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LA MUERTE CELULAR PROGRAMADA

EN LAS PLANTAS: ¿ES SEMEJANTE


A LA “APOPTOSIS” EN ANIMALES?
Yornayser Pérez Delgado, Iván Galindo Castro
y Francisco Arvelo

RESUMEN

La muerte celular programada (MCP) es esencial para man- de muerte programada y el proceso conocido en animales como
tener la homeostasis tisular en muchas formas de vida. En las apoptosis. Sin embargo, en los últimos años han surgido eviden-
plantas, de igual forma que en los animales, la MCP es el me- cias importantes que permiten concluir que en las plantas existe
canismo por el cual se regulan una serie de procesos fisiológicos tal proceso. En esta revisión se analizan hallazgos recientes del
tales como la germinación, diferenciación, crecimiento, reproduc- reino vegetal en esta área, que comienzan a vislumbrar elemen-
ción y desarrollo de semillas. La MCP también juega un papel tos claves sobre la modulación de la respuesta de la planta ante
importante en otros procesos como la resistencia a condiciones muy diversos factores de estrés, tanto bióticos como abióticos,
ambientales desfavorables. A diferencia de los modelos anima- abriendo además la posibilidad de utilizarlos en programas de
les, la MCP en plantas está poco descrita al nivel molecular, lo mejoramiento genético de rubros agrícolas estratégicos.
que ha dado lugar a debates sobre el paralelismo entre este tipo

Introducción económicos por su asociación con proce- Durante la vida de las


sos tales como resistencia a patógenos, es- plantas, células, tejidos y órganos son eli-
sí como en los anima- trés abiótico y rendimiento de los cultivos minados en un momento determinado en
les existe un mecanis- (Ranganath y Nagashree, 2001). beneficio del propio organismo. Durante
mo bien orquestado que Hay similitudes gene­ra­ el curso normal de su desarrollo, germi-
permite eliminar de manera programada les entre la apoptosis y la MCP en plantas, nación, diferenciación, crecimiento, repro-
células individuales para alcanzar y man- tales como condensación del citoplasma, ducción y desarrollo de las semillas, las
tener la homeostasis de los tejidos y órga- activación de proteasas y nucleasas, de- plantas recurren a mecanismos clásicos de
nos, en las plantas también ha sido obser- gradación del ADN nuclear en fragmen- MCP. Las plantas también recurren a la
vado este proceso desde hace algún tiem- tos nucleosomales, la implicación del Ca muerte controlada para adaptarse y resis-
po. Al comienzo de la década de los 70 y la generación de especies reactivas de tir a condiciones adversas de su ambiente
se introdujo el término apoptosis como un O2. Sin embargo hay diferencias particu- tales como falta de nutrientes, temperatu-
fenómeno biológico con un sinnúmero de lares en las plantas, tales como la presen- ras extremas, hipoxia y patógenos.
implicaciones en la fisiología tisular (Kerr cia de una pared celular que impide la Algunos eventos morfo-
et al., 1972). Sin embargo, es en los años fagocitosis de los cuerpos apoptóticos, lógicos de la apoptosis, así como las rutas
90, con el auge del estudio de la apoptosis cuya respuesta evolutiva ha sido la gene- de regulación y las moléculas de señaliza-
en animales, cuando la teoría de la muer- ración de una extensiva vacuolización del ción presentan similitudes entre plantas y
te celular programada (MCP) en plantas citoplasma, donde las enzimas hidrolíti- animales; sin embargo, también han sido
ha conocido un gran desarrollo, promovi- cas se encargan de ir digiriendo los res- observadas diferencias en la ejecución de
do entre otros factores por intereses agro- tos celulares la MCP. El objetivo de esta revisión es

PALABRAS CLAVES / Apoptosis / Caspasas / Mitocondria / Muerte Celular Programada / Plantas /


Recibido: 06/03/2007. Aceptado: 08/10/2007.

Yornayser Pérez Delgado. Licenciado en Biología. Universidad Central de Venezuela, (UCV).


Venezuela. Tesista, Laboratorio de Genómica y Proteómica. Centro de Biotecnología. Fundación IDEA. Venezuela.
Iván Galindo Castro. Licenciado en Biología. UCV. Doctor en Ciencias Biológicas, Uni-
versidad Simón Bolívar, Venezuela. Investigador, Laboratorio de Genómica y Proteómica. Centro de Biotecnología. Fundación
IDEA. Venezuela.
Francisco Arvelo. Licenciado en Biología, UCV, Venezuela. Doctor en Farmacología Celular y
Molecular, Universidad París VI, Francia. Investigador, Instituto de Biología Experimental. UCV. Venezuela. Dirección: Apartado
47117, Caracas 1041-A, Venezuela. e-mail: franarvelo@yahoo.com

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comparar las características comunes y Regulación transcripcional teasas aspartato-específicas, lo que signifi-
diferenciales de la MCP entre plantas y de la apoptosis ca que son proteasas que poseen un ami-
animales. noácido cisteína en su sitio activo y son
Además de las IAPs, exis- capaces de reconocer motivos de cuatro
La Apoptosis y sus Rutas Clásicas de ten otros reguladores importantes del proce- aminoácidos contiguos en sus sustratos,
Inducción so apoptótico como lo son las proteínas p53, P4-P3-P2-P1, cortando el enlace peptídico
NFκ-B y Retinoblastoma (Rb). La proteína después del extremo C-terminal del resi-
En la mayoría de los or- p53 controla la transcripción de genes como duo (P1), que es generalmente un residuo
ganismos eucariotas, la muerte celular pro- Bax (Miyashita et al., 1994), Puma (Nakano Asp (Shi, 2002). La preferencia hacia el
gramada (MCP) o apoptosis representa un y Vousden, 2001), Noxa (Oda et al., 2000) residuo en la posición P4 varía entre di-
mecanismo por el cual se regula una serie y Bid (Sax et al., 2000). Los promotores de versos grupos de caspasas y eso contribu-
de funciones tales como la morfogénesis, la todos estos genes comparten el elemento de ye a su especificidad con respecto a cier-
proliferación y el control del número de cé- respuesta a p53. Adicionalmente p53 también tos substratos (Hawkins et al., 2000; Yan
lulas en organismos multicelulares, y con el puede activar la transcripción de genes que et al., 2006).
cual se eliminan células que presenten alte- codifican para proteínas efectoras de la ruta Las caspasas son sintetiza-
raciones o daños a nivel genético (Vaux y apoptótica, como es el caso del gen que co- das como zimógenos, los que tienen un do-
Korsmeyer, 1999; Arvelo, 2002). El término difica para Apaf-1, quien actúa como un co- minio regulador N-terminal que les confiere
apoptosis fue utilizado inicialmente en la an- activador de la caspasa 9 ayudando a iniciar una baja actividad enzimática y dominios
tigua Grecia para nombrar el proceso de caí- la cascada de activación. La p53 también p20 y p10 que conforman la enzima activa.
da de hojas de los árboles durante los cam- induce la expresión de caspasa 6, proteína De acuerdo a su función,
bios de estaciones. Posteriormente Kerr et al. efectora de la cascada apoptótica (Fridman y las caspasas se clasifican en dos tipos: a)
(1972) utilizaron el término para denominar Lowe, 2003). caspasas iniciadoras que activan otras cas-
un proceso de MCP que comprende una se- El NFκB es un factor pasas aguas abajo y de esta forma se es-
rie de eventos citológicos como condensación trans­cripcional que se encuentra normalmen- tablece una cascada de caspasas que am-
y fragmentación de la cromatina, contracción te secuestrado por IκB en el citoplasma. Al plifica la señal de inicio del programa de
de la membrana plasmática y formación de ocurrir una señal de peligro para la célula, muerte celular; y b) caspasas efectoras que
vesículas que empaquetan los organelos de IκB es fosforilado y luego ubiquitinado para son capaces de inactivar una serie de enzi-
la célula en los denominados cuerpos apop- su ulterior degradación por el proteosoma; mas claves en la homeostasis celular como
tóticos. Dichos eventos vienen dados por provocando la liberación de NFκB y ulterior la Poli-ADP ribosa polimerasa (PARP) y,
interacciones proteína-proteína (proteínas traslado hacia el núcleo, donde interactúa por otra parte, son capaces de activar otras
adaptadoras), transcripción y activación de con elementos de respuesta de los promo- proteínas pro-apoptóticas como CAD (Cas-
moléculas ejecutoras como las caspasas, y tores de los genes que están bajo su regu- pase-activated DNase), al separarla de su
cambios a nivel mitocondrial que conducen lación, entre los que están proteínas anti- inhibidor ICAD (Hengartner, 2000; Stras-
a la liberación al citoplasma de compuestos apoptóticas que actúan a nivel mitocondrial ser et al., 2000).
pro-apoptóticos tales como Apaf-1 y Citocro- (Bcl-xL y Bfl-1), o bloquea la activación de
mo C, entre otros (Reed, 2000). las caspasas al promover la expresión de las Proteínas de la superfamilia Bcl-2. Como
La apoptosis en mamífe- IAPs (Nakanishi y Toi, 2005; Karin, 2006). se mencionó, estas proteínas se caracterizan
ros se lleva a cabo esencialmente por dos La proteína Rb se encuen- por actuar a nivel mitocondrial, permitiendo
vías. Una extrínseca que se inicia por la in- tra constitutivamente expresada en las células o impidiendo la liberación de factores pro-
teracción de los receptores de muerte (como animales y los cambios en su estado de fos- apoptóticos al citosol. Esta familia se divide
FasR o TNF-R1) con sus respectivos ligan- forilación determinan su función. En el ciclo en tres grupos basados en parentescos tanto
dos. Esta unión produce un agrupamiento celular, Rb media la transición de la fase G1 estructurales como funcionales.
de los receptores que estimula la formación a S. Al inicio de la fase G1, Rb se encuentra Los miembros de la sub-
de agregados de procaspasa-8 por moléculas hipofosforilada (estado activo) y es capaz de familia Bcl-2, tales como Bcl-XL, A1, Bcl-
adaptadoras, ocasionando su coactivación unirse al factor de transcripción E2F, impi- W y Mcl1 poseen actividad anti-apoptótica
proteolítica. Finalmente, la caspasa 8 activa diendo la transcripción de genes importantes y están caracterizados por poseer cuatro do-
a la caspasa 3, iniciándose así el programa para la progresión del ciclo. Este equilibrio minios BH homólogos a Bcl-2. Estas proteí-
de muerte celular (Shen y Pervaizs, 2006). se rompe cuando Rb es fosforilada por qui- nas también poseen una cola hidrofóbica en
La vía intrínseca o mito- nasas dependientes de ciclinas y se separa su extremo C-terminal, que las ubican en la
condrial es dependiente de señales intra y del E2F, iniciando la transcripción de genes superficie externa de la mitocondria y en el
extracelulares tales como citotoxicidad, es- importantes para el ciclo celular (Knudsen et retículo endoplasmático.
trés oxidativo o daños al ADN, donde inter- al., 2006). Rb también inhibe la transcrip- Los miembros pro-apop-
vienen numerosas proteínas pro-apoptóticas, ción mediada por E2F, de genes claves en tóticos de la superfamilia Bcl-2 se clasifican
tales como citocromo C, AIF y SMAC/ la apoptosis como Apaf1 y algunas caspasas en dos sub-familias, la de dominio único
DIABLO (Porter y Urbano, 2006). La re- (Echevarría-Machado et al., 2002; DeGrego- BH3 y Bax, la cual comparte tres dominios
gulación de esta vía se da por los miembros ri, 2004). En la apoptosis, la función de Rb BH con la sub-familia Bcl-2, además de su
pro y anti-apoptóticos de la familia de pro- puede ser regulada a través de su degrada- cola hidrofóbica. La familia antiapoptótica
teínas Bcl-2, los que inducen o reprimen la ción mediada por caspasas. Bcl-2 la componen Bcl-2, Bcl-x y Bcl-w,
liberación de estos factores al citoplasma. que son homólogas e inhiben la apoptosis
(Hengartner, 2000; Le Bras et al., 2006) Principales efectores de la apoptosis en gran variedad tejidos y organismos. El
Ambas vías están regula- extremo C-terminal de estas proteínas las
das por las proteínas inhibidoras de apopto- Caspasas. Las caspasas son proteínas al- dirige hacia la membrana citoplasmática de
sis (IAPs), cuya función es inhibir diferentes tamente conservadas en la naturaleza, pre- la mitocondria y el retículo endoplasmático.
caspasas. Sin embargo, este control depende sentes en organismos tan diferentes como Bcl-2 siempre se encuentra como una pro-
del tipo de célula y del estimulo inductor nemátodos, insectos y mamíferos (Riedl y teína integral de membrana, mientras que
(Kim et al., 2006). Shi, 2004). Son esencialmente cisteín-pro- Bcl-w y Bcl-xL aparecen en respuestas a

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agentes citotóxicos. Todas poseen un surco La Muerte Celular Programada (MCP) vasculares está caracterizada por la entrada
hidrofóbico formado por cinco α-hélices en las Plantas de Ca2+ en la célula, la acumulación de nu-
anfipáticas, que a su vez se encuentran al- cleasas y proteasas, lo que culmina con el
rededor de otras dos α-hélices centrales hi- En las plantas, la MCP es colapso de las vacuolas. En ese momento se
drofóbicas. Este surco conforma los motivos el mecanismo por el cual se regula una serie liberan enzimas hidrolíticas que degradan el
BH1, BH2 y BH3 e interactúa con proteínas de procesos fisiológicos que a continuación contenido celular, quedando solo un tubo va-
de motivos BH3 a través de una α-hélice se revisan y juega un papel importante en cío (Groover y Jones, 1999; Fukuda, 2000)
en su motivo BH3 (Cory y Adams, 2002; procesos como resistencia a condiciones am-
Walensy, 2006). bientales desfavorables (carencia de nutrien- Reproducción y desarrollo floral. La MCP
tes, temperaturas extremas, hipoxia, estrés también puede determinar el sexo de las
Subfamilia de proteínas con motivos BH3. plantas. La mayoría de las angiospermas son
oxidativo) y ataques de patógenos.
Los miembros de este grupo son fuertemen- hermafroditas, aunque ciertas especies tienen
te expresados durante la apoptosis, como Germinación. Las semillas de las plantas sexo separado por planta. Otras especies,
respuesta a señales específicas durante el superiores concentran la energía necesaria como el maíz, tienen ambos sexos en la
desarrollo y daño celular (Huang y Strasser, para el proceso de germinación (Raven et misma planta, pero las estructuras reproduc-
2000). A excepción de Bid, se piensa que al., 1999). Estas reservas deben ser hidroli- tivas (gineceo y androceo) están ubicadas
todas las demás integrantes actúan uniéndo- zadas para proporcionar el N2 y C necesa- en flores separadas (Wu y Cheung, 2000).
se y neutralizando su contraparte apoptóti- rios en las primeras etapas de la vida de la El meristemo apical puede dar lugar a los
ca. Sin embargo, ninguno de los miembros planta. En las monocotiledóneas como arroz cuerpos de los dos sexos, surgiendo la flor
de esta familia puede producir apoptosis sin (Oryza sativa), maíz (Zea mays), trigo (Tri- unisexual como producto de la eliminación
la presencia de Bax y Bak, y por lo tanto ticum aestivum), cebada (Hordeum vulgare) de uno de los dos. En las anteras, la pro-
de otros integrantes que están aguas arriba y avena (Avena sativa) tales reservas se al- ducción de granos funcionales de polen y su
de esta ruta. macenan en el endospermo, rico en almi- dispersión se debe a la MCP del tapetum y
dón, que constituye la parte principal de la del stomium, respectivamente (Figura 1).
La Subfubfamilia Bax. Bax y Bak están am-
semilla. Ésta presenta una delgada capa de
pliamente distribuidos en casi todos los teji- Fecundación de las angiospermas. Cuando
células especializadas conocidas como estra-
dos, pero no así Bok, más relacionado con un polen compatible se une al estigma, se
to aleurónico, las cuales están situadas en la
el tejido reproductivo. La inactivación de activa el desarrollo del tubo polínico y su
periferia del endospermo y poseen reservas
Bak o Bax afecta pobremente la apoptosis, paso hasta el óvulo es facilitado por la MCP
peptídicas y lipídicas, así como enzimas hi-
mientras que la ausencia de ambas produce de las células vecinas del pistilo. Posterior-
drolíticas necesarias para la degradación de
efectos dramáticos en gran variedad de teji- mente, el tubo polínico penetra en el óvulo
las reservas de almidón. Al contrario de las
dos, lo que supone cooperación entre ambos al abrirse paso entre las células del tegumen-
células del endospermo, las del estrato aleu-
miembros para poder mantener la respuesta to que mueren concertadamente por MCP.
rónico están vivas y mueren mediante una
bajo un determinado estímulo. Tras la fertilización, otras células alrededor
MCP durante la germinación. Este proceso
está controlado por fitohormonas; el ácido del óvulo también mueren y los pétalos de la
Posibles mecanismos de acción flor, que ya no son útiles (convenientes para
giberélico activa este tipo de muerte y la
de los miembros del clan Bcl-2 atraer a los polinizadores), entran en senes-
hidrólisis de las reservas, mientras que el
ácido abscísico retrasa el proceso. La muer- cencia (Rubinstein, 2000). En el caso que un
Se ha sugerido que los polen incompatible se una al estigma, las cé-
te de las células del sustrato aleurónico se
miembros de la superfamilia Bcl-2 pueden lulas en el pistilo activan un tipo de MCP en
caracteriza por vacuolización, activación de
actuar de muy diversas maneras (Hengart­ el tubo polínico, previniéndose de esta forma
nucleasas (y proteasas), y desaparición de
ner, 2000): a) A través de la formación la fecundación (Stone et al., 2003; Newbigin
organelos, culminando en una pérdida pre-
de un canal que permite la salida al ci- y Vierstra, 2003). Con tantos casos de MCP
cipitada de la integridad de la membrana
tosol de proteínas antiapoptóticas como el implicados en el desarrollo de los cuerpos re-
plasmática (Fath et al., 2000). Además de
Citocromo C. b) Por heterodimerización productivos y del proceso de la fertilización,
las características antes mencionadas, Do-
entre los miembros anti- y proapoptóti- no es sorprendente observar que las anoma-
mínguez et al. (2004) mostraron que las cé-
cos de esta superfamilia, contrarrestando lías en el mecanismo de MCP a este nivel
lulas del estrato aleurónico que pasan por un
así el efecto de uno sobre el otro, en cuyo conlleven a la esterilidad vegetal.
proceso de MCP generan tanto condensación
caso la respuesta dependería de la rela-
de la cromatina como fraccionamiento inter- Producción de semillas. Este proceso requie-
ción entre ellos. c) Mediante la regulación
nucleosomal del ADNg. re también de la muerte de tejidos, siendo el
directa de caspasas a través del secuestro
de moléculas adaptadoras, como se ha Crecimiento y diferenciación. El extremo caso del endospermo de los cereales el más
descrito en C. elegans. Si se considera a apical de las raíces está provisto de una co- estudiado (Young y Gallie, 2000). Durante
Ced-4 como homólogo de Apaf-1 (presen- fia de células muertas denominadas caliptra la formación de la semilla, la mayoría de las
te en humanos), algunos miembros de la que se renueva continuamente, protegiendo células del endospermo mueren por MCP,
familia Bcl-2 podrían inhibir la actividad el meristemo radical contra la abrasión en el mientras que las de la capa externa (estra-
de la holoenzima conocida como apopto- período de crecimiento de las raíces, proceso to aleurónico) mueren solamente durante la
soma, mediante la interacción con proteí- caracterizado por condensación de la croma- germinación (Figura 1). En este caso se ob-
nas mitocondriales tales como VDAC y tina y fragmentación de su material genético serva la fragmentación internucleosomal del
el transportador del nucleótidos adenosina (Wang et al., 1996). El ejemplo mejor carac- ADN. El etileno desempeña un papel clave
(ANT), generando un poro que permita la terizado es el de Zinnia elegans durante la en la activación de la MCP en el endosper-
salida del Citocromo C o que desestabi- diferenciación de los elementos vasculares mo y el ácido abscísico influye de manera
lice la homeostasis mitocondrial (como el (Fukuda, 2000), donde estos últimos están negativa en este proceso al interferir en la
PTP; permeability transition pore). Final- conformados por células muertas, con la biosíntesis del etileno y, posiblemente, dis-
mente, d) por medio de su oligomeriza- pared celular en forma de tubos (Figura 1) minuyendo la sensibilidad a esta fitohormo-
ción para formar un canal iónico pobre- para mejorar el transporte de agua. La dife- na (Young y Gallie, 2000; Mauch-Mani y
mente selectivo. renciación del procambium de los elementos Match, 2005).

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(Jones, 2001). De igual forma, otros tipos de
presiones externas, como tratamientos con
radiación UV (Danon y Gallois, 1998), el
H2O2 (McCabe et al., 1997; Desikan et al.,
1998; O’Brien et al., 1998), choque hiper-
térmico (McCabe et al., 1997; Fan y Xing,
2004), choque hipotérmico (Koukalová et
al., 1997) o por activación de ionóforos de
Ca (McCabe et al., 1997; O’Brien et al.,
1998) han mostrado ser capaces de inducir
MCP en cultivos celulares de plantas.
Sin embargo, el caso de
MCP en plantas más estudiado hasta el
momento es el que se conoce como res-
puesta hipersensible (RH; (Heath, 2000;
Lam et al., 2001). La RH se manifiesta en
plantas resistentes a patógenos virales, bac-
terianos o fúngicos. Las plantas tienen un
gen de resistencia R que se expresa en los
tejidos circundantes a la zona atacada por
un patógeno, produce su muerte y restringe
la diseminación de la infección. Así, a pe-
sar de que las plantas no tienen un sistema
inmune sofisticado como los animales, han
desarrollado mecanismos de defensa sutiles
y eficaces, de los cuales la RH es quizás el
mas importante (Dangl y Jones, 2001; Seay
et al., 2006).
En conclusión, la MCP
es un mecanismo vinculado estrechamente
a todos los aspectos de la fisiología de las
plantas. Sin embargo, la maquinaria molecu-
lar implicada en este tipo de muerte progra-
mada aun es poco comprendida.

Figura 1. Muerte celular programada (MPC) en angiospermas. Durante la germinación, el estrato aleu-
Las Caspasas y Metacaspasas de Origen
rónico o los cotiledones (no mostrados) proporciona la energía para la MPC. Los elementos vasculares Vegetal
y cofias de las raíces están constituidas por células muertas de manera concertada. El meristemo apical
floral puede dar lugar a anteras o carpelos; en las especies con flores unisexuales como el maíz, uno de En las plantas, el desen-
éstos se desarrolla y el otro muere. En la flor femenina una megaespora haploide formará el gametofito, samblaje celular por MCP implica la acti-
las tres otras células mueren por MCP. En las anteras, el tapetum degenera para suplir la formación del vación de una serie de proteasas. Conocida
polen y la muerte del stomium permite su dispersión. En la polinización, la llegada al pistilo de polen
la importancia que tienen las caspasas en
incompatible causa la muerte del tubo polínico, mientras que un polen compatible causa crecimiento del
tubo, y su paso es facilitado por la muerte de las células vecinas. El tubo polínico entra al óvulo por la la apoptosis animal, no es sorprendente que
abertura resultante de la muerte de una de las dos células que lo rodean; después de la fecundación, las gran parte de los estudios de la MCP en
células antípodas también mueren. La producción de la semilla implica MCP masiva en el endospermo. plantas esté dedicada a la búsqueda de sus
En toda su vida (centro enmarcado) la MCP permite resistir ataque de patógenos o adaptarse a la caren- contrapartes estructurales y funcionales. El
cia de nutrientes u O2. Basado en Buckner et al. (1998) y Wu y Cheung (2000). análisis de varios genomas de plantas (como
el de A. thaliana y algunas gramíneas) aún
Respuesta al estrés biótico y abiótico en las La adaptación de las plan- no ha reportado contrapartes vegetales de
plantas. En la medida que las hojas enve- tas a las condiciones ambientales adversas las caspasas a nivel de secuencia de ami-
jecen, son menos eficaces para realizar la también manifiesta otros modelos tradiciona- noácidos. Sin embargo, varios trabajos han
fotosíntesis e inician un lento proceso de les de MCP. Por ejemplo, cuando las raíces demostrado la existencia de una actividad
senescencia, caracterizado por pérdida de carecen de O2, como sucede cuando el suelo proteolítica similar a caspasas, lo que es un
la clorofila, reflejada en el color pardo de se inunda, las plantas sobreviven al fomentar fuerte argumento para creer que este tipo de
las hojas, que culmina con la marchitez y, la formación del aerénquima, un tejido poro- proteína puede jugar un papel protegónico en
a menudo, la abscisión de la hoja. A nivel so cuya función es facilitar el transporte del la MCP vegetal. (D'Silva et al., 1998; Sun et
celular, la senescencia se caracteriza por el O2 del vástago a las células de la raíz. La al., 1999; Lam y del Pozo, 2000; Woltering
rol de las vacuolas en la digestión progre- formación del aerénquima implica la muerte et al., 2002; Yu et el., 2004)
siva de organelos. Los cloroplastos desapa- orquestada de células normales, dando lugar De igual forma, se ha
recen primero, luego las mitocondrias y fi- a la formación de cavidades que facilitan el reportado la existencia de PARP con un
nalmente el núcleo (Munné-Bosch y Alegre, intercambio gaseoso mientras se reduce el alto grado de conservación tanto estructu-
2004). El proceso de senescencia puede ser número de células que requieren O2. La hi- ral como funcionalmente (Babiychuk et al.,
precedido por carencia de nutrientes (como poxia aumenta la producción del etileno, que 1998; Doucet-Chabeaud et al., 2001), y que
N2 y C), asociada a la autofagia en cultivos induce la formación del aerénquima; a nivel su procesamiento por las caspasas, tanto
celulares (Aubert et al., 1996; Moriyasu y celular, este tipo de muerte programada se exógeno (D’Silva et al., 1998; Sun et al.,
Ohsumi, 1996). acompaña de una importante vacuolización 1999) como endógeno (Tian et al., 2000),

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ocurre también durante el transcurso de la apoptosis, como Omi/HtrA, han sido encon- Rutas de Señalización y su Regulación
MCP en plantas. trados en plantas por homología de secuen-
La enzima del proce- cia (Koonin y Aravind, 2002), aunque su A pesar que en la actua-
samiento vacuolar (VPE), que interviene expresión y función no ha sido comprobada. lidad hay abundante información sobre las
como agente ejecutor en plantas, es una Coffeen y Wolpert (2004) rutas y los reguladores por lo cuales se lleva
cistein-proteasa semejante a las caspasas, lograron purificar dos proteasas implicadas a cabo la MCP en animales, en las plantas
con la que comparten importantes propie- en la MCP en plantas. Sus estudios mostra- estos conocimientos son pobres. La búsque-
dades estructurales. La VPE se localiza en ron que estas proteasas, a pesar de presentar da de posibles semejanzas entre este tipo de
la vacuola, mientras que las caspasas lo una actividad similar a caspasas, contienen muerte y la apoptosis ha permitido esbozar
hacen en el citosol. La MCP mediada por en el sitio activo un residuo de Ser, por lo rutas de señalización comunes, pero la iden-
vacuolas es única en plantas, ya que no se que definieron a estas proteínas como saspa- tificación de las proteínas implicadas en ellas
ha observado en animales, probablemente sas (serín-proteasas aspartato específicas). ha sido un trabajo poco fructífero.
como consecuencia de la presencia de la En plantas solo se ha po- Las fitohormonas influ-
pared celular (Hara-Nishimura et al., 2005; dido hallar un tipo de aspartil proteasas co- yen y controlan prácticamente todos los
Hatsugai et al., 2006). nocidas como fitepsinas. Éstas se sintetizan aspectos de la fisiología vegetal (Raven et
Las metacaspasas, por otro en forma de propéptidos, similar a las as- al., 1999). La respuesta ante las diferentes
lado, han sido consideradas como candidatas partil proteasas bacterianas y a la Catepsina fitohormonas es compleja y varía de un
de la regulación y ejecución de la MCP en D, asociadas a ejemplos de MCP en anima- tipo celular a otro, debido principalmente a
las plantas (Van der Hoorn y Jones, 2004). les (Beers et al., 2000). Varios trabajos han la sensibilidad diferencial a estos compues-
Su estructura tridimensional tipo hemog- relacionado el sistema ubiquitina-proteasoma tos. Se conoce desde hace tiempo que el
lobinasa las agrupa en una superfamilia de como regulador de la MCP en plantas (Kim etileno induce la senescencia, la abscisión
proteasas, junto a las caspasas, paracaspasas, et al., 2003; Newbigin y Vierstra, 2003); sin y la diferenciación del aerénquima (Oraez
legumainas y gingipainas (Dietrich et al., embargo, los mecanismos implicados y su y Granell, 1997). La muerte del sustrato
1997; Uren et al., 2000). papel fisiológico no están todavía claros. aleurónico durante la germinación repre-
Las metacaspasas se divi- senta el modelo mejor conocido de control
den en dos clases relativamente bien defi- Nucleasas hormonal de la MCP en plantas; el ácido
nidas. Las de tipo I, como las gingipainas, giberélico induce este proceso, mientras
se caracterizan por un prodominio con mo- La degradación coordina- que el ácido absísico lo retrasa. Igualmente,
tivos repetidos ricos en prolina o glutami- da del material genético a través de la ac- el ácido salicílico es un compuesto fenólico
na (Dietrich et al., 1997). Varias de ellas tivación de nucleasas específicas constituye con un papel importante en los mecanismos
también tienen en su prodominio motivos uno de los caracteres más distintivos durante de defensa en las plantas (Álvarez, 2000;
tipo “dedos de cinc” que se asemeja a la la MCP. En el reino vegetal se conocen dos Halim et al., 2006). Finalmente, el ácido
proteína Isd-1, un inhibidor de la RH que clases importantes de endonucleasas (de- jasmónico también ha sido asociado con la
actúa posiblemente como factor de trans- pendientes de Zn2+ y de Ca2+), muchas de activación del mecanismo de defensa en las
cripción (Uren et al., 2000). Las metacas- las cuales han estado asociadas a la MCP plantas (RH). Sin embargo, los mecanismos
pasas del tipo II, encontradas solamente en (Sugiyama et al., 2000). Por ejemplo, Ito y moleculares implicados en la regulación de
plantas, no contienen prodominio sino una Fukuda (2002) observaron que la nucleasa la MCP por las fitohormonas siguen siendo
extensión del extremo C-terminal de ~200 proveniente de Zinnia elegans (ZEN1) es la desconocidos (Lam, 2004).
aminoácidos. enzima que se encarga de la fragmentación Por otro lado, se ha espe-
del ADN durante la diferenciación de los culado que los productos de los genes R se
Otras Proteasas elementos vasculares. ubican aguas arriba en las rutas que llevan
En células animales la en­ a la MCP (Shirasu y Schulze-Lefert, 2000).
Adicionalmente, otras cla­ donucleasa G y AIF son liberadas del es- El clonamiento y la caracterización de estos
ses de proteasas pudieran tener un papel pro- pacio intermembranal de las mitocondrias genes y el acceso a los genomas de plan-
tagónico en el desarrollo de la MCP en plan- hacia el núcleo, causando la degradación del tas, han permitido revelar que su estructura
tas; sin embargo, aun no se comprende bien ADNg, independientemente de las caspasas. general está muy conservada, siendo su di-
su mecanismo de acción. En primer lugar, Estas proteínas se encuentran igualmente versidad adjudicada al patógeno que reco-
las cisteín proteasas (diferentes a las caspasas conservadas en las plantas, lo que las hace nocen (Dangl y Jones, 2001). La mayor de
y metacaspasas) como la familia de la pa- candidatas para la misma función en el reino las familias de genes R es llamada NB-LRR
paína (Beers et al., 2000) y las fitocalpainas, vegetal. Apoyando esta idea, recientemente y codifica proteínas generalmente citoplás-
son dependientes de Ca. Las fitocalpaínas se reportó la existencia de dos tipos de acti- micas compuestas de una región de unión
han sido encontradas en varios tipos de plan- vidad de DNasa dependientes de Mg2+ en el a nucleótidos (NB; nucleotide binding) y
tas, tanto angiospermas como gimnosper- espacio intermembrana de mitocondrias de una región de repeticiones ricas en leucina
mas, hallándose solo una por especie hasta Arabidopsis thaliana (Balk et al., 2003). La (LRR; lucine-rich repeats). Es de interés
el momento (Ahn et al., 2004; Grudkowska primera actividad generó fragmentos grandes que estas proteínas son estructuralmente si-
y Zagdańska, 2004). De estos dos grupos de de ADN de aproximadamente 30kpb, indu- milares a otras que tienen un papel conocido
proteasas, las fitocalpainas tienen un parti- ciendo condensación de la cromatina (simi- en la apoptosis, tal como Apaf-1/CED-4, así
cular interés debido a la implicación de sus lar a AIF), mientras que la segunda requirió como la presencia de dominios de muerte
contrapartes animales en la apoptosis. la contribución de algún factor citosólico tipo CARD (caspase recruiment domain).
Las serín proteasas tam- para generar fragmentación internucleosomal CED-4/Apaf-1 representa uno de los compo-
bién han sido asociadas a varios modelos de del ADNg, de manera similar a la endonu- nentes del complejo ternario llamado apop-
MCP. Entre las enzimas con una actividad clesa G. Estos hallazgos apoyan la idea que tosoma, que es producto de señales extrace-
similar a la tripsina y de la superfamilia de durante la MCP en plantas, al igual que en lulares que conllevan a la activación de las
las subtilisinas están las halladas en plantas animales, la fragmentación del ADN ocurre caspasas y, por ende, de la MCP. Este tipo
como Arabidopsis y Lycopersicon. Asimis- en dos etapas. No obstante, estas proteínas de proteínas se unen en pentámeros con el
mo, otras serín proteasas importantes en la no han podido ser estudiadas directamente. nombre de motivo AP-ATPasa y se encuen-

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tra en varios organismos procariotas, lo que tal. Sin embargo, varios reguladores de esta efectores de la apoptosis aun no han sido
sugiere un origen ancestral común (Dangl y familia han mostrado su funcionalidad en encontrados en plantas, existen similitudes
Jones, 2001; Koonin y Aravind, 2002). plantas. Por ejemplo, Mitsuhara et al. (1999) morfológicas, bioquímicas y funcionales que
Asimismo, las especies evidenciaron que plantas de tabaco que ex- sugieren que la MCP es un proceso muy
reactivas de O2 (ROS) también son reco- presan de manera heteróloga las proteínas conservado en la evolución. Se puede inferir,
nocidas como elementos significativos de antiapoptóticas Bcl-XL o Ced-9 son resisten- a partir de la evidencia presente en la litera-
la señalización en varios modelos de MCP tes a la MCP inducida por UV o por el vi- tura, que ciertas vías que operan en la MCP
en plantas (Neuenschwander, 1995; Rao et rus del mosaico del tabaco (TMV). Lacom- están funcionalmente conservadas entre el
al., 1996; Delledonne et al., 2001; Fath et me y Santa Cruz (1999) utilizaron el mismo reino animal y el vegetal, y en algunos ca-
al., 2002; Pillinen et al., 2002; Zhang et modelo experimental y mostraron que la sos los reguladores vegetales pueden produ-
al., 2004). En condiciones normales existen expresión heteróloga de Bax era capaz de cir iguales efectos en los animales y vice-
mecanismos celulares que evitan la acumu- causar lesiones similares a las que ocurren versa. Todavía resta por identificar las par-
lación accidental de H2O2 y sus efectos no- durante la RH. Dickman et al. (2001) de- ticularidades de los mecanismos de acción
civos, pero una gran variedad de estímulos, mostraron que plantas de tabaco que expre- que seguramente existen en ambos reinos,
tanto bióticos como abióticos, incrementa la san proteínas antiapoptóticas como Bcl-XL, donde la genómica funcional, al igual que la
producción de este compuesto. La exposi- Ced-9 o Op-IAP eran resistentes a varios proteómica comparada, apenas comienza a
ción al H2O2 causa varias respuestas celula- patógenos fúngicos. Chen y Dickman (2004) jugar un papel muy importante.
res, como la activación de MAPK quinasas, mostraron que los genes Bcl-2, Bcl-xL y
aumento o represión de la transcripción de CED-9 al ser expresados en N. tabacum son REFERENCIAS
varios genes, la entrada de Ca2+ a la célula, capaces de localizarse en el cloroplasto, ade-
aumento en la producción de NO, así como más de la mitocondria como cabría esperar, Ahn JW, Kim M, Lim JH, Kim GT, Pai HS (2004)
la acumulación de ácido salicílico y etileno observando también que dichas líneas trans- Phytocalpain controls proliferation an differen-
tiation fates of cells in plant organ develop-
(Oqawa et al., 2005). Los mecanismos im- génicas eran resistentes a herbicidas cloro- ments. Plant J. 38: 969-981
plicados no están del todo dilucidados. plasto-específicos. Álvarez ME (2000) Salicylic acid in the machinery
Otra característica común Otra prueba indirecta de of hypersensitive cell death and disease resis-
entre plantas y animales observada durante la existencia de este tipo de proteínas en tance. Plant. Mol. Biol. 44: 429-442.
la MCP es la liberación de Citocromo C al plantas es el hallazgo de Bi-1 (Bax inhibitor- Arvelo F (2002) Mitocondria y Apoptosis. Acta
citoplasma (Sun et al., 1999; Pasqualini et 1) en O. sativa (OsBI-1) y en Arabidopsis Cient. Venez. 53: 297-306.
al., 2003). Tiwari et al. (2002) mostraron (AtBI-1), capaz de prevenir la MCP inducida Aubert S, Gout E, Bligny R, Marty-Mazars D,
que en cultivos celulares de Arabidopsis, la por Bax en levaduras (Kawai et al., 1999; Barrieu F, Alabouvette J, Marty F, Douce R
exposición corta a una alta concentración de Sánchez et al., 2000). (1996) Ultrastructural and biochemical cha-
racterization of autophagy in higher plant cells
H2O2, o una más prolongada a bajas concen- Todos estos hallazgos cons­ subjected to carbon deprivation: control by the
traciones, causa un aumento en la produc- tituyen fuertes evidencias acerca de la exis- supply of mitochondria with respiratory sub­
ción de especies reactivas de oxígeno vía tencia de las contrapartes vegetales de estas strates. J. Cell Biol. 133: 1251-1263.
una aceleración en la cadena respiratoria, proteínas, así como del papel regulador de la Babiychuk E, Cottrill PB, Storozhenko S, Fuang-
trayendo como consecuencia una pérdida de mitocondria y otros organela propios de las thong M, Chen Y, O’Farrell MK, Van Montagu
ATP, liberación de citocromo C de la mito- plantas como son los cloroplastos. M, Inzéy D, Kushnir S (1998) Higher plants
possess two structurally different poly(ADP-ri-
condria y finalmente la muerte celular. La bose) polymerases. Plant J. 15: 635-645.
inducción de la MCP por calor en cultivos Regulación transcripcional Balk J, Leaver CJ, McCabe PF (1999) Transloca-
de pepino produjo la salida de Citocromo C tion of Cytochrome C from the mitochondria
hacia el citoplasma (Balk et al., 1999). La En las plantas se han en- to the cytosol occurs during heat-induced
liberación de Citocromo C de las mitocon- contrado secuencias muy similares a las que programmed cell death in cucumber plants.
drias tanto en animales como plantas sugie- codifican proteínas con roles importantes en FEBS Lett. 463: 151-154.
re que es un evento conservado durante la la regulación transcripcional de la apoptosis, Balk J, Chew SK, Leaver CJ, McCabe PF (2003)
The intermembrane space of plant mitochon-
evolución y probablemente derivado de un tales como Rb y p53. Con respecto a los ho- dria contains a DNase activity that may be
ancestro común. mólogos vegetales de la proteína retinoblas- involved in programmed cell death. Plant J.
toma (Rb), varios estudios in vitro han mos- 34: 573-583.
Los Reguladores en la MCP en Plantas trado su similitud funcional como proteína Beers EP, Woffenden BJ, Zhao C (2000) Plant pro-
reguladora (Echevarría-Machado et al, 2002; teolytic enzymes: possible roles during program­
Hasta la fecha se han ca- Park et al., 2005). med cell death. Plant Mol. Biol. 44: 399-415
racterizado varios mutantes con una inade- Por otro lado, se aisló un Buckner B, Janick Buckner D, Gray J, Johal GS
cuada MCP, particularmente los relacionados gen (NlM1) de A. thaliana que codifica para (1998) Cell-death mechanisms in maize. Trends
Plant Sci. 3: 218-223.
con la RH (Heath, 2000). Mutaciones en los una proteína homologa a Ik-β, la cual apa-
genes LSD de A. thaliana y MLO de H. rentemente exhibe funciones similares a las Chen S, Dickman MB (2004) Bcl-2 family members
localize tobacco chloroplasts and inhibit progra-
vulgare generan plantas con un fenotipo si- ya conocidas para esta proteína en el proce- mmed cell death induced by chloroplast-targe-
milar a la RH, sin necesidad de interacción so apoptótico. El gen MIN1 es regulador de ted herbicides. J. Exp. Bot. 55: 2617-2623.
con algún patógeno. Ambos genes han sido la producción de ácido salicílico e inductor Cory S, Adams JM (2002) The Bcl-2 family: Regu-
reportados en monocotiledóneas y en dicoti- de la expresión de genes relacionados con la lators of the cellular life-or-death switch. Nat.
ledóneas, siendo específicos para las plantas. patogénesis y resistencia adquirida (Weigel Rev. Cancer 2: 647-656.
Aunque se conocen ciertas características et al., 2005). Esto constituye una prueba in- Coffeen WC, Wolpert TJ (2004) Purification and
de las proteínas codificadas por estos genes, directa sobre la existencia en el reino vegetal characterization of serine proteases that exhibit
caspase-like activity and are associated with
su modo de acción aún está por dilucidarse de otro de los reguladores claves de la apop- programmed cell death in Avena sativa. Plant
(Lam, 2004). tosis, como es NFκB (Ryals et al., 1997). Cell 16: 857-873.
Con respecto a las proteí- En conclusión, la MCP es Dangl JL, Jones JDG (2001) Plant pathogens and
nas de la superfamilia Bcl-2, no se han en- esencial y ubicua, tanto en animales como integrated defense responses to infection. Natu-
contrado sus contrapartes en el reino vege- en plantas. Aunque ciertos reguladores y re 411: 826-833.

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Programmed Cell Death in plants: it is similar to “Apoptosis” in animals?


Yornayser Pérez Delgado, Iván Galindo Castro and Francisco Arvelo

SUMMARY

Programmed cell death (PCD) is essential to maintain tissue about the parallelism between this type of PCD and the process
homeostasis in many forms of life. As in animals, in plants PCD known as apoptosis in animals. Nevertheless, evidences have
is the mechanism whereby a series of physiological processes, come forth lately that allow to conclude that apoptosis occurs in
such as germination, differentiation, growth, reproduction and plants as well. In this review, recent findings in this area in the
seed development, are regulated. PCD plays a key role in other plant kingdom are analyzed, which throw light on the modula-
processes such as resistance to unfavorable environmental condi- tion of the plant response against a diverse biotic and abiotic
tions. Unlike animal models, PCD in plants has been scarcely stress agent, paving the way for their use in genetic improvement
described at molecular level, which has given rise to controversy programs for strategic crops.

A MORTE CELULAR PROGRAMADA NAS PLANTAS: É SEMELHANTE A “APOPTOSE” EM ANIMAIS?


Yornayser Pérez Delgado, Iván Galindo Castro e Francisco Arvelo

RESUMO

A morte celular programada (MCP) é essencial para manter e o processo conhecido em animais como apoptose. No entanto,
a homeostase tissular em muitas formas de vida. Nas plantas, nos últimos anos tem surgido evidências importantes que per-
de igual forma que nos animais, a MCP é o mecanismo pelo mitem concluir que nas plantas existe tal processo. Nesta revi-
qual se regulam uma série de processos fisiológicos tais como a são se analisam descobertas recentes no reino vegetal para esta
germinação, diferenciação, crescimento, reprodução e desenvol- área, que começam a vislumbrar elementos chave sobre a modu-
vimento de sementes. A MCP também tem um papel importante lação da resposta da planta diante de muitos diversos fatores de
em outros processos como o de resistência a condições ambien- estresse, tanto biótico como abióticos e abrindo, além disso, a
tais desfavoráveis. Diferentemente dos modelos animais, a MCP possibilidade de utilizá-los em programas de melhoramento ge-
em plantas é pouco descrita no nível molecular, o que há gerado nético de itens agrícolas estratégicos.
debates sobre o paralelismo entre este tipo de morte programada

DEC 2007, VOL. 32 Nº 12 819