad se midió en un de
tres vías diseño variable factorial R max ( 20 y 80), la eficacia por rasgo (supervivencia = 0,001 a
0,2), y la fuerza de dependencia de la densidad (compensación insuficiente y
sobrecompensación) utilizando el modelo de acción tardía de dependencia de la densidad.
Otros parámetros seguidos tabla 1 .

Control de calidad en el desarrollo del modelo

El código principal para este modelo genérico se basa en un modelo previamente probado y
publicado. Sin embargo, la versión actual fue reexaminado por errores de programación y para
verificar las ecuaciones. Hemos validado que los resultados estaban en el rango esperado
(frecuencias de los alelos de resistencia inicial, la dominación y la mortalidad Bt) para verificar
que la producción se comportaron como se esperaba. El modelo se corrió sin selección durante
100 generaciones para asegurar que la frecuencia del alelo de resistencia no cambió.
frecuencias de Hardy-Weinberg para la generación descendencia se calcularon mano y se
Figura 2. Contribuciones de la dependencia de la densidad y la selección para el aumento de la resistencia alelo
comparan contra la salida del modelo. el crecimiento exponencial de la población se confirmó en
frecuencia bajo diversos supuestos tasa de crecimiento de dosis y. Los resultados mostrados para la competición
ausencia de dependencia de la densidad. Además, todas las simulaciones usando finales de
(competencia b = 1.0) con el modelo simultánea; (A) y (B) HD = 0,9999 y (C) LD = 0,90. aptitud heterocigoto era

1,5 veces mayor que la de la aptitud susceptibles ( W RS / W SS = 1.5). acción

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dependencia de la densidad fueron transversal validado con una reproducción del modelo en La interacción de la eficacia con las variables dinámicas de población
RAMAS IRM, una herramienta de modelado disponible comercialmente ( Friedenberg et al. 2014 ).

Efectos de las tasas de crecimiento de plagas sobre la durabilidad de Bt

Durabilidad muestra el típico relación en forma de U con la dosis ( Tabashnik y Croft 1982 ) En

absoluto, sino la tasa de crecimiento más alta ensayada ( Fig. 3 ). En todos los casos, la durabilidad
resultados
declinó precipitadamente a dosis muy bajas (hasta alrededor W SS  = 0,5). El grado en que la

respuesta evolutiva a la selección y la densidad de la dependencia durabilidad aumenta entonces con nuevos aumentos de dosis dependido tanto en la tasa de

crecimiento máximo de la población y dependencia de la densidad de plantas Bt. La capacidad de

La importancia relativa de los dos factores variaba con el valor de prolongar la durabilidad con un aumento de la dosis disminuye a medida que aumenta R máx. En virtud

R máx y la aptitud del genotipo susceptible (dosis = 1 - W SS). de la competencia concurso, dependencia de la densidad finales de acción produce una durabilidad

dependencia de la densidad fue la principal fuerza evolutiva y contribuyó 0,55 (acumulativo) a menor de moderado a alto de dosis que hizo dependencia de la densidad simultánea ( Fig. 3A vs 3B ).

la tasa de adaptación cuando R máx fue de 40, la dosis susceptible fue 0,9999 ( Fig. 2A ). La En el caso de dependencia de la densidad finales de acción y la tasa de crecimiento máximo más

diferencia en la contribución entre la dependencia de la densidad y la selección se exacerba alta probada, R máx  = 80, el aumento de la dosis no aumentó la durabilidad en el intervalo de dosis

cuando los niveles de resistencia aumentaron (generación 30). En la última generación de la investigado ( Fig. 3A ). Este resultado pone de relieve en particular dos efectos de la dependencia de

simulación, el aumento de la resistencia de los efectos dependientes de la densidad fue de la densidad. En primer lugar, el estado físico de las personas en el refugio se deprime

3,7 veces mayor que la contribución de la selección para resistencia ( Fig. 2A ). La contribución significativamente por el hacinamiento en las altas tasas de crecimiento, y en segundo lugar,

acumulada de dependencia de la densidad y la selección era 80% y 20%, respectivamente ( Fig. liberado de la competencia por eliminación exhaustiva de susceptibles y heterocigotos en las plantas

2A ). En otra simulación altas dosis con una menor tasa de crecimiento, el impacto de la traited, cualquier individuo totalmente resistentes darán cuenta de fitness mayor que la población

dependencia de la densidad se redujo y el de selección elevada (datos no mostrados y refugio. Nuestra frecuencia inicial de la resistencia, 0.001, combinado con nuestra hipótesis de la

similares a Fig. 2B ). densidad de población inicial y plantas por campo, implicaba que las simulaciones comenzaron con

cuatro huevos totalmente resistentes, tres de ellos en plantas Bt. simulaciones adicionales

produjeron una mayor sensibilidad a la dosis a la tasa de crecimiento de la población cuando alelos

La importancia relativa de dependencia de la densidad en un entorno de selección fue de resistencia eran lo suficientemente rara que menos de un huevo totalmente resistente se

disminuida como motor de la evolución de la resistencia cuando la dosis era intermedio (0.90) con esperaba en la población inicial.

una alta tasa de crecimiento de plagas ( R max = 40)

( Fig. 2B ). Con este escenario dosis, la respuesta evolutiva era mucho menos sensible a
la tasa de crecimiento de la población que en el escenario anterior ( Fig. 2A ), Y la
contribución acumulativa a la resistencia era
0.3. Por el contrario, el impacto de la selección se elevó a 0,3 en comparación con el escenario de

dosis alta. En general, la selección en Bt causó 48% del aumento de 0,59 en la resistencia a lo largo Efectos de la fuerza de la dependencia de la densidad sobre la durabilidad de

de 15 generaciones, mientras que la dependencia de la densidad representaba el 52%. Se espera Bt

que la disminución de la importancia de la dependencia de la densidad en una dosis intermedia dada La fuerza de dependencia de la densidad solamente durabilidad afectada en el modelo de

la reducida disimilitud de densidad en refugio y porciones de Bt del campo. dependencia de la densidad finales de acción ( Fig. 4 ). Subcompensaciones mayor durabilidad.

Para nuestro escenario de compensación insuficiente segundo  = 0,5, durabilidad relativa a la

Finalmente, cuando la tasa de crecimiento de la población fue baja ( R máx = 5) y la dosis competencia concurso aumentó con el aumento de la dosis. Este aumento se produjo a una dosis

intermedia (0,90), la selección se convirtió en la fuerza evolutiva dominante tras generación 15 ( Fig. más baja cuando la tasa de crecimiento de la población máxima fue superior. En dosis alta,

2C ). Del aumento de 0,73 en la frecuencia total de resistencia alelo en 25 generaciones, selección compensación insuficiente extendió durabilidad por 41, 61, y 55% a R máx  = 5, 20, y

y dependencia de la densidad representaron el 74% y 26%, respectivamente. La disminución de la

importancia de la dependencia de la densidad a tasas de crecimiento más bajas puede ser 40, respectivamente. competencia Scramble disminuyó durabilidad en el modelo de dependencia de

entendido como impactos reducidos de hacinamiento en la aptitud en el refugio. la densidad finales de acción. Para nuestra competencia scramble con b = 2, durabilidad relativa a la

competencia concurso disminuyó al aumentar la dosis. Al igual que con el efecto de compensación

insuficiente, scramble

Fig. 3. El efecto de la tasa de crecimiento R máx en la durabilidad de Bt con (A) tardía de acción o (B) dependencia de la densidad simultánea para la aptitud varía de 1 a ,0001 (tenga en cuenta que el eje x utiliza una escala Log de [1-dosis]).

Las tasas de crecimiento: R max = 5, 10, 20, 40, y 80; aptitud heterocigoto era 1,5 veces mayor que la de la aptitud susceptibles ( W RS / W SS = 1.5).

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Fig. 4. Fuerza de la dependencia de la densidad expresada en relación a competencia competición para la aptitud varía de 1 a 0,0001 (tenga en cuenta que el eje x utiliza una escala Log de [1-dosis]) cuando la plaga exhibido
undercompensating o competición scramble con diferentes tasas de crecimiento máximo. R max = 5, 20, y 40; undercompensatory la competencia, b = 0,5; CAROLINA DEL SUR, b = 2.0. aptitud heterocigoto era 1,5 veces mayor que la de
la aptitud susceptibles ( W RS / W SS = 1.5). (A) - (C) tarde modelo de acción; (D) - (F) modelo simultánea.

el efecto de la competencia se produjo a una dosis más baja cuando la tasa de crecimiento de la en la durabilidad de una pirámide con la supervivencia susceptible de 0,001 por rasgo

población máxima fue superior. En dosis alta, la competencia scramble acorta durabilidad por 25, independientemente del tamaño de refugio o tasa de crecimiento máximo ( Tabla 2 ). Sin embargo, la

21, y 10% a R máx  = 5, 20, y 40, respectivamente, lo que sugiere que el efecto de la dependencia de durabilidad de un rasgo con una eficacia más moderado de

la densidad overcompensatory disminuye con los aumentos en la tasa de crecimiento de la W ss  = 0,1 fue sensible a la fuerza de la dependencia de la densidad cuando la tasa máxima
población máxima. de crecimiento de la población fue alta y el refugio era grande, la caída de 47% como segundo
se aumentó de 0,5 a 2 bajo una R máx de 80 y un refugio 20% ( Tabla 2 ).

De eficacia y dinámica de poblaciones con rasgos

piramidal
Discusión
Al igual que con los rasgos Bt individuales, la durabilidad de las pirámides era una función en forma

de U de la dosis; tiempo de resistencia fue más corto para la eficacia rasgo intermedio ( W SS = 0,2-0,8). Nuestras simulaciones sugieren que la influencia de la dinámica de la población en la evolución de la

las tasas de crecimiento máximas más altas redujeron la durabilidad de las pirámides de W SS < 0.50 por resistencia puede ser tan importante como la de la dosis para ambos caracteres individuales y

rasgo ( Tabla 2 ). Por ejemplo, plagas con un refugio 20% y la alimentación competencia scramble en pirámides. De los factores investigados, la tasa de crecimiento de la población máxima tuvo la mayor

una pirámide con la supervivencia susceptible de 0,05 por rasgo tenían un tiempo de 72% más corta influencia sobre la durabilidad en cualquier dosis dada y modula las contribuciones relativas de la

a la resistencia con un crecimiento máximo de la población de 80 en lugar de 20. Este efecto del selección directa e indirecta ejercida por las toxinas de Bt. Estos resultados corroboran los estudios

tamaño de decirse de 5 % refugios, así ( Tabla 2 ). previos de la función de la dependencia de la densidad en la evolución de la resistencia (revisado en Onstad

et al. 2014 ). Además, hemos encontrado que la fuerza de la dependencia de la densidad tuvo un

efecto no trivial en la durabilidad, pero la presencia de estos efectos depende del tamaño del refugio y

El efecto de la fuerza de la dependencia de la densidad en la durabilidad dependía de tasa la forma en dependencia de la densidad trabajó en plantas Bt. Con dosis de un foco central

máxima de crecimiento, la eficacia rasgo, y el tamaño de refugio. Por ejemplo, la fuerza de

dependencia de la densidad casi no tenía efecto

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Tabla 2. Durabilidad (años) de una pirámide en función de la tasa máxima de crecimiento de la población, la fuerza de la competencia, y la eficacia rasgo en dependencia de la densidad finales de acción
Refugio R máx Fuerza 0.2
20% 20 subcompensaciones 30
la competencia Scramble 23
20% 80 subcompensaciones 28
la competencia Scramble dieciséis
5% subcompensaciones 17
la competencia Scramble 15
La eficacia de los dos rasgos era igual. La resistencia se confiere por un único locus bi-alélica por rasgo. La aptitud relativa de heterocigotos individuales fue de 1,5 para cada rasgo. compensación insuficiente, segundo  = 0,5. la competencia
Scramble, segundo  = 2. Las simulaciones se inició con abundancia de huevos en 0,05 × K Huevos.
en el diseño de los híbridos transgénicos pesticidas y un componente importante de la estrategia /
refugio de alta dosis, puede ser productiva para ampliar el concepto de dosis alta para incorporar
contexto de la población.
Hemos observado los mayores efectos de la dependencia de la densidad a altas tasas de
crecimiento demográfico, como máximo, donde el hacinamiento en el refugio y el alto potencial
reproductivo de los supervivientes en las plantas traited condujo a la rápida evolución de la resistencia,
incluso para los rasgos verdaderos alta dosis. El rango de tasas de crecimiento examinamos tiene
relevancia en el mundo real. Algunas plagas de insectos tienen un potencial de crecimiento dramático.
Por ejemplo, Leptinotarsa ​decemlineata ( Say) (Coleoptera: Chrysomelidae) en la patata puede aumentar
su abundancia 75 veces a baja densidad ( Hassell et al. 1976 ). Otras plagas principales tienen mucho
más moderadas tasas de crecimiento, tales como
Diabrotica virgifera virgifera LeConte (Coleoptera: Chrysomelidae), que puede aumentar de
menos de 5 veces por generación ( Szalai et al. 2011 ). El mismo rasgo hipotético
probablemente conduciría a radicalmente diferente durabilidad en estas dos especies,
aunque se encontró con la definición estándar de alta dosis.
Estudios previos han señalado la influencia de la fuerza de la dependencia de la densidad en la
evolución de la resistencia, encontrando que subcompensaciones generalmente da mayor
durabilidad que la competencia scramble ( Comins 1977 , Mayo y Dobson 1986 ). Hemos observado
que esta influencia no siempre puede existir. Si la reducción de la densidad de población por Bt
silencia los procesos dependientes de la densidad en las plantas nonrefuge, entonces la fuerza de
dependencia de la densidad no afecta a la tasa de evolución de la resistencia. Nuestro modelo de
dependencia de la densidad simultánea es sólo un ejemplo de cómo la supervivencia de las plantas
Bt podría ser insensible a la densidad de población. Otro ejemplo sería dependencia de la densidad
umbral, en el que la supervivencia es constante en condiciones de poca gente ( Hibbard et al. 2010 ).
Debido a la dependencia de la densidad puede surgir de una serie de diferentes factores ecológicos,
incluidos los competidores, las defensas de la planta huésped, depredadores y patógenos y en
diferentes momentos de la historia de vida ( Stiling 1988 , Cornell y Hawkins 1995 ), Es posible que la
orientación de mortalidad Bt, por ejemplo, larvas temprana podría exponer procesos dependiente de
la densidad entre larvas tarde-instar que se oscurecían previamente. Nuestros resultados revelan
una necesidad de investigación para determinar el tiempo y los mecanismos de dependencia de la
densidad de plagas en plantas huésped de Bt, especialmente cuando la tasa de crecimiento
intrínseca es alta.
rasgos piramidal muestran una menor sensibilidad a los detalles de la dinámica de la
población. Mientras que la tasa de crecimiento máximo de población era todavía importante, la
fuerza de la dependencia de la densidad sólo afectó a la durabilidad de la pirámide en el tamaño
más grande refugio examinamos. En Estados Unidos, las directrices permiten un refugio 5% en el
maíz pirámide con la excepción del sur de Estados Unidos, donde se requiere un refugio bloque de
20% ( US EPA 2010 ), Que parecen ser tan pequeñas que apiñamiento severo no ocurriría excepto
en las tasas de crecimiento de la población extremas. Pirámides también anuló la diferencia en la
durabilidad y la competencia entre subcompensaciones scramble cuando tenían rasgos dosis más
altas. En la ausencia
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7
Eficacia por rasgo
0.1 0.05 0.01 0,001
59 170 2178 47843
56 169 2179 47844
36 61 554 11953
19 47 548 11952
19 37 454 10055
17 40 462 10063
de un efecto de la fuerza de la dependencia de la densidad, nuestro estudio sugiere que la gestión de
resistencia a los insectos no es necesario tener en cuenta los detalles de la dependencia de la densidad
de las plantas nonrefuge para los rasgos piramidal.
Dada la importancia de la densidad de crecimiento de la población dependiente, es probable que
las innovaciones en IRM surgirán de una mayor comprensión empírica de la dinámica de población
de plagas agrícolas. El estándar para la dosis alta, 0,01% de supervivencia de personas susceptibles,
se codificó en cinco recomendaciones proporcionadas por un grupo de asesoramiento científico a la
EPA ( US EPA FIFRA SAP 1998 ). Si bien este nivel de eficacia demostró duradera en la mayoría de
los escenarios que hemos explorado, eventos transgénicos en el mundo real no parecen lograr un
rendimiento formal de dosis alta frecuencia ( Carrière et al. 2015 ). Del mismo modo, aunque nos
encontramos en simulaciones adicionales (no mostrados) que la menor frecuencia inicial de la
resistencia reduce la sensibilidad de la durabilidad a velocidad máxima de crecimiento de la
población, IRM no puede confiar en la esperanza de condiciones ideales de susceptibilidad.
Pirámides ayuda para abordar el problema de la frecuencia del alelo de resistencia al hacer
heterocigotos completos o genotipos de resistencia extremadamente raros ( Ives et al. 2011 ). Sin
embargo, este beneficio teórico acumula sólo si la resistencia a las características de los
componentes no es ya común.
Dinámica de la población presentan un reto difícil para el manejo de resistencia de Bt. tasa
de crecimiento de la población de una plaga puede variar geográficamente ( Chen et al. 2014 ) Y
temporalmente ( Szalai et al. 2011 ), Debido tanto a los sucesos aleatorios y factores medibles,
tales como la temperatura ( Philipp y Watson 1971 ). Además, los efectos de la dieta en el
crecimiento somático y fecundidad ( Fleischer y Gaylor 1988 , Chen y Parajulee 2010 , Jha et al.
2012 ) Puede alterar el potencial de crecimiento de la población de cohortes sucesivas que
utilizan diferentes anfitriones ( Caprio et al. 2009 ). El mecanismo de la dependencia de la
densidad puede ser diferente en diferentes hosts, así ( Stiling 1988 ), Dando lugar a diferentes
fuerzas y temporización relativa a la selección. Un signo de esperanza para la integración de los
modelos dinámicos de población predictivo en IRM se puede encontrar en un meta-análisis de
varios D. virgifera virgifera estudios ( Hibbard et al. 2010 ), Que mostró un patrón consistente de
supervivencia inmaduro dependiente de la densidad a pesar de diferencias en la supervivencia
máxima entre los estudios.
Estudios previos han sugerido que la dosis podría ser adaptado al contexto agrícola. Tabashnik
y Croft (1982) propusieron que los plaguicidas de baja dosis deben ser preferidos sobre
tratamientos intermedios y altas dosis en ausencia de un refugio. A Bt producto de baja dosis
puede no ser una opción atractiva para los productores, sin embargo, debido a un mayor riesgo
de daños a los cultivos o la necesidad de química adicional de pulverización para controlar la
densidad de plagas. Para pesticidas rociados tradicionales, la dosis más baja para lograr
densidades de plaga objetivo es óptima en términos de coste, control y manejo de la resistencia
( Comins 1979 ). Sin embargo, la dosis de un híbrido Bt se fija desde la perspectiva del productor
y no puede ser manipulado para responder a los brotes de plagas. pesticidas rasgos
transgénicos son estrategias profilácticas, por definición, y el propósito de
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proporcionar un control en todos los niveles posibles de poblaciones de plagas, por lo que una alta eficacia
esencial.
En algunos casos, el mismo insecto en diferentes cultivos podría experimentar muy
diferentes regímenes de mortalidad dependiente de la densidad. Por ejemplo, en el algodón
convencional, Heliothines ( Helicoverpa zea ( Boddie) [Lepidoptera: Noctuidae] y (Heliothis
virescens Fabricius) [Lepidoptera: Noctuidae]) se tratan a niveles tan bajos como 4 larvas por 100
plantas, evitando de este modo la mortalidad dependiente de la mayor densidad. A diferencia de, H.
zea es poco probable que se rocía en el maíz convencional. Si las larvas múltiples infestan el
mismo oído, el canibalismo puede dar ( Storer et al. 2001 ), Por lo general con sólo una o dos
sobrevivientes. Esta mortalidad dependiente de la densidad extensa podría acelerar la evolución
de la resistencia en H. zea al maíz transgénico, lo que lleva a la resistencia en híbridos de algodón
con rasgos similares.
Si los altos niveles de mortalidad dependiente de la densidad amenazan las estrategias de
manejo de resistencia para algunas especies, entonces una posible respuesta sería reducir la tasa
de crecimiento neto de la especie, también conocida como MIP o la gestión integrada de plagas.
Estrategias como la rotación de cultivos, cultivos trampa, confusión sexual, comunicados de
enemigos naturales, la liberación de machos estériles, etc., siempre y cuando las poblaciones de
impacto en campos Bt y refugios por igual, reducirían la tasa de crecimiento neto de las especies
objetivo y, potencialmente, la mayor duración posible de cultivos transgénicos ( Carrière y Tabashnik
2001 , Crowder et al. 2005 , Onstad 2008 ,
Onstad et al. 2011 ). Incluso oversprays insecticidas actuarían para disminuir la tasa de crecimiento
neto de la especie, aunque introducen costo, las preocupaciones ambientales, y las luchas con la
resistencia a la química que incorporados a las plantas-protectores estaban destinadas a evitar. Por
último, el control de las densidades de refugio, incluso si su objetivo es aumentar la aptitud de las
plagas susceptibles, puede apelar a los productores afectados que las plantas de refugio son una
inversión de sacrificio. Por lo tanto, los principios de IPM todavía son relevantes en una edad de
cultivos transgénicos) ( Onstad et al. 2011 ).
Expresiones de gratitud
Agradecemos a J. Schneider para prestar su experiencia ecológica y matemática y R. Luttrell, F.
Musser, y A. Catchot para su revisión del trabajo original publicado en la disertación. J. Leahy y A.
Reynolds proporcionado valiosos comentarios sobre una versión anterior del manuscrito. También
gracias a dos revisores anónimos por sus comentarios. Las opiniones, conclusiones y
recomendaciones expresadas en esta publicación son las de los autores y no reflejan
necesariamente los puntos de vista de la Agencia de Protección Ambiental de Estados Unidos.
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