MANEJO Y REPRODUCCIN ex situ

DE LA RANA VENENOSA DEL CAUCA Ranitomeya bombetes

EN EL ZOOLGICO DE CALI
Germn Corredor 1; Geven Rodrguez Surez 2.
1
2

Universidad del Valle, estudiante Doctorado en Ciencias-Biologa

Universidad del Valle, estudiante Maestra en Ciencias-Biologa

1. Introduccin
Colombia ocupa el segundo puesto en diversidad de anfibios a nivel mundial despus de
Brasil sin embargo, los vacos de informacin sobre este grupo son muy grandes. La
mayora de informacin se limita a listado de especies y descripciones taxonmicas.
Estudios de comportamiento, historia natural, ecologa y distribucin son muy pocos para
ser uno de los grupos con mayor estrategias de reproduccin que se conocen.

La familia Dendrobatidae la conforman 264 especies sensu lato (Frost 2009). Se

caracterizan por tener cuidado parental, son de hbitos diurnos y colores vistosos, siendo
esta ltima la razn por la que algunas especies son de inters como mascotas. La demanda
por estos ejemplares y el deterioro de sus hbitats ha llevado a muchas poblaciones al
peligro de extincin. En Colombia podemos encontrar 71 especies sensu lato (AcostaGalvis 2000).

La rana venenosa del Cauca Ranitomeya bombetes se encuentra catalogada a nivel

nacional, como una especie vulnerable (VU) (Rueda-Almonacid et al. 2004) y a nivel
global segn la UICN en peligro (EN). Se puede encontrar en los departamentos del Valle
del Cauca, Quindo y Risaralda (Surez-Mayorga 1999). En el Valle del Cauca, se puede
encontrar en las montaas aledaas al Lago Calima entre los 670 1900 msnm (RuedaAlmonacid et al. 2004) y en algunas de las vertientes del can del rio Dagua. En los
relictos de bosque que an quedan en la Reserva Forestal de Yotoco, se puede encontrar
una estructura poblacional ptima para establecer grupos parentales en cautiverio, como
bien lo cita Surez-Mayorga (1999), la proporcin de adultos es superior a la de juveniles y

la proporcin de sexos es parecida. Aunque es una especie endmica para Colombia, su

comportamiento reproductivo no ha sido muy estudiado. De igual manera, los estudios
referentes al desarrollo embrionario y larvario han sido pobremente abordados, limitndose
a unas pocas descripciones de las larvas (Surez-Mayorga 1999). Estudios dirigidos a
esclarecer la biologa reproductiva de la especie son fundamentales para entender su
biologa y desarrollar estrategias de conservacin que involucren manejo ex situ e in situ.

El CREA ha desarrollado varios programas dirigidos a la conservacin de especies

amenazadas, encaminando sus objetivos al desarrollo de tcnicas que promuevan resultados
factibles para la cra en cautiverio de dichas especies.

Uno de sos proyectos es la

conservacin de anfibios bajo condiciones controladas (ex situ) el cual ha tenido gran xito
en especies como Oophaga histrionica y Dendrobates truncatus. En dichas especies se han
logrado estudiar caractersticas del desarrollo embrionario, larvario y comportamiento
reproductivo.

La cra en cautiverio de R. bombetes tambin puede ser una opcin para conocer ms sobre
su biologa reproductiva y brindar un apoyo a los esfuerzos de conservacin in situ que se
estn haciendo o se proponen hacer para salvaguardarla del peligro de extincin. En este
trabajo se estudiaron las condiciones apropiadas en cautiverio para el mantenimiento de la
especie R. bombetes con fines de reproduccin exitosa. Fueron evaluadas la poca
reproductiva, tamao de postura, preferencia por el lugar de postura, cuidado parental y
racin de sexos. Tambin, se propuso hacer una descripcin de los cambios progresivos de
las posturas, puntualizando en el tiempo de duracin de los diferentes estadios embrionarios
y larvarios. Adems, se evaluaron cuatro dietas diferentes para la alimentacin de larvas,
determinando cual es la mejor para su desarrollo y crecimiento.

2. Antecedentes

Algunos factores como el calentamiento global, perdida del hbitat, especies introducidas,
polucin qumica y enfermedades cutneas producidas por el hongo Batrachochytrium

dendrobatidis al parecer, han contribuido al declive de las poblaciones de anfibios a nivel

mundial en sus ambientes naturales, especialmente las que habitan en regiones tropicales
(Lips et al. 2005, Blaustein & Bancroft 2007, Kriger & Hero 2007). La cra en cautiverio
(ex situ) de especies amenazadas de extincin, es una estrategia de manejo dentro de los
programas de conservacin de fauna silvestre sirviendo como base para los programas de
conservacin in situ (CVC & EcoAndina, 2007). El CREA de la Fundacin Zoolgica de
Cali, ha desarrollado varios proyectos dirigidos a la conservacin de especies amenazadas.
Uno de estos es la conservacin de anfibios del Valle del Cauca, enfocado a la
investigacin y manejo de especies ex situ e in situ (Corredor & Uribe 2007, 2008, Furrer &
Corredor 2008).

El laboratorio de anfibios del CREA, se estudian nuevas tcnicas de manejo de especies

con algn tipo de amenaza a nivel regional. Especies de ranas venenosas como Oophaga
histrinica y Dendrobates truncatus han sido exitosamente criadas. Adems se han
efectuado estudios para determinar preferencias alimenticias entre animales nacidos en
cautiverio y de vida silvestre. La especie O. histrionica presenta un alto polimorfismo que
se encuentra representado en muchas poblaciones endmicas en la costa pacfica de
Colombia. Dentro del laboratorio se vienen desarrollando estudios para medir el grado de
aislamiento sexual entre varios de estos morfotipos.

Ranitomeya bombetes se encuentra distribuida en pequeos relictos de bosque en los

departamentos de Risaralda, Quindo y Valle del Cauca entre los 650 y los 2100 m. En
dichas regiones, se est produciendo un impacto negativo sobre las poblaciones producto
de la ganadera y la agricultura que le roba terreno a los bosques donde habita y su hbitat
actual se encuentra muy fragmentado. Se han hecho investigaciones in situ en la regin de
Yotoco, Valle del Cauca y se ha podido estudiar parte de su historia natural (Myers & Daly
1980, Surez-Mayorga 1999, 2004, Escalln 2006, CVC & EcoAndina 2007). Por
ejemplo, como ocurre en la mayora de individuos de la familia Dendrobatidae, el macho
es quien realiza el cuidado parental de los huevos, transportando las larvas, luego de la
eclosin, a pequeos resumideros de agua en las axilas de las bromelias que se encuentran

sobre arboles de gran altura (Myers & Daly 1980, Surez-Mayorga 1999, Escalln 2006).
Estos mismos estudios tambin han contribuido para determinar el ciclo de vida
embrionario y larvario, que pueden durar aproximadamente de uno y tres meses
respectivamente (Surez-Mayorga 1999).

3. Marco conceptual y terico

Dentro del gran grupo de los anfibios anuros encontramos la superfamilia Dendrobatoidea
la cual fue recientemente designada por Grant et al. (2006) y contiene dos familias:
Aromobatidae y Dendrobatidae, esta ltima es la que normalmente agrupa a las especies
venenosas. Para la familia de ranas venenosas, se han descrito en la actualidad tres
subfamilias: Colostethinae, Hyloxalinae y Dendrobatinae. La subfamilia Dendrobatinae
enmarca seis gneros que son: Adelphobates, Dendrobates, Minyobates, Oophaga,
Phyllobates y Ranitomeya. Aproximadamente 139 especies de dendrobatidos han sido
descritas alrededor del mundo (familia Dendrobatidae) (Grant et al. 2006). Recientemente
se han definido 11 gneros dentro de la familia Dendrobatidae, que sumados a los seis
anteriores estn: Ameerega, Epipedobates, Hyloxalus, Silverstoneia, Colostethus y
Minyobates (Grant et al. 2006). Dentro del gnero Ranitomeya sensu Bauer (1988), se han
incluido 27 especies (Frost 2009). Ranitomeya bombetes posee dos sinonimias que son:
Dendrobates bombetes sensu Myers & Daly (1980) y Minyobates bombetes sensu Myers
(1987).

Aproximadamente la tercera parte de las especies de dendrobtidos conocidos secretan

poderosas toxinas por las glndulas de la dermis granular (Grant et al. 2006). Las clases de
alcaloides ms comunes en la familia son: batracotoxinas, histrionicotoxinas y
pumiliotoxinas (Clarke 1997), todos ellos han sido usados para estudios de taxonoma y
evolucin dentro del grupo de dendrobtidos (Myers & Daly 1976). Adems, en el rea de
medicina se han empleado para la produccin de frmacos (Clarke 1997). Alrededor de 200
alcaloides diferentes, incluidos los tres anteriores, han sido encontrados en dendrobtidos
de Centro y Sur Amrica (Clarke 1997). Particularmente sobre la piel de Ranitomeya
bombetes est presente el alcaloide ciclopentaquinolizidina 251F que se agrupa en la clase
de las pumiliotoxinas (Myers & Daly 1980). Sin embargo, para algunas especies de
dendrobtidos, se ha sugerido que los ejemplares mantenidos en cautiverio (ex situ) no
pueden producir toxinas porque stas son sintetizadas a partir de algunos de los insectos
consumidos en sus ambientes naturales (Saporito et al. 2004). En cautiverio por lo general,

las ranas son alimentadas con moscas de la fruta y grillos del gnero Drosophila y Acheta
respectivamente. Estas especies no son las que se conocen como precursores para producir
las toxinas, por lo que no las sintetizan, haciendo que los ejemplares en cautiverio sean
menos peligrosos para su manejo (Corredor & Uribe 2007, 2008).

Algunas especies de la familia Dendrobatidae, por tener hbitos diurnos, colores vistosos y
ser notoriamente atractivas como mascota (Falk 2001), han sido ampliamente estudiadas en
cautiverio (Zimmermann & Zimmermann 1985, Zimmermann 1989, Cover 1994, SurezMayorga 1999, Corredor & Uribe 2007, 2008, Castillo-Trenn & Coloma 2008, QuiguangoUbills & Coloma 2008). La caracterstica reproductiva ms representativa de la familia es
el cuidado parental, llevado a cabo por alguno de los dos sexos. Este cuidado parental
consiste, no solo en las visitas que hace alguno de los parentales en el lugar de ovoposicin
sino tambin, en el transporte de las larvas o renacuajos sobre el dorso hasta pequeos
resumideros de agua, principalmente axilas de bromelias. Por ejemplo, en Dendrobates
truncatus el macho es el encargado de transportar las larvas, a diferencia de Oophaga
histrionica, en la cual es la hembra la encargada de llevar a cabo esta labor (Corredor &
Uribe 2007). Los machos de R. bombetes no son ajenos a esta regla, por lo que han sido
observados tanto en cautiverio como en vida silvestre transportando hasta tres larvas, que
finalmente son depositadas en bromelias a gran altura (Myers & Daly 1980, SurezMayorga 1999, Escalln 2006).

Las investigaciones en Colombia sobre el comportamiento reproductivo de dendrobtidos

en cautiverio o en vida silvestre son limitadas, ya sea por lo agreste del terreno donde stas
habitan o por su variada distribucin (Surez-Mayorga 1999). En lo que concierne a R.
bombetes, sus caractersticas reproductivas fueron puntualizadas en los 80 cuando sta fue
descrita taxonmicamente (Myers & Daly 1980). Recientemente se han hecho estudios en
cautiverio (Surez-Mayorga 1999) y en vida silvestre (Escalln 2006) complementando los
estudios previos y sugiriendo patrones particulares para la especie.

La rana venenosa del Cauca Ranitomeya bombetes, se encuentra actualmente catalogada a

nivel nacional, como una especie vulnerable (VU) (Rueda-Almonacid et al. 2004), ha sido
registrada en los departamentos de Valle del Cauca, Quindo y Risaralda (Surez-Mayorga
1999). Especficamente en el Valle del Cauca, se puede encontrar en las montaas aledaas
al Lago Calima, distribuyndose entre los 670 1900 msnm (Rueda-Almonacid et al.
2004) y en algunas de las vertientes del can del rio Dagua. En los relictos de bosque que
an quedan en la Reserva Forestal de Yotoco, se puede encontrar una estructura
poblacional ptima para la colecta de grupos parentales ya que, como bien lo cita SurezMayorga (1999), la proporcin de adultos es superior a la de juveniles y la proporcin de
sexos es parecida. Esta ltima estimacin no se ha hecho en las otras poblaciones.

Para R. bombetes se ha descrito que luego del cortejo, las posturas son de un solo huevo
(Rueda-Almonacid et al. 2004), aunque se han observado machos transportando entre uno y
tres huevos (Myers & Daly 1980). Lo anterior atiende a que el periodo entre cada postura
es de aproximadamente una semana dando tiempo a que varios huevos eclosionen para la
misma poca. Escalln (2006) demostr in situ que el comportamiento reproductivo en sta
especie es mongamo y que las hembras permanecen por largo tiempo junto a un mismo
macho.

R. bombetes es una especie endmica para Colombia y como se ha podido documentar, su

comportamiento reproductivo ex situ e in situ ha sido poco estudiado. Sin embargo, en
algunos de estos estudios se han registrado por ejemplo, patrones de cortejo, apareamiento
y cuidado parental propios de la especie (Myers & Daly 1980, Surez-Mayorga 1999,
Escalln 2006). As mismo, se han hecho descripciones del desarrollo embrionario y
larvario (Surez-Mayorga 1999) pero a partir de pocas muestras (n = 3) y sin hacer
precisiones por ejemplo, en el tiempo de duracin (das) de cada estadio y de cada etapa
(Myers & Daly 1980, Surez-Mayorga 1999).

Las observaciones en cautiverio de R. bombetes realizadas por Surez-Mayorga (1999), es

el nico registro que existe en relacin con el comportamiento reproductivo de la especie

fuera de su ambiente natural (ex situ) bajo condiciones controladas, resaltando el hecho que
fueron observaciones incidentales. Por tanto, se hace necesario complementar estas
descripciones como soporte a futuros estudios y como apoyo a los esfuerzos por conservar
la especie de la extincin.

El manejo ex situ con fines de educacin para la conservacin es una actividad propuesta en
el plan de manejo de la especie para el Valle del Cauca (CVC & EcoAndina 2007).

4. Metodologa utilizada

Colecta del grupo parental

Los ejemplares fueron colectados el da 17 de julio de 2008 en la quebrada El zanjn de
las ngelas, vereda Los Alpes, municipio de Dagua (Figura 1). En total fueron
colectados 30 individuos adultos en las horas de la maana (800 1000 horas),
encontrndose nicamente hacia la orilla de la quebrada. Para colectar el total de individuos
(30) fue necesario recorrer aproximadamente 200 m. desde la carrilera en direccin
contraria a la corriente de la quebrada (Figura 2).

Manejo de ejemplares en cuarentena

Los ejemplares colectados fueron transportados hasta el zoolgico y llevados a uno de los
laboratorios del CAFS (Centro de Atencin de Fauna Silvestre) donde se dejaron en
cuarentena por un mes. En el transcurso del mes, primero se hizo tratamiento contra
ectoparsitos con ivermectina tres dosis una cada 7 das y segundo se hizo tratamiento antifngico con itroconazol (sporanox) durante 11 das. Entre cada tratamiento se dejo un
espacio de tiempo de 5 das, para observar cualquier tipo de alteracin. Se agrego
diariamente suficiente alimento (grillos) impregnado con suplemento de calcio.

Figura 1: Mapa satelital del lugar de colecta. Dagua est ubicado hacia el noroccidente de Cali
(Google Earth 2009).

Figura 2: Ecosistema subxeroftico de Dagua. a. Vista superior Zanjn de las ngelas; b.

Enclave de la quebrada, alguna vegetacin tpica; c. Hbitat de la especie en la quebrada (Fotos:
Geven Rodrguez).

Se manejaron 6 grupos de 5 individuos. Se adecuaron cajas plsticas con: papel toalla

humedecidas puestas en el fondo, se agregaron hojas de rbol secas esterilizadas con
hipoclorito, enredaderas vivas y un recipiente con suficiente agua para mantener alta la
humedad (Figura 3). Cada tres das el papel toalla fue cambiado y las hojas secas se
lavaron. Las cajas fueron humedecidas dos veces al da con un aspersor manual (maana y
tarde).

Figura 3: Manejo de ejemplares en cautiverio. A la izquierda las cajas donde fueron mantenidos
los individuos. A la derecha una de las cajas mostrando la forma en que fueron adecuadas.

Pie parental

Conformamos un grupo parental de 35 individuos adultos y se dividieron en diferentes

ncleos reproductivos: dos terrarios de 2:3; dos de 3:2; uno de 3:1; dos de
1:3 y uno de 1:2. Estas proporciones se hicieron para encontrar la ms productiva en
nmero de huevos frtiles. Dos machos adultos fueron tomados de la exhibicin de anfibios
del zoolgico para completar las proporciones ya mencionadas. El terrario que contaba con
la proporcin 1:2 pertenece a ejemplares colectados en Yotoco. La diferenciacin de
sexos se hizo en base al tamao, coloracin del saco gular y coloracin de las franjas
laterales dorsales.

10

Los terrarios median: 45cm x 50cm x 60cm de frente, fondo y alto respectivamente (Figura
4). En cada terrario fueron dispuestos cinco lugares para la ovoposicin: 1) tierra de capote;
2) Tubo de PVC de y 3 cm de largo, 3) corteza de rbol; 4) hojas secas y 5) frascos de
rollo de fotografa (Figura 4). Diariamente los terrarios fueron humedecidos por lo menos
dos veces al da (maana y tarde) por medio de un sistema de aspersin elctrico accionado
manualmente para simular las condiciones naturales de humedad y temperatura. Dichas
condiciones ambientales se adaptaron a partir de los datos de temperatura y humedad
propuestos en la literatura.

a.
b.

Figura 4: Adecuacin de terrarios para cra de R. bombetes. a. Terrarios de parentales, se

muestra el sistema de aspersin (manguera negra) y drenaje (parte inferior) de cada terrario. b.
Interior de uno de los terrarios con todos los sustratos dispuestos para la postura de huevos (Fotos:
Geven Rodrguez).

Posturas
Estudio del desarrollo
Las posturas encontradas, fueron retiradas del terrario y se ubicaron dentro de cajas de petri
con parte de agua para evitar la desecacin de los huevos. Cada postura colectada se

11

manej individualmente y fue debidamente rotulada (da, hora, nmero de huevos frtiles e
infrtiles, lugar de postura).

Desarrollo embrionario

A cada huevo se le hizo el seguimiento diario de su desarrollo embrionario, observando las

caractersticas descritas en la tabla de desarrollo propuesta por Gosner (1960). El desarrollo
embrionario fue delimitado entre dos etapas fcilmente reconocibles: iniciando, desde el da
de postura y finalizando, hasta el rompimiento de la cpsula y posterior eclosin del
renacuajo. Es a partir del rompimiento de esta cpsula que se iniciarn las descripciones del
desarrollo larval.

Desarrollo larval

Como se indic, el desarrollo larval fue delimitado entre dos etapas fcilmente
identificables: iniciando desde el da de la eclosin (rompimiento de la cpsula) y
finalizando en el estadio 46 (Gosner 1960), en el cual el individuo ya ha reabsorbido
totalmente la cola. Las larvas se mantuvieron dentro de recipientes plsticos con suficiente
agua (Figura 5). Dichos recipientes fueron introducidos en cajas plsticas que tenan una
malla en la tapa para permitir la aireacin constante. Las larvas fueron alimentadas a partir
del segundo da de la eclosin, con hojuelas para peces tropicales TetraMin-ProCare
hasta pasado el estadio 40. Cuando las larvas alcanzaron el estadio 42 la comida fue
suspendida. Cuando las larvas llegaron a un tamao considerable (estadio 43 segn Gosner
(1960)) fueron cambiadas a recipientes con poca agua (no mayor a lo alto de la larva).
Durante estas etapas, se llev un registro del cambio gradual en la pigmentacin y a los
individuos que hubiesen terminado los estadios larvales, les fueron tomadas las medidas de
longitud total (longitud rostro cloacal), antebrazo, tibia-tarso, interorbital con ayuda del
programa ImageJ 1,32j y peso.

12

Figura 5: reas de manejo para larvas. Izquierda: una de las cajas donde se almacenaron larvas
para evitar la luz directa. Derecha: frascos donde se almacenaron larvas.

Para las observaciones diarias del desarrollo embrionario y larval, se utiliz un

estereoscopio (SteroMASTER, 10X 20X) sobre el que se colocaron los huevos y larvas
en una caja de petri de vidrio y debajo de sta, papel milimetrado para su medicin.

Estudio de la dieta

Las larvas que fueron empleadas para el estudio de la dieta, se tomaron de la exhibicin de
anfibios del zoolgico. Dentro de la exhibicin se dej un galn con un hueco hecho a un
costado (Figura 6). El tarro se lleno de agua hasta la mitad y fue ubicado en la esquina
superior de la exhibicin. Fue revisado diariamente y cuando se encontraba alguna larva,
era llevada al laboratorio, donde se rotulaba y asignaba a una dieta. Se manejaron 4 tipos de
dietas:

1. Dieta control: TetraMin-ProCare (hojuelas para peces).

2. Dieta carnvora: tres harinas de origen animal (carne, pescado y hueso), truchina
(comida para peces), maz molido y gelatina sin sabor.
3. Dieta carnvora (50%) + TetraMin-ProCare (50%).

13

4. Dieta Herbvora: alfalfa, Fortin 50 (extracto de protena), avena, soya, harina de

carne, maz molido y gelatina sin sabor.
A
B

Figura 6: Tarro para la deposicin de larvas, transportadas por machos dentro de la

exhibicin de anfibios del Zoolgico de Cali. A: Hueco para la entrada de las ranas, B: Nivel
del agua.

5. Resultados

Preferencia por lugar de postura

Solo hasta el da 16 posterior al periodo de cuarentena se escucharon los primeros

zumbidos tpicos del canto. Un total de 61 posturas fueron recolectadas durante un
periodo de seis meses, desde octubre de 2008 hasta marzo de 2009. De estas, 51 fueron
colectadas sobre tierra de capote (83,6%) con un total de 65 huevos; 7 posturas fueron
colectadas sobre corteza (11,5%) con un total de 8 huevos y 3 posturas sobre hojarasca
(4,9%) con 4 huevos (Tabla 1). En los tubos de PVC y en los frascos de rollo fotogrfico no
se encontraron posturas. Aunque estos dos ltimos lugares han sido exitosos para especies
como Phyllobates terribilis, Oophaga histrionica, O. lehmanni y Dendrobates truncatus en
el laboratorio (Corredor y Uribe 2007, 2008), los individuos empleados en el estudio no los
utilizaron y en ninguna ocasin fueron observados dentro o cerca a estos. Lo anterior
contradice lo sugerido por Ltters et al. (2007), el cual sugiri los frasco fotogrficos para
la cra de especies del gnero y particularmente para R. bombetes.

14

La fertilidad vari con relacin al sustrato, siendo mayor en los huevos puestos sobre tierra
de capote (80%), los puestos sobre corteza tuvieron el 50% de fertilidad y aquellos puestos
sobre hojarasca solo el 33,3% se encontraron frtiles (Tabla 1).

Tabla 1: Preferencia por el lugar de postura en los terrarios de parentales. Los porcentajes
corresponden al nmero de posturas por el total de terrarios.

Capote
Nmero posturas 51 (83,6%)
Nmero huevos
65
Fertilidad
52 (80%)

Corteza Hojarasca Total

7 (11,5%) 3 (4,9%) 61
8
4
77
4 (50%) 1 (33,3%) 57

En los trabajos previos sobre el comportamiento reproductivo de R. bombetes (Myers &

Daly 1980, Surez-Mayorga 1999, Escalln 2006) se ha sealado que las posturas ocurren
luego de un proceso de cortejo llevado a cabo por el macho, el cual atrae a la hembra hasta
el lugar donde se har la postura y posterior fertilizacin. Los machos prefirieron la tierra
de capote posiblemente por la humedad que contiene este sustrato, procurando unas buenas
condiciones para el desarrollo de los huevos. La preferencia por este sustrato puede haberse
dado tambin porque los machos no humedecen los huevos, pero este comportamiento no
fue observado, por lo que se hace necesario abordarlo en otra investigacin. En P. terribilis
por ejemplo, se ha comprobado que el macho humedece peridicamente los huevos para
evitar la desecacin (Zimmermann & Zimmermann 1985).

Proporcin de sexos

De las 5 proporciones de sexos utilizadas para los grupos parentales, no se recolectaron

ovoposiciones en el grupo parental de Yotoco, conformado por 1:2 ni tampoco en una
de las proporciones 1:3 en la que nunca se registraron huevos. La primera proporcin no
tena rplica y el factor de individualidades puede afectar enormemente el resultado.
Aunque casi todos los otros tratamientos contaron con una sola replica, la tabla 2 muestra el
nmero de posturas, huevos y fertilidad para cada grupo parental establecido. La
proporcin de sexos utilizada que present un mayor nmero de posturas y una alta

15

fertilidad fue 2:3, con totales promedio de 17,5 posturas, 22 huevos y 91,2% de
fertilidad. La siguiente proporcin con mayor produccin fue 1:3 con promedios de 6,5
posturas, 7,5 huevos y una fertilidad del 26,65% representada por 15 huevos (Tabla 2).

16

Tabla 2: Nmero de huevos colectados en los terrarios. En un terrario con proporcin 1:3 (T4) y
1:2 (T8) no se encontraron posturas.

Proporcion : Terrario Posturas Huevos % Fertilidad

1:3
T1
13
15
53,3 (8)
1:3
T4
0
0
0
1:2
T8
0
0
0
2:3
T2
24
31
96,8 (30)
2:3
T3
11
14
85,7 (12)
3:1
T7
7
7
0
3:2
T5
4
8
62,5 (5)
3:2
T6
2
2
100 (2)
Total
61
77
74% (57)

No se encontr correlacin directa entre el nmero de hembras o nmero de machos con

relacin a la postura o fertilidad (Tabla 3). Esto puede indicar que el nmero de
tratamientos fue pequeo o el tiempo de la toma de datos fue corto. Sin embargo,
claramente la proporcin 2:3 fue la que mostr ms productividad.

Tabla 3: Anlisis de correlacin entre y con las variables de postura, nmero de huevos y
fertilidad.
No. vs. Posturas
0,57
No. vs. Posturas
-0,56

No. vs. No. hue vos No. vs. Fe rtilidad

0,64
0,62
No. vs. No. hue vos No. vs. Fe rtilidad
-0,56
-0,31

En la proporcin de sexos del terrario 8 (1:2) no se obtuvieron posturas posiblemente

porque el macho fsicamente no contaba con caractersticas anatmicas normales, este
macho careca del ojo derecho hacindolo poco atractivo para las hembras. Al igual como
sucede con el canto (Wells 1978, Weygoldt 1980, Roithmair 1992, Quiguango-Ubills &
Coloma 2008), las hembras de muchas especies de dendrobtidos escogen su pareja de
acuerdo a las caractersticas anatmicas de los machos, prefiriendo a aquellos que estn
sanos y que muestran una mayor actividad vocal. En este trabajo no se trabaj con el

17

canto pero, se pudieron percibir variaciones notables en algunos machos, al igual que fue
registrado por Surez-Mayorga (1999).

Descripcin de Posturas

Desde la primera postura colectada el 16 de octubre de 2008, se inicio una bsqueda

minuciosa en todos los terrarios, ya que el huevo colectado mostraba un desarrollo
avanzado (estadio 18), lo que hizo pensar que llevaba ya varios das de haber sido puesto.
La dificultad en encontrar los huevos se debi a que no se contaba con la experiencia de
observaciones de dichos huevos. Adems, los huevos sobre tierra de capote se ensucian y
confunden fcilmente con el sustrato, sumado al hecho que estos son muy pequeos (ver
desarrollo embrionario y larvario). Sin embargo, aquellos depositados sobre corteza y
hojarasca fueron fcilmente observables, ya que la cpsula confiere una caracterstica
brillante que los hace resaltar como una gota de agua (Observacin personal) (Figura 7).

Figura 7: Postura de un huevo de Ranitomeya bombetes sobre tierra de capote.

poca reproductiva

En octubre fueron colectadas las primeras 4 posturas, representadas por 5 huevos. A partir
de este mes, las posturas fueron colectadas en promedio cada 19,2 das (D.S.= 16,21; n =

18

18). La poca reproductiva fue analizada en conjunto con los terrarios en los que fueron
colectadas posturas (Figura 8). Entre los meses de octubre y mayo se observ un
incremento considerable del nmero de posturas que se mantuvo hasta el mes de diciembre,
a partir de este las posturas disminuyeron (Figura 8). La disminucin ms notoria fue la
registrada en los terrarios 2 y 3 pasando de 6 posturas promedio a solo 1 en este mes. R.
bombetes se reproduce durante todo el ao (Myers & Daly 1980, Surez-Mayorga 1999,
Escalln 2006, Lotter et al. 2008) sin embargo, como ocurre en otras especies, puede haber
picos mensuales de mayor postura que estn ligados a las variaciones ambientales de
temperatura y humedad (Zimmermann & Zimmermann 1985). Aunque estas variaciones
fueron controladas, el ambiente exterior pudo haber tenido un efecto en el microclima del
terrario que es perceptible por los individuos y afecta el rgimen de posturas. Como se
observa en la figura 8, el promedio de la precipitacin disminuy notablemente desde el
mes de agosto hasta octubre y fluctu hasta un pico mximo registrado en marzo. A partir
de marzo la precipitacin disminuy notoriamente y no hubo posturas para colectar de los
terrarios.
25

250
22

20
20

200
16

16

15

13
10

10

150

13
9

100

7
4

5
50

11

00

00

00

00

00

0
Agosto

Octubre

Diciembre

Posturas

Febrero

Huevos

Abril

Junio

Agosto

Precipitacin (mm)

Figura 8: poca reproductiva entre los meses de octubre y septiembre. Se aprecia el nmero
total de posturas y huevos en los trece meses de observacin.

19

Tamao de posturas y fertilidad

El total de huevos colectados entre octubre de 2008 y septiembre de 2009 fueron 79 (en 63
posturas), de los cuales 60 fueron frtiles (75,9%) (Tabla 2). El rango de postura vari entre
1 y 2 huevos igual a lo reportado por Surez-Mayorga (1999), encontrndose un mayor
nmero de posturas de 1 solo huevo (47 = 74,6%) y en menor nmero por 2 huevos (16 =
25,4%) (Tabla 4).

El tamao de las posturas no super los 2 huevos, similar al tamao de postura descrito
para Dendrobates imitator y D. reticulatus (Zimmermann 1989). La fertilidad de dichas
posturas no siempre fue igual, encontrndose en varias ocasiones que cuando la postura era
de 2 huevos, solo 1 era frtil (Tabla 4). El tamao de postura se ajust a lo descrito para el
gnero Ranitomeya, especies que presentan el menor nmero de huevos por postura en la
familia, comparado con lo registrado en Ameerega silverstonei que puede poner hasta 25
huevos por postura en condiciones de laboratorio (Ltters et al. 2007).

La fertilidad fue mayor en posturas de 2 huevos (78,1%) respecto a las de 1 huevo (71,1%).
La fertilizacin de los huevos en la especie es desconocida, se ha sugerido que el macho
adems de seleccionar el lugar de ovoposicin, deposita previamente los espermatozoides
en este lugar, donde la hembra posteriormente pondr el o los huevos (Surez-Mayorga
1999). Este tipo de comportamiento sugiere que es una desventaja en el caso de posturas
grandes, ya que los espermatozoides podran morir antes de la fertilizacin de los huevos o
que los huevos en su totalidad no entren en contacto con ellos. Aunque la mortalidad de los
espermatozoides de la especie fue evaluada por Surez-Mayorga (1999), la cual observ
que pueden permanecer vivos durante un largo periodo de tiempo en el ambiente exterior.
Sin embargo, lo registrado por Surez-Mayorga (1999) contrasta con lo concertado para el
gnero Ranitomeya, en el cual la ovoposicin es previa a la espermatoposicin (Ltters et
al. 2007). En este caso, en que la fertilizacin es posterior a la ovoposicin, las posturas
pueden ser mayores, como ocurre en P. terribilis, O. histrinica (Zimmermann &
Zimmermann 1985, Corredor & Uribe 2007).

20

Tabla 4: Nmero de posturas colectadas segn tamao. Las columnas de 1 y 2 huevos

corresponden al nmero de posturas colectadas con esa cantidad de huevos.

Proporcion : 1
1 : 3 (T1)
2 : 3 (T2)
2 : 3 (T3)
3 : 2 (T5)
3 : 2 (T6)
3 : 1 (T7)
Total

Tamao de postura
Totales
huevo Frtiles 2 huevos Frtiles Huevos Posturas Frtiles
12
7
2
2
16
14
9
17
17
7
13
31
24
30
8
7
3
5
14
11
12
1
1
4
5
9
5
6
2
2
0
0
2
2
2
7
0
0
0
7
7
0
47
34
16
25
79
63
59

Durante todo el estudio no se observ ningn comportamiento de postura por varias

razones. La primera fue evitar hacer cualquier disturbio, ya que cualquier estudio con
objetivos de cra en cautiverio, debe procurar mantener al grupo parental bajo condiciones
de privacidad optimas. La segunda razn fue que la mayora de posturas ocurrieron sobre la
tierra de capote pero debajo de un pedazo de corteza ubicado en todos los terrarios, para
simular las condiciones ambientales. Este lugar fue el sitio predilecto para la ovoposicin
de esta especie. La tercera y ltima razn, fue que la metodologa utilizada no responda a
esta pregunta. Para estudios futuros es importante hacer un diseo que permita observar el
comportamiento de la postura.

Mortalidad

La mortalidad fue registrada en dos momentos del desarrollo. El primero fue la muerte
embrionaria, ocurri al final del desarrollo embrionario, antes de la eclosin de la larva. El
segundo fue la muerte registrada despus de la eclosin y antes de la conformacin del
post-metamorfo.

De los 59 huevos frtiles 13 no continuaron su desarrollo (22,8%). Los embriones murieron

en promedio hacia el estadio 21 (mx.= 25 y mn.= 18; D.S. = 2,65).

21

De las 44 larvas que sobrevivieron a la etapa embrionaria 12 murieron (27,3%) entre los
estadios 25 a 28 (X = 25,8; D.S. = 1,4); y las larvas que superaron el estadio 30 no
murieron, continuaron su desarrollo y crecimiento.

La mortalidad puede estar relacionada con varios factores como: calidad de los padres,
patgenos y manejo dentro del laboratorio. Se pudo observar que la mortalidad se presento
en los estadios finales del desarrollo embrionario y a comienzos del desarrollo larvario lo
que muestra que si el huevo est expuesto a un factor negativo, muere y no se va a
desarrollar el embrin. Estos factores negativos pueden ser, en condiciones de laboratorio,
la calidad de agua (Odum & Zippel 2008) pero esto no fue analizado en este estudio ya que,
el nico cuidado recomendado para el agua usada en especies del trpico son la decloracin
previa (24 horas) y la temperatura (20 22C) (Laszlo 1981). Por el contrario, si las
condiciones para el desarrollo son apropiadas, las larvas logran finalizar todos los estadios.

Todos estos renacuajos se desarrollaron en condiciones de laboratorio por lo que no fueron

trasportados por el macho. Las larvas de R. bombetes al ser trasportadas, crecen un poco en
la espalda de los padres (Germn Corredor comunicacin personal), condicin que puede
ser importante en la supervivencia (ver cuidado parental). Larvas que son depositadas en
cuerpos de agua un poco ms desarrolladas que al momento de nacer, pueden estar mejor
dotadas para sobrevivir a las condiciones que se enfrenta en la naturaleza (Krzysik 1980).

Descripcin del desarrollo

La temperatura promedio en las que fueron mantenidos los embriones y larvas fue de 22,08
C (mn.: 20; mx.: 24; D.S. = 1,16), condiciones ambientales propias del laboratorio de
anfibios de la Fundacin Zoolgica de Cali. Estos rangos de temperatura corresponden a los
utilizados en la cra de especies similares (Weygoldt 1980, Castillo-Trenn & Coloma 2008,
Corredor & Uribe 2007, 2008, Quiguango-Ubills & Coloma 2008).

22

Etapa embrionaria

El huevo de R. bombetes midi en promedio 3,9 mm de dimetro (n = 45, D.S. = 0,23). La

duracin de la etapa embrionaria en promedio dur 20,3 das (mn.: 16; mx.: 24; n = 24;
D.S.= 2,44). Los estadios 6, 7 y 8 fueron observados en solo 2 huevos, porque la mayora
de huevos colectados se encontraron en estadios ms avanzados (Tabla 5). Las primeras
etapas embrionarias (estadio 6 19) no tardaron ms de 2 das y fueron observadas casi
consecutivamente durante las 24 horas siguiente a su observacin. Los estadios 23, 24 y 25
tardaron ms tiempo con respecto a la duracin promedio de los estadios previos. El
mximo nmero de das que tard un estadio fue 4 y esto solo fue observado en los tres
ltimos estadios. Las caractersticas tpicas de cada estadio se describen en detalle en la
tabla de desarrollo propuesta por Gosner (1960), las cuales coincidieron morfolgicamente
con las observadas para esta especie.

Tabla 5: Duracin en nmero de das de los estadios embrionarios. Mn. significa el nmero de
das mnimo que tardo cada estadio. Mx. es el nmero de das mximo que tardo cada estadio.
Estadios
68
9 11
12 y 14
16
17 19
20 22
23
24
25

X das
1,56
1
1
1
1,25
2,13
2,94
3,41
3,47

Mn.
1
1
1
1
1
1
2
3
3

Mx.
2
1
1
1
2
3
4
4
4

D.S.
0,51
0
0
0
0,44
0,58
0,43
0,51
0,51

n
16
21
21
10
44
46
17
17
17

La duracin de la etapa embrionaria fue similar a la registrada en la especie Dendrobates

truncatus, la cual tarda en promedio 19 das (Summers 1990, Corredor & Uribe 2007). Por
el contrario, fue superior a lo documentado para Oophaga histrinica la cual tarda en
promedio 10,65 das (Corredor & Uribe 2007).

23

Dorsal
Estadio 6

Estadio 9

Lateral
Estadio 10

Estadio 14

Dorsal
Estadio 17

Dorsal

Dorsal

Estadio 19

Estadio 20

Lateral
Estadio 12

Dorsal
Estadio 18

24

Dorsal

Estadio 21

Lateral
Estadio 23

Dorsal
Estadio 24
Dorsal

Dorsal
Estadio 25
Figura 9: Registro fotogrfico del desarrollo embrionario. Se muestran algunas de las etapas que
se lograron registrar (Fotos: Geven Rodrguez).

Se hizo el registro fotogrfico de los estadios embrionarios 6, 9, 10, 12, 14, 17, 18, 19, 20,
21, 23, 24 y 25 (Figura 9). Los primeros 5 estadios no fueron observados ni registrados
porque el desarrollo en estas etapas ocurri en menos de 12 horas, por lo que posturas
hechas en la tarde del da anterior ya presentaban estadios ms avanzados.

Etapa larvaria

La duracin del desarrollo larvario en R. bombetes dur en promedio 121 das (n = 40;
D.S. = 15,1; mx.: 170 das; mn.: 100 das), para larvas alimentadas con TetraMinProCare. Este tiempo de desarrollo se encuentra dentro de un rango alto encontrado para
otros dendrobtidos. La duracin en Allobates kingsburyi se presenta entre 88 y 157 das
(Castillo-Trenn & Coloma 2008), en Dendrobates truncatus y Oophaga histrinica puede
tardar 56 y 71 das respectivamente (Corredor & Uribe 2007).

25

Sin embargo, se observo que este tiempo de duracin puede aumentar si la dieta de las
larvas vara. Dos individuos que sobrevivieron a las pruebas de evaluacin de la dieta y que
fueron alimentados uno con dieta carnvora y el otro con carnvora + TetraMin-ProCare,
duraron respectivamente 152 y 189 das, un tiempo de duracin muy por encima de los que
fueron alimentados con TetraMin-ProCare. Estudios experimentales han comprobado que
los periodos de duracin para el crecimiento y desarrollo en larvas pueden variar,
dependiendo de las condiciones de temperatura y alimento (lvarez & Nicieza 2002). Por
tanto, la temperatura con las que fueron manejadas las larvas no pudo ser un factor de
mortalidad, contrario a las caractersticas del alimento (ver seccin 6.4.3). En Hyla
columbiana la etapa larvaria puede tardar, en condiciones de laboratorio, 105 das
(Blandn, 2005), muy cercana a lo encontrado en este estudio. La variacin en el tiempo de
duracin de los estadios se increment a lo largo del tiempo (Tabla 6).
Tabla 6: Duracin por das de los estadios larvarios. Mn. significa el da mnimo que empez el
estadio. Mx. es el ltimo da que fue observado el estadio.

Estadios
25
26
27 29
30 - 33
34
35
36
37
38
39
40
41
42
43
44
45
46

X das
4,33
11,75
16,75
23,68
28,42
30,08
30,63
35,26
40,17
42,29
46,08
46,13
47,97
50,67
57,66
61,92
70,17

Mn. Mx.
1
11
8
14
12
25
16
33
23
32
23
36
23
39
25
45
32
47
35
50
37
52
37
55
40
59
43
62
43
76
46
82
50
109

26

D.S.
2,75
2,06
3,5
3,8
2,99
3,57
6,13
6,72
4,41
4,91
5,06
5,17
6,89
6,01
11,47
11,19
13,67

n
159
61
117
199
50
62
46
65
48
62
66
95
73
45
29
39
46

Posterior a la eclosin, la longitud inicial promedio de un total de 25 larvas fue: cabeza 3,61
mm (D.S. = 0,44), cola 7,87 mm (D.S. = 0,72) y longitud total 11,43 mm (D.S. = 0,97).

El crecimiento larvario tuvo un comportamiento exponencial para las tres variables

registradas de longitud total, cabeza y cola (Figura 10). El tamao de la cola fue positivo
hasta entrado el da 61, a partir del cual se registr la reduccin debido a la reabsorcin. El
crecimiento de la cabeza (futuro cuerpo) a lo largo del tiempo fue constante; las variaciones
en la longitud se comporta igual a los cambios del tamao de la cola.

Curva de Crecimiento
Larva Ranitomeya bombetes
Longitud promedio (mm)

35
30
25
20
15
10
5
0

Rango das
Cabeza

Cola

Lon. Total

Figura 9: Variacin de las longitudes de cabeza, cola y total en larvas. La longitud total fue
variando igual que lo hizo la cola. La cabeza tuvo un crecimiento mesurado pero constante.

Como se dijo en las etapas embrionarias, las caractersticas tpicas de cada estadio larvario
se describen en detalle en la tabla de desarrollo propuesta por Gosner (1960), las cuales
coincidieron morfolgicamente con las observadas para esta especie. Lo ms sobresaliente
para las larvas de R. bombetes en esta etapa, fue el inicio de la pigmentacin ventral de los

27

miembros posteriores y dorso-lateral hacia el estadio 42 (Figura 11). Estadios como el 40 y

41 fueron identificados por pequeas modificaciones, como se observa en la figura 10.

Ventral

Ventral

Ventral
Extremidades posteriores

Estadio 27 29

Estadio 34

Estadio 36

Ventral

Ventral

Ventral
Dorsal
Estadio 38

Estadio 40

28

Dorsal
Estadio 41

Ventral

Dorsal

Ventral
Inicio de la pigmentacin en
extremidades posteriores

Dorsal
Estadio 42a

Estadio 42b

Ventral
Post-metamorfosis

Figura 11: Registro fotogrfico del desarrollo larvario y post-metamorfosis. Se muestran

algunas de las etapas larvarias; ntese la poca variacin entre estadios, como el 40 y 41 donde solo
se modifica el tubo cloacal. As como el primer individuo completamente desarrollado mostrando
los patrones de coloracin tpicos de la especie (Fotos: Geven Rodrguez).

Post-metamorfos

Desde el mes de octubre, mes en el que fueron recolectados los primeros huevos, se hizo el
seguimiento del desarrollo a los huevos y larvas como fue descrito en las secciones
anteriores. Hasta el 31 de mayo de 2009, un total de 21 larvas haban terminado su
metamorfosis y se manejaron individualmente. No hay ningn reporte de cra de esta
especie en el cual se haya logrado mantener vivos a los post-metamorfos por un mes o ms.
Los promedios de las medidas iniciales se muestran en la tabla 7. Los individuos que
terminaron la metamorfosis no murieron y continan siendo objeto de investigacin, para lo
relacionado con madures sexual y crecimiento.

29

Tabla 7: Registro de las medidas iniciales de post-metamorfos. Datos iniciales para continuar
con el estudio de crecimiento y madurez sexual.
Longitud total

Antebrazo

Tibia-tarso

Interorbital

Peso (g)

D.S.

0,066

0,032

0,045

0,045

0,035

PROMEDIO

1,218

0,350

0,527

0,439

0,178

MX.

1,340

0,410

0,620

0,610

0,296

MN.

1,050

0,290

0,430

0,370

0,134

40

40

40

40

40

Para la identificacin individual de cada post-metamorfo, fue empleado el mismo mtodo

que para los grupos parentales. La coloracin del patrn ventral reticulado no cambi
mucho a lo largo del tiempo, simplemente la pigmentacin ventral, en las zonas blancas, se
volvi ms clara y delineada (Figura 11) y la dorsal fue siempre la misma, aunque paso de
ser un color oscuro a otro ms intenso (Figura 12). La especie Oophaga histrionica mostr
un gran cambio en el patrn de coloracin dorsal entre los das 1 y 90 (Corredor & Uribe
2008), a diferencia de lo encontrado en R. bombetes. Esta poca variacin permite
desarrollar estudios de poblaciones in situ utilizando los patrones de coloracin ventral, que
incluyan crecimiento, territorialidad, madurez sexual, natalidad, mortalidad entre otras.

Los post-metamorfos fueron alimentados con una especie de insecto del orden Collembola
de tamao muy pequeo, menor al de los grillos de primera semana. Los grillos haban sido
empleados en otros proyectos con la misma especie pero sin ningn xito, posiblemente
debido al tamao de la presa. Estos grillos fueron aceptados por las pequeas ranas
aproximadamente hacia el da 20.

30

Da 1

Da 20

Da 120

Figura 11: Cambios en el patrn ventral reticulado de pigmentacin. Se observa que las lneas
que demarcan la pigmentacin blanca y negra se vuelve ms definidas pero no varan y se
conservan a lo largo del tiempo (Fotos: Geven Rodrguez).

Da 1

Da 20

Da 120

Figura 11: Cambios en la coloracin dorsal. Se observa un leve incremento del color,
disminuyndose la tonalidad oscura.

Las medidas de longitud y peso registradas a lo largo del estudio para los portmetamorfos
se presentan en las siguientes figuras. Se observ un crecimiento exponencial desde el
primer registro. El peso se increment en mayor medida hacia el quinto mes y se mantuvo
homogneo entre todos los individuos que alcanzaron esta edad (Figura 12 y 13).

31

Figura 12: Cambios en tamao corporal.

Peso (g)
0,45
0,40

0,35
0,30
0,25
0,20

0,15
0,10
0,05
0,00
Da 1

Da 30

Da 60

Da 90

Da 120

Da 150

Figura 13: Cambios en el peso corporal.

Cuidado Parental
Se hizo el seguimiento a 17 larvas transportadas por machos en diferentes terrarios. La
duracin promedio del transporte fue de 18,6 das (n = 13; D.S.: 7,9; mx.: 28; mn.: 7). De
las 17 larvas observadas inicialmente 4 no fueron transportadas, indicando posiblemente
que las condiciones dentro del terrario o perturbaciones relacionadas con el manejo
impidieron que los machos las transportaran.

32

Las medidas promedio de los renacuajos, posterior al transporte, fueron: L.T.: 13,46 mm.;
Cabeza: 4,25 mm.; Cola: 8,92 mm. El total de larvas fueron transportadas en el estadio 25.
(Tabla 8). Las larvas que eclosionaron bajo condiciones controladas en el laboratorio
midieron en promedio: L.T.: 11,43 mm.; Cabeza: 3,6 mm.; Cola: 7,8 mm, valores por
debajo de las larvas que fueron transportadas por las ranas (Ver etapa larvaria),
demostrando que el crecimiento sobre la espalada en la R. bombetes es posible y depender
del da en que el renacuajo sea transportado hasta su lugar final en el recipiente de agua
destinado para tal fin, tal y como lo seal Krzysik (1980). Lo que resta por investigar es el
alimento que provee las condiciones para que se d el crecimiento sobre la espalda de los
machos.
Tabla 8: Registro del seguimiento de transporte de larvas. Estadsticos descriptivos se
encuentran al final de la tabla para cada variable registrada.
Das

Cabeza

Cola

L.T.

Estadio

17

14

25

28

10

15

25

15

13

25

3,5

7,5

11

25

22

10

14

25

18

12

18

25

27

14

25

27

8,5

13,5

25

24

13

25

4,5

13,5

25

11

11

25

26

10

14

25

28

4,5

7,5

12

25

7,5

12,5

25

Promedio

19,14

4,25

9,00

13,46

25

D.S.

7,85

0,61

1,24

1,75

mx.

28

12

18

25

mn.

7,5

11

25

14

14

14

14

14

33

Estudio de la dieta
Las dietas suministradas a las 20 larvas durante los estadios 25 30 (Gosner 1960)
mostraron diferencias significativas frente al desarrollo, a diferencia con lo observado en el
cambio de tamao. Se analizaron datos solo para las primeras 6 etapas del desarrollo
porque algunos de las larvas murieron hacia el estadio 30. La dieta herbvora tubo una alta
mortalidad (80%). En la dieta carnvora

la mortalidad fue del 60%, la carnvora +

TetraMin-ProCare la mortalidad fue del 40% y las larvas alimentadas con TetraMinProCare mostraron 0% de mortalidad.

Dieta vs Desarrollo

Las pruebas estadsticas realizadas a los datos de dieta vs desarrollo larvario no mostraron
normalidad en los estadios 25, 28, 29 y 30. Levene mostr homogeneidad de varianzas para
todos los estadios. La prueba no paramtrica de Kruskal-Wallis arroj diferencias
significativas en al menos una de las dietas en cada estadio (Tabla 7). La prueba de
comparacin mltiple mostr diferencias significativas entre las dietas herbvora : carnvora
+ TetraMin-ProCare y herbvora : TetraMin-ProCare en el estadio 25; entre herbvora :
TetraMin-ProCare en el estadio 26 y entre carnvora : TetraMin-ProCare en los estadios
27 29. En estadio 30 no se encontraron diferencias entre las dietas (Tabla 7). El anlisis
grfico de los datos, previo al anlisis con pruebas estadsticas, mostraron diferencias entre
los grupos. se ubic por debajo de los dems box-plots, asumiendo una disminucin en
das entre todos los estadio (Anexo A).

Se ha descrito que la dieta para larvas que son depositadas en pequeos resumideros de
agua, tal y como ocurre en R. bombetes, se compone principalmente de partculas en
suspensin pero, puede variar inter e intraespecficamente (Wickramasinghe et al. 2007).
En el estudio de Surez-Mayorga (1999) se sugiri que las larvas de R. bombetes son
preferiblemente filtradoras o detritvoras, habindose encontrado dentro de los intestinos
restos de pequeos insectos, rotferos y algas. En el laboratorio se pudo comprobar que las

34

larvas de esta especie pueden consumir larvas de sancudo, las cuales fueron suministradas
espordicamente a algunas pocas larvas (n = 5).

Los componentes nutricionales de la dieta con TetraMin-ProCare que pudieron haber

influido sobre el crecimiento son inciertos, por lo que pueden ser objeto en una prxima
investigacin. Este estudio fue solamente descriptivo, y aunque se conozcan los
componentes nutricionales de TetraMin-ProCare, para poder discutir con ms
argumentos, se hace necesario un anlisis bromatolgico de las otras dietas (herbvora y
carnvora). No obstante, la teora seala que el desarrollo (estadio) y crecimiento (tamao)
en larvas de anuros pueden estar ligados tanto a la disponibilidad de alimento (Leips &
Travis 1994) como a la temperatura y calidad del ambiente donde estas se encuentren
(lvarez & Nicieza 2002). Segn lo anterior, aunque se sugiera que las larvas de R.
bombetes son detritvoras, no necesariamente cualquier alimento puede suplir las
necesidades para su optimo desarrollo, por lo que cada componente de su dieta aportar
ciertos tipos de nutrientes que sumados darn buenos resultados en el desarrollo y
crecimiento.

Tabla 7: Pruebas estadsticas Kruskal Wallis y PCM de cada estadio para dieta vs desarrollo.
Estadstica para determinar la influencia de la dieta sobre el desarrollo larval
Pruebas p 0,05. Decisin p 0,05 rechazo
Estadio Chi2 Levene
K-W
Comparacin multiple
26
0,0658
0,476
0,0019
Herb. * Tetra p: 0,027
27
0,0658
0,826
0,0015
Carn * Tetra p: 0,027
28
0,0466
0,257
0,0059
Carn * Tetra p: 0,013
29
0,0293
0,123
0,0064
Carn * Tetra p: 0,031
30
0,0101
0,159
0,0291
No hubo diferencias

35

Dieta vs Tamao

Las pruebas estadsticas realizadas a los datos de dieta vs tamao (LT) demostraron ser
normales y se encontr homogeneidad de varianzas segn Levene. El ANAVA no encontr
diferencias significativas en ninguno de los estadios (Tabla 8). El anexo B muestra de
manera grfica los resultados obtenidos en las pruebas. Aunque las pruebas no arrojen
diferencias significativas entre las dietas, las grficas en los 6 estadios muestran que los
promedios del tamao (longitud total) en las larvas con dieta herbvora fueron homogneos
y mayores respecto a las dems dietas. Lo anterior contrasta con el anlisis hecho para el
desarrollo larvario, en el cual la dieta herbvora retraso el tiempo de duracin en todos los
estadios.

Tabla 8: Pruebas estadsticas de ANAVA para dieta vs tamao.

Estadstica para determinar la influencia de la dieta sobre la Longitud Total
Pruebas p 0,05. Decisin p 0,05 rechazo
Estadio
Chi2
Levene
ANAVA
26
0,4936
0,719
0,1798
27
0,2615
0,618
0,1544
28
0,3515
1
0,4066
29
0,1116
0,422
0,4341
30
0,1654
0,453
0,5574

Aunque los porcentajes de protena, carbohidratos y lpidos se desconozcan para las dietas,
los resultados contrastantes del desarrollo y tamao encontrados en la dieta herbvora,
pueden estar influyendo en las funciones de la hormona tiroides, la cual se ha demostrado
que afecta el crecimiento, la diferenciacin y la metamorfosis (Kupferberg 1997).

36

6. Bibliografa
Acosta-Galvis A. 2000. Ranas, Salamandras y Caecilias (Tetrapoda: Amphibia) de
Colombia. Biota Colombiana. 1 (3): 289 319.
lvarez D. & A. G. Nicieza. 2002. Effects of temperature and food quality on anuran larval
growth and metamorphosis. Functional Ecology 16: 640 648.
Bauer L. 1988. Pijlgifkikkers en verwanten: de familie Dendrobatidae. Het Paludarium 1
November, 1988: 1-6.
Blandn G. 2005. Aspectos del desarrollo larval de Dendropsophus columbianus
(ANURA: HYLIDAE) del jardn botnico de la ciudad de Caldas. Boletn cientfico
Centro de museos Museo de historia natural. Vol: 10, pp. 151 165.
Blaustein A. R. & B. A., Bancroft. 2007. Amphibian population declines: Evolutionary
considerations. Biosciense 57: 437 444.
Bolivar W., J. Echeverry, M. Reyes, N. Gmez, M. I. Salazar, L. A. Muoz, E. Velasco, L.
S. Castillo, M. P. Quiceno, R. Garcia, A. M. Pfaiffer, A. Giraldo y S. L. Ruiz. 2004. Plan de
Accin en Biodiversidad del Valle del Cauca: Propuesta Tcnica. Corporacin Autnoma
Regional del Valle del Cauca e Instituto de Investigacin de Recursos Biolgicos
Alexander von Humboldt. Bogot. Colombia. 166 pp.
Brust D. 1993. Maternal brood care by Dendrobates pumilio a frog that feeds its young.
Journal of Herpetology 27: 96 98.
Castillo-Trenn P. & L. A. Coloma. 2008. Notes on behavior and reproduction in captive
Allobates kingsburyi (Anura: Dendrobatidae), with comments on evolution of reproductive
amplexus. Int. Zoo Yb 42: 58 70.
CBSG (IUCN/SSC). 2006. Amphibian ex situ Conservation Planning Workshop Briefing
Book. CBSG. Apple Valley, MN, USA. 64 pp.
Corredor G. & N. Uribe. 2007. Ranas Venenosas: Manual de manejo y reproduccin en
cautiverio. CVC Fundacin Zoolgica de Cali. Impresora Feriva S.A. Cali, Colombia. 48
pp.
Corredor G. & N. Uribe. 2008. Management and reproduction of the Colombian Magdalena
River poison-dart frog Dendrobates truncatus at Cali Zoo. Int. Zoo Yb 42: 71 77.
Cover J. H., Barnett S. L. & Saunders R. L. 1994. Captive managment and breeding of
dendrobatid and neotropical hylid frogs at the national aquarium in Baltimore. En: J.
Murphy, K Adler & J. T. Collins. (eds.). Captive Managment and Conservation of

37

Amphibians and Reptiles, pp. 267-273. Society for the study of amphibians and reptiles.
Kansas, USA.
Clarke B. T. 1997. The natural history of amphibian skin secretions, their normal
functioning and potential medical applications. Biol. Rev 72: 365 379.
CVC & EcoAndina. 2007. Planes de Manejo para 18 vertebrados amenazados del
Departamento del Valle del Cauca. Primera edicin. Santiago de Cali. 130 pp
Duellman W. E. 1992. Estrategias reproductivas de las ranas. Investigacin y Ciencia. 192:
54 62.
Escalln C. 2006. Sistema de apareamiento de la rana rub Dendrobates bombetes. Trabajo
de grado realizado como requisito parcial para optar al titulo de Bilogo. Universidad de lo
Andes, Bogot. 32 pp.
Falk A. 2001. Terrarios: un ecosistema en casa. Editorial Albatros, Buenos Aires. 96 pp.
Fox J., M. Solange & T. Serrato. 2007. Approaching the Golden Age of Natural Product
Pharmaceuticals from Venom Libraries: An Overview of Toxins and Toxin-Derivatives
Currently Involved in Therapeutic or Diagnostic Applications. Current Pharmaceutical
Design 13: 2927 2934.
Frost D. 2009. Amphibian Species of the World v 5.1, an online reference. (En lnea).
http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html. Consulta en abril 14 de 2009.
Furrer S. C. & G. Corredor. 2008. Conservation of threatened amphibians in Valle del
Cauca, Colombia: a cooperative project between Cali Zoological Foundation, Colombia,
and Zoo Zrich, Switzerland. Int. Zoo Yb 42: 1 7.
Google Earth. 2009. En linea descarga gratis: <http://earth.google.com/downloadearth.html>. versin 5.0. Consulta: enero 2009.
Gosner K. L. 1960. A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes
and identification. Herpetolgica 16: 183 190.
Grant T., D. R. Frost, J. P. Caldwell, R. Gagliardo, C. F. B. Haddad, P. J. R. Kok, D. B.
Means, B. P. Noonan, W. E. Schargel, and W. C. Wheeler. 2006. Phylogenetic systematics
of dart-poison frogs and their relatives (Amphibia: Athesphatanura: Dendrobatidae).
American Museum of Natural History (299): 262.
Kriger K. M. & J-M Hero. 2007. The chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis is
non-randomly distributed across amphibian breeding habitats. Diversity and Distributions
13: 781 788.

38

Krzysik A. 1980. Evidence for growth of tadpoles during parental transport in Colostethus
inguinalis. Journal of herpetology 14(4): 426 428.
Kupferberg S. J. 1997. The role of larval diet in anuran metamorphosis. American
Zoologist 37: 146 159.
Laszlo J. 1981. Further notes on reproductive patterns of amphibians and reptiles in relation
to captive breeding. Breeding 166 174.
Leips J. & J. Travis. 1994. Metamorphic responses to changing food levels in two species
of hylid frogs. Ecology 75(5): 1345 1356.
Limerick S. 1980. Courtship Behavior and Oviposition of the Poison-Arrow Frog
Dendrobates pumilio. Herpetologica 36(1): 67 71.
Lips K., P. Burrowes, J. Mendelson, & G. Parra-Olea. 2005. Amphibian declines in Latin
American: widespread population declines, extinctions, and impacts. Biotropica 37(2): 163
165.
Ltters S., K-H. Jungfer, F. W. Henkel & W. Schmidt. 2007. Poison Frogs. Biology,
Species & Captive Husbandry. Edition Chimaira. 668 pp.
Myers C. W. 1987. New generic names for some Neotropical poison frogs (Dendrobatidae).
Pap. Avul. Zool 25: 301 306.
Myers C. W. & J. W. Daly. 1976. Preliminary evaluation of skin toxins and vocalizations in
taxonomic and evolutionary studies of poison-dart frogs (Dendrobatidae). Bull. Nat. Hist.
Mus. New York 157: 173 262.
Myers C. W. & J. W. Daly. 1980. Taxonomy and ecology of Dendrobates bombetes a new
Andean poison frog with new skin toxins. Amer. Mus. Novitates. (2692): 3 23.
Odum R. A. & K. C. Zippel. 2008. Amphibian water quality: approaches to an essential
environmental parameter. Int. Zoo Yb 42: 40 52.
Quiguango-Ubills A. & L. A. Coloma. 2008. Notes on behaviour, communication and
reproduction in captive Hyloxalus toachi (Anura: Dendrobatidae), an Endangered
Ecuadorian frog. Int. Zoo Yb 42: 78 89.
Roithmair M. 1992. Territoriality and male mating success in the dart-poison frog,
Epipedobates femoralis (Dendrobatidae, Anura). Ethology 92: 331 343.
Rueda-Almonacid J. V., J. Lynch & A. Amzquita. 2004. Libro rojo de los anfibios de
Colombia. Panamericana Formas e Impresos S.A. Bogot, Colombia. 384 pp.

39

Saporito R., H. M. Garraffo, M. A. Donnelly, A. L. Edwards, J. T. Longino & J. W. Daly.

2004. Formicine Ants: An Arthropod Source for the Pumiliotoxin Alkaloids of Dendrobatid
Poison Frogs. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 101(21): 8045 8050.
Silverstone P. A. 1973. Observations on the Behavior and Ecology of a Colombian PoisonArrow Frog, the Kko-P (Dendrobates histrionicus Berthold). Herpetolgica. 29(4): 295
301.
Silverstone P. A. 1975. A revision of the poison-arrow frogs of the genus Dendrobates
Wagler. American Museum of Natural History 21: 1 55.
Silverstone P. A. 1976. A revision of the poison-arrow frogs of the genus Phyllobates
Bibron in Sagra (Family DENDROBATIDAE). American Museum of Natural History 27:
1 53.
Stuart S. N., M. Hoffmann, J. S. Chanson, N. A. Cox, R. J. Berridge, P. Ramani & B. E.
Young. 2008. Threatened Amphibians of the World. Lynx Edicions, Barcelona, Spain;
IUCN, Gland, Switzerland; and Conservation International, Arlington, Virginia, USA. 758
pp.
Summers K. 1989. Sexual selection and intra-female competition in the green poison-dart
frog Dendrobates auratus. Animal Behaviour 37: 797 805.
Summers K. 1990. Paternal care and the cost of polygyny in the green poison frog,
Dendrobates auratus. Behavioral Ecology and Sociobiology 27: 307 313.
Summers K. & D. Earn. 1999. The cost of polygyny and the evolution of female care in
poison frogs. Biological Journal of the Linnean Society 66: 515 538.
Summers K., L. A. Weigt, P. Boag & E. Bermingham. 1999. The evolution of female
parental care in poison frogs of the genus Dendrobates: Evidence from Mitochondrial DNA
sequences. Herpetologica 55(2): 254 270.
Surez-Mayorga A. 1999. Comportamiento reproductivo de Minyobates bombetes
(Amphibia: Anura: Dendrobatidae). Trabajo de grado en Biologa. Universidad Nacional de
Colombia. Facultad de Ciencias. Departamento de Biologa. Bogot.
Wells K. 1978. Courtship and parental behavior in the Panamanian poison-arrow frog
(Dendrobates auratus). Herpetologica 34: 148 155.
Weygoldt P. 1980. Complex brood care and reproductive behavior in captive poison-arrow
frogs, Dendrobates pumilio O. Schmidt. Behavioral Ecology and Sociobiology 7: 329 332.

40

Weygoldt P. 1987. Evolution of parental care in dart poison frogs (Amphibia:

Dendrobatidae). Zeitschrift Zoologische Systematik Evolution-forsch 25: 51 67.
Wickramasinghe D. D., K. L. Ossen & R. J. Wassersug. 2007. Ontogenetic changes in diet
and intestinal morphology in semi-terrestrial tadpoles of Nannophrys ceylonensis. Copeia
4: 1012 1018.
Wijngaarden R. V. & F. Bolaos. 1992. Parental care in Dendrobates granuliferus (Anura:
Dendrobatidae), with a description of the tadpole Journal of Herpetology. 26(1): 102 105.
Zimmermann H. & E. Zimmermann. 1981. Sozialverhalten, Fortflanznesverhalten und
zucht der farberfrosche Dendrobates histrionicus und D. lehmanni sowie einiger anderer
Dendrobatiden. Zeitschrift des Kolner Zoo 24: 83 99.
Zimmermann H. & E. Zimmermann. 1985. Zur Fortpflanzungsstrategie des
Pfeilgiftfrosches Phyllobates terribilis Myers, Daly & Malkin, 1978 (Salientia:
Dendrobatidae). Salamandra 21(4): 281 297.
Zimmermann H. 1989. Conservation studies on the dart-poison frogs in the field and in
captivity. Int. Zoo Yb 28: 31 44.

41

ANEXO A
Anlisis grfico de los datos para dieta vs desarrollo. El eje Y est dado en das (n = 5
para cada box-plots).
Tipo de dieta vs. Desarrollo en el estadio 27
45

Tiempo que alcanza el estado (das)

Tiempo que alcanza el estado (das)

Tipo de dieta vs. Desarrollo en el estadio 26

36
34
32
30
28
26
24
22
20
18
16
14
12
10
8
6

40
35
30
25
20
15
10
5

Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

Tipo de dieta vs. Desarrollo en el estadio 29

Tipo de dieta vs. Desarrollo en el estadio 28

65

Tiempo que alcanza el estado (das)

50
45
40
35
30
25
20
15

60
55
50
45
40
35
30
25
20
15

Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

Tipo de dieta vs. Desarrollo en el estadio 30

70

Tiempo que alcanza el estado (das)

Tiempo que alcanza el estado (das)

55

10

Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

65
60
55
50
45
40
35
30
25
20

Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

42

ANEXO B
Anlisis grfico de los datos para dieta vs tamao. El eje Y est dado en cm (n = 5, en
todos los box-plots).

23
22
21
20
19
18
17
16
15
14

23
22
21
20
19

23
22
21
20
19
18
17
Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

Variacin promedio del tamao vs Tipo de dieta en el estadio 29

27

Variacin promedio del tamao (cm)

24

24

26
25
24
23
22
21
20
19
18

Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

27
26
25
24
23
22
21
20

Variacin promedio del tamao (cm)

28

Variacin promedio del tamao vs Tipo de dieta en el estadio 30

19

Variacin promedio del tamao (cm)

25

25

16

Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

Variacin promedio del tamao vs Tipo de dieta en el estadio 28

26

18

Variacin promedio del tamao vs Tipo de dieta en el estadio 27

26

Variacin promedio del tamao (cm)

Variacin promedio del tamao (cm)

Variacin promedio del tamao vs Tipo de dieta en el estadio 26

24

Carnvora Herbvora Carn+Tetra TetraMin

43