Introducción a los Virus Vegetales, el Enemigo

Invisible
Gergerich, R.C., and V. V. Dolja. 2006. Introducción a los Virus Vegetales, el Enemigo Invisible. Trans. Silvina L. Giammaría.
2008 The Plant Health Instructor. DOI: 10.1094/PHI-I-2008-0122-01

1 2
Rose C. Gergerich and Valerian V. Dolja

1
Department of Plant Pathology, University of Arkansas, Fayetteville, AR
2
Department of Botany and Plant Pathology, Oregon State University, Corvallis, OR

Traducción: Silvina L. Giammaría. Sección Fitopatología. Estación Experimental Agroindustrial

“Obispo Colombres”, Las Talitas, Tucumán, Argentina.

Traducción revisada por: Margarita Licha. Lead Plant Pathologist – Fruits. USDA, APHIS, PPQ, PSPI,
PGPQ, Beltsville, MD, USA

Introducción
Los virus son patógenos infecciosos demasiado pequeños para ser vistos en el microscopio de luz, pero
que a pesar de su tamaño son capaces de causar un caos. Las formas más simples de virus están
compuestas por una pequeña porción de ácido nucleico rodeado de una cubierta proteica (o envoltura
proteica o cápside). Como en el caso de otros organismos, los virus portan información genética en sus
ácidos nucleicos, los cuales típicamente codifican tres o más proteínas. Todos los virus son parásitos
obligados que dependen de la maquinaria celular de sus hospedantes para reproducirse. Los virus no
son activos fuera de sus hospedantes (o huésped u hospedero), lo cual ha llevado a que muchos
sugieran que no son organismos vivos. Todos los tipos de organismos vivos incluyendo animales,
plantas, hongos y bacterias son hospedantes de virus, pero la mayoría de los virus infecta solo un tipo
de hospedante. Los virus causan muchas e importantes enfermedades vegetales y son responsables
por pérdidas en el rendimiento y la calidad de los cultivos en todas partes del mundo.

El objetivo de este capítulo es brindar una sinopsis del fascinante mundo microscópico de los virus
vegetales y describir el concepto básico de virus, la estructura de las partículas y genomas virales, los
ciclos de vida de los virus, la evolución y diversidad de los virus vegetales, así como también las más
comunes presentaciones/manifestaciones de las enfermedades virales en plantas y los principales
enfoques para el manejo de las mismas. Esperamos poder transmitir al lector nuestra frustrante
admiración por estos pequeños patógenos y su éxito en la manipulación de sus hospedantes.

Historia
Los comienzos de la virología vegetal se remontan a finales del siglo XIX, cuando el microbiólogo
holandés Martinus Beijerinck y el científico ruso Dmitrii Iwanowski investigaban la causa de una
misteriosa enfermedad del tabaco (Scholthof 2001). Estos investigadores, en forma independiente,
describieron un agente inusual que causaba la enfermedad del mosaico en tabaco (Zaitlin, 1998). Lo
que distinguía a este agente de otros agentes causales de enfermedades era su tamaño mucho menor
al de otros microorganismos. Este agente, posteriormente denominado “virus del mosaico del tabaco”
(Tobacco mosaic virus, TMV), fue el primer virus en ser descrito. Desde entonces, un gran número de
diversos virus han sido encontrados en plantas, animales, hongos y bacterias. El número actual de virus
reconocidos es cerca de 4,000, de los cuales cerca de 1,000 son virus vegetales. La principal razón por
la cual estudiamos los virus vegetales es el impacto negativo que las enfermedades virales tienen en la
producción de los cultivos. Históricamente, los virus han sido percibidos como una amenaza casi
exclusiva a la sanidad humana, animal y vegetal. Sin embargo, los recientes progresos como resultado
de un mayor entendimiento de las interacciones virus-hospedante han transformado a los virus en
importantes herramientas biomédicas y biotecnológicas. Por ejemplo, los virus vegetales se usan para
producir en las plantas grandes cantidades de proteínas de interés (Pogue et al. 2002) y para desarrollar
vacunas seguras y de bajo costo contra virus humanos y animales (Walmsley and Arntzen 2000).

Biología Básica
Los virus representan no sólo otro grupo de patógenos, sino una forma de vida fundamentalmente
diferente. A diferencia de otros organismos vivos, los virus son no-celulares. En contraste a las células,
que se multiplican dividiéndose en células hijas, los virus se organizan a partir de sus propios
componentes estructurales. Las partículas virales maduras están inactivas; se activan y replican sólo
dentro de las células infectadas. En otras palabras, los virus son parásitos obligados que no pueden ser
mantenidos en los medios de cultivos apropiados para células bacterianas, fúngicas, vegetales o
animales. Todos los virus están desprovistos de las maquinarias celulares para sintetizar proteínas y
producir energía. Como regla general, las partículas virales son inmóviles fuera del hospedante
infectado; necesitan de la ayuda de otros organismos o del ambiente para su diseminación.

Morfología
Hay un simple principio estructural que se puede aplicar virtualmente a cualquier virus en su forma
madura. Las partículas virales (viriones) están compuestas por dos partes principales: el genoma
compuesto de ácido nucleico, y una cubierta proteica, la cual proteje la particula viral. Además, algunas
partículas virales están recubiertas por una membrana externa compuesta de lípidos y proteínas (o
membrana lipoproteica). Las cubiertas proteicas (o cápsides) de los virus vegetales se ensamblan
siguiendo uno de dos tipos fundamentales de simetría. El primer tipo de virión es helicoidal (casi
elongado). Hay dos variantes principales de virus elongados: los “bastones” (o barra o vara) rígidos
(Figura 1) y los filamentos flexuosos (Figura 2). En ambas variantes, el ácido nucleico está altamente
organizado: toma la misma conformación helicoidal que la cápside proteica. El segundo tipo de partícula
viral es icosaédrica (casi esférica, Figura 3); las variantes de esta forma básica incluyen a los viriones
baciliformes (Figura 4) y los viriones gemelos compuestos por la unión de dos icosaedros incompletos
(Figura 5). En los viriones icosaédricos, el ácido nucleico genómico forma una esfera parcialmente
organizada dentro de la cápside proteica. Tanto los viriones icosaédricos como los elongados pueden
auto-ensamblarse en un tubo de ensayo si el ácido nucleico y las subunidades proteicas se incuban bajo
condiciones.

Figura 1 Figura 2
 Figura 3 Figura 4

Figura 5
Los virus son los organismos conocidos más pequeños. El diámetro típico de un virus vegetal esférico
es aproximadamente 30 nm. La partículas rígidas, en forma de bastón, del TMV miden 300 x 18 nm y
consisten de un genoma de ARN de alrededor de 6,400 nucleótidos encapsulados por 2,130 copias de
la cubierta proteica del TMV. Algunos de los virus filamentosos alcanzan una longitud cercana a los
2000 nm o 2 µm. A modo de comparación, el tamaño típico de una célula de mesófilo foliar mide
alrededor de 50 µm.

Replicación
Como en cualquier otro organismo, la información para la replicación de los virus está contenida dentro
de sus genomas (Figura 6).

Figura 6
Aunque el material genético de la mayoría de los organismos consiste en ADN de cadena doble
(ADNcd), solo una minoría de los virus vegetales posee genomas de ADNcd. Los genomas de otros
virus vegetales están compuestos de ADN de cadena simple (ADNcs). Sin embargo, la mayoría de los
virus vegetales no utilizan ADN en ningún momento. En cambio, los genomas de casi todos los virus
vegetales están constituidos de ARN. La mayoría de estos genomas están compuestos de ARN de
cadena simple (ARNcs) que tienen la misma polaridad (sentido positivo) que las moléculas de ARN
mensajero de la célula. Algunos virus de ARN utilizan ARNcs de polaridad negativa, y algunos otros
tienen genomas compuestos de ADNcd. Debido a la enorme variabilidad en la naturaleza del material
genético de los virus, los ciclos replicativos de diferentes virus son frecuentemente muy distintos entre
sí.
Dado que los virus vegetales son parásitos biotróficos obligados, sus ciclos de vida comienzan con la
penetración del virión a la célula. Los virus vegetales no pueden penetrar por sí solos la cutícula y la
pared celular de las plantas. Se cree que el virión ingresa al citoplasma de la célula en forma pasiva, a
través de heridas causadas por daño mecánico en la cutícula y pared celular. El paso siguiente en la
infección viral es la remoción parcial o total de la cubierta proteica del virión en el citoplasma. Luego, la
célula interviene en la expresión del genoma viral proveyendo un aparato de transcripción (para los virus
de ADN) y un aparato de traducción (para todos los virus). Los virus de ADN deben ser transportados al
núcleo para la transcripción y de esta manera tener acceso a las proteínas celulares necesarias para la
producción de ARN mensajero a partir de ADN viral. La traducción de ARN viral en el citoplasma
produce proteínas virales que son necesarias para completar el ciclo de vida del virus.

Todos los virus deben formar al menos tres tipos de proteínas: proteínas de replicación esenciales para
la producción de ácidos nucleicos, proteínas estructurales que conforman la cubierta proteica y otros
componentes de los viriones, y proteínas de movimiento que sirven de intermediarias en el transporte de
los virus entre las células vegetales (Figura 6). Las proteínas de replicación viral se combinan con las
proteínas celulares para producir un complejo de proteínas que fabrican múltiples copias del genoma
viral. Estos nuevos genomas interactúan con las proteínas estructurales para formar nuevos viriones. El
siguiente diagrama (Figura 7) ilustra los pasos que se dan dentro de la célula durante la replicación del
virus del mosaico del tabaco (TMV).

Figura 7
El paso siguiente en el ciclo de reproducción viral es el movimiento del virus a las células vecinas.
Dependiendo del tipo de virus, el transporte de los genomas virales o los viriones a las células vecinas
se produce a través de pequeños canales, llamados plasmodesmos, que forman conexiones entre las
células. Muchos virus producen proteínas de movimiento que modifican los canales plasmodesmáticos y
posibilitan el movimiento viral hacia las células circundantes. El siguiente diagrama (Figura 8) ilustra el
movimiento de TMV desde una célula infectada hacia una célula vecina.

Figura 8
El proceso de movimiento de célula a célula es relativamente lento: el tiempo de multiplicación viral en
una célula y su posterior movimiento a otra varía entre una y varias horas. Para poder colonizar
exitosamente toda la planta, el virus necesita ingresar al sistema vascular. El proceso de transporte
sistémico o de larga distancia normalmente se da a través de los tubos cribosos del floema, donde los
virus se mueven pasivamente con el flujo de fotosintatos. Luego de una dispersión viral sistémica
relativamente rápida (centímetros por hora) en el floema, el virus pasa del floema a las células
circundantes, donde se reproduce y disemina moviéndose de célula a célula. El tiempo entre la infección
inicial de una o pocas células y la infección sistémica del hospedante varía entre unos pocos días a
pocas semanas, dependiendo del virus, el hospedante y las condiciones ambientales. La transmisión de
un virus de una planta a otra (ver sección supervivencia y diseminación) completan el ciclo de vida del
virus.

Sistemática
Idealmente, la sistemática (el estudio de las distintas clases de organismos y las relaciones entre ellos)
debería reflejar la historia evolutiva de las especies biológicas. Dicha historia puede construirse a través
del análisis de antecesores fósiles y por la comparación de los genes de organismos existentes (análisis
filogenéticos). Debido a que no hay registros fósiles virales, su evolución puede reconstruirse con cierta
certeza solo a través de análisis filogenéticos. Este tipo de análisis tiene una resolución relativamente
buena a niveles taxonómicos intermedios, tales como género y familia del virus. Sin embargo, debido a
la propia naturaleza de las formas de vida virales, se vuelve más complicado o aún poco factible a
niveles inferiores (especie) o superiores. Debido a que los virus presentan altas tasas de replicación y
mutación, cada ciclo replicativo produce un número de variantes genéticamente similares pero no
idénticas. La posterior selección y evolución de estos genomas levemente diferentes da como resultado
un continuo de variantes que van desde mutaciones puntuales hasta cepas virales. A diferencia de los
organismos celulares, los cuales parecen haberse originado a partir de un ancestro común, es muy
factible que los virus hayan tenido orígenes múltiples. La diversidad de orígenes de los distintos grupos
de virus permite que su clasificación evolutiva pueda hacerse solo dentro de ciertos tipos de virus, tales
como los virus que tienen genomas de ARN de sentido positivo, o los virus de genomas pequeños de
ADNcs.

Al considerar la clasificación de los virus vegetales, no debemos olvidar que el primer virus vegetal fue
purificado y caracterizado a mediados de 1930. Anteriormente, la mayoría de los virólogos vegetales
daban nombre a los virus en base al hospedante en el cual el virus había sido encontrado y de acuerdo
al tipo de síntoma que ese virus causaba en dicho hospedante. Por ejemplo, el virus del tabaco del
mosaico fue descrito por primera vez en plantas de tabaco, en las cuales inducía un mosaico en las
hojas (Figura 9). Los nombres de los virus son usualmente expresados como acrónimos (nota del
traductor: derivados de sus siglas en inglés); por ejemplo el “virus del tabaco del mosaico” es abreviado
TMV (del inglés Tobacco mosaic virus), y el “virus del marchitamiento moteado del tomate” es abreviado
TSWV (del inglés Tomato spotted wilt virus). Los nombres de muchos géneros y familias de virus
derivan de algún virus importante dentro de la familia. Por ejemplo, el nombre de la
familia Bromoviridae deriva del Brome mosaic virus, el cual está en dicha familia.

Figura 9
Las mayores subdivisiones de virus vegetales están definidas por la constitución química de sus
genomas (Plant Viruses Online http://image.fs.uidaho.edu/vide/refs.htm ). En general, la mayor parte de
los virus vegetales poseen genomas de ARN de cadena simple de sentido positivo, y estos virus reciben
entonces el nombre de virus de ARN de cadena positiva. Dentro de esta categoría, existen numerosos
ejemplos de familias de virus de importancia económica, tales comoBromoviridae, Closteroviridae,
Luteoviridae, y Potyviridae. Relativamente pocos virus vegetales, tales como las
familias Bunyaviridae y Rhabdoviridae poseen genomas de ARN de sentido negativo.Reoviridae es la
familia más grande de virus de ARN de doble cadena. Solamente los virus de la
familia Caulimoviridae (también conocidos como para-retrovirus), poseen genomas de ADN de doble
cadena y para su replicación es necesaria la presencia de un ARN intermediario. Los verdaderos virus
vegetales de ADN están dentro de la familia Geminiviridae, la cual es muy amplia y tiene gran
importancia económica. Estos virus poseen genomas de ADNcs, y tienen un ADNcd intermediario en
sus ciclos de vida (Hull 2002). Las relaciones evolutivas entre de los virus de cadena positiva, los de
cadena negativa y los virus de ARNcd, así como en los para-retrovirus y los virus de ADNcs son
extremadamente distantes y probablemente inexistentes.

Supervivencia y diseminación
La supervivencia a largo plazo (incluso por décadas) de relativamente pocos virus, tales como TMV, se
da en el ambiente o por la transmisión mecánica pasiva de una planta a otra (Ford and Evans, 2003). La
mayoría de los virus vegetales son transmitidos en forma activa de una planta infectada a otra sana por
un organismo vivo, llamado vector. Los artrópodos herbívoros, nematodos, y hongos fitófagos son los
principales tipos de vectores de virus vegetales (Walkey, 1991). Entre ellos, los áfidos y las moscas
blancas (Figuras 10A, B, C) tienen la capacidad de transmitir el mayor número de especies de virus. La
mayoría de los virus se transmiten activamente por vectores a plantas sanas en cuestión de segundos,
horas o días. Además, algunos virus se transmiten a partir plantas infectadas cuando éstas son
propagadas vegetativamente, por ejemplo, como tubérculos o injertos. También, puede haber
transmisión “vertical” a partir de semillas o polen de plantas infectadas. Este tipo de transmisión es
particularmente importante para la supervivencia invernal de los virus.

Figura 10
La transmisión de los virus a través de un vector es un proceso sumamente específico. Cada virus
puede transmitirse solamente por un tipo de vector (por ejemplo, áfido) y no por otro (por ejemplo,
mosca blanca). Contrariamente, cada especie de vector (por ejemplo el áfido verde del duraznoMyzus
persicae) puede transmitir algunos virus (por ejemplo, el virus amarillo de la remolacha, oBeet yellow
virus) pero no otros (por ejemplo, el virus de la tristeza de los cítricos, o Citrus tristeza virus), a pesar de
que estos virus son genéticamente muy similares entre sí.

La interacción entre un virus y su vector especifico, y que da como resultado la transmisión viral, varía
entre diferentes vectores. Las relaciones que se dan entre los virus y sus vectores son complejas y de
gran interés para los virólogos vegetales ya que los vectores proveen el principal modo de dispersión de
muchos de los virus que causan importantes pérdidas económicas. Para algunas combinaciones de
virus-vector, la interacción entre el virus y su vector es muy superficial y es el resultado de la fijación del
virus a las superficies externas de las partes bucales del vector. Por ejemplo, los virus del
genero Potyvirus producen una proteína especial llamada componente ayudante (“helper component”)
que actúa como adhesivo entre los viriones y los estiletes de los áfidos. En este caso, la adquisición del
virus a partir de plantas infectadas y la inoculación del virus en plantas sanas toma de segundos a
minutos (Pirone and Blanc, 1996). Contrariamente, los virus de la familia Luteoviridae circulan en sus
vectores (áfidos) moviéndose a través de la pared intestinal (o: hemocel) hacia la cavidad corporal, y
recién así pasa a la saliva del áfido (Figura 11).

Figura 11
A estos virus, les toma cerca de 12 horas circular dentro de su vector (áfido) antes de poder ser
transmitidos a otra planta (Gray and Gildow, 2003). Para otros vectores de virus vegetales, la relación es
muy “íntima” y los virus en realidad se multiplican dentro de las células de sus insectos vectores. Por
ejemplo, el virus del marchitamiento moteado del tomate (Tomato spotted wilt virus) se multiplica en las
células de su vector (thrips), y una vez que los thrips adquieren el virus lo pueden transmitir mientras
vivan (Sherwood et al. 2003). A estos virus vegetales que se multiplican en sus insectos vectores se los
consideran virus de plantas y de insectos simultáneamente. Debido a que las prácticas de manejo de
enfermedades con frecuencia están diseñadas para controlar a los vectores, entender el proceso de
transmisión viral es de suma importancia para el desarrollo de estrategias efectivas de manejo de
enfermedades causadas por virus vegetales.

Viroides: Ácidos nucleicos infecciosos

Los viroides son ARNs infecciosos capaces de producir numerosas enfermedades vegetales de
importancia económica (Hull 2002). Estos patógenos son similares a algunos virus vegetales ya que su
genoma contiene ARN, pero difieren de los virus de ARN en dos aspectos fundamentales. Primero, los
viroides están compuestos de ARNs ”desnudos”, es decir, no poseen cubierta proteica. Segundo, los
viroides no producen ningún tipo de proteínas cuando infectan a una célula vegetal, más allá de que
estén formados por ARN. El genoma de los viroides es una molécula de ARN pequeña y circular que
contiene entre 246 y 375 nucleótidos. Aunque los viroides no producen sus propias proteínas, son
capaces de usar la maquinaria celular del hospedante para reproducir su propio ARN y moverse dentro
de otras células para luego infectar a toda la planta.

Muchos años antes de que se descubriera que los viroides son patógenos especiales y diferentes a los
virus vegetales, las enfermedades causadas por viroides eran clasificadas como enfermedades virales.
Una razón para esta confusión es que los tipos de síntomas inducidos por viroides en las plantas son
similares a aquellos inducidos por virus vegetales. Estos síntomas pueden verse listando los nombres
imaginarios otorgados a ciertos viroides (cabe mencionar que los viroides se nombran de manera similar
a los virus vegetales, con la diferencia de que el nombre terminar en “d”): el viroide del tubérculo
ahusado de la papa (Potato spindle tuber viroid, PSTVd), el viroide de la piel cicatrizada de la manzana
(Apple scar skin viroid, ASSVd) (Figura 29), el viroide de la quemadura de sol del aguacate (o palto)
(Avocado sunblotch viroid, ASBVd), y el viroide del cancro pustuloso de la pera (Pear blister canker
viroid, PBCVd) A pesar de ser muy pequeños, la importancia económica de los viroides puede resultar
devastadora. Se estima que más de 30 millones de palmas cocoteras en las Filipinas han muerto como
resultado de la enfermedad causada por el viroide cadang-cadang del cocotero (Coconut cadang-
cadang viroid, CCCVd) (Figura 30 ).
 Figura 29 Figura 30

Los viroides se clasifican en dos grandes familias, Pospoviroidae y Avsunviroidae, dependiendo del
lugar de la célula en el cual se replica el viroide (Tabler and Tsagris, 2004). Los viroides de la
familiaPospoviroidae se replican en el núcleo mientras que los viroides de la familia Avsunviroidae se
replican el cloroplasto. Debido a que los viroides no producen ninguna de sus propias proteínas,
dependen de alguna de las ARN polimerasas de la planta y de otras proteínas vegetales para su
replicación.

Las pruebas de diagnóstico que se utilizan para la detección de viroides no están basadas en ensayos
inmunológicos debido a que los viroides no producen ninguna proteína durante la infección. Los
protocolos de diagnóstico para los viroides se basan en ensayos biológicos, tales como la transmisión
mecánica a plantas indicadoras que producen síntomas de utilidad diagnóstica, y en técnicas de
detección basadas en el ARN del viroide. Las pruebas basadas en los ácidos nucleicos incluyen la
electroforesis en gel para detectar el ARN del viroide, pruebas de hibridación de ácidos nucleicos y
pruebas por la reacción en cadena de la polimerasa (PCR).

Los viroides se diseminan de una planta a otra a través de propagación vegetativa, contaminación
mecánica, por polen o por semilla. Las estrategias de manejo de enfermedades causadas por viroides
son similares a aquellas usadas para las enfermedades virales, e incluyen el uso de material de
propagación y semilla libre de viroide, la prevención de contaminación mecánica y el uso de plantas
resistentes a la infección de viroides.

Conclusiones
Los virus vegetales y los viroides son grupos de agentes fitopatógenos diversos e inusuales que infectan
y causan enfermedades en muchos cultivos vegetales. Debido a que estos patógenos dependen de la
maquinaria celular normal de sus hospedantes para poder reproducirse, es difícil eliminarlos sin dañar al
hospedante. Por lo tanto, la mayor parte de estrategias de manejo para las enfermedades causadas por
virus vegetales y viroides están apuntadas a prevenir la infección de la planta.

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