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ORIGINALES

Bases neurales de las emociones negativas:


reevaluacin y supresin de las emociones
negativas
Philippe R. Goldin, Kateri McRae, Wiveka Ramel y James J. Gross
Department of Psychology. Stanford University. Stanford. California. Estados Unidos.

Fundamento: Se considera que las estrategias de y la supresin en la experiencia, la conducta facial y


regulacin de las emociones difieren en cundo y la respuesta neural relacionadas con las emociones, y
cmo influyen en el proceso generador de una destacan las fascinantes diferencias en la dinmica
emocin. Sin embargo, hasta la fecha, en ningn temporal de estas dos estrategias de regulacin de las
estudio se ha investigado directamente las bases emociones.
neurales de dos estrategias opuestas de regulacin de
Palabras clave:
las emociones (es decir, cognitiva contra conductual). Amgdala. Control cognitivo. Emocin. Regulacin de las emociones.
En el presente estudio se utiliz resonancia magntica RMf. nsula.
funcional (RMf) para examinar la reevaluacin
cognitiva (una estrategia cognitiva que se considera
que influye precozmente en el proceso generador de The neural bases of negative emotions:
la emocin) y la supresin expresiva (una estrategia reappraisal and suppression of emotions
conductual que se considera que influye ms Background: Emotion regulation strategies are
tardamente en el proceso generador de la emocin). thought to differ in when and how they influence the
Mtodos: En cuatro situaciones, 17 mujeres emotion-generative process. However, no study to
visionaron 15 s de pelculas que desencadenaban date has directly probed the neural bases of two
emociones neutras y negativas: visin neura, visin contrasting (e.g., cognitive versus behavioral) emotion
negativa, reevaluacin negativa y supresin negativa, regulation strategies. This study used functional
al mismo tiempo que proporcionaban valoraciones de magnetic resonance imaging (fMRI) to examine
la experiencia de la emocin y se grababan en vdeo cognitive reappraisal (a cognitive strategy thought to
sus expresiones faciales. have its impact early in the emotion-generative
Resultados: La reevaluacin dio lugar a process) and expressive suppression (a behavioral
respuestas precoces (0-4,5 s) de la corteza prefrontal strategy thought to have its impact later in the
(CPF), una disminucin de la experiencia de la emotion-generative process).
emocin negativa y una disminucin de las respuestas Methods: Seventeen women viewed 15 sec neutral
de la amgdala y la nsula. La supresin produjo and negative emotion-eliciting films under four
respuestas tardas (10,5-15 s) de CPF y una conditionswatch-neutral, watchnegative, reappraise-
disminucin de la conducta y la experiencia negative, and suppress-negativewhile providing
relacionadas con la emocin negativa, pero aument emotion experience ratings and having their facial
las respuestas de la amgdala y la nsula. expressions videotaped.
Conclusiones: Los hallazgos del presente estudio Results: Reappraisal resulted in early (0-4.5 sec)
demuestran la eficacia diferencial de la reevaluacin prefrontal cortex (PFC) responses, decreased negative
emotion experience, and decreased amygdala and
insular responses. Suppression produced late (10.5-15
sec) PFC responses, decreased negative emotion
Publicado anteriormente en Biol Psychiatry. 2008;63:577-86. behavior and experience, but increased amygdala and
Correspondencia: Dr. P.R. Goldin. insular responses.
Stanford University. Department of Psychology. Conclusions: These findings demonstrate the
Jordan Hall, Building 420, Stanford, CA 94305. Estados Unidos.
Correo electrnico: pgoldin@stanford.edu differential efficacy of reappraisal and suppression on
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emotional experience, facial behavior, and neural bresalto de parpadeo21 y las respuestas neurales relacio-
response and highlight intriguing differences in the nadas con la emocin que, en conjunto, modulan la ex-
temporal dynamics of these two emotion regulation periencia emocional continua en los sistemas cerebrales
strategies. de evaluacin de las emociones, incluida la amgdala, la
CCA subgenual, la CPF ventromedial y la nsula22. A
Key words:
Amygdala. Cognitive control. Emotion. Emotion regulation.fMRI. largo plazo, el uso frecuente de la reevaluacin da lugar
Insula. a una mejora del control de las emociones, el funciona-
miento interpersonal y el bienestar psicolgico y fsi-
co23.
La supresin expresiva es una estrategia dirigida a in-
hibir las conductas asociadas con la respuesta emocional
De un momento a otro, las emociones influyen en la (es decir, expresiones faciales, expresiones verbales y
atencin1, la toma de decisiones2, la memoria3, las res- gestos). Por definicin, la supresin se implementa tras
puestas fisiolgicas4,5 y las interacciones sociales6. No la generacin de la emocin y produce una disminucin
obstante, incluso a medida que determinan una amplia de la conducta expresiva, caractersticamente con pocos
variedad de procesos personales e interpersonales, las cambios o ninguno en la experiencia emocional en cur-
emociones estn en s mismas expuestas a modificacin. so, y un aumento de la activacin simptica del sistema
La capacidad para regularlas satisfactoriamente guarda cardiovascular7. Ningn estudio sobre tcnicas de ima-
relacin con una serie de importantes variables de salud gen neurolgica ha examinado la supresin expresiva en
psicolgica, social y fsica7-9. Al contrario, se ha postu- respuesta a los estmulos emocionales. Sin embargo, las
lado que las dificultades en su regulacin son el meca- investigaciones sobre el control inhibidor en seres hu-
nismo esencial base de los trastornos del humor y de an- manos y primates no humanos indican que la CPF ven-
siedad10. La comprensin de la influencia diferencial de trolateral derecha se asocia con una inhibicin de la res-
los diferentes tipos de regulacin de las emociones en la puesta volitiva24-31 y la cancelacin de las respuestas fa-
experiencia, la conducta y la dinmica neural puede pro- ciales imitativas prepotentes a travs de la produccin
porcionar informacin para la prctica y la investigacin de una expresin opuesta 32. Puesto que la supresin
clnicas. produce diferentes efectos en la expresin, la conducta
Para estudiar la regulacin de las emociones (RE), y la fisiologa emocional, se desconoce si induce mayor,
empleamos un modelo terico de regulacin de la emo- menor o ninguna alteracin de la actividad de la amg-
cin que define cundo las diferentes estrategias tienen dala y la nsula. A largo plazo, el uso frecuente de la su-
su influencia primaria en el proceso generador de emo- presin expresiva se traduce en una disminucin del
ciones11. Este modelo distingue entre las estrategias control de las emociones, el funcionamiento interperso-
centradas en los antecedentes, que modulan precozmen- nal, la memoria y el bienestar y ms sntomas depresi-
te las tendencias en la respuesta emocional, antes de que vos23.
den lugar a respuestas hechas y derechas, y las estrate- Hemos interpretado las consecuencias diferenciales de
gias centradas en la respuesta, que modulan tardamente la reevaluacin y la supresin como originadas a partir
las propias respuestas emocionales una vez se han origi- de sus caractersticas temporales diferenciales. En nues-
nado. En el presente estudio, prestamos atencin a una tro modelo (fig. 1), la reevaluacin implica seleccionar e
estrategia centrada en los antecedentes (reevaluacin implementar precozmente una estrategia cognitiva que
cognitiva) y una estrategia centrada en la respuesta (su-
presin expresiva) que influyen diferencialmente en la
experiencia, la conducta y las respuestas fisiolgicas re-
lacionadas con las emociones negativas12. Reevaluacin
Actividad neural

La reevaluacin es una estrategia cognitivo-lingstica


que altera la trayectoria de las respuestas emocionales a
travs de la reformulacin del significado de una situa-
cin. Esta estrategia puede intervenir con relativa preco- Supresin
cidad en el proceso generador de la emocin reclutando
los procesos de control cognitivo ejecutivo instancia- Tiempo Precoz Medio Tardo
dos en una red cerebral distribuida, incluidas las reas
de la corteza prefrontal (CPF) medial, dorsolateral y
ventrolateral y la corteza cingular anterior (CCA) dor- Figura 1. Dinmica temporal formulada como hiptesis
de la actividad neural reguladora de las emociones en la
sal13-20. La reevaluacin regula eficazmente a la baja la corteza prefrontal relacionada con la reevaluacin cogni-
experiencia y la conducta emocional, la respuesta de so- tiva y la supresin expresiva.
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disminuya la emocin sin la necesidad de un esfuerzo rante la RM, se proyectaron las pelculas en una pantalla a
constante. En comparacin, la supresin incluye el au- unos 15 cm de distancia de los ojos de las participantes dentro
de la bobina craneal. Se registraron las respuestas a travs de
mento de los esfuerzos para inhibir activamente las con-
la pulsacin de un botn mediante el programa Eprime (Psy-
ductas relacionadas con la emocin facial prepotente chological Software Tools, Inc., Pittsburgh, Pennsylvania). La
cuando se originan como respuesta a los estmulos que tarea de visionado de la pelcula consisti en tres series de 9
inducen la emocin. min.
El objetivo del presente estudio fue examinar la di-
nmica temporal y las consecuencias de la reevaluacin Tarea experimental
y supresin. Utilizamos pelculas para generar un esta- Para los 40 estmulos de pelculas, hubo dos rdenes seu-
do afectivo transitorio pero poderosamente negativo. doaleatorizadas y contrapesadas que emparejaron las pelculas
Como emocin objetivo se eligi la repugnancia, un negativas con las diferentes instrucciones de reevaluacin, su-
presin u observacin. La tarea consisti en cuatro situaciones:
estado afectivo derivado evolutivamente de la aversin
10 ensayos de observacin neutra, 10 de observacin negativa,
evocada por estmulos repulsivos33 porque induce fia- 10 de reevaluacin negativa y 10 de supresin negativa. Cada
blemente una slida experiencia emocional, conducta ensayo consisti en: a) instrucciones durante 3 s (observe,
expresiva de emocin34 y un aumento de la activacin piense objetivamente, mantenga la cara inmvil); b) pel-
de la nsula, CPF y de la amgdala35,36. Empleamos un cula durante 15 s; c) valoracin durante 3 s: Hasta qu punto
diseo intraindividual para comparar los efectos de la son negativos sus sentimientos? (1 = en absoluto, 3 = mode-
reevaluacin y la supresin en la experiencia de la radamente, hasta 5 = extremadamente); d) instruccin de ob-
servacin durante 3 s, y e) 6 s de una imagen campestre estti-
emocin, la conducta expresiva y la respuesta neural en
ca (fig. 2). Con las pelculas de observacin negativa frente a
el contexto de pelculas que desencadenaban repugnan- las de observacin neutra, no se identificaron efectos del orden
cia. en las valoraciones de la emocin negativa, la conducta expre-
siva de repugnancia y las respuestas dependientes del grado de
oxigenacin sangunea (blood oxygenation level-dependent
MATERIAL Y MTODO [BOLD]) (todos los valores de p >0,22).

Participantes Registro y codificacin de la conducta facial


Las participantes fueron 17 mujeres diestras (media de edad, Se protegi y se posicion una minicmara de vdeo en
22,7 3,5 aos) que no referan antecedentes psiquitricos o blanco y negro con lente pinhole (SmartLabs, Inc., Irving, Ca-
mdicos ni el uso de medicacin; proporcionaron su consenti- lifornia) en la bobina correspondiente al crneo del equipo de
miento informado y se las remuner con 20 dlares la hora. Se resonancia magntica (RM) para registrar la conducta facial
seleccion a mujeres porque muestran mayores respuestas continua, desde la frente hasta la boca. Durante la visin de las
emocionales que los varones en el contexto de estmulos que pelculas, dos investigadoras responsables de la codificacin,
inducen repugnancia37. ciegas a las pelculas y las situaciones experimentales, valora-
ron independientemente las expresiones faciales de las partici-
Estmulos de las pelculas pantes utilizando un sistema de codificacin de la conducta fa-
Un grupo diferente de 19 mujeres jvenes participantes va- cial desarrollado en nuestro laboratorio38, para determinar la
lor 40 videoclips de 15 s, que consistieron en 10 escenas de conducta expresiva de repugnancia en una escala de 0 = ausen-
naturaleza neutra, no afectivas, y 30 procedimientos quirrgi- te, 1 = ligera, 2 = moderada y 3 = intensa. Debido a problemas
cos, vmitos y matanza de animales que inducan repulsin, en tcnicos, no se dispuso de codificacin de la conducta facial de
una escala puntuada desde 1 = no negativo hasta 5 = extrema- 2 participantes.
damente negativo. Este grupo refiri una experiencia de emo-
cin negativa para las pelculas negativas significativamente Adquisicin de las imgenes
mayor que con las neutras (media negativa =2,83 frente a neu- La exploracin se efectu con un equipo GE 3 Tesla Signa
tra =1,09; t(18) =9,18; p<0,001]. magnet (General Electric Medical System, Milwaukee, Wis-
consin) con una secuencia de pulsos en eco de gradiente espi-
Procedimiento ral in/out, ponderada en T2*39 y un coil craneal bird cage
Antes de la resonancia magntica (RM), se entren a las elptico en cpula, de cuadratura hecha a medida. El movi-
participantes en estrategias especficas de reevaluacin y su- miento de la cabeza se redujo al mnimo con una barra de
presin mientras visionaban ocho pelculas de prctica. Las mordida. Se obtuvieron 908 volmenes funcionales a travs de
instrucciones para la reevaluacin alentaban el razonamiento tres series funcionales de 22 cortes axiales secuenciales (tiem-
objetivo para reducir la reactividad emocional a las pelculas, po de repeticin [TR], 1.500 ms; tiempo de eco [TE], 30 ms;
por ejemplo, asumiendo la perspectiva de un mdico durante la ngulo flip, 60; campo de vision [FOV], 22 cm; matriz,
observacin de un vdeo formativo o prestando atencin a los 6464; single-shot, resolucin en el plano, 3,438 mm2; gro-
aspectos tcnicos de la pelcula. Las instrucciones sobre supre- sor de los cortes, 5 mm). Se adquirieron imgenes anatmicas
sin se dirigan al adiestramiento de las participantes para que tridimensionales (3D) de alta resolucin usando secuencias
mantuvieran la cara inmvil mientras visionaban las pelculas spin-echo rpidas spoiled gradient-recalled (SPGR)
de modo que alguien que observara su cara no fuera capaz de (0,8594221,5 mm; FOV, 22 cm; codificacin de frecuencia,
identificar lo que estaban experimentando subjetivamente. Du- 256).
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Observe Hasta qu punto


Piense objetivamente son negativos Observacin **
Mantenga inmvil
la cara sus sentimientos?

Instrucciones Pelcula neutra Valoracin de Instrucciones Imagen neutra Tarea


o de repugnancia afecto negativo esttica de transicin

3 15 3 3 6 9

Tiempo (s)

Figura 2. Diseo experimental de un ensayo individual. El experimento consisti en 40 ensayos con 40 videoclips indi-
viduales. Hubo 10 ensayos de cada una de las cuatro situaciones: observacin neutra, observacin negativa, reevalua-
cin negativa y supresin negativa. Cada ensayo consisti en instrucciones durante 3 s de observe, piense objetiva-
mente o mantenga la cara inmvil; pelcula durante 15 s; valoracin durante 3 s, hasta qu punto son negativos
sus sentimientos?, valoracin (1 = en absoluto hasta 3 = moderadamente hasta 5 = extremadamente); instrucciones de
observacin durante 3 s; 6 s de una agradable imagen esttica campestre, y 9 s de recuento del nmero de asteriscos vi-
sualizados en la pantalla. Cada ensayo dur 29 s.

Preprocesamiento de los datos consista en un umbral voxel-wise y un umbral de volumen


de la RM funcional agrupado (cluster) mnimo para establecer un valor de p clus-
Cada serie funcional se someti a pasos previos al procesa- ter-wise que protege contra la deteccin de falsos positivos de
miento mediante el programa Analysis of Functional Neuro- clusters de activacin43. Para los anlisis de las pelculas de
Images (AFNI)40 (Medical College of Wisconsin, Milwaukee, 15 s (es decir, contraste de la observacin negativa con la ob-
Estados Unidos): corregistro, correccin del movimiento, sua- servacin neutra), un umbral voxel-wise de p<0,025
vizado espacial gaussiano isotrpico 4 mm3, filtrado high-pass (t>3,572) dio lugar a un umbral de volumen de cluster mni-
(0,011 Hz), y detrending lineal. Ningn volumen demostr mo de 203 mm3 (5 vxels 3,438 mm3) para proteger de la
movimiento en direccin x, y o z de ms de 1 mm. Cuando se deteccin de falsos positivos con un valor de p<0,001. Para
efectuaron correlaciones de las funciones de referencia espec- los anlisis del componente precoz, medio y tardo, un umbral
ficas de condicin y los parmetros de correccin del movi- voxel-wise de p<0,005 (t>3,248) dio lugar a un umbral de
miento x, y o z, no se evidenci movimiento correlacionado volumen de cluster mnimo de 163 mm3 (4 vxels 3,438
con el estmulo (todos los valores de p>0,05). mm3) para proteger contra la deteccin de falsos positivos con
un valor de p<0,005. Puesto que hubo 10 puntos de tiempo
Anlisis estadstico de la RM funcional por bloques de 15 s en el contraste de la situacin de observa-
El modelo de regresin mltiple implementado con AFNI cin negativa frente a la observacin neutra, en comparacin
3dDeconvolve (Medical College of Wisconsin) incluy los pa- con los tres o cuatro puntos de tiempo incluidos en los anli-
rmetros basales para eliminar las tendencias media, lineal y sis del componente precoz (3 puntos de tiempo), medio (4
cuadrtica y la varianza relacionada con el movimiento. Para puntos de tiempo) y tardo (3 puntos de tiempo), los anlisis
los objetivos del presente anlisis, nos concentramos en la res- del componente fueron de menos potencia que los de bloque.
puesta neural mientras se implementaba activamente la reeva- Por esta razn, usamos un umbral de cluster de probabilidad
luacin y supresin durante las pelculas de 15 s. Con un mo- conjunta menos estricto para los anlisis de componente
delo de variante gamma41 de la funcin de la respuesta hemo- (p<0,005) que para los anlisis de contraste del bloque
dinmica, se convolucionaron las funciones de referencia (p<0,001).
separadas de la pelcula de 15 s en cada situacin y para los La intensidad de seal dependiente del grado de oxigena-
componentes precoz (0-4,5 s), medio (4,5-10,5 s) y tardo cin sangunea se represent como un cambio porcentual de la
(10,5-15 s) de cada pelcula de 15 s. Los mapas estadsticos se seal de las situaciones de observacin negativa, reevaluacin
muestrearon de nuevo a 3,438 mm3, se convirtieron en el espa- negativa y supresin negativa a partir de la media de la situa-
cio del atlas de Talairach42, y se produjeron mapas paramtri- cin de observacin neutra. Para un control de las diferencias
cos estadsticos de segundo nivel, de acuerdo con un anlisis de tamao de cluster, las series de tiempo se extrajeron utili-
de efectos aleatorios para aumentar la generalizabilidad de los zando una mscara esfrica (radio, 5 mm; volumen, 524 mm3),
resultados. centrada en el vxel de la seal BOLD mxima dentro de un
Para la correccin de comparaciones mltiples, se imple- cluster. Slo con objetivos de la presentacin, la serie cronol-
ment el AlphaSim, un programa bootstrapping de simulacin gica se suaviz temporalmente de modo que cada punto de
de Monte Carlo de la biblioteca AFNI (Medical College of tiempo representara la media de los puntos de tiempo x 1, x,
Wisconsin), para identificar una probabilidad conjunta que x + 1.

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RESULTADOS
evaluadores fue adecuada (=0,76). El contraste entre
Verificacin de manipulacin de induccin observacin negativa y neutra fue significativo
de la emocin negativa [t(14)=2,96; p<0,05; 2=0,40], lo que confirm que
la visin de pelculas negativas indujo una conducta ex-
Para evaluar si las pelculas negativas desencadenaron presiva de emocin (fig. 3).
una emocin negativa, comparamos la situacin de ob-
servacin negativa con la de observacin neutra en los Respuestas neurales. El contraste entre observacin
tres ndices de emocin negativa: experiencia, conducta negativa y neutra dio lugar a un aumento de las res-
expresiva y respuesta neural. puestas en la amgdala dorsal bilateral y la nsula ante-
rior (fig. 4), la corteza frontal (medial, dorsomedial,
Experiencia. El contraste entre observacin negativa y dorsolateral, ventrolateral), la corteza temporal (infe-
observacin neutra fue significativo (t=7,46; rior, superior), la corteza occipital (circunvolucin lin-
p<0,000005; 2 =0,78), lo que confirm la induccin gual), la corteza parietal (lbulo parietal superior) y las
de una experiencia de emocin negativa (fig. 3). regiones subcorticales (caudado, tlamo e hipotlamo)
(tabla 1). No se evidenciaron respuestas cerebrales sig-
Conducta expresiva. Dos evaluadoras del estudio co- nificativas para la observacin neutra comparada con la
dificaron la expresin facial de las participantes durante negativa.
la RM para las expresiones de repugnancia. Durante la
situacin de observacin negativa, la fiabilidad entre
Anlisis de la regulacin de las emociones

Examinamos los efectos de la reevaluacin y supre-


sin en a) experiencia y conducta emocional; b) regio-
4
nes cerebrales relacionadas con las emociones (regiones
de inters de la amgdala y la nsula identificadas en el
contraste entre pelculas de observacin negativa y neu-
Experiencia negativa

3 tra), y c) regiones cerebrales relacionadas con la regula-


cin (identificadas en los contrastes de reevaluacin
frente a observacin negativa y supresin frente a obser-
2 vacin negativa). En funcin de nuestro modelo de regu-
lacin de las emociones, esperbamos efectos tempora-
les diferenciales de la reevaluacin (centrada en los an-
1
tecedentes) y la supresin (centrada en la respuesta) en
Observacin Observacin Reevaluacin
neutra negativa negativa
Supresin
negativa
las regiones cerebrales generadoras de emociones y re-
guladoras de emociones. Para examinar los efectos RE
diferenciales en la dinmica temporal neural formulados
0,4 como hiptesis, los anlisis se centraron en las respues-
tas neurales durante los periodos precoz (0-4,5 s), medio
Conducta de repugnancia

0,3 (4,5-10,5 s) y tardo (10,5-15 s) de cada pelcula de 15 s.


En primer lugar, examinamos por separado cada estrate-
gia RE y, acto seguido, comparamos directamente la
0,2 reevaluacin y la supresin.

0,1
Reevaluacin cognitiva
0
Observacin Observacin Reevaluacin Supresin La reevaluacin (respecto a la observacin negativa)
neutra negativa negativa negativa
redujo la experiencia de la emocin negativa (t =4,70;
p<0,0005; 2=0,58), se acerc a una reduccin signi-
Figura 3. Efecto de la reevaluacin y la supresin en las ficativa de la conducta facial de repugnancia (t=1,82;
valoraciones de la emocin negativa y la intensidad de la p=0,09; 2=0,20) y redujo la seal neural relacionada
expresin facial de repugnancia durante las cuatro situa-
ciones de visin de pelculas. Barras de error: error es- con la emocin durante el componente tardo (pero no el
tndar de la media (EEM). precoz y el medio) en la amgdala derecha (reevaluacin
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0,6 Amgdala izquierda Amgdala derecha


Cambio en seal (%)

0,5
0,4
0,3
0,2
Reevaluacin
0,1 Supresin
Observacin
0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

0,7 nsula izquierda nsula derecha


0,6
Cambio en seal (%)

0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
0,1
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

Figura 4. Serie temporal de seal BOLD RMf en cambio porcentual de la seal relativo al estado de observacin neutra
a travs de 15 s (10 puntos de tiempo 1,5 s cada uno) para la reevaluacin, la supresin y la observacin negativa en
la amgdala bilateral y la nsula. BOLD: dependiente del grado de oxigenacin sangunea; RMf: resonancia magntica
funcional.

frente a observacin negativa, t=2,20; p<0,05; asociaron con una disminucin significativa de las res-
2 =0,21), nsula izquierda (t=2,22; p<0,05; puestas tardas (10,5-15 s) de la amgdala izquierda y la
2 =0,24), y ligeramente en la amgdala izquierda nsula izquierda (fig. 6). Estos hallazgos indican que la
(t=1,89; p<0,08; 2=0,18). Estos resultados demues- implementacin de estrategias de reevaluacin puede
tran que la reevaluacin regul eficazmente a la baja la iniciar interacciones de los sistemas cerebrales regulado-
experiencia de la emocin negativa, con una reduccin res y regulados que evolucionan con el tiempo e influ-
concomitante de la seal neural relacionada con la emo- yen en los ndices posteriores de emocin neural, expe-
cin al trmino de las pelculas de 15 s. rimental y conductual.
Durante el periodo precoz (pero no el medio y tardo),
la reevaluacin produjo mayores respuestas en el control
cognitivo de la emocin relacionado con la CPF (CPF Supresin expresiva
medial, dorsolateral y ventrolateral y corteza orbitofron-
tal [OFC] lateral), el procesamiento lingstico (circun- La supresin (respecto a observacin negativa) redujo
volucin frontal inferior izquierda [CFI], circunvolucin la experiencia de la emocin negativa (t =3,30; p<0,05;
temporal posterosuperior izquierda), la atencin visual 2 = 0,41) y conducta facial (t=2,49; p<0,05; n2 =
(precua, circunvoluciones lingual y angular) y la detec- 0,32). En las regiones lmbicas identificadas previamen-
cin de las caractersticas (circunvolucin temporal me- te en el contraste de observacin negativa comparada
dia y superior) (tabla 2). En la figura 5 se muestran tres con neutra, las respuestas en el componente tardo fue-
respuestas neurales representativas relacionadas con la ron mayores para la supresin en la nsula derecha
reevaluacin precoz, incluida la CPF medial (CPFm), (t=2,42; p <0,05; 2 =0,27) y ligeramente mayores en
CPF inferior izquierda, y COF izquierda. No se detecta- la amgdala derecha (t=1,86; p=0,08; 2 =0,18), pero
ron reas de mayor respuesta para la observacin negati- similares en la amgdala izquierda (p>0,57) y la nsula
va comparado con la reevaluacin negativa. izquierda (p>0,90). Estos hallazgos demuestran la au-
Los anlisis de correlacin demostraron que el aumen- sencia de una disminucin de la actividad neural relacio-
to de las respuestas precoces (0-4,5 s) de la CPF medial nada con la emocin en la amgdala y, de hecho, indican
y la COF izquierda relacionadas con la reevaluacin se mayor respuesta de la supresin en la nsula derecha.
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Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

TABLA 1. Respuesta BOLD a las pelculas de observacin negativa frente a neutra

rea de Cambio en Volumen


Regiones cerebrales x y z t
Brodmann seal (%) (mm3)
Observacin negativa > observacin
neutra
Lbulos frontales
Circunvolucin frontal inferior izquierda/ 47 41 24 19 0,27 3,820 3,61
nsula
13 35 23 1 0,17 3,93
Corteza prefrontal medial (CPF) 9 0 55 25 0,21 3,129 4,47
Circunvolucin frontal media derecha/ 6/8 52 11 43 0,27 2,113 4,05
CPF dorsolateral (CPFDL)
CPF dorsomedial 6 3 21 67 0,32 2,072 3,91
Circunvolucin frontal inferior izquierda/ 9 52 7 32 0,18 772 4,29
CPF dorsolateral
Circunvolucin frontal media derecha/ 46 49 28 22 0,13 569 3,99
CPF dorsolateral
Circunvolucin frontal inferior izquierda 45 48 18 5 0,13 406 3,73
Circunvolucin frontal inferior derecha 45 52 18 5 0,14 366 4,01
Circunvolucin precentral izquierda 6 41 3 60 0,18 325 3,85
Circunvolucin frontal superior izquierda/ 9 14 59 36 0,25 284 4,62
CPF medial
Circunvolucin frontal media izquierda/ 46 52 28 22 0,14 203 5,18
CPF dorsolateral
CPF dorsomedial derecha 6 7 38 60 0,19 203 3,99
Lbulos temporales
Circunvolucin temporal inferior 18/19 48 75 2 0,62 15,151 5,71
izquierda
Circunvolucin temporal inferior derecha/ 38 41 24 23 0,23 3,170 3,75
nsula derecha
13 35 20 1 0,14 3,89
Lbulos parietales
Lbulo parietal superior derecho 7 34 44 63 0,38 8,859 4,01
Circunvolucin poscentral izquierda 2 45 24 39 0,12 203 4,35
Lbulos occipitales
Circunvolucin lingual izquierda 18 7 86 16 0,37 366 4,18
Regiones subcorticales
Amgdala derecha 17 6 9 0,21 2,682 4,68
Amgdala izquierda 17 3 9 0,28 731 4,52
Ncleo caudado izquierdo 10 4 12 0,14 1,829 30,81
Ncleo caudado derecho 10 1 15 0,13 528 30,70
Ncleo pulvinar del tlamo 0 30 5 0,27 3,901 40,19
Hipotlamo 4 6 9 0,14 610 30,99
Ncleo pulvinar derecho del tlamo 17 24 8 0,10 284 40,25
AB: rea de Brodmann; BOLD: respuestas dependientes del grado de oxigenacin sangunea.
Nota: para generar estos resultados, se us una prueba de la t voxel-wise de contraste de todo el bloque de las pelculas de observacin negativa frente
a neutra. Para cada vxel dentro de cada cluster con la respuesta BOLD mxima, se documentan las coordenadas de Talairach, cambio porcentual de
la seal y el estadstico t. La determinacin del umbral estadstico se bas en los parmetros siguientes: valor t umbral del vxel = 3,572, p<0,0025,
umbral de volumen del cluster =203 mm3 (5 vxels 3,439 mm3) y un umbral del cluster de probabilidad conjunta p<0,001.

La supresin (comparado con observacin negativa) Comparacin de la reevaluacin


slo produjo mayores respuestas durante el periodo tar- y la supresin
do (no precoz y medio) en las regiones implicadas en el
control inhibidor (CPF ventrolateral derecha) (fig. 7), la El contraste directo de las estrategias RE revel que la
regulacin cognitiva (CPF dorsolateral, dorsomedial), reevaluacin produjo una mayor regulacin a la baja de
asociacin multimodal visuosensorial (lbulos occipito- la experiencia de la emocin negativa (t=3,29;
temporales posteriores) y procesamiento visuoespacial p<0,005; 2 =0,40), mientras que la supresin produjo
(precua y rea occipital) (tabla 2). Las mayores res- una mayor reduccin en la conducta facial de repugnan-
puestas de la observacin negativa (comparado con la cia (t=2,94; p<0,05; c2=0,40). Estos hallazgos desta-
supresin) slo se produjeron durante el periodo tardo can la influencia diferencial de la reevaluacin y la su-
en las reas de procesamiento visual (cua y circunvolu- presin en la experiencia y la conducta, relacionada con
cin lingual). emociones negativas.
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TABLA 2. Respuesta BOLD para los componentes precoz (0-4,5 s), medio (4,5-10,5 s) y tardo (10,5-15 s)
de la pelcula a la reevaluacin frente a observacin negativa y supresin frente a observacin negativa

rea de Cambio en Volumen


Regiones cerebrales x y z t
Brodmann seal (%) (mm3)
Reevaluacin > observacin negativa
Precoz
Lbulos frontales
Corteza prefrontal (CPF) medial 10 11 67 18 0,30 163 3,20
Circunvolucin frontal inferior derecha/CPF 10,46 48 42 01 0,18 163 3,28
dorsolateral
Circunvolucin frontal inferior izquierda 46 51 41 02 0,15 163 4,65
Circunvolucin frontal media izquierda 6 37 07 41 0,09 244 3,47
Corteza orbitofrontal lateral izquierda 11 28 42 60 0,14 163 3,68
Corteza orbitofrontal lateral izquierda 11 38 45 10 0,30 203 4,08
CPF ventrolateral izquierda 47 35 38 60 0,12 163 3,42
Lbulos temporales
Circunvolucin temporal anterosuperior izquierda 38 38 11 33 0,11 528 4,26
Circunvolucin temporal anterosuperior izquierda 38 58 07 60 0,14 447 3,39
Circunvolucin temporal anterosuperior izquierda 38 52 21 19 0,16 325 3,67
Circunvolucin temporal inferior izquierda 21 62 30 16 0,14 284 7,24
Circunvolucin temporal media posterior izquierda 22 58 34 5 0,14 894 3,29
Circunvolucin temporal media posterior izquierda 21 58 37 20 0,16 244 3,42
Circunvolucin temporal inferior izquierda 21 45 1 30 0,13 203 4,53
Circunvolucin temporal media posterior izquierda 39 30 62 22 0,06 203 3,39
Circunvolucin temporal superior posterior izquierda 39 41 54 22 0,11 163 3,54
Lbulos parietales
Circunvolucin angular izquierda 39 48 68 36 0,15 894 3,78
Lbulos occipitales
Circunvolucin lingual derecha 19 07 65 40 0,14 325 5,52
Medio y tardo No
Observacin negativa > reevaluacin No
Supresin > observacin negativa
Precoz y medio No
Tardo
Lbulos frontales
CPF dorsomedial 8,6 00 18 54 0,12 203 4,46
CPF dorsolateral derecha 9 39 11 32 0,14 406 5,12
CPF dorsolateral derecha 46 48 21 22 0,16 244 4,86
CPF dorsolateral derecha 46 50 38 15 0,21 1,463 5,25
Circunvolucin frontal inferior derecha 45 53 20 11 0,16 163 4,85
CPF ventrolateral derecha 10 30 48 20 0,22 203 4,41
CPF ventrolateral izquierda 10 34 56 01 0,24 447 4,05
CPF ventrolateral izquierda 10,46 45 45 05 0,17 366 40,190
nsula anterior izquierda 13 34 18 07 0,10 284 4,53
Lbulos temporales
Circunvolucin temporal media posterior derecha 39,19 52 65 15 0,17 528 4,70
Circunvolucin temporal media posterior derecha 21 62 54 05 0,21 731 4,97
Circunvolucin temporal posteroinferior derecha 37,19 52 72 01 0,18 244 4,04
Circunvolucin temporal media posterior izquierda 37,19 58 68 08 0,21 203 5,71
Circunvolucin fusiforme izquierda 37 45 58 15 0,19 163 4,66
Lbulos parietales
Lbulo parietal inferior izquierdo 39 38 65 39 0,10 163 4,17
Lbulos occipitales
Precua lateral izquierda 19 31 78 42 0,16 244 4,28
Circunvolucin occipital superior derecha/ 39,19 35 72 29 0,12 203 5,20
circunvolucin angular
Observacin negativa > supresin
Precoz y medio No
Tardo
Lbulos occipitales
Cua medial 19 30 92 24 0,29 1,463 4,56
Circunvolucin lingual 18 10 74 20 0,27 2,845 4,94
Circunvolucin lingual 18 70 82 20 0,20 244 4,61
AB: rea de Brodmann; BOLD: respuestas dependientes del nivel de oxigenacin sangunea.
Nota: estos resultados se derivan de pruebas de la t voxel-wise separadas para los componentes precoz, medio y tardo de cada bloque para los con-
trastes de reevaluacin frente a observacin negativa y supresin frente a observacin negativa. Para cada vxel dentro de cada cluster con la respues-
ta BOLD mxima se documentan las coordenadas de Talairach, cambio porcentual de la seal y estadstico t. La determinacin del umbral estadstico
se bas en los parmetros siguientes: valor t umbral del vxel = 3,572, p<0,0025, umbral de volumen del cluster = 203 mm3 (5 vxels 3,439
mm3) y un umbral del cluster de probabilidad conjunta p<0,001.

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En las tres agrupaciones (cluster) de activacin rela-


0,3 cionada con la reevaluacin y las dos relacionadas con
0,2
0,1
la supresin mostradas en las figuras 5 y 7, respectiva-
0 mente, un ANOVA de la seal BOLD de medidas repeti-
0,1 das de 2 (RE: reevaluacin, supresin) 2 (tiempo:
0,2 precoz, tardo) dio lugar a una interaccin significativa
0,3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 de RE tiempo en el rea de Brodmann (AB) de la cir-
0,5 cunvolucin frontal inferior (CFI) izquierda: 46, F(2,15)
0,4
0,3 = 8,38, p > 0,05, 2 = 0,34; AB de CPFm 10, F(2,15) =
0,2 7,89, p > 0,05, 2 = 0,33; AB de CFI derecha 46, F(2,15)
0,1
0,0
= 5,38, p > 0,05, 2 = 0,25; y AB CFI derecha 45,
0,1 F(2,15) = 13,31, p > 0,005, 2 = 0,45, pero slo una ten-
0,2 dencia hacia la significacin en la AB de COF izquierda
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
0,5 11, F(2,15) = 3,69, p = 0,07, 2 = 0,19.
0,4 Durante los componentes precoz, medio y tardo de las
0,3
0,2 pelculas, los contrastes directos de reevaluacin frente a
0,1
0 supresin produjeron una actividad neural muy similar a
0,1 la de los resultados descritos previamente. La reevalua-
0,2
0,3 cin slo gener respuestas significativas durante el pe-
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
riodo precoz en las regiones de CPF (medial, dorsome-
Reevaluacin dial, circunvolucin frontal inferior izquierda), nsula, l-
Supresin
Observacin bulo temporal superior y medio, y cua. La supresin slo
produjo respuestas significativas durante el periodo tardo
Figura 5. Serie temporal de seal BOLD RMf en cambio en las regiones de CPF (ventromedial, ventrolateral, dor-
porcentual de la seal relativo al estado de observacin solateral, corteza cingular anterior rostral y dorsal), cir-
neutra para las situaciones de reevaluacin, supresin y cunvolucin fusiforme izquierda, lbulo parietal inferior,
observacin negativa en la AB 10 de la corteza prefrontal circunvolucin occipital media y superior y tlamo (tabla
medial (11 67 18), AB 46 de la corteza prefrontal infe-
rior izquierda (51 41 2) y AB 11 de la corteza orbito- 3). Durante el periodo medio no se identificaron respues-
frontal lateral izquierda (38 45 10). AB: rea de Brod- tas BOLD diferenciales. Estos contrastes directos reafir-
mann; BOLD: dependiente del grado de oxigenacin maron el patrn de resultados descrito previamente, es
sangunea; RMf: resonancia magntica funcional. decir, unas respuestas BOLD de CPF diferencialmente
mayores para la reevaluacin slo durante el periodo pre-
coz y para la supresin slo durante el periodo tardo.

Desde un punto de vista neural, en las regiones identi-


ficadas previamente relacionadas con la emocin de ob- DISCUSIN
servacin negativa, un anlisis de la varianza (ANOVA)
de medidas repetidas de 2 (RE: reevaluacin, supresin) El objetivo del presente estudio fue examinar un mo-
2 (tiempo: precoz, tardo) de la seal BOLD revel delo de regulacin de la emocin que predijera efectos
una interaccin RE tiempo en la amgdala bilateral diferenciales de dos estrategias de regulacin diferentes,
izquierda, F(2,15) = 4,31; p=0,054; 2=0,21; dere- la reevaluacin cognitiva (una estrategia centrada en los
cha, F(2,15) = 4,74; p<0,05; 2 =0,23 y en la nsula antecedentes) y la supresin de la expresin de la emo-
izquierda, F(2,15) =5,03; p<0,05; 2=0,24; derecha, cin (una estrategia centrada en la respuesta). Estas dos
F(2,15) =4,04; p=0,06; 2=0,20. Las pruebas de la t estrategias RE se evaluaron en el contexto de pelculas
de seguimiento mostraron que la reevaluacin en com- de 15 s que desencadenaron la experiencia de una emo-
paracin con la supresin dio lugar a una reduccin en cin negativa, una conducta facial de repugnancia y res-
el perodo tardo en la amgdala (izquierda, t=2,72; puestas neurales relacionadas con la emocin en la
p<0,05; 2 =0,32; derecha, t=2,82; p<0,05; amgdala dorsal y la corteza insular anterior.
2=0,33) y la nsula (izquierda, t=2,04; p=0,059; 2
=0,21; derecha, t=2,27; p<0,05; n2=0,24). Estos re-
sultados demuestran que la reevaluacin fue ms eficaz Reevaluacin
que la supresin en la regulacin a la baja de las res-
puestas BOLD en las regiones lmbicas relacionadas con La implementacin de una reevaluacin cognitiva re-
las emociones. dujo la experiencia de la emocin negativa de acuerdo
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Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

1,0 R = 0,50, p < 0,05 R = 0,50, p < 0,05 R = 0,46, p < 0,64

Amgdala izquierda (tardo)


0,8

nsula izquierda (tardo)


nsula izquierda (tardo)

0,6
0,4
0,2
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
0,1 0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,1 0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,1 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1
Corteza orbitofrontal izquierda (precoz) Corteza orbitofrontal izquierda (precoz) Corteza prefrontal medial (precoz)

Figura 6. Asociacin de las respuestas BOLD precoces (0-4,5 s) relacionadas con una mayor reevaluacin cognitiva en
la corteza orbitofrontal y corteza prefrontal medial con una disminucin de las respuestas tardas (10,5-15 s) de la nsu-
la y la amgdala. BOLD: dependiente del grado de oxigenacin sangunea.

nitiva de regulacin a la baja a los estmulos emociona-


0,4 les negativos en la amgdala y la nsula 13-16. En el
0,3 presente estudio, la reevaluacin tambin aument las
0,2
seales en las regiones de la CPF medial, dorsolateral y
0,1
ventrolateral, identificadas previamente en la regulacin
0
0,1
cognitiva de las emociones negativas14,15,17,18.
0,2 En los estudios previos, estas regiones de la CPF se
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 han implicado en el control cognitivo, seleccin, imple-
0,5
mentacin y monitorizacin de estrategias20,22 y parecen
0,4
funcionar junto con las regiones de la CPF ventrolateral
0,3
izquierda, lbulo temporal superior y lbulo parietal
0,2
posterior, implicadas en el procesamiento lingstico44.
0,1
La coordinacin de esta red cortical distribuida y sus
0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 funciones cognitivas asociadas parece modular el proce-
Reevaluacin samiento neural de la intensidad emocional y su promi-
Supresin nencia en las regiones cerebrales lmbicas.
Observacin
El presente estudio aumenta nuestra comprensin de
la interaccin de las regiones CPF reguladoras y las
Figura 7. Serie temporal de seal BOLD RMf en cambio reas lmbicas reguladas demostrando que las respuestas
porcentual de la seal relativo al estado de observacin
neutra para las situaciones de reevaluacin, supresin y CPF precoces (0-4,5 s), especficamente en la CPF ven-
observacin negativa en la AB 46 de la corteza prefrontal trolateral izquierda y medial, se asocian con una ulterior
inferior derecha (50 42 3), y AB 45 de la corteza prefron- disminucin tarda (10,5-15 s) de la actividad de la
tal inferior derecha (52 20 11). AB: rea de Brodmann; amgdala y la nsula. Los hallazgos del presente estudio
BOLD: dependiente del grado de oxigenacin sangunea; indican que la implementacin inicial de estrategias de
RMf: resonancia magntica funcional.
reevaluacin con el tiempo puede influir en los ndices
neurales, experimentales y conductuales relacionados
con la emocin. La demostracin de una influencia CPF
con los estudios previos sobre reevaluacin cognitiva de relacionada con la reevaluacin en las variables ulterio-
la emocin negativa7. Coincidiendo con estos hallazgos, res de la emocin destaca la importancia de incorporar
la reevaluacin aument la actividad en las regiones las caractersticas temporales dinmicas de las seales
CPF de control negativo y disminuy las respuestas de neurales, experiencia y conducta emocional como com-
la amgdala y de la nsula identificadas funcionalmente ponentes de los modelos de la reactividad y regulacin
durante la situacin de observacin negativa. Estos ha- de las emociones. La eficacia y el momento de la modu-
llazgos coinciden con los resultados de los estudios pre- lacin CPF de la reactividad emocional lmbica pueden
vios que describieron respuestas de la reevaluacin cog- tener importantes consecuencias para la salud, incluida
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Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

TABLA 3. Respuesta BOLD a la reevaluacin frente a supresin para los componentes precoz (0-4,5 s), medio
(4,5-10,5 s) y tardo (10,5-15 s)

Cambio en Volumen
Regiones cerebrales AB x y z t
seal (%) (mm3)
Reevaluacin > supresin
Precoz
Lbulos frontales
Corteza prefrontal (CPF) medial 10 14 72 15 0,24 203 3,60
CPF dorsomedial 09 70 59 43 0,28 203 3,60
Circunvolucin frontal inferior izquierda 45 48 25 008 0,11 203 3,38
nsula izquierda 13 38 17 19 0,10 203 3,99
Lbulos temporales
Circunvolucin temporal anterosuperior izquierda 38 38 28 23 0,31 01,178 4,21
Circunvolucin temporal posterosuperior izquierda 22 55 41 008 0,09 406 3,41
Circunvolucin temporal media izquierda 20 41 60 19 0,09 244 4,60
Circunvolucin temporal media anterior izquierda 21 55 007 30 0,13 163 3,74
Circunvolucin temporal anterosuperior derecha 38 38 18 19 0,13 163 3,49
Lbulos occipitales
Cua cingular posterior 18, 23, 29 003 72 15 0,30 26,495 4,12
Cua izquierda 18 17 95 008 0,13 447 4,00
Cua derecha 19 17 99 15 0,19 284 4,04
Medio y tardo No
Supresin > reevaluacin
Precoz y medio No
Tardo
Lbulos frontales
Cngulo anterior dorsal 24 000 10 43 0,18 01,422 4,06
Cngulo anterior dorsal 24 000 000 39 0,19 813 4,35
Cngulo anterior dorsal 32 000 14 43 0,16 244 4,88
Cngulo anterior rostral 32 30 45 001 0,23 203 4,86
Circunvolucin frontal inferior derecha 46 48 31 15 0,14 528 4,04
Circunvolucin frontal inferior derecha 9, 44 48 11 22 0,13 203 4,31
CPF ventromedial 10 70 59 90 0,24 244 4,02
CPF ventrolateral izquierda 10 34 49 008 0,13 244 4,79
CPF dorsolateral derecha 46 45 21 22 0,15 244 5,55
CPF ventrolateral derecha 44 52 07 12 0,12 203 4,05
Lbulos temporales
Circunvolucin fusiforme izquierda 37 45 58 12 0,26 284 4,35
Lbulos parietales
Lbulo parietal inferior izquierdo 40 62 24 26 0,14 203 4,16
Lbulos occipitales
Circunvolucin occipital media derecha 19, 37 45 72 001 0,23 894 4,38
Circunvolucin occipital superior izquierda 19 38 79 32 0,16 203 4,52
Subcortical
Tlamo 000 20 001 0,14 203 4,66
AB: rea de Brodmann; BOLD: respuestas dependientes del nivel de oxigenacin sangunea.
Nota: proporcionaron estos resultados pruebas de la t voxel-wise para los componentes precoz, medio y tardo de cada bloque para el contraste de
reevaluacin frente a supresin. Para cada vxel dentro de cada cluster con la respuesta BOLD mxima se documentan las coordenadas de Talairach,
cambio porcentual de la seal y estadstico t. La determinacin del umbral estadstico se bas en los parmetros siguientes: valor t umbral del vxel =
3,572, p<0,0025, umbral de volumen del cluster = 203 mm3 (5 vxels 3,439 mm3) y un umbral del cluster de probabilidad conjunta p<0,001.

la capacidad para regular las hormonas del estrs neu- estudios previos se ha observado un patrn de disminu-
roendocrino a travs de la reevaluacin cognitiva8,19. cin de la conducta facial emocional con un aumento de
la activacin fisiolgica durante la supresin12. Por
ejemplo, en los estudios previos que han examinado los
Supresin efectos agudos de la inhibicin volitiva de la conducta
expresiva se ha descrito la supresin de las expresiones
La supresin de la conducta expresiva de una emocin faciales emocionales junto con un aumento de la activa-
implic el control volitivo de los msculos motores fa- cin simptica del sistema cardiovascular mientras se
ciales en presencia de videoclips evocadores de emocio- visionan pelculas que suscitan emociones45 y una reac-
nes. La supresin redujo la experiencia y la conducta re- cin al sobresalto acstico46. Esto indica que, en situa-
lacionadas con la emocin negativa, pero mantuvo ma- ciones que constituyen un reto desde un punto de vista
yores respuestas en la amgdala y la nsula. En los emocional, puede obtenerse una supresin expresiva sa-
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tisfactoria, pero a expensas de la activacin sostenida, La reevaluacin y la supresin produjeron reas co-
que puede ser agotadora fisiolgicamente y dar lugar a munes y exclusivas de respuesta BOLD en las reas re-
alteraciones del funcionamiento psicolgico y fsi- guladoras de la CPF. Las regiones cerebrales comunes a
co7,8,47. La disminucin inesperada de la emocin nega- ambas estrategias de RE incluyeron la CPF dorsolateral
tiva puede deberse a la redireccin de la atencin para bilateral y medial y reas de la COF lateral, implicadas
controlar la conducta facial alejndola de la experiencia previamente en el control cognitivo de las emociones
emocional de las pelculas negativas. negativas14,15,17,18, lo que indica la posibilidad de algu-
La supresin slo produjo respuestas significativas en nos procesos cognitivos compartidos. Mientras que la
el perodo tardo (10,5-15 s) en una red extensa de regio- reevaluacin se asoci primariamente con las respuestas
nes cerebrales implicadas en el control cognitivo (CPF), de la CPF izquierda, la supresin se asoci con un pa-
la asociacin multimodal visuosensorial (lbulos occipi- trn ms bilateral de las respuestas de esta regin. Se
totemporales posteriores), y el procesamiento visuoespa- han identificado extensas conexiones neuroanatmicas
cial (precua y reas occipitales). En particular, la su- entre las regiones de la CPF medial y lateral y lmbica,
presin produjo respuestas significativas en las reas de incluidas la amgdala y la nsula48,49. En particular, los
la CPF ventrolateral derecha relacionadas previamente estudios sobre lesiones han encontrado que la CPF me-
con el control motor inhibidor24-31. La mayor seal de dial desempea un papel esencial en el control inhibidor
control inhibidor de CPF slo en el componente tardo de las aferencias de la amgdala5. No obstante, es proba-
podra reflejar los esfuerzos crecientes para mantener la ble que durante la regulacin de las emociones la fun-
inhibicin de la expresin facial de repugnancia y/o los cin especfica de la CPF medial dependa mucho del
esfuerzos para ejercer un mayor control cognitivo para contexto neural (es decir, el perfil de la actividad neural
contrarrestar las eferencias neurales desde la amgdala y en las reas conectadas coactivas)51.
la nsula que transmiten la prominencia emocional en Una importante implicacin de estos resultados es que
curso de las pelculas negativas. las estrategias de RE requieren tiempo para que surja su
influencia en los ndices conductuales-experimentales
cerebrales de las emociones. En el presente estudio, du-
Reevaluacin comparada con supresin rante la reevaluacin cognitiva, la respuesta BOLD pre-
coz en la CPF ventrolateral izquierda y medial se asoci
El contraste directo de la reevaluacin frente a la su- con una reduccin ms tarda de las respuestas de la
presin demostr una mayor reduccin de la experiencia amgdala izquierda y la nsula y la disminucin ulterior
de la emocin negativa para la reevaluacin y de la con- en las valoraciones de la experiencia de la emocin nega-
ducta facial de repugnancia para la supresin, de acuer- tiva. El hallazgo del presente estudio respalda el modelo
do con los resultados de los estudios previos5,7. En la es- de RE, en que los efectos de la reevaluacin y la supre-
fera neural, especficamente en el periodo tardo de las sin tienen trayectorias temporales variables que influyen
pelculas negativas, la reevaluacin redujo mientras que en el efecto de la estrategia en la experiencia, la conducta
la supresin la aument o la mantuvo una seal elevada y los sistemas neurales relacionados con las emociones.
en la amgdala dorsal bilateral y la nsula anterior. Aun-
que se ha demostrado que la reevaluacin reduce los n-
dices tanto conductuales como neurales de reactividad Implicaciones para la psicopata
emocional22, no se han publicado estudios sobre neuro- y el tratamiento
imagen funcional de control de la conducta facial de re-
pugnancia. Se reconoce cada vez ms que la mayora de las enfer-
Los efectos divergentes de la reevaluacin y la supre- medades psiquitricas implican una desregulacin emo-
sin en la respuesta lmbica convergen con los hallazgos cional y que las intervenciones clnicas son beneficiosas
previos de los efectos diferenciales sobre las respues- cuando estn informadas por la comprensin emprica
tas fisiolgicas autnomas, especficamente, un aumento de los procesos emocionales10. Las formulaciones ms
de la activacin cardiovascular durante la supresin y recientes de las intervenciones cognitivo-conductuales
una disminucin o ningn cambio de las respuestas fi- han incorporado explcitamente mdulos que abordan la
siolgicas simpticas durante la reevaluacin7. Estos re- reactividad emocional, la tolerancia al afecto y la forma-
sultados demuestran que la reevaluacin y la supresin cin en habilidades de regulacin de las emociones52. A
producen efectos diferenciales en la experiencia y la pesar de la evidencia emprica de las consecuencias
conducta relacionadas con las emociones y efectos emocionales de la reevaluacin cognitiva y la supresin,
opuestos en la respuesta neural en dos importantes com- se conoce mucho menos los mecanismos conductuales
ponentes del sistema lmbico de procesamiento de las cerebrales que son la base de la psicopata y estn mo-
emociones. dulados por las intervenciones clnicas.
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El presente estudio dilucida la influencia diferencial La presente investigacin se financi con las becas del
de dos estrategias diferentes de regulacin de las emo- NIMH Grants MH58147 y MH66957. Deseamos expre-
ciones en los procesos conductuales cerebrales. Aunque sar nuestro agradecimiento a Kevin Ochsner, PhD por su
en muchas enfermedades psiquitricas se ha observado ayuda con este proyecto. Damos las gracias a Julie Hall
fiablemente la hiperreactividad de los sistemas lmbicos y Cynthia R. Cox por su ayuda con la codificacin de la
que detectan y experimentan las emociones (p. ej., tras- conducta facial.
tornos de ansiedad), nuestros hallazgos son un primer Los autores no han declarado conflictos directos o in-
paso en la caracterizacin de los rasgos temporales de directos de inters.
los mecanismos conductuales cerebrales de abajo arriba
(reactividad emocional) y de arriba abajo (reguladores),
que son los objetivos de las intervenciones farmacolgi-
BIBLIOGRAFA
cas, psicoteraputicas y de estimulacin cerebral direc-
ta. Especficamente, puede ser informativo para caracte- 1. Vuilleumier P. How brains beware: Neural mechanisms of
emotional attention. Trends Cogn Sci. 2005;9:585-94.
rizar la relacin cerebro-conducta durante la reactividad 2. Bechara A, Damasio H, Damasio AR, Lee GP. Different con-
y regulacin emocional (es decir, la reevaluacin y el tributions of the human amygdala and ventromedial prefrontal
funcionamiento del control cognitivo inhibidor) en pa- cortex to decision-making. J Neurosci. 1999;19:5473-81.
3. Phelps EA. Emotion and cognition: Insights from studies of
cientes con antecedentes de trastornos del humor y an- the human amygdala. Annu Rev Psychol. 2006;57:27-53.
siedad. Esto puede mejorar nuestra capacidad para em- 4. Cacioppo JT, Gernston GG, Larsen JT, Poehlmann KM, Ito
parejar a los pacientes con modalidades de tratamiento TA. The psychophysiology of emotion. En: Lewis M, Havi-
land-Jones JM, editores. Handbook of Emotions. Vol. 2. New
especfico que aborden ms directamente su perfil de York: Guilford Press; 2000. p. 173-91.
desregulacin de las emociones y determinen emprica- 5. Levenson RW. Autonomic specificity and emotion. En: David-
mente hasta qu grado y durante cunto tiempo las dife- son RJ, Scherer KR, Goldsmith HH, editores. Handbook of
Affective Sciences. New York: Oxford University Press; 2003.
rentes intervenciones modulan los sistemas conductua- p. 212-24.
les cerebrales. 6. Keltner D, Kring A. Emotion, social function, and psychopa-
thology. Rev Gen Psychology. 1998;2:320-42.
7. Gross JJ. Emotion regulation: Affective, cognitive, and social
consequences. Psychophysiology. 2002;39:281-91.
Limitaciones 8. Abelson JL, Liberzon I, Young EA, Khan S. Cognitive modu-
lation of the endocrine stress response to a pharmacological
challenge in normal and panic disorder subjects. Arch Gen
Para aumentar al mximo la reactividad a la repugnan- Psychiatry. 2005;62:668-75.
cia, la muestra del estudio slo incluy a mujeres y, por 9. Gross JJ. The Handbook of Emotion Regulation. NewYork:
lo tanto, los resultados no pueden generalizarse a los va- Guilford Press; 2007.
10. Campbell-Sills L, Barlow DH. Incorporating emotion regula-
rones. Adems, usamos pelculas que desencadenaban tion into conceptualizations and treatments of anxiety and mo-
repugnancia para examinar la dinmica temporal de la od disorders. En: Gross JJ, editor. Handbook of Emotion Re-
RE, y se desconoce si los resultados se generalizaran a gulation. New York: Guilford; 2007. p. 542-59.
11. Gross JJ, Thompson RA. Emotion regulation: Conceptual
la regulacin de otros tipos de estados o estmulos emo- foundations. En: Gross JJ, editor. Handbook of Emotion Re-
cionales. Aunque observamos diferencias significativas gulation. New York: Guilford; 2007. p. 3-24.
en la conducta de expresin facial entre situaciones, la 12. Gross JJ. Antecedent- and response-focused emotion regula-
tion: Divergent consequences for experience, expression, and
estructura de la bobina craneal y la barra de mordida (al physiology. J Pers Soc Psychol. 1998;74:224-37.
igual que el conocimiento de que las respuestas se esta- 13. Phan KL, Fitzgerald DA, Nathan PJ, Moore GJ, Uhde TW,
ban grabando en vdeo) podran haber apagado las con- Tancer ME. Neural substrates for voluntary suppression of ne-
gative affect: A functional magnetic resonance imaging study.
ductas faciales expresivas de emociones durante la ex- Biol Psychiatry. 2005;57:210-9.
ploracin RM. Lamentablemente, las valoraciones de la 14. Ochsner KN, Ray RD, Cooper JC, Robertson ER, Chopra S,
experiencia de la emocin slo se obtuvieron durante las Gabrieli JD, et al. For better or for worse: Neural systems su-
pporting the cognitive down- and up-regulation of negative
imgenes de resonancia magntica funcional (RMf) des- emotion. Neuroimage. 2004;23:483-99.
pus de cada videoclip de 15 s. La evaluacin continua 15. Ochsner KN, Bunge SA, Gross JJ, Gabrieli JD. Rethinking fe-
de la experiencia de la emocin, la conducta expresiva y elings: An fMRI study of the cognitive regulation of emotion.
J Cogn Neurosci. 2002;14:1215-29.
la respuesta autnoma podra contribuir a entender ple- 16. Schaefer SM, Jackson DC, Davidson RJ, Aguirre GK, Kim-
namente la reactividad y la regulacin de las emociones. berg DY, Thompson-Schill SL. Modulation of amygdalar acti-
Por ltimo, el tamao de la muestra relativamente redu- vity by the conscious regulation of negative emotion. J Cogn
Neurosci. 14:913-21.
cido del presente estudio impidi el examen de diferen- 17. Beauregard M, Levesque J, Bourgouin P. Neural correlates of
cias individuales. Claramente, una importante direccin conscious self-regulation of emotion. J Neurosci. 2001;21:
de la investigacin futura es considerar el papel de la RC165.
18. Levesque J, Eugene F, Joanette Y, Paquette V, Mensour B,
personalidad y la psicopata en la reactividad emocional Beaudoin G, et al. Neural circuitry underlying voluntary su-
y la regulacin de las emociones. ppression of sadness. Biol Psychiatry. 2003;53:502-10.

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19. Urry HL, Van Reekum CM, Johnstone T, Kalin NH, Thurow 34. Rozin P, Fallon AE. A perspective on disgust. Psychol Rev.
ME, Schaefer HS, et al. Amygdala and ventromedial prefron- 1987;94:23-41.
tal cortex are inversely coupled during regulation of negative 35. Schienle A, Schafer A, Stark R, Walter B, Vaitl D. Relations-
affect and predict the diurnal pattern of cortisol secretion hip between disgust sensitivity, trait anxiety and brain activity
among older adults. J Neurosci. 2006;26:4415-25. during disgust induction. Neuropsychobiology. 2005;51:86-
20. MacDonald AW 3rd, Cohen JD, Stenger VA, Carter CS. Dis- 92.
sociating the role of the dorsolateral prefrontal and anterior 36. Calder AJ. Disgust discussed. Ann Neurol. 2003;53:427-8.
cingulate cortex in cognitive control. Science. 2000;288:1835- 37. Schienle A, Schafer A, Stark R, Walter B, Vaitl D. Gender di-
8. fferences in the processing of disgust- and fear-inducing pic-
21. Jackson DC, Malmstadt JR, Larson CL, Davidson RJ. Su- tures: An fMRI study. Neuroreport. 2005;16:277-80.
ppression and enhancement of emotional responses to unplea- 38. Gross JJ, Levenson RW. Emotional suppression: Physiology,
sant pictures. Psychophysiology. 2000;37:515-22. selfreport, and expressive behavior. J Pers Soc Psychol. 1993;
22. Ochsner KN, Gross JJ. The cognitive control of emotion. 64:970-86.
Trends Cogn Sci. 2005;9:242-9. 39. Glover GH, Law CS. Spiral-in/out BOLD fMRI for increased
23. Gross JJ, John OP. Individual differences in two emotion regu- SNR and reduced susceptibility artifacts. Magn Reson Med.
lation processes: Implications for affect, relationships, and 2001;46:515-22.
well-being. J Pers Soc Psychol. 2003;85:348-62. 40. Cox RW. AFNI: Software for analysis and visualization of
24. Garavan H, Hester R, Murphy K, Fassbender C, Kelly C. Indi- functional magnetic resonance neuroimages. Comput Biomed
vidual differences in the functional neuroanatomy of inhibi- Res. 1996;29:162-73.
tory control. Brain Res. 2006;1105:130-42. 41. Cohen MS. Parametric analysis of fMRI data using linear sys-
25. Buchsbaum BR, Greer S, Chang WL, Berman KF. Meta- tems methods. Neuroimage. 1997;6:93-103.
analysis of neuroimaging studies of the Wisconsin card-sor- 42. Talairach J, Tournoux P. Co-Planar Stereotaxic Atlas of the
ting task and component processes. Hum Brain Mapp. 2005; Human Brain. New York: Thieme; 1988.
25:35-45. 43. Forman SD, Cohen JD, Fitzgerald M, Eddy WF, Mintun MA,
26. Elliott R, Deakin B. Role of the orbitofrontal cortex in reinfor-
Noll DC. Improved assessment of significant activation in
cement processing and inhibitory control: Evidence from
functional magnetic resonance imaging (fMRI): Use of a clus-
functional magnetic resonance imaging studies in healthy hu-
ter-size threshold. Magn Reson Med. 1995;33:636-47.
man subjects. Int Rev Neurobiol. 2005;65:89-116.
27. Li CS, Huang C, Constable RT, Sinha R. Imaging response in- 44. Iacoboni M, Wilson SM. Beyond a single area: Motor control
hibition in a stop-signal task: Neural correlates independent of and language within a neural architecture encompassing
signal monitoring and post-response processing. J Neurosci. Brocas area. Cortex. 2006;42:503-6.
2006; 26:186-92. 45. Gross JJ, Levenson RW. Hiding feelings: The acute effects of
28. Vollm B, Richardson P, McKie S, Elliott R, Deakin JF, Ander- inhibiting negative and positive emotion. J Abnorm Psychol.
son IM. Serotonergic modulation of neuronal responses to be- 1997;106:95-103.
havioural inhibition and reinforcing stimuli: An fMRI study in 46. Hagemann T, Levenson RW, Gross JJ. Expressive suppression
healthy volunteers. Eur J Neurosci. 2006;23:552-60. during an acoustic startle. Psychophysiology. 2006;43:104-12.
29. Rubia K, Smith AB, Brammer MJ, Taylor E. Right inferior 47. Gross JJ, editor. The Handbook of Emotion Regulation. New
prefrontal cortex mediates response inhibition while mesial York: Guilford Press; 2007.
prefrontal cortex is responsible for error detection. Neuroima- 48. Carmichael ST, Price JL. Limbic connections of the orbital
ge. 2003;20:351-8. and medial prefrontal cortex in macaque monkeys. J Comp
30. Brass M, Derrfuss J, Von Cramon DY. The inhibition of imita- Neurol. 1995;363:615-41.
tive and overlearned responses: A functional double dissocia- 49. McDonald AJ, Mascagni F, Guo L. Projections of the medial
tion. Neuropsychologia. 2005;43:89-98. and lateral prefrontal cortices to the amygdala: A Phaseolus
31. Kelly AM, Hester R, Murphy K, Javitt DC, Foxe JJ, Garavan vulgaris leucoagglutinin study in the rat. Neuroscience.
H. Prefrontal-subcortical dissociations underlying inhibitory 1996;71:55-75.
control revealed by event-related fMRI. Eur J Neurosci. 2004; 50. Quirk GJ, Likhtik E, Pelletier JG, Pare D. Stimulation of me-
19:3105-12. dial prefrontal cortex decreases the responsiveness of central
32. Lee TW, Dolan RJ, Critchley HD. Controlling emotional ex- amygdale output neurons. J Neurosci. 2003;23:8800-7.
pression: Behavioral and neural correlates of nonimitative 51. McIntosh AR. Contexts and catalysts: A resolution of the lo-
emotional responses. Cereb Cortex. 2007 May 5 [Epub ahead calization and integration of function in the brain. Neuroinfor-
of print]. matics. 2004;2:175-82.
33. Vaitl D, Schienle A, Stark R. Neurobiology of fear and dis- 52. Linehan MM. Cognitive-Behavioral Treatment of Borderline
gust. Int J Psychophysiol. 2005;57:1-4. Personality Disorder. New York: Guilford Press; 1993.

Psiq Biol. 2009;16(2):70-83 83

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