Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016.
Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.
ORIGINALES
Bases neurales de las emociones negativas:
reevaluacin y supresin de las emociones
negativas
Philippe R. Goldin, Kateri McRae, Wiveka Ramel y James J. Gross
Department of Psychology. Stanford University. Stanford. California. Estados Unidos.
Fundamento: Se considera que las estrategias de
regulacin de las emociones difieren en cundo y
cmo influyen en el proceso generador de una
emocin. Sin embargo, hasta la fecha, en ningn
estudio se ha investigado directamente las bases
neurales de dos estrategias opuestas de regulacin de
las emociones (es decir, cognitiva contra conductual).
En el presente estudio se utiliz resonancia magntica
funcional (RMf) para examinar la reevaluacin
cognitiva (una estrategia cognitiva que se considera
que influye precozmente en el proceso generador de
la emocin) y la supresin expresiva (una estrategia
conductual que se considera que influye ms
tardamente en el proceso generador de la emocin).
Mtodos: En cuatro situaciones, 17 mujeres
visionaron 15 s de pelculas que desencadenaban
emociones neutras y negativas: visin neura, visin
negativa, reevaluacin negativa y supresin negativa,
al mismo tiempo que proporcionaban valoraciones de
la experiencia de la emocin y se grababan en vdeo
sus expresiones faciales.
Resultados: La reevaluacin dio lugar a
respuestas precoces (0-4,5 s) de la corteza prefrontal
(CPF), una disminucin de la experiencia de la
emocin negativa y una disminucin de las respuestas
de la amgdala y la nsula. La supresin produjo
respuestas tardas (10,5-15 s) de CPF y una
disminucin de la conducta y la experiencia
relacionadas con la emocin negativa, pero aument
las respuestas de la amgdala y la nsula.
Conclusiones: Los hallazgos del presente estudio
demuestran la eficacia diferencial de la reevaluacin
Publicado anteriormente en Biol Psychiatry. 2008;63:577-86.
Correspondencia: Dr. P.R. Goldin.
Stanford University. Department of Psychology.
Jordan Hall, Building 420, Stanford, CA 94305. Estados Unidos.
Correo electrnico: pgoldin@stanford.edu
70 Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 70
y la supresin en la experiencia, la conducta facial y
la respuesta neural relacionadas con las emociones, y
destacan las fascinantes diferencias en la dinmica
temporal de estas dos estrategias de regulacin de las
emociones.
Palabras clave:
Amgdala. Control cognitivo. Emocin. Regulacin de las emociones.
RMf. nsula.
The neural bases of negative emotions:
reappraisal and suppression of emotions
Background: Emotion regulation strategies are
thought to differ in when and how they influence the
emotion-generative process. However, no study to
date has directly probed the neural bases of two
contrasting (e.g., cognitive versus behavioral) emotion
regulation strategies. This study used functional
magnetic resonance imaging (fMRI) to examine
cognitive reappraisal (a cognitive strategy thought to
have its impact early in the emotion-generative
process) and expressive suppression (a behavioral
strategy thought to have its impact later in the
emotion-generative process).
Methods: Seventeen women viewed 15 sec neutral
and negative emotion-eliciting films under four
conditionswatch-neutral, watchnegative, reappraise-
negative, and suppress-negativewhile providing
emotion experience ratings and having their facial
expressions videotaped.
Results: Reappraisal resulted in early (0-4.5 sec)
prefrontal cortex (PFC) responses, decreased negative
emotion experience, and decreased amygdala and
insular responses. Suppression produced late (10.5-15
sec) PFC responses, decreased negative emotion
behavior and experience, but increased amygdala and
insular responses.
Conclusions: These findings demonstrate the
differential efficacy of reappraisal and suppression on
6/7/09 12:17:05
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.
Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas
emotional experience, facial behavior, and neural
response and highlight intriguing differences in the
temporal dynamics of these two emotion regulation
strategies.
Key words:
Amygdala. Cognitive control. Emotion. Emotion regulation.fMRI.
Insula.
De un momento a otro, las emociones influyen en la
atencin1, la toma de decisiones2, la memoria3, las res-
puestas fisiolgicas4,5 y las interacciones sociales6. No
obstante, incluso a medida que determinan una amplia
variedad de procesos personales e interpersonales, las
emociones estn en s mismas expuestas a modificacin.
La capacidad para regularlas satisfactoriamente guarda
relacin con una serie de importantes variables de salud
psicolgica, social y fsica7-9. Al contrario, se ha postu-
lado que las dificultades en su regulacin son el meca-
nismo esencial base de los trastornos del humor y de an-
siedad10. La comprensin de la influencia diferencial de
los diferentes tipos de regulacin de las emociones en la
experiencia, la conducta y la dinmica neural puede pro-
porcionar informacin para la prctica y la investigacin
clnicas.
Para estudiar la regulacin de las emociones (RE),
empleamos un modelo terico de regulacin de la emo-
cin que define cundo las diferentes estrategias tienen
su influencia primaria en el proceso generador de emo-
ciones11. Este modelo distingue entre las estrategias
centradas en los antecedentes, que modulan precozmen-
te las tendencias en la respuesta emocional, antes de que
den lugar a respuestas hechas y derechas, y las estrate-
gias centradas en la respuesta, que modulan tardamente
las propias respuestas emocionales una vez se han origi-
nado. En el presente estudio, prestamos atencin a una
estrategia centrada en los antecedentes (reevaluacin
cognitiva) y una estrategia centrada en la respuesta (su-
presin expresiva) que influyen diferencialmente en la
experiencia, la conducta y las respuestas fisiolgicas re-
lacionadas con las emociones negativas12.
La reevaluacin es una estrategia cognitivo-lingstica
que altera la trayectoria de las respuestas emocionales a
travs de la reformulacin del significado de una situa-
cin. Esta estrategia puede intervenir con relativa preco-
cidad en el proceso generador de la emocin reclutando
los procesos de control cognitivo ejecutivo instancia-
dos en una red cerebral distribuida, incluidas las reas
de la corteza prefrontal (CPF) medial, dorsolateral y
ventrolateral y la corteza cingular anterior (CCA) dor-
sal13-20. La reevaluacin regula eficazmente a la baja la
experiencia y la conducta emocional, la respuesta de so-
04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 71
bresalto de parpadeo21 y las respuestas neurales relacio-
nadas con la emocin que, en conjunto, modulan la ex-
periencia emocional continua en los sistemas cerebrales
de evaluacin de las emociones, incluida la amgdala, la
CCA subgenual, la CPF ventromedial y la nsula22. A
largo plazo, el uso frecuente de la reevaluacin da lugar
a una mejora del control de las emociones, el funciona-
miento interpersonal y el bienestar psicolgico y fsi-
co23.
La supresin expresiva es una estrategia dirigida a in-
hibir las conductas asociadas con la respuesta emocional
(es decir, expresiones faciales, expresiones verbales y
gestos). Por definicin, la supresin se implementa tras
la generacin de la emocin y produce una disminucin
de la conducta expresiva, caractersticamente con pocos
cambios o ninguno en la experiencia emocional en cur-
so, y un aumento de la activacin simptica del sistema
cardiovascular7. Ningn estudio sobre tcnicas de ima-
gen neurolgica ha examinado la supresin expresiva en
respuesta a los estmulos emocionales. Sin embargo, las
investigaciones sobre el control inhibidor en seres hu-
manos y primates no humanos indican que la CPF ven-
trolateral derecha se asocia con una inhibicin de la res-
puesta volitiva24-31 y la cancelacin de las respuestas fa-
ciales imitativas prepotentes a travs de la produccin
de una expresin opuesta 32. Puesto que la supresin
produce diferentes efectos en la expresin, la conducta
y la fisiologa emocional, se desconoce si induce mayor,
menor o ninguna alteracin de la actividad de la amg-
dala y la nsula. A largo plazo, el uso frecuente de la su-
presin expresiva se traduce en una disminucin del
control de las emociones, el funcionamiento interperso-
nal, la memoria y el bienestar y ms sntomas depresi-
vos23.
Hemos interpretado las consecuencias diferenciales de
la reevaluacin y la supresin como originadas a partir
de sus caractersticas temporales diferenciales. En nues-
tro modelo (fig. 1), la reevaluacin implica seleccionar e
implementar precozmente una estrategia cognitiva que
Reevaluacin
Actividad neural
Supresin
Tiempo Precoz Medio Tardo
Figura 1. Dinmica temporal formulada como hiptesis
de la actividad neural reguladora de las emociones en la
corteza prefrontal relacionada con la reevaluacin cogni-
tiva y la supresin expresiva.
Psiq Biol. 2009;16(2):70-83 71
6/7/09 12:17:05
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.
Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas
disminuya la emocin sin la necesidad de un esfuerzo
constante. En comparacin, la supresin incluye el au-
mento de los esfuerzos para inhibir activamente las con-
ductas relacionadas con la emocin facial prepotente
cuando se originan como respuesta a los estmulos que
inducen la emocin.
El objetivo del presente estudio fue examinar la di-
nmica temporal y las consecuencias de la reevaluacin
y supresin. Utilizamos pelculas para generar un esta-
do afectivo transitorio pero poderosamente negativo.
Como emocin objetivo se eligi la repugnancia, un
estado afectivo derivado evolutivamente de la aversin
evocada por estmulos repulsivos33 porque induce fia-
blemente una slida experiencia emocional, conducta
expresiva de emocin34 y un aumento de la activacin
de la nsula, CPF y de la amgdala35,36. Empleamos un
diseo intraindividual para comparar los efectos de la
reevaluacin y la supresin en la experiencia de la
emocin, la conducta expresiva y la respuesta neural en
el contexto de pelculas que desencadenaban repugnan-
cia.
MATERIAL Y MTODO
Participantes
Las participantes fueron 17 mujeres diestras (media de edad,
22,7 3,5 aos) que no referan antecedentes psiquitricos o
mdicos ni el uso de medicacin; proporcionaron su consenti-
miento informado y se las remuner con 20 dlares la hora. Se
seleccion a mujeres porque muestran mayores respuestas
emocionales que los varones en el contexto de estmulos que
inducen repugnancia37.
Estmulos de las pelculas
Un grupo diferente de 19 mujeres jvenes participantes va-
lor 40 videoclips de 15 s, que consistieron en 10 escenas de
naturaleza neutra, no afectivas, y 30 procedimientos quirrgi-
cos, vmitos y matanza de animales que inducan repulsin, en
una escala puntuada desde 1 = no negativo hasta 5 = extrema-
damente negativo. Este grupo refiri una experiencia de emo-
cin negativa para las pelculas negativas significativamente
mayor que con las neutras (media negativa =2,83 frente a neu-
tra =1,09; t(18) =9,18; p<0,001].
Procedimiento
Antes de la resonancia magntica (RM), se entren a las
participantes en estrategias especficas de reevaluacin y su-
presin mientras visionaban ocho pelculas de prctica. Las
instrucciones para la reevaluacin alentaban el razonamiento
objetivo para reducir la reactividad emocional a las pelculas,
por ejemplo, asumiendo la perspectiva de un mdico durante la
observacin de un vdeo formativo o prestando atencin a los
aspectos tcnicos de la pelcula. Las instrucciones sobre supre-
sin se dirigan al adiestramiento de las participantes para que
mantuvieran la cara inmvil mientras visionaban las pelculas
de modo que alguien que observara su cara no fuera capaz de
identificar lo que estaban experimentando subjetivamente. Du-
72 Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 72
rante la RM, se proyectaron las pelculas en una pantalla a
unos 15 cm de distancia de los ojos de las participantes dentro
de la bobina craneal. Se registraron las respuestas a travs de
la pulsacin de un botn mediante el programa Eprime (Psy-
chological Software Tools, Inc., Pittsburgh, Pennsylvania). La
tarea de visionado de la pelcula consisti en tres series de 9
min.
Tarea experimental
Para los 40 estmulos de pelculas, hubo dos rdenes seu-
doaleatorizadas y contrapesadas que emparejaron las pelculas
negativas con las diferentes instrucciones de reevaluacin, su-
presin u observacin. La tarea consisti en cuatro situaciones:
10 ensayos de observacin neutra, 10 de observacin negativa,
10 de reevaluacin negativa y 10 de supresin negativa. Cada
ensayo consisti en: a) instrucciones durante 3 s (observe,
piense objetivamente, mantenga la cara inmvil); b) pel-
cula durante 15 s; c) valoracin durante 3 s: Hasta qu punto
son negativos sus sentimientos? (1 = en absoluto, 3 = mode-
radamente, hasta 5 = extremadamente); d) instruccin de ob-
servacin durante 3 s, y e) 6 s de una imagen campestre estti-
ca (fig. 2). Con las pelculas de observacin negativa frente a
las de observacin neutra, no se identificaron efectos del orden
en las valoraciones de la emocin negativa, la conducta expre-
siva de repugnancia y las respuestas dependientes del grado de
oxigenacin sangunea (blood oxygenation level-dependent
[BOLD]) (todos los valores de p >0,22).
Registro y codificacin de la conducta facial
Se protegi y se posicion una minicmara de vdeo en
blanco y negro con lente pinhole (SmartLabs, Inc., Irving, Ca-
lifornia) en la bobina correspondiente al crneo del equipo de
resonancia magntica (RM) para registrar la conducta facial
continua, desde la frente hasta la boca. Durante la visin de las
pelculas, dos investigadoras responsables de la codificacin,
ciegas a las pelculas y las situaciones experimentales, valora-
ron independientemente las expresiones faciales de las partici-
pantes utilizando un sistema de codificacin de la conducta fa-
cial desarrollado en nuestro laboratorio38, para determinar la
conducta expresiva de repugnancia en una escala de 0 = ausen-
te, 1 = ligera, 2 = moderada y 3 = intensa. Debido a problemas
tcnicos, no se dispuso de codificacin de la conducta facial de
2 participantes.
Adquisicin de las imgenes
La exploracin se efectu con un equipo GE 3 Tesla Signa
magnet (General Electric Medical System, Milwaukee, Wis-
consin) con una secuencia de pulsos en eco de gradiente espi-
ral in/out, ponderada en T2*39 y un coil craneal bird cage
elptico en cpula, de cuadratura hecha a medida. El movi-
miento de la cabeza se redujo al mnimo con una barra de
mordida. Se obtuvieron 908 volmenes funcionales a travs de
tres series funcionales de 22 cortes axiales secuenciales (tiem-
po de repeticin [TR], 1.500 ms; tiempo de eco [TE], 30 ms;
ngulo flip, 60; campo de vision [FOV], 22 cm; matriz,
6464; single-shot, resolucin en el plano, 3,438 mm2; gro-
sor de los cortes, 5 mm). Se adquirieron imgenes anatmicas
tridimensionales (3D) de alta resolucin usando secuencias
spin-echo rpidas spoiled gradient-recalled (SPGR)
(0,8594221,5 mm; FOV, 22 cm; codificacin de frecuencia,
256).
6/7/09 12:17:06
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.

Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

Observe Hasta qu punto

Piense objetivamente son negativos Observacin **
Mantenga inmvil
la cara sus sentimientos?

Instrucciones Pelcula neutra Valoracin de Instrucciones Imagen neutra Tarea

o de repugnancia afecto negativo esttica de transicin

3 15 3 3 6 9

Tiempo (s)

Figura 2. Diseo experimental de un ensayo individual. El experimento consisti en 40 ensayos con 40 videoclips indi-
viduales. Hubo 10 ensayos de cada una de las cuatro situaciones: observacin neutra, observacin negativa, reevalua-
cin negativa y supresin negativa. Cada ensayo consisti en instrucciones durante 3 s de observe, piense objetiva-
mente o mantenga la cara inmvil; pelcula durante 15 s; valoracin durante 3 s, hasta qu punto son negativos
sus sentimientos?, valoracin (1 = en absoluto hasta 3 = moderadamente hasta 5 = extremadamente); instrucciones de
observacin durante 3 s; 6 s de una agradable imagen esttica campestre, y 9 s de recuento del nmero de asteriscos vi-
sualizados en la pantalla. Cada ensayo dur 29 s.

Preprocesamiento de los datos consista en un umbral voxel-wise y un umbral de volumen

de la RM funcional
Cada serie funcional se someti a pasos previos al procesa-
miento mediante el programa Analysis of Functional Neuro-
Images (AFNI)40 (Medical College of Wisconsin, Milwaukee,
Estados Unidos): corregistro, correccin del movimiento, sua-
vizado espacial gaussiano isotrpico 4 mm3, filtrado high-pass
(0,011 Hz), y detrending lineal. Ningn volumen demostr
movimiento en direccin x, y o z de ms de 1 mm. Cuando se
efectuaron correlaciones de las funciones de referencia espec-
ficas de condicin y los parmetros de correccin del movi-
miento x, y o z, no se evidenci movimiento correlacionado
con el estmulo (todos los valores de p>0,05).
Anlisis estadstico de la RM funcional
El modelo de regresin mltiple implementado con AFNI
3dDeconvolve (Medical College of Wisconsin) incluy los pa-
rmetros basales para eliminar las tendencias media, lineal y
cuadrtica y la varianza relacionada con el movimiento. Para
los objetivos del presente anlisis, nos concentramos en la res-
puesta neural mientras se implementaba activamente la reeva-
luacin y supresin durante las pelculas de 15 s. Con un mo-
delo de variante gamma41 de la funcin de la respuesta hemo-
dinmica, se convolucionaron las funciones de referencia
separadas de la pelcula de 15 s en cada situacin y para los
componentes precoz (0-4,5 s), medio (4,5-10,5 s) y tardo
(10,5-15 s) de cada pelcula de 15 s. Los mapas estadsticos se
muestrearon de nuevo a 3,438 mm3, se convirtieron en el espa-
cio del atlas de Talairach42, y se produjeron mapas paramtri-
cos estadsticos de segundo nivel, de acuerdo con un anlisis
de efectos aleatorios para aumentar la generalizabilidad de los
resultados.
Para la correccin de comparaciones mltiples, se imple-
ment el AlphaSim, un programa bootstrapping de simulacin
de Monte Carlo de la biblioteca AFNI (Medical College of
Wisconsin), para identificar una probabilidad conjunta que
agrupado (cluster) mnimo para establecer un valor de p clus-
ter-wise que protege contra la deteccin de falsos positivos de
clusters de activacin43. Para los anlisis de las pelculas de
15 s (es decir, contraste de la observacin negativa con la ob-
servacin neutra), un umbral voxel-wise de p<0,025
(t>3,572) dio lugar a un umbral de volumen de cluster mni-
mo de 203 mm3 (5 vxels 3,438 mm3) para proteger de la
deteccin de falsos positivos con un valor de p<0,001. Para
los anlisis del componente precoz, medio y tardo, un umbral
voxel-wise de p<0,005 (t>3,248) dio lugar a un umbral de
volumen de cluster mnimo de 163 mm3 (4 vxels 3,438
mm3) para proteger contra la deteccin de falsos positivos con
un valor de p<0,005. Puesto que hubo 10 puntos de tiempo
por bloques de 15 s en el contraste de la situacin de observa-
cin negativa frente a la observacin neutra, en comparacin
con los tres o cuatro puntos de tiempo incluidos en los anli-
sis del componente precoz (3 puntos de tiempo), medio (4
puntos de tiempo) y tardo (3 puntos de tiempo), los anlisis
del componente fueron de menos potencia que los de bloque.
Por esta razn, usamos un umbral de cluster de probabilidad
conjunta menos estricto para los anlisis de componente
(p<0,005) que para los anlisis de contraste del bloque
(p<0,001).
La intensidad de seal dependiente del grado de oxigena-
cin sangunea se represent como un cambio porcentual de la
seal de las situaciones de observacin negativa, reevaluacin
negativa y supresin negativa a partir de la media de la situa-
cin de observacin neutra. Para un control de las diferencias
de tamao de cluster, las series de tiempo se extrajeron utili-
zando una mscara esfrica (radio, 5 mm; volumen, 524 mm3),
centrada en el vxel de la seal BOLD mxima dentro de un
cluster. Slo con objetivos de la presentacin, la serie cronol-
gica se suaviz temporalmente de modo que cada punto de
tiempo representara la media de los puntos de tiempo x 1, x,
x + 1.

Psiq Biol. 2009;16(2):70-83 73

04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 73 6/7/09 12:17:07

Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.
Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas
RESULTADOS
Verificacin de manipulacin de induccin
de la emocin negativa
Para evaluar si las pelculas negativas desencadenaron
una emocin negativa, comparamos la situacin de ob-
servacin negativa con la de observacin neutra en los
tres ndices de emocin negativa: experiencia, conducta
expresiva y respuesta neural.
Experiencia. El contraste entre observacin negativa y
observacin neutra fue significativo (t=7,46;
p<0,000005; 2 =0,78), lo que confirm la induccin
de una experiencia de emocin negativa (fig. 3).
Conducta expresiva. Dos evaluadoras del estudio co-
dificaron la expresin facial de las participantes durante
la RM para las expresiones de repugnancia. Durante la
situacin de observacin negativa, la fiabilidad entre
4
Experiencia negativa
3 tra), y c) regiones cerebrales relacionadas con la regula-
2 vacin negativa). En funcin de nuestro modelo de regu-
1
Observacin Observacin Reevaluacin
neutra negativa
0,4
Conducta de repugnancia
0,3
0,2
0,1
0
Observacin Observacin Reevaluacin
neutra negativa
Figura 3. Efecto de la reevaluacin y la supresin en las
valoraciones de la emocin negativa y la intensidad de la
expresin facial de repugnancia durante las cuatro situa-
ciones de visin de pelculas. Barras de error: error es-
tndar de la media (EEM).
74 Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 74
evaluadores fue adecuada (=0,76). El contraste entre
observacin negativa y neutra fue significativo
[t(14)=2,96; p<0,05; 2=0,40], lo que confirm que
la visin de pelculas negativas indujo una conducta ex-
presiva de emocin (fig. 3).
Respuestas neurales. El contraste entre observacin
negativa y neutra dio lugar a un aumento de las res-
puestas en la amgdala dorsal bilateral y la nsula ante-
rior (fig. 4), la corteza frontal (medial, dorsomedial,
dorsolateral, ventrolateral), la corteza temporal (infe-
rior, superior), la corteza occipital (circunvolucin lin-
gual), la corteza parietal (lbulo parietal superior) y las
regiones subcorticales (caudado, tlamo e hipotlamo)
(tabla 1). No se evidenciaron respuestas cerebrales sig-
nificativas para la observacin neutra comparada con la
negativa.
Anlisis de la regulacin de las emociones
Examinamos los efectos de la reevaluacin y supre-
sin en a) experiencia y conducta emocional; b) regio-
nes cerebrales relacionadas con las emociones (regiones
de inters de la amgdala y la nsula identificadas en el
contraste entre pelculas de observacin negativa y neu-
cin (identificadas en los contrastes de reevaluacin
frente a observacin negativa y supresin frente a obser-
lacin de las emociones, esperbamos efectos tempora-
les diferenciales de la reevaluacin (centrada en los an-
tecedentes) y la supresin (centrada en la respuesta) en
negativa
Supresin
negativa
las regiones cerebrales generadoras de emociones y re-
guladoras de emociones. Para examinar los efectos RE
diferenciales en la dinmica temporal neural formulados
como hiptesis, los anlisis se centraron en las respues-
tas neurales durante los periodos precoz (0-4,5 s), medio
(4,5-10,5 s) y tardo (10,5-15 s) de cada pelcula de 15 s.
En primer lugar, examinamos por separado cada estrate-
gia RE y, acto seguido, comparamos directamente la
reevaluacin y la supresin.
Reevaluacin cognitiva
Supresin La reevaluacin (respecto a la observacin negativa)
negativa negativa
redujo la experiencia de la emocin negativa (t =4,70;
p<0,0005; 2=0,58), se acerc a una reduccin signi-
ficativa de la conducta facial de repugnancia (t=1,82;
p=0,09; 2=0,20) y redujo la seal neural relacionada
con la emocin durante el componente tardo (pero no el
precoz y el medio) en la amgdala derecha (reevaluacin
6/7/09 12:17:07
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.

Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

0,6 Amgdala izquierda Amgdala derecha

Cambio en seal (%)

0,5
0,4
0,3
0,2
Reevaluacin
0,1 Supresin
Observacin
0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

0,7 nsula izquierda nsula derecha

0,6
Cambio en seal (%)

0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
0,1
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

Figura 4. Serie temporal de seal BOLD RMf en cambio porcentual de la seal relativo al estado de observacin neutra
a travs de 15 s (10 puntos de tiempo 1,5 s cada uno) para la reevaluacin, la supresin y la observacin negativa en
la amgdala bilateral y la nsula. BOLD: dependiente del grado de oxigenacin sangunea; RMf: resonancia magntica
funcional.

frente a observacin negativa, t=2,20; p<0,05;
2 =0,21), nsula izquierda (t=2,22; p<0,05;
2 =0,24), y ligeramente en la amgdala izquierda
(t=1,89; p<0,08; 2=0,18). Estos resultados demues-
tran que la reevaluacin regul eficazmente a la baja la
experiencia de la emocin negativa, con una reduccin
concomitante de la seal neural relacionada con la emo-
cin al trmino de las pelculas de 15 s.
Durante el periodo precoz (pero no el medio y tardo),
la reevaluacin produjo mayores respuestas en el control
cognitivo de la emocin relacionado con la CPF (CPF
medial, dorsolateral y ventrolateral y corteza orbitofron-
tal [OFC] lateral), el procesamiento lingstico (circun-
volucin frontal inferior izquierda [CFI], circunvolucin
temporal posterosuperior izquierda), la atencin visual
(precua, circunvoluciones lingual y angular) y la detec-
cin de las caractersticas (circunvolucin temporal me-
dia y superior) (tabla 2). En la figura 5 se muestran tres
respuestas neurales representativas relacionadas con la
reevaluacin precoz, incluida la CPF medial (CPFm),
CPF inferior izquierda, y COF izquierda. No se detecta-
ron reas de mayor respuesta para la observacin negati-
va comparado con la reevaluacin negativa.
Los anlisis de correlacin demostraron que el aumen-
to de las respuestas precoces (0-4,5 s) de la CPF medial
y la COF izquierda relacionadas con la reevaluacin se
asociaron con una disminucin significativa de las res-
puestas tardas (10,5-15 s) de la amgdala izquierda y la
nsula izquierda (fig. 6). Estos hallazgos indican que la
implementacin de estrategias de reevaluacin puede
iniciar interacciones de los sistemas cerebrales regulado-
res y regulados que evolucionan con el tiempo e influ-
yen en los ndices posteriores de emocin neural, expe-
rimental y conductual.
Supresin expresiva
La supresin (respecto a observacin negativa) redujo
la experiencia de la emocin negativa (t =3,30; p<0,05;
2 = 0,41) y conducta facial (t=2,49; p<0,05; n2 =
0,32). En las regiones lmbicas identificadas previamen-
te en el contraste de observacin negativa comparada
con neutra, las respuestas en el componente tardo fue-
ron mayores para la supresin en la nsula derecha
(t=2,42; p <0,05; 2 =0,27) y ligeramente mayores en
la amgdala derecha (t=1,86; p=0,08; 2 =0,18), pero
similares en la amgdala izquierda (p>0,57) y la nsula
izquierda (p>0,90). Estos hallazgos demuestran la au-
sencia de una disminucin de la actividad neural relacio-
nada con la emocin en la amgdala y, de hecho, indican
mayor respuesta de la supresin en la nsula derecha.
Psiq Biol. 2009;16(2):70-83 75

04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 75 6/7/09 12:17:08

Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.

Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

TABLA 1. Respuesta BOLD a las pelculas de observacin negativa frente a neutra

rea de Cambio en Volumen

Regiones cerebrales x y z t
Brodmann seal (%) (mm3)
Observacin negativa > observacin
neutra
Lbulos frontales
Circunvolucin frontal inferior izquierda/ 47 41 24 19 0,27 3,820 3,61
nsula
13 35 23 1 0,17 3,93
Corteza prefrontal medial (CPF) 9 0 55 25 0,21 3,129 4,47
Circunvolucin frontal media derecha/ 6/8 52 11 43 0,27 2,113 4,05
CPF dorsolateral (CPFDL)
CPF dorsomedial 6 3 21 67 0,32 2,072 3,91
Circunvolucin frontal inferior izquierda/ 9 52 7 32 0,18 772 4,29
CPF dorsolateral
Circunvolucin frontal media derecha/ 46 49 28 22 0,13 569 3,99
CPF dorsolateral
Circunvolucin frontal inferior izquierda 45 48 18 5 0,13 406 3,73
Circunvolucin frontal inferior derecha 45 52 18 5 0,14 366 4,01
Circunvolucin precentral izquierda 6 41 3 60 0,18 325 3,85
Circunvolucin frontal superior izquierda/ 9 14 59 36 0,25 284 4,62
CPF medial
Circunvolucin frontal media izquierda/ 46 52 28 22 0,14 203 5,18
CPF dorsolateral
CPF dorsomedial derecha 6 7 38 60 0,19 203 3,99
Lbulos temporales
Circunvolucin temporal inferior 18/19 48 75 2 0,62 15,151 5,71
izquierda
Circunvolucin temporal inferior derecha/ 38 41 24 23 0,23 3,170 3,75
nsula derecha
13 35 20 1 0,14 3,89
Lbulos parietales
Lbulo parietal superior derecho 7 34 44 63 0,38 8,859 4,01
Circunvolucin poscentral izquierda 2 45 24 39 0,12 203 4,35
Lbulos occipitales
Circunvolucin lingual izquierda 18 7 86 16 0,37 366 4,18
Regiones subcorticales
Amgdala derecha 17 6 9 0,21 2,682 4,68
Amgdala izquierda 17 3 9 0,28 731 4,52
Ncleo caudado izquierdo 10 4 12 0,14 1,829 30,81
Ncleo caudado derecho 10 1 15 0,13 528 30,70
Ncleo pulvinar del tlamo 0 30 5 0,27 3,901 40,19
Hipotlamo 4 6 9 0,14 610 30,99
Ncleo pulvinar derecho del tlamo 17 24 8 0,10 284 40,25
AB: rea de Brodmann; BOLD: respuestas dependientes del grado de oxigenacin sangunea.
Nota: para generar estos resultados, se us una prueba de la t voxel-wise de contraste de todo el bloque de las pelculas de observacin negativa frente
a neutra. Para cada vxel dentro de cada cluster con la respuesta BOLD mxima, se documentan las coordenadas de Talairach, cambio porcentual de
la seal y el estadstico t. La determinacin del umbral estadstico se bas en los parmetros siguientes: valor t umbral del vxel = 3,572, p<0,0025,
umbral de volumen del cluster =203 mm3 (5 vxels 3,439 mm3) y un umbral del cluster de probabilidad conjunta p<0,001.

La supresin (comparado con observacin negativa) Comparacin de la reevaluacin

slo produjo mayores respuestas durante el periodo tar-
do (no precoz y medio) en las regiones implicadas en el
control inhibidor (CPF ventrolateral derecha) (fig. 7), la
regulacin cognitiva (CPF dorsolateral, dorsomedial),
asociacin multimodal visuosensorial (lbulos occipito-
temporales posteriores) y procesamiento visuoespacial
(precua y rea occipital) (tabla 2). Las mayores res-
puestas de la observacin negativa (comparado con la
supresin) slo se produjeron durante el periodo tardo
en las reas de procesamiento visual (cua y circunvolu-
cin lingual).
76 Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
y la supresin
El contraste directo de las estrategias RE revel que la
reevaluacin produjo una mayor regulacin a la baja de
la experiencia de la emocin negativa (t=3,29;
p<0,005; 2 =0,40), mientras que la supresin produjo
una mayor reduccin en la conducta facial de repugnan-
cia (t=2,94; p<0,05; c2=0,40). Estos hallazgos desta-
can la influencia diferencial de la reevaluacin y la su-
presin en la experiencia y la conducta, relacionada con
emociones negativas.

04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 76 6/7/09 12:17:09

Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.

Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

TABLA 2. Respuesta BOLD para los componentes precoz (0-4,5 s), medio (4,5-10,5 s) y tardo (10,5-15 s)
de la pelcula a la reevaluacin frente a observacin negativa y supresin frente a observacin negativa

rea de Cambio en Volumen

Regiones cerebrales x y z t
Brodmann seal (%) (mm3)
Reevaluacin > observacin negativa
Precoz
Lbulos frontales
Corteza prefrontal (CPF) medial 10 11 67 18 0,30 163 3,20
Circunvolucin frontal inferior derecha/CPF 10,46 48 42 01 0,18 163 3,28
dorsolateral
Circunvolucin frontal inferior izquierda 46 51 41 02 0,15 163 4,65
Circunvolucin frontal media izquierda 6 37 07 41 0,09 244 3,47
Corteza orbitofrontal lateral izquierda 11 28 42 60 0,14 163 3,68
Corteza orbitofrontal lateral izquierda 11 38 45 10 0,30 203 4,08
CPF ventrolateral izquierda 47 35 38 60 0,12 163 3,42
Lbulos temporales
Circunvolucin temporal anterosuperior izquierda 38 38 11 33 0,11 528 4,26
Circunvolucin temporal anterosuperior izquierda 38 58 07 60 0,14 447 3,39
Circunvolucin temporal anterosuperior izquierda 38 52 21 19 0,16 325 3,67
Circunvolucin temporal inferior izquierda 21 62 30 16 0,14 284 7,24
Circunvolucin temporal media posterior izquierda 22 58 34 5 0,14 894 3,29
Circunvolucin temporal media posterior izquierda 21 58 37 20 0,16 244 3,42
Circunvolucin temporal inferior izquierda 21 45 1 30 0,13 203 4,53
Circunvolucin temporal media posterior izquierda 39 30 62 22 0,06 203 3,39
Circunvolucin temporal superior posterior izquierda 39 41 54 22 0,11 163 3,54
Lbulos parietales
Circunvolucin angular izquierda 39 48 68 36 0,15 894 3,78
Lbulos occipitales
Circunvolucin lingual derecha 19 07 65 40 0,14 325 5,52
Medio y tardo No
Observacin negativa > reevaluacin No
Supresin > observacin negativa
Precoz y medio No
Tardo
Lbulos frontales
CPF dorsomedial 8,6 00 18 54 0,12 203 4,46
CPF dorsolateral derecha 9 39 11 32 0,14 406 5,12
CPF dorsolateral derecha 46 48 21 22 0,16 244 4,86
CPF dorsolateral derecha 46 50 38 15 0,21 1,463 5,25
Circunvolucin frontal inferior derecha 45 53 20 11 0,16 163 4,85
CPF ventrolateral derecha 10 30 48 20 0,22 203 4,41
CPF ventrolateral izquierda 10 34 56 01 0,24 447 4,05
CPF ventrolateral izquierda 10,46 45 45 05 0,17 366 40,190
nsula anterior izquierda 13 34 18 07 0,10 284 4,53
Lbulos temporales
Circunvolucin temporal media posterior derecha 39,19 52 65 15 0,17 528 4,70
Circunvolucin temporal media posterior derecha 21 62 54 05 0,21 731 4,97
Circunvolucin temporal posteroinferior derecha 37,19 52 72 01 0,18 244 4,04
Circunvolucin temporal media posterior izquierda 37,19 58 68 08 0,21 203 5,71
Circunvolucin fusiforme izquierda 37 45 58 15 0,19 163 4,66
Lbulos parietales
Lbulo parietal inferior izquierdo 39 38 65 39 0,10 163 4,17
Lbulos occipitales
Precua lateral izquierda 19 31 78 42 0,16 244 4,28
Circunvolucin occipital superior derecha/ 39,19 35 72 29 0,12 203 5,20
circunvolucin angular
Observacin negativa > supresin
Precoz y medio No
Tardo
Lbulos occipitales
Cua medial 19 30 92 24 0,29 1,463 4,56
Circunvolucin lingual 18 10 74 20 0,27 2,845 4,94
Circunvolucin lingual 18 70 82 20 0,20 244 4,61
AB: rea de Brodmann; BOLD: respuestas dependientes del nivel de oxigenacin sangunea.
Nota: estos resultados se derivan de pruebas de la t voxel-wise separadas para los componentes precoz, medio y tardo de cada bloque para los con-
trastes de reevaluacin frente a observacin negativa y supresin frente a observacin negativa. Para cada vxel dentro de cada cluster con la respues-
ta BOLD mxima se documentan las coordenadas de Talairach, cambio porcentual de la seal y estadstico t. La determinacin del umbral estadstico
se bas en los parmetros siguientes: valor t umbral del vxel = 3,572, p<0,0025, umbral de volumen del cluster = 203 mm3 (5 vxels 3,439
mm3) y un umbral del cluster de probabilidad conjunta p<0,001.

Psiq Biol. 2009;16(2):70-83 77

04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 77 6/7/09 12:17:10

Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.

Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

En las tres agrupaciones (cluster) de activacin rela-

0,3 cionada con la reevaluacin y las dos relacionadas con
0,2
0,1
la supresin mostradas en las figuras 5 y 7, respectiva-
0 mente, un ANOVA de la seal BOLD de medidas repeti-
0,1 das de 2 (RE: reevaluacin, supresin) 2 (tiempo:
0,2 precoz, tardo) dio lugar a una interaccin significativa
0,3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 de RE tiempo en el rea de Brodmann (AB) de la cir-
0,5 cunvolucin frontal inferior (CFI) izquierda: 46, F(2,15)
0,4
0,3 = 8,38, p > 0,05, 2 = 0,34; AB de CPFm 10, F(2,15) =
0,2 7,89, p > 0,05, 2 = 0,33; AB de CFI derecha 46, F(2,15)
0,1
0,0
= 5,38, p > 0,05, 2 = 0,25; y AB CFI derecha 45,
0,1 F(2,15) = 13,31, p > 0,005, 2 = 0,45, pero slo una ten-
0,2 dencia hacia la significacin en la AB de COF izquierda
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
0,5 11, F(2,15) = 3,69, p = 0,07, 2 = 0,19.
0,4 Durante los componentes precoz, medio y tardo de las
0,3
0,2 pelculas, los contrastes directos de reevaluacin frente a
0,1
0 supresin produjeron una actividad neural muy similar a
0,1 la de los resultados descritos previamente. La reevalua-
0,2
0,3 cin slo gener respuestas significativas durante el pe-
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
riodo precoz en las regiones de CPF (medial, dorsome-
Reevaluacin dial, circunvolucin frontal inferior izquierda), nsula, l-
Supresin
Observacin bulo temporal superior y medio, y cua. La supresin slo
produjo respuestas significativas durante el periodo tardo
Figura 5. Serie temporal de seal BOLD RMf en cambio en las regiones de CPF (ventromedial, ventrolateral, dor-
porcentual de la seal relativo al estado de observacin solateral, corteza cingular anterior rostral y dorsal), cir-
neutra para las situaciones de reevaluacin, supresin y cunvolucin fusiforme izquierda, lbulo parietal inferior,
observacin negativa en la AB 10 de la corteza prefrontal circunvolucin occipital media y superior y tlamo (tabla
medial (11 67 18), AB 46 de la corteza prefrontal infe-
rior izquierda (51 41 2) y AB 11 de la corteza orbito- 3). Durante el periodo medio no se identificaron respues-
frontal lateral izquierda (38 45 10). AB: rea de Brod- tas BOLD diferenciales. Estos contrastes directos reafir-
mann; BOLD: dependiente del grado de oxigenacin maron el patrn de resultados descrito previamente, es
sangunea; RMf: resonancia magntica funcional. decir, unas respuestas BOLD de CPF diferencialmente
mayores para la reevaluacin slo durante el periodo pre-
coz y para la supresin slo durante el periodo tardo.

Desde un punto de vista neural, en las regiones identi-

ficadas previamente relacionadas con la emocin de ob-
servacin negativa, un anlisis de la varianza (ANOVA)
de medidas repetidas de 2 (RE: reevaluacin, supresin)
2 (tiempo: precoz, tardo) de la seal BOLD revel
una interaccin RE tiempo en la amgdala bilateral
izquierda, F(2,15) = 4,31; p=0,054; 2=0,21; dere-
cha, F(2,15) = 4,74; p<0,05; 2 =0,23 y en la nsula
izquierda, F(2,15) =5,03; p<0,05; 2=0,24; derecha,
F(2,15) =4,04; p=0,06; 2=0,20. Las pruebas de la t
de seguimiento mostraron que la reevaluacin en com-
paracin con la supresin dio lugar a una reduccin en
el perodo tardo en la amgdala (izquierda, t=2,72;
p<0,05; 2 =0,32; derecha, t=2,82; p<0,05;
2=0,33) y la nsula (izquierda, t=2,04; p=0,059; 2
=0,21; derecha, t=2,27; p<0,05; n2=0,24). Estos re-
sultados demuestran que la reevaluacin fue ms eficaz
que la supresin en la regulacin a la baja de las res-
puestas BOLD en las regiones lmbicas relacionadas con
las emociones.
78 Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
DISCUSIN
El objetivo del presente estudio fue examinar un mo-
delo de regulacin de la emocin que predijera efectos
diferenciales de dos estrategias de regulacin diferentes,
la reevaluacin cognitiva (una estrategia centrada en los
antecedentes) y la supresin de la expresin de la emo-
cin (una estrategia centrada en la respuesta). Estas dos
estrategias RE se evaluaron en el contexto de pelculas
de 15 s que desencadenaron la experiencia de una emo-
cin negativa, una conducta facial de repugnancia y res-
puestas neurales relacionadas con la emocin en la
amgdala dorsal y la corteza insular anterior.
Reevaluacin
La implementacin de una reevaluacin cognitiva re-
dujo la experiencia de la emocin negativa de acuerdo

04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 78 6/7/09 12:17:11

Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.

Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

1,0 R = 0,50, p < 0,05 R = 0,50, p < 0,05 R = 0,46, p < 0,64

Amgdala izquierda (tardo)

0,8

nsula izquierda (tardo)

nsula izquierda (tardo)

0,6
0,4
0,2
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
0,1 0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,1 0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,1 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1
Corteza orbitofrontal izquierda (precoz) Corteza orbitofrontal izquierda (precoz) Corteza prefrontal medial (precoz)

Figura 6. Asociacin de las respuestas BOLD precoces (0-4,5 s) relacionadas con una mayor reevaluacin cognitiva en
la corteza orbitofrontal y corteza prefrontal medial con una disminucin de las respuestas tardas (10,5-15 s) de la nsu-
la y la amgdala. BOLD: dependiente del grado de oxigenacin sangunea.

nitiva de regulacin a la baja a los estmulos emociona-

0,4 les negativos en la amgdala y la nsula 13-16. En el
0,3 presente estudio, la reevaluacin tambin aument las
0,2
seales en las regiones de la CPF medial, dorsolateral y
0,1
ventrolateral, identificadas previamente en la regulacin
0
0,1
cognitiva de las emociones negativas14,15,17,18.
0,2 En los estudios previos, estas regiones de la CPF se
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 han implicado en el control cognitivo, seleccin, imple-
0,5
mentacin y monitorizacin de estrategias20,22 y parecen
0,4
funcionar junto con las regiones de la CPF ventrolateral
0,3
izquierda, lbulo temporal superior y lbulo parietal
0,2
posterior, implicadas en el procesamiento lingstico44.
0,1
La coordinacin de esta red cortical distribuida y sus
0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 funciones cognitivas asociadas parece modular el proce-
Reevaluacin samiento neural de la intensidad emocional y su promi-
Supresin nencia en las regiones cerebrales lmbicas.
Observacin
El presente estudio aumenta nuestra comprensin de
la interaccin de las regiones CPF reguladoras y las
Figura 7. Serie temporal de seal BOLD RMf en cambio reas lmbicas reguladas demostrando que las respuestas
porcentual de la seal relativo al estado de observacin
neutra para las situaciones de reevaluacin, supresin y CPF precoces (0-4,5 s), especficamente en la CPF ven-
observacin negativa en la AB 46 de la corteza prefrontal trolateral izquierda y medial, se asocian con una ulterior
inferior derecha (50 42 3), y AB 45 de la corteza prefron- disminucin tarda (10,5-15 s) de la actividad de la
tal inferior derecha (52 20 11). AB: rea de Brodmann; amgdala y la nsula. Los hallazgos del presente estudio
BOLD: dependiente del grado de oxigenacin sangunea; indican que la implementacin inicial de estrategias de
RMf: resonancia magntica funcional.
reevaluacin con el tiempo puede influir en los ndices
neurales, experimentales y conductuales relacionados
con la emocin. La demostracin de una influencia CPF
con los estudios previos sobre reevaluacin cognitiva de relacionada con la reevaluacin en las variables ulterio-
la emocin negativa7. Coincidiendo con estos hallazgos, res de la emocin destaca la importancia de incorporar
la reevaluacin aument la actividad en las regiones las caractersticas temporales dinmicas de las seales
CPF de control negativo y disminuy las respuestas de neurales, experiencia y conducta emocional como com-
la amgdala y de la nsula identificadas funcionalmente ponentes de los modelos de la reactividad y regulacin
durante la situacin de observacin negativa. Estos ha- de las emociones. La eficacia y el momento de la modu-
llazgos coinciden con los resultados de los estudios pre- lacin CPF de la reactividad emocional lmbica pueden
vios que describieron respuestas de la reevaluacin cog- tener importantes consecuencias para la salud, incluida
Psiq Biol. 2009;16(2):70-83 79

04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 79 6/7/09 12:17:12

Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.

Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas

TABLA 3. Respuesta BOLD a la reevaluacin frente a supresin para los componentes precoz (0-4,5 s), medio
(4,5-10,5 s) y tardo (10,5-15 s)

Cambio en Volumen
Regiones cerebrales AB x y z t
seal (%) (mm3)
Reevaluacin > supresin
Precoz
Lbulos frontales
Corteza prefrontal (CPF) medial 10 14 72 15 0,24 203 3,60
CPF dorsomedial 09 70 59 43 0,28 203 3,60
Circunvolucin frontal inferior izquierda 45 48 25 008 0,11 203 3,38
nsula izquierda 13 38 17 19 0,10 203 3,99
Lbulos temporales
Circunvolucin temporal anterosuperior izquierda 38 38 28 23 0,31 01,178 4,21
Circunvolucin temporal posterosuperior izquierda 22 55 41 008 0,09 406 3,41
Circunvolucin temporal media izquierda 20 41 60 19 0,09 244 4,60
Circunvolucin temporal media anterior izquierda 21 55 007 30 0,13 163 3,74
Circunvolucin temporal anterosuperior derecha 38 38 18 19 0,13 163 3,49
Lbulos occipitales
Cua cingular posterior 18, 23, 29 003 72 15 0,30 26,495 4,12
Cua izquierda 18 17 95 008 0,13 447 4,00
Cua derecha 19 17 99 15 0,19 284 4,04
Medio y tardo No
Supresin > reevaluacin
Precoz y medio No
Tardo
Lbulos frontales
Cngulo anterior dorsal 24 000 10 43 0,18 01,422 4,06
Cngulo anterior dorsal 24 000 000 39 0,19 813 4,35
Cngulo anterior dorsal 32 000 14 43 0,16 244 4,88
Cngulo anterior rostral 32 30 45 001 0,23 203 4,86
Circunvolucin frontal inferior derecha 46 48 31 15 0,14 528 4,04
Circunvolucin frontal inferior derecha 9, 44 48 11 22 0,13 203 4,31
CPF ventromedial 10 70 59 90 0,24 244 4,02
CPF ventrolateral izquierda 10 34 49 008 0,13 244 4,79
CPF dorsolateral derecha 46 45 21 22 0,15 244 5,55
CPF ventrolateral derecha 44 52 07 12 0,12 203 4,05
Lbulos temporales
Circunvolucin fusiforme izquierda 37 45 58 12 0,26 284 4,35
Lbulos parietales
Lbulo parietal inferior izquierdo 40 62 24 26 0,14 203 4,16
Lbulos occipitales
Circunvolucin occipital media derecha 19, 37 45 72 001 0,23 894 4,38
Circunvolucin occipital superior izquierda 19 38 79 32 0,16 203 4,52
Subcortical
Tlamo 000 20 001 0,14 203 4,66
AB: rea de Brodmann; BOLD: respuestas dependientes del nivel de oxigenacin sangunea.
Nota: proporcionaron estos resultados pruebas de la t voxel-wise para los componentes precoz, medio y tardo de cada bloque para el contraste de
reevaluacin frente a supresin. Para cada vxel dentro de cada cluster con la respuesta BOLD mxima se documentan las coordenadas de Talairach,
cambio porcentual de la seal y estadstico t. La determinacin del umbral estadstico se bas en los parmetros siguientes: valor t umbral del vxel =
3,572, p<0,0025, umbral de volumen del cluster = 203 mm3 (5 vxels 3,439 mm3) y un umbral del cluster de probabilidad conjunta p<0,001.

la capacidad para regular las hormonas del estrs neu-
roendocrino a travs de la reevaluacin cognitiva8,19.
Supresin
La supresin de la conducta expresiva de una emocin
implic el control volitivo de los msculos motores fa-
ciales en presencia de videoclips evocadores de emocio-
nes. La supresin redujo la experiencia y la conducta re-
lacionadas con la emocin negativa, pero mantuvo ma-
yores respuestas en la amgdala y la nsula. En los
80 Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
estudios previos se ha observado un patrn de disminu-
cin de la conducta facial emocional con un aumento de
la activacin fisiolgica durante la supresin12. Por
ejemplo, en los estudios previos que han examinado los
efectos agudos de la inhibicin volitiva de la conducta
expresiva se ha descrito la supresin de las expresiones
faciales emocionales junto con un aumento de la activa-
cin simptica del sistema cardiovascular mientras se
visionan pelculas que suscitan emociones45 y una reac-
cin al sobresalto acstico46. Esto indica que, en situa-
ciones que constituyen un reto desde un punto de vista
emocional, puede obtenerse una supresin expresiva sa-

04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 80 6/7/09 12:17:13

Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.
Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas
tisfactoria, pero a expensas de la activacin sostenida,
que puede ser agotadora fisiolgicamente y dar lugar a
alteraciones del funcionamiento psicolgico y fsi-
co7,8,47. La disminucin inesperada de la emocin nega-
tiva puede deberse a la redireccin de la atencin para
controlar la conducta facial alejndola de la experiencia
emocional de las pelculas negativas.
La supresin slo produjo respuestas significativas en
el perodo tardo (10,5-15 s) en una red extensa de regio-
nes cerebrales implicadas en el control cognitivo (CPF),
la asociacin multimodal visuosensorial (lbulos occipi-
totemporales posteriores), y el procesamiento visuoespa-
cial (precua y reas occipitales). En particular, la su-
presin produjo respuestas significativas en las reas de
la CPF ventrolateral derecha relacionadas previamente
con el control motor inhibidor24-31. La mayor seal de
control inhibidor de CPF slo en el componente tardo
podra reflejar los esfuerzos crecientes para mantener la
inhibicin de la expresin facial de repugnancia y/o los
esfuerzos para ejercer un mayor control cognitivo para
contrarrestar las eferencias neurales desde la amgdala y
la nsula que transmiten la prominencia emocional en
curso de las pelculas negativas.
Reevaluacin comparada con supresin
El contraste directo de la reevaluacin frente a la su-
presin demostr una mayor reduccin de la experiencia
de la emocin negativa para la reevaluacin y de la con-
ducta facial de repugnancia para la supresin, de acuer-
do con los resultados de los estudios previos5,7. En la es-
fera neural, especficamente en el periodo tardo de las
pelculas negativas, la reevaluacin redujo mientras que
la supresin la aument o la mantuvo una seal elevada
en la amgdala dorsal bilateral y la nsula anterior. Aun-
que se ha demostrado que la reevaluacin reduce los n-
dices tanto conductuales como neurales de reactividad
emocional22, no se han publicado estudios sobre neuro-
imagen funcional de control de la conducta facial de re-
pugnancia.
Los efectos divergentes de la reevaluacin y la supre-
sin en la respuesta lmbica convergen con los hallazgos
previos de los efectos diferenciales sobre las respues-
tas fisiolgicas autnomas, especficamente, un aumento
de la activacin cardiovascular durante la supresin y
una disminucin o ningn cambio de las respuestas fi-
siolgicas simpticas durante la reevaluacin7. Estos re-
sultados demuestran que la reevaluacin y la supresin
producen efectos diferenciales en la experiencia y la
conducta relacionadas con las emociones y efectos
opuestos en la respuesta neural en dos importantes com-
ponentes del sistema lmbico de procesamiento de las
emociones.
04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 81
La reevaluacin y la supresin produjeron reas co-
munes y exclusivas de respuesta BOLD en las reas re-
guladoras de la CPF. Las regiones cerebrales comunes a
ambas estrategias de RE incluyeron la CPF dorsolateral
bilateral y medial y reas de la COF lateral, implicadas
previamente en el control cognitivo de las emociones
negativas14,15,17,18, lo que indica la posibilidad de algu-
nos procesos cognitivos compartidos. Mientras que la
reevaluacin se asoci primariamente con las respuestas
de la CPF izquierda, la supresin se asoci con un pa-
trn ms bilateral de las respuestas de esta regin. Se
han identificado extensas conexiones neuroanatmicas
entre las regiones de la CPF medial y lateral y lmbica,
incluidas la amgdala y la nsula48,49. En particular, los
estudios sobre lesiones han encontrado que la CPF me-
dial desempea un papel esencial en el control inhibidor
de las aferencias de la amgdala5. No obstante, es proba-
ble que durante la regulacin de las emociones la fun-
cin especfica de la CPF medial dependa mucho del
contexto neural (es decir, el perfil de la actividad neural
en las reas conectadas coactivas)51.
Una importante implicacin de estos resultados es que
las estrategias de RE requieren tiempo para que surja su
influencia en los ndices conductuales-experimentales
cerebrales de las emociones. En el presente estudio, du-
rante la reevaluacin cognitiva, la respuesta BOLD pre-
coz en la CPF ventrolateral izquierda y medial se asoci
con una reduccin ms tarda de las respuestas de la
amgdala izquierda y la nsula y la disminucin ulterior
en las valoraciones de la experiencia de la emocin nega-
tiva. El hallazgo del presente estudio respalda el modelo
de RE, en que los efectos de la reevaluacin y la supre-
sin tienen trayectorias temporales variables que influyen
en el efecto de la estrategia en la experiencia, la conducta
y los sistemas neurales relacionados con las emociones.
Implicaciones para la psicopata
y el tratamiento
Se reconoce cada vez ms que la mayora de las enfer-
medades psiquitricas implican una desregulacin emo-
cional y que las intervenciones clnicas son beneficiosas
cuando estn informadas por la comprensin emprica
de los procesos emocionales10. Las formulaciones ms
recientes de las intervenciones cognitivo-conductuales
han incorporado explcitamente mdulos que abordan la
reactividad emocional, la tolerancia al afecto y la forma-
cin en habilidades de regulacin de las emociones52. A
pesar de la evidencia emprica de las consecuencias
emocionales de la reevaluacin cognitiva y la supresin,
se conoce mucho menos los mecanismos conductuales
cerebrales que son la base de la psicopata y estn mo-
dulados por las intervenciones clnicas.
Psiq Biol. 2009;16(2):70-83 81
6/7/09 12:17:13
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.
Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas
El presente estudio dilucida la influencia diferencial
de dos estrategias diferentes de regulacin de las emo-
ciones en los procesos conductuales cerebrales. Aunque
en muchas enfermedades psiquitricas se ha observado
fiablemente la hiperreactividad de los sistemas lmbicos
que detectan y experimentan las emociones (p. ej., tras-
tornos de ansiedad), nuestros hallazgos son un primer
paso en la caracterizacin de los rasgos temporales de
los mecanismos conductuales cerebrales de abajo arriba
(reactividad emocional) y de arriba abajo (reguladores),
que son los objetivos de las intervenciones farmacolgi-
cas, psicoteraputicas y de estimulacin cerebral direc-
ta. Especficamente, puede ser informativo para caracte-
rizar la relacin cerebro-conducta durante la reactividad
y regulacin emocional (es decir, la reevaluacin y el
funcionamiento del control cognitivo inhibidor) en pa-
cientes con antecedentes de trastornos del humor y an-
siedad. Esto puede mejorar nuestra capacidad para em-
parejar a los pacientes con modalidades de tratamiento
especfico que aborden ms directamente su perfil de
desregulacin de las emociones y determinen emprica-
mente hasta qu grado y durante cunto tiempo las dife-
rentes intervenciones modulan los sistemas conductua-
les cerebrales.
Limitaciones
Para aumentar al mximo la reactividad a la repugnan-
cia, la muestra del estudio slo incluy a mujeres y, por
lo tanto, los resultados no pueden generalizarse a los va-
rones. Adems, usamos pelculas que desencadenaban
repugnancia para examinar la dinmica temporal de la
RE, y se desconoce si los resultados se generalizaran a
la regulacin de otros tipos de estados o estmulos emo-
cionales. Aunque observamos diferencias significativas
en la conducta de expresin facial entre situaciones, la
estructura de la bobina craneal y la barra de mordida (al
igual que el conocimiento de que las respuestas se esta-
ban grabando en vdeo) podran haber apagado las con-
ductas faciales expresivas de emociones durante la ex-
ploracin RM. Lamentablemente, las valoraciones de la
experiencia de la emocin slo se obtuvieron durante las
imgenes de resonancia magntica funcional (RMf) des-
pus de cada videoclip de 15 s. La evaluacin continua
de la experiencia de la emocin, la conducta expresiva y
la respuesta autnoma podra contribuir a entender ple-
namente la reactividad y la regulacin de las emociones.
Por ltimo, el tamao de la muestra relativamente redu-
cido del presente estudio impidi el examen de diferen-
cias individuales. Claramente, una importante direccin
de la investigacin futura es considerar el papel de la
personalidad y la psicopata en la reactividad emocional
y la regulacin de las emociones.
82 Psiq Biol. 2009;16(2):70-83
04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 82
La presente investigacin se financi con las becas del
NIMH Grants MH58147 y MH66957. Deseamos expre-
sar nuestro agradecimiento a Kevin Ochsner, PhD por su
ayuda con este proyecto. Damos las gracias a Julie Hall
y Cynthia R. Cox por su ayuda con la codificacin de la
conducta facial.
Los autores no han declarado conflictos directos o in-
directos de inters.
BIBLIOGRAFA
1. Vuilleumier P. How brains beware: Neural mechanisms of
emotional attention. Trends Cogn Sci. 2005;9:585-94.
2. Bechara A, Damasio H, Damasio AR, Lee GP. Different con-
tributions of the human amygdala and ventromedial prefrontal
cortex to decision-making. J Neurosci. 1999;19:5473-81.
3. Phelps EA. Emotion and cognition: Insights from studies of
the human amygdala. Annu Rev Psychol. 2006;57:27-53.
4. Cacioppo JT, Gernston GG, Larsen JT, Poehlmann KM, Ito
TA. The psychophysiology of emotion. En: Lewis M, Havi-
land-Jones JM, editores. Handbook of Emotions. Vol. 2. New
York: Guilford Press; 2000. p. 173-91.
5. Levenson RW. Autonomic specificity and emotion. En: David-
son RJ, Scherer KR, Goldsmith HH, editores. Handbook of
Affective Sciences. New York: Oxford University Press; 2003.
p. 212-24.
6. Keltner D, Kring A. Emotion, social function, and psychopa-
thology. Rev Gen Psychology. 1998;2:320-42.
7. Gross JJ. Emotion regulation: Affective, cognitive, and social
consequences. Psychophysiology. 2002;39:281-91.
8. Abelson JL, Liberzon I, Young EA, Khan S. Cognitive modu-
lation of the endocrine stress response to a pharmacological
challenge in normal and panic disorder subjects. Arch Gen
Psychiatry. 2005;62:668-75.
9. Gross JJ. The Handbook of Emotion Regulation. NewYork:
Guilford Press; 2007.
10. Campbell-Sills L, Barlow DH. Incorporating emotion regula-
tion into conceptualizations and treatments of anxiety and mo-
od disorders. En: Gross JJ, editor. Handbook of Emotion Re-
gulation. New York: Guilford; 2007. p. 542-59.
11. Gross JJ, Thompson RA. Emotion regulation: Conceptual
foundations. En: Gross JJ, editor. Handbook of Emotion Re-
gulation. New York: Guilford; 2007. p. 3-24.
12. Gross JJ. Antecedent- and response-focused emotion regula-
tion: Divergent consequences for experience, expression, and
physiology. J Pers Soc Psychol. 1998;74:224-37.
13. Phan KL, Fitzgerald DA, Nathan PJ, Moore GJ, Uhde TW,
Tancer ME. Neural substrates for voluntary suppression of ne-
gative affect: A functional magnetic resonance imaging study.
Biol Psychiatry. 2005;57:210-9.
14. Ochsner KN, Ray RD, Cooper JC, Robertson ER, Chopra S,
Gabrieli JD, et al. For better or for worse: Neural systems su-
pporting the cognitive down- and up-regulation of negative
emotion. Neuroimage. 2004;23:483-99.
15. Ochsner KN, Bunge SA, Gross JJ, Gabrieli JD. Rethinking fe-
elings: An fMRI study of the cognitive regulation of emotion.
J Cogn Neurosci. 2002;14:1215-29.
16. Schaefer SM, Jackson DC, Davidson RJ, Aguirre GK, Kim-
berg DY, Thompson-Schill SL. Modulation of amygdalar acti-
vity by the conscious regulation of negative emotion. J Cogn
Neurosci. 14:913-21.
17. Beauregard M, Levesque J, Bourgouin P. Neural correlates of
conscious self-regulation of emotion. J Neurosci. 2001;21:
RC165.
18. Levesque J, Eugene F, Joanette Y, Paquette V, Mensour B,
Beaudoin G, et al. Neural circuitry underlying voluntary su-
ppression of sadness. Biol Psychiatry. 2003;53:502-10.
6/7/09 12:17:13
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 27/05/2016. Copia para uso personal, se prohbe la transmisin de este documento por cualquier medio o formato.
Goldin PR et al. Bases neurales de las emociones negativas: reevaluacin y supresin de las emociones negativas
19. Urry HL, Van Reekum CM, Johnstone T, Kalin NH, Thurow
ME, Schaefer HS, et al. Amygdala and ventromedial prefron-
tal cortex are inversely coupled during regulation of negative
affect and predict the diurnal pattern of cortisol secretion
among older adults. J Neurosci. 2006;26:4415-25.
20. MacDonald AW 3rd, Cohen JD, Stenger VA, Carter CS. Dis-
sociating the role of the dorsolateral prefrontal and anterior
cingulate cortex in cognitive control. Science. 2000;288:1835-
8.
21. Jackson DC, Malmstadt JR, Larson CL, Davidson RJ. Su-
ppression and enhancement of emotional responses to unplea-
sant pictures. Psychophysiology. 2000;37:515-22.
22. Ochsner KN, Gross JJ. The cognitive control of emotion.
Trends Cogn Sci. 2005;9:242-9.
23. Gross JJ, John OP. Individual differences in two emotion regu-
lation processes: Implications for affect, relationships, and
well-being. J Pers Soc Psychol. 2003;85:348-62.
24. Garavan H, Hester R, Murphy K, Fassbender C, Kelly C. Indi-
vidual differences in the functional neuroanatomy of inhibi-
tory control. Brain Res. 2006;1105:130-42.
25. Buchsbaum BR, Greer S, Chang WL, Berman KF. Meta-
analysis of neuroimaging studies of the Wisconsin card-sor-
ting task and component processes. Hum Brain Mapp. 2005;
25:35-45.
26. Elliott R, Deakin B. Role of the orbitofrontal cortex in reinfor-
cement processing and inhibitory control: Evidence from
functional magnetic resonance imaging studies in healthy hu-
man subjects. Int Rev Neurobiol. 2005;65:89-116.
27. Li CS, Huang C, Constable RT, Sinha R. Imaging response in-
hibition in a stop-signal task: Neural correlates independent of
signal monitoring and post-response processing. J Neurosci.
2006; 26:186-92.
28. Vollm B, Richardson P, McKie S, Elliott R, Deakin JF, Ander-
son IM. Serotonergic modulation of neuronal responses to be-
havioural inhibition and reinforcing stimuli: An fMRI study in
healthy volunteers. Eur J Neurosci. 2006;23:552-60.
29. Rubia K, Smith AB, Brammer MJ, Taylor E. Right inferior
prefrontal cortex mediates response inhibition while mesial
prefrontal cortex is responsible for error detection. Neuroima-
ge. 2003;20:351-8.
30. Brass M, Derrfuss J, Von Cramon DY. The inhibition of imita-
tive and overlearned responses: A functional double dissocia-
tion. Neuropsychologia. 2005;43:89-98.
31. Kelly AM, Hester R, Murphy K, Javitt DC, Foxe JJ, Garavan
H. Prefrontal-subcortical dissociations underlying inhibitory
control revealed by event-related fMRI. Eur J Neurosci. 2004;
19:3105-12.
32. Lee TW, Dolan RJ, Critchley HD. Controlling emotional ex-
pression: Behavioral and neural correlates of nonimitative
emotional responses. Cereb Cortex. 2007 May 5 [Epub ahead
of print].
33. Vaitl D, Schienle A, Stark R. Neurobiology of fear and dis-
gust. Int J Psychophysiol. 2005;57:1-4.
04 ORIGINAL 776 (70-83).indd 83
34. Rozin P, Fallon AE. A perspective on disgust. Psychol Rev.
1987;94:23-41.
35. Schienle A, Schafer A, Stark R, Walter B, Vaitl D. Relations-
hip between disgust sensitivity, trait anxiety and brain activity
during disgust induction. Neuropsychobiology. 2005;51:86-
92.
36. Calder AJ. Disgust discussed. Ann Neurol. 2003;53:427-8.
37. Schienle A, Schafer A, Stark R, Walter B, Vaitl D. Gender di-
fferences in the processing of disgust- and fear-inducing pic-
tures: An fMRI study. Neuroreport. 2005;16:277-80.
38. Gross JJ, Levenson RW. Emotional suppression: Physiology,
selfreport, and expressive behavior. J Pers Soc Psychol. 1993;
64:970-86.
39. Glover GH, Law CS. Spiral-in/out BOLD fMRI for increased
SNR and reduced susceptibility artifacts. Magn Reson Med.
2001;46:515-22.
40. Cox RW. AFNI: Software for analysis and visualization of
functional magnetic resonance neuroimages. Comput Biomed
Res. 1996;29:162-73.
41. Cohen MS. Parametric analysis of fMRI data using linear sys-
tems methods. Neuroimage. 1997;6:93-103.
42. Talairach J, Tournoux P. Co-Planar Stereotaxic Atlas of the
Human Brain. New York: Thieme; 1988.
43. Forman SD, Cohen JD, Fitzgerald M, Eddy WF, Mintun MA,
Noll DC. Improved assessment of significant activation in
functional magnetic resonance imaging (fMRI): Use of a clus-
ter-size threshold. Magn Reson Med. 1995;33:636-47.
44. Iacoboni M, Wilson SM. Beyond a single area: Motor control
and language within a neural architecture encompassing
Brocas area. Cortex. 2006;42:503-6.
45. Gross JJ, Levenson RW. Hiding feelings: The acute effects of
inhibiting negative and positive emotion. J Abnorm Psychol.
1997;106:95-103.
46. Hagemann T, Levenson RW, Gross JJ. Expressive suppression
during an acoustic startle. Psychophysiology. 2006;43:104-12.
47. Gross JJ, editor. The Handbook of Emotion Regulation. New
York: Guilford Press; 2007.
48. Carmichael ST, Price JL. Limbic connections of the orbital
and medial prefrontal cortex in macaque monkeys. J Comp
Neurol. 1995;363:615-41.
49. McDonald AJ, Mascagni F, Guo L. Projections of the medial
and lateral prefrontal cortices to the amygdala: A Phaseolus
vulgaris leucoagglutinin study in the rat. Neuroscience.
1996;71:55-75.
50. Quirk GJ, Likhtik E, Pelletier JG, Pare D. Stimulation of me-
dial prefrontal cortex decreases the responsiveness of central
amygdale output neurons. J Neurosci. 2003;23:8800-7.
51. McIntosh AR. Contexts and catalysts: A resolution of the lo-
calization and integration of function in the brain. Neuroinfor-
matics. 2004;2:175-82.
52. Linehan MM. Cognitive-Behavioral Treatment of Borderline
Personality Disorder. New York: Guilford Press; 1993.
Psiq Biol. 2009;16(2):70-83 83
6/7/09 12:17:14