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AIMS Microbiología, 8 (1): 83-102.


DOI: 10.3934/microbiol.2022008
Recibido: 21 de diciembre de 2021
Revisado: 11 de marzo de 2022
Aceptada: 15 de marzo de 2022
Publicado: 28 marzo 2022

http://www.aimspress.com/journal/microbiology

Consulte
Aplicación de sistemas y procesos biológicos que emplean microbios y
algas para reducir, reciclar y reutilizar (3R) en aras de la sostenibilidad de
la bioeconomía circular.
Divakar Dahiya 1, Hemant Sharma 2, Arun Kumar Rai 2 y Poonam Singh Nigam 3,*

1 Wexham Park Hospital, Wexham Street, Slough Berkshire, SL2 4HL, Reino Unido
2 Departamento de Botánica, Universidad de Sikkim, 6th Mile Tadong, Gangtok, Sikkim India
3 Instituto de Investigación de Ciencias Biomédicas, Universidad del Ulster, Coleraine, Irlanda del Norte,

Reino Unido

* Correspondencia: p.singh@ulster.ac.uk; Tel: 0044287014053.

Resumen: La bioeconomía circular ha cobrado indudable impulso mundial en los últimos años. La
bioeconomía contempla las "3R", el objetivo de las 3R (Reducir, Reciclar, Reutilizar) es implementar
en la economía circular la prevención de residuos excesivos e innecesarios. La bioeconomía circular hace
hincapié en el mejor uso de todo tipo de biorecursos disponibles mediante la reducción de los
residuos generados durante la formación del producto, el reciclaje de los residuos generados y la
reutilización de subproductos y residuos valiosos. La biotecnología podría ser útil para utilizar los
recursos de forma óptima, por lo que el papel de los agentes biológicos y los bioprocesos es de
vital importancia. En esta revisión, destacamos la importancia primordial de las cepas beneficiosas de
microorganismos, macroalgas y microalgas en la bioeconomía. Los microorganismos son
universalmente reconocidos por la notable producción de una amplia gama de metabolitos
secundarios y otras funcionalidades con posible uso en diversos sectores. La aplicación de cepas
potenciales en industrias y prácticas agrícolas modernas podría mejorar progresivamente el
rendimiento efectivo de alimentos y piensos, incluida la fertilización de suelos áridos, la
bioconversión de subproductos de procesos industriales y los residuos agrícolas. Las valiosas
propiedades de los agentes biológicos específicamente seleccionados los convierten en candidatos
idóneos para contribuir eficazmente a la bioeconomía circular sin perjudicar al medio ambiente.

Palabras clave: bioeconomía; microorganismos; algas; reciclado, reutilización; reducción; productos de


valor añadido; metabolitos; enzimas; bioeconomía; sostenibilidad
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1. Introducción

El consumo excesivo de recursos valiosos y limitados ha dado lugar a innovaciones tecnológicas


y a la evolución gradual de modelos empresariales innovadores para facilitar considerablemente el
éxito de la transición de una economía lineal a una circular. Los productos comercializables
considerados convencionalmente como residuos económicos en una economía lineal pueden
reprocesarse para su máximo aprovechamiento. Una bioeconomía circular se centra
normalmente en el uso óptimo de los biorecursos en diversos sectores y en el uso extensivo de
herramientas biotecnológicas para el procesamiento de bienes, la modernización económica de
servicios esenciales y la generación de energía sostenible [1]. El papel de los
microorganismos, aunque limitado, es significativo en la bioeconomía circular para la
bioconversión de materias primas, el procesamiento de subproductos valiosos, el reciclaje y la
descomposición de residuos agrícolas e industriales. En esta revisión se analiza el uso prospectivo de los
microorganismos en la bioeconomía circular (Figura 1). Amplios estudios sobre microorganismos han
demostrado ampliamente su notable capacidad para producir metabolitos secundarios, enzimas
valiosas, factores promotores del crecimiento vegetal y una impresionante gama de funcionalidades
deseadas. Por lo tanto, los microorganismos seleccionados podrían desempeñar sin duda un valioso
papel en la economía circular de diferentes sectores industriales y agrícolas. Se han empleado
principalmente bacterias, hongos, levaduras y algas para la bioconversión de residuos y
aguas residuales generados por la agricultura y las industrias alimentaria y de bebidas. Estos
desechos y residuos son ricos en carga orgánica, adecuada como fuente de carbono para el
cultivo de agentes microbianos. La figura 1 presenta el tipo de procesos biológicos utilizados
para la reducción R1, la reutilización R2 y el reciclado R3 de materiales. La selección del proceso
depende del tipo de material residual o subproductos que necesiten ser tratados, ya sea para
su reducción, tratamiento o para la bioconversión en productos de valor añadido.

Figura 1 . Contribución de los sistemas biológicos a través de las 3R en la bioeconomía


circular.

1.1. Metodología

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En este estudio, pretendemos destacar el posible alcance de los biosistemas en la bioeconomía


circular, que carece de estudios exhaustivos hasta la fecha. Es importante comprender los tipos de
economías diferentes, a saber, la economía lineal, la economía circular, la bioeconomía y la
bioeconomía circular a través de la bibliografía.

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búsqueda. Además, se ha debatido el papel de los microorganismos, las microalgas y las


macroalgas en la bioeconomía circular.

1.2. Economía lineal

La economía lineal o sistema convencional implica principalmente el uso extensivo y la


eliminación inadecuada de los materiales fabricados por las industrias, donde las materias primas
suelen entrar en el sistema al principio del complejo proceso, y los subproductos se eliminan de
forma inadecuada. Esta economía lineal provoca una pérdida considerable de recursos valiosos en la
cadena de producción y, a la larga, afecta negativamente al medio ambiente [2,3]. El despilfarro y la
redundancia de los productos al final efectivo de su ciclo de vida provocan el agotamiento continuo
de los recursos naturales [4]. La expansión o diversificación incontrolada de las actividades
económicas causa un intenso efecto perjudicial en el vulnerable medio ambiente, lo que inevitablemente
provoca perturbaciones en la economía [5].

1.3. Economía circular

La economía circular pretende regenerar y rediseñar cuidadosamente los sistemas


industriales preservando y mejorando su capital, optimizando los rendimientos ideales y
fomentando la eficacia global del sistema. Esto puede lograrse mediante varios factores:
1. Utilizar fuentes de energía renovables,
2. Eliminando el uso de productos químicos tóxicos y peligrosos,
3. Reducir o eliminar los residuos generados utilizando las materias primas adecuadas,
4. Aplicando diseños de procesos innovadores y modelos eficaces,
5. Reciclaje y aprovechamiento de los residuos generados durante la producción, o incluso
después del consumo de diversos tipos de productos [4].
La maximización del uso de las materias primas en la línea de producción y la minimización de
su pérdida con el tiempo es la base de una economía circular. Los modelos cuidadosamente
diseñados en la economía circular ayudan a reducir los residuos a través de la interacción
personal que implica a los seres humanos , lo cual es importante durante la producción
continua y el consumo sostenible de productos. En comparación con los modelos lineales
convencionales, la economía circular considera que un producto es un recurso incluso al final de su
ciclo de vida, en lugar de un residuo [6].
La idea innovadora de formular un nuevo producto debe implicar un proceso creativo y
un enfoque metódico mediante el cual todos los residuos se reduzcan lo suficiente en cada
paso. Los principales principios de la economía circular implican el reciclaje de subproductos y
productos finales, así como ayudar a utilizar los recursos de forma sensata y eliminar los
residuos. Con el tiempo, este enfoque se convierte en una contribución beneficiosa para la
economía mundial [5]. La diferencia clave entre un modelo de economía lineal y circular es que
el enfoque circular se considera un sistema más sostenible que implica la resolución de las
brechas y disparidades relacionadas con los recursos limitados sin obstruir el desarrollo [7].
Aunque el modelo de economía circular ha sido criticado, al anticiparse que es una idea inviable [8].
Se podría aceptar que los objetivos de la economía circular fomentan todas las medidas productivas
posibles si se produce una ligera reducción en la generación de residuos y un descenso en el
consumo de recursos no renovables [9].

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1.4. Bioeconomía

Ha habido un interés considerable en todo el mundo por la conversión del sistema


convencional de utilización de biorecursos en un sistema sostenible. En general, el proceso
abarca el empleo de materiales derivados de fuentes biológicas o de biomasa obtenida a partir de
residuos generados por distintas industrias [10]. Alrededor de 50 países, junto con organizaciones
internacionales, están elaborando estrategias para la transición constante del sistema
convencional a la bioeconomía mediante la utilización sostenible de los recursos biológicos [11]. La
bioeconomía representa con precisión un mecanismo multiparte que suele implicar a numerosos
sectores con consumidores finales y no puede considerarse meramente como una sección
autónoma de una economía [12].
El aspecto de la bioeconomía implica tres factores principales [13]:
1. Utilización eficaz de las reservas biológicas renovables .
2. Transformación significativa de recursos valiosos .
3. Reciclaje de residuos para convertirlos en productos beneficiosos.
La visión de la bioeconomía ha sido clasificada en dos categorías principales por Bugge et al.
[14], que son:
1. La visión de la biotecnología en la bioeconomía suele asignar importancia a la investigación
biotecnológica, lo que implica la comercialización y utilización eficiente de productos derivados del
uso e f i c a z de la biotecnología en diversos sectores.
2. La mejora y el procesamiento eficiente de los recursos biológicos y la formación de
cadenas de valor innovadoras son los principales objetivos de la visión de la bioeconomía basada
en los biorrecursos.
La visión de la bioeconomía atribuye una importancia considerable al uso óptimo de
recursos valiosos, entre ellos la energía y los nutrientes esenciales. La sostenibilidad puede fomentarse
mediante la mejora activa de la diversidad biológica, la reducción evidente de los monocultivos
y la reducción apreciable de la degradación del suelo productivo. Algunos de los objetivos
previstos de la economía circular y la bioeconomía son en cierto modo similares. Ambas economías
dependen del uso generalizado de recursos sostenibles y evitan el uso de combustibles fósiles, lo
que contribuye a hacer frente al cambio climático y al efecto invernadero. El enfoque de la economía
circular suele contar con el uso extensivo de materiales reprocesados y sistemas y tecnologías
eficaces, mientras que la bioeconomía recomienda el uso extensivo de energía derivada de una
fuente natural y renovable como la agricultura, la industria alimentaria, los bosques y la biomasa
marina [15].

1.5. Bioeconomía circular

Una bioeconomía eficaz pretende generar productos estables y equilibrados a partir de los
biorrecursos disponibles y su valor añadido eficiente en la bioeconomía circular (CBE) [16]. El
objetivo es generar productos con valor añadido a partir de los biorrecursos en una bioeconomía
circular [17] que mantenga cuidadosamente los valores económicos de los recursos en su posible uso
óptimo y minimice la salida de recursos infrautilizados mediante una gestión satisfactoria del
suministro de recursos [18]. Por lo tanto, el concepto fundamental de bioeconomía circular se basa
necesariamente en las hipótesis funcionales de la economía circular y la bioeconomía, que se
entrecruzan de forma significativa [15]. Este tipo de bioeconomía se relaciona con todos los sectores
de producción que implican biorecursos y se interrelaciona con los sectores industriales que suelen
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utilizar biorecursos para la producción eficiente de bioproductos con el fin de mantener


adecuadamente la circularidad de materiales esenciales para el uso sostenible de recursos valiosos,
conservar el medio ambiente prístino y mantener cuidadosamente la biodiversidad [19].

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Figura 2. Principios integrados de la bioeconomía circular


Principios integrados de la bioeconomía circular.

*Nota: Este higo fue publicado en Resources, Conservation & Recycling: X, Vol6 por P. Stegmanna, et al, La
bioeconomía circular: Its elements and role in European bioeconomy clusters, 100029, Copyright permission to use it in
this article has been granted by Senior Copyrights Coordinator, Elsevier on 27th Nov 2021.

El desarrollo satisfactorio de la bioeconomía representa actualmente una tendencia mundial


para garantizar la seguridad primordial y el acceso adecuado a alimentos, materias primas, fuentes
de energía y agua apropiados, así como su uso eficiente. Los principales principios de la
bioeconomía circular se muestran en la Figura 2 [20]. Todos los principios están integrados para la
sostenibilidad de la economía, como Stegmanna et al han resumido muy bien todos los
componentes que engloban los principios de la bioeconomía circular en la figura 2 [20]. La
barrera vital en la implementación de la economía circular es la ausencia de un marco legal
adecuado, tal y como se ha estudiado en el área polaca del Báltico Sur. Uno de los aspectos
importantes es simplificar el proceso y el enfoque administrativo, como cambiar el estatus de los
residuos en materias primas [21].
Una bioeconomía circular suele implicar el tratamiento de los residuos como recursos
valiosos. La quema intencionada de residuos de cultivos se practica tradicionalmente en algunos
lugares del mundo para preparar el campo cultivado para el siguiente ciclo continuo de cultivos
específicos. Este acto deliberado de quemar los residuos tiene un efecto adverso sobre la salud
humana y el medio ambiente, junto con una considerable pérdida económica para los futuros
agricultores. En cambio, el biocarbón producido a partir de paja de trigo junto con un inhibidor
específico de la nitrificación procedente de plantas de neem con la dosis recomendada de
fertilizante sintético podría mejorar significativamente la nutrición del suelo para obtener
buenos cultivos de maíz. Esto pone de relieve la importancia vital de los residuos agrícolas
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como recurso valioso en la bioeconomía circular [22].

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2. Aplicación significativa de los sistemas biológicos

Los bioprocesos que emplean microorganismos podrían contribuir al reciclado de residuos


industriales y desempeñar un papel importante en la bioeconomía circular. Hay varios
proyectos emprendidos en todo el mundo por investigadores para realizar estudios de este tipo.
La Figura 3 presenta información sobre el papel de los microorganismos en la síntesis de una amplia
gama de metabolitos, como biocombustibles, piensos, enzimas, pigmentos, ácidos orgánicos y otros
compuestos de valor económico. Varios de estos compuestos se utilizan como fuente de energía y/o
materia prima para la síntesis de otros productos de valor añadido en las industrias.

2.1. Biolixiviación

Se realizaron modelos estructurales para evaluar el uso de microorganismos en la


extracción de metales de residuos electrónicos mediante biotecnología. La biolixiviación de
metales mediante microorganismos es un método ecológico de extracción de metales de
residuos electrónicos. Se descubrió que una especie bacteriana perteneciente al género
Paenibacillus era adecuada para la biolixiviación de cobre, cadmio, sodio y plomo a partir de residuos
electrónicos, como tarjetas de vídeo y tarjetas de memoria de acceso aleatorio [23]. Con Acidithiobacillus
ferrooxidans se extrajeron con éxito múltiples metales de circuitos impresos [24]. Los procesos
biohidrometalúrgicos de una o dos etapas se utilizan para la extracción de metales utilizando
diferentes tipos de microorganismos, como Sulfobacillus thermosulfidooxidans, Aspergillus
niger, Penicillium simplicissimum, A. thiooxidans y A. ferroxidans. Dichos enfoques se aplicaron a
través de varios mecanismos, como la acidólisis, las reacciones redox, la bioacumulación y la
complejación de metales [25]. También se ha afirmado que las actividades de los microorganismos
podrían disminuir la liberación de enormes cantidades de CO 2 y ahorrar recursos hídricos [26].

2.2. Biosíntesis de moléculas de valor añadido

Las biomoléculas producidas por cianobacterias y microalgas podrían utilizarse como


material para la síntesis de bioplásticos. El metano generado durante el proceso podría utilizarse
como molécula pr ecursora para la resíntesis [27]. Synechocystis salina se empleó para la
biosíntesis de polihidroxibutirato, junto con la producción de subproductos útiles, como piensos
para animales, biopigmentos, biometano y fertilizantes. Este proceso contribuye a reducir la huella
de carbono en el medio ambiente [28]. La valorización de los residuos alimentarios, que consiste en
aumentar el valor de los productos de desecho, fue posible para la producción de productos
económicamente valiosos, como ácido láctico, plastificante, alimentos para humanos y animales a
través de la biotecnología. En las últimas décadas, más del 75% de la biomasa anual de microalgas
ha sido utilizada por el mercado de la salud y la alimentación para la formulación de polvos,
comprimidos y cápsulas. La espirulina, un alga verde azulada filamentosa, se utiliza en todo el mundo
como complemento alimenticio en forma de comprimidos, copos o polvo [17,29]. La biosíntesis de
lípidos microbianos se ha utilizado en la producción de biocombustibles, ya que actualmente
el biodiésel es una alternativa al gasóleo utilizado en el transporte. Para ello, las microalgas
se seleccionan específicamente y se cultivan por sus características únicas de microorganismos
de crecimiento rápido. Las microalgas duplican su biomasa en 24 horas en condiciones de luz diurna,
lo que supone una productividad en masa hasta 5 veces superior a la de los cultivos oleaginosos
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tradicionales. La biomasa cosechada de algunas cepas de microalgas puede contener más de un 80% de
lípidos en peso de biomasa seca, lo que supone un rendimiento de aceite de microalgas entre un 7 y
un 31% superior al del aceite de palma si se emplean cepas seleccionadas de microalgas como la
Chlorella pyrenoidosa [29].

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En las secciones 3.2 y 3.3 se han tratado más detalles sobre la biosíntesis de lípidos y sus
aplicaciones, incluyendo más referencias de investigaciones publicadas. Un proceso de
fotofermentación empleó Rhodobacter sphaeroides B-3059 para conseguir otro tipo de
biocombustible, el hidrógeno, bioconvirtiendo la valiosa carga orgánica presente en las aguas
residuales de destilería [30].
La electrosíntesis mediante microorganismos específicos implica el uso de células
microbianas para aceptar electrones y reducir el dióxido de carbono, lo que podría ser útil para
reciclar CO 2 y convertirlo en subproductos valiosos, lo que proporciona una idea del amplio uso de
microorganismos en la bioeconomía circular [31]. Lin et al [32] han informado del posible uso de
Actinobacillus succinogenes para biocombustible tras evaluar las características térmicas de la
bacteria. Con un índice de combustibilidad superior al del carbón de lignito y casi similar al del
biocarbón y el bioaceite, la bacteria podría desarrollarse como combustible y desempeñar un papel
en la bioeconomía. Así, los microorganismos especializados podrían utilizarse para obtener
productos de base biológica a partir del secuestro de CO2, para paliar el cambio climático junto
con la producción de productos de valor añadido [33]. Muchos microorganismos son conocidos por su
capacidad para secretar moléculas bioactivas con propiedades terapéuticas, como antimicrobianos
[34], agentes antitumorales [35], antivirales [36], antiglucémicos [37], antituberculosos [38],
antiplasmódicos [39], citotóxicos [40], antiinflamatorios [41] y reductores del colesterol [42].

Figura 3. Papel de los microorganismos en el reciclado de materiales en el sector industrial.

2.3. Bioprocesos con microorganismos en la agricultura ecológica

Algunas de las características clave de los microorganismos los convierten en candidatos


ideales para su uso en la práctica de la agricultura ecológica. Se ha aislado un gran número de
microorganismos con potencial antimicrobiano frente a fitopatógenos y algunos producen moléculas
con propiedades de biofertilización [43-45]. Los microorganismos que secretan metabolitos
antimicrobianos sin duda ayudan a las plantas vulnerables a resistir persistentemente las infecciones
de fitopatógenos. Con el apoyo de estos microorganismos beneficiosos, las plantas han resistido
mejor en condiciones desfavorables y hostiles [46-48]. Algunas de las especies microbianas

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pueden secretar enzimas solubilizadoras de fosfato que proporcionan a las plantas fosfatos del suelo
de forma eficaz [49]. Los microorganismos solubilizadores de fosfatos liberan ácidos orgánicos en
el suelo que

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solubilizan los complejos de fosfato inorgánico en orto -fosfatos y los hacen disponibles para
su utilización por las plantas [50].
Los microorganismos secretan sideróforos que quelan las moléculas de hierro presentes en el
entorno y, de este modo, inhiben gravemente el crecimiento continuo de los patógenos al limitar los
nutrientes esenciales. Algunos de los microorganismos promueven el crecimiento de las plantas de
varias maneras, suministrando hierro quelado o secuestrado a la planta huésped [51,52];
produciendo hormonas vegetales ácido indolacético [53] y giberelinas [51,54], y fijando el nitrógeno
atmosférico [55]. Aunque algunos microorganismos como Neotyphodium lolii pueden causar un
efecto negativo en el crecimiento de la planta e inducir enanismo en Lolium perenne [56], el potencial
de los microorganismos beneficiosos, como los endófitos, en la promoción del crecimiento de la
planta supera sus efectos adversos en las plantas. En un estudio realizado para evaluar el efecto del
pastoreo sobre festuca alta no tóxica infectada con un nuevo endófito, se observó una mejora en
la tasa de partos, la producción de leche y el crecimiento del ternero [57].

Tabla 1. Metabolitos y funcionalidades de los microorganismos en los sectores farmacéutico,


agrícola e industrial.

Sl. No. Piezas/productos Microorganismo Actividad Referencia


microbianos
1 Pestalotiopisorina B Pestalotiopsis sp. Antibacterias [70]
Antibacteriano contra SARM
2 Oxisporona Pestalotia sp. [71]
cepas.
Antibacteriano contra SARM
3 Xilitol Pestalotia sp. [71]
cepas
Desmetildicloro-
4 Ascomycota CYSK-4 Antiinflamatorio [72]
diaportintone
5 Serina glicina betaína Macrophomina phaseolina Contra el cáncer [73]
1,3,5,6-tetrahidroxi-8-
metilxantona y 1,6-
6 Penicillium canescens Inhibidores de la α-glucosidasa [37]
dihidroxi-3-metoxi-8-
metilxantona.
Producción de IAA, Fomento del crecimiento de
7 amoniaco y HCN. Bacillus altitudinis GTS-16 las plantas e inducción de [74]
resistencia sistémica
contra Rhizoctonia solani en el
arroz
Solubilización de Fomento del crecimiento de las
8 fosfatos, producción de Beauveria bassiana plantas de tomate e inhibición [75]
sideróforos, de
y propiedades insecticidas. Trialeurodes vaporariorum
Amilasa, proteasa, celulasa, Enzimas industriales
9 Pseudopestalotiopsis theae [76]
pectinasa y lipasa. importancia
Estimulan la absorción de NH4
10 Micelio Rhizophagus intraradices por las plantas y mejoran la [77]
utilización del nitrógeno

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eficacia.

11 Biomasa Actinobacillus succinogenes Microorganismos como [32]


combustible
Aspergillus sp., Penicillium no tóxico, biodegradable y
12 Polímero biodegradable [78]
sp., Fusarium sp. productos biocompatibles

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2.4. Tratamiento microbiano asistido de contaminantes

La contaminación de valiosos suelos fértiles se ha convertido en una práctica descuidada


habitual en muchos países. En los contaminantes están presentes algunos compuestos sintéticos o
naturales que requieren enfoques eficaces para su eliminación. El biotratamiento de estos
contaminantes mediante la estrategia de remediación asistida por microbios es uno de los métodos
más eficaces y rentables. En la remediación microbiana de contaminantes intervienen una serie de
mecanismos, como la absorción, la captación y la acumulación de metales, la precipitación de metales
fuera de las células, la oxidación y la reducción de contaminantes mediante actividad enzimática [58].
Algunos de los microorganismos aislados de plantas desempeñan un papel importante en la
remediación de suelos contaminados [59,60].

3. Contribución de la biotecnología a la bioeconomía circular

La Tabla 1 muestra información resumida sobre la posible contribución de los


microorganismos en la bioeconomía, produciendo compuestos de valor añadido. Algunos
microorganismos pueden utilizarse en la biosíntesis in vitro de enzimas, que son importantes por su
aplicación en varias industrias, como la amilasa [61], la proteasa [62], la lipasa [63], la pectinasa [64],
la celulasa [65] y la xilanasa [66]. Otras biomoléculas de valor añadido de importancia económica
producidas por cepas seleccionadas de microorganismos son los biopigmentos [67], los
biocombustibles [68] y los materiales complejos biodegradados, que tienen una amplia gama de usos
en el sector industrial [69] y contribuyen a impulsar la bioeconomía.

3.1. Papel de los microorganismos

Existe la posibilidad de aislar un número considerable de microorganismos beneficiosos de este


planeta habitable. Algunas de las cepas han demostrado científicamente ser beneficiosas debido a
sus capacidades para biosintetizar una serie de compuestos bioactivos, que son secretados en su
fase estacionaria de crecimiento como metabolitos secundarios con su posible uso en diversos
procesos industriales. El uso eficaz de microorganismos podría resultar beneficioso en la síntesis
de esas moléculas, que tradicionalmente se derivaban de otras fuentes caras y no sostenibles
[79,80]. Los endófitos podrían utilizarse de forma fiable para promover el crecimiento de las plantas
en condiciones hostiles, mejorar los piensos para animales, desempeñar un papel activo en las
defensas de las plantas y aumentar el contenido de nutrientes de los suelos áridos [79]. Este enfoque
reducirá suficientemente nuestra dependencia directa de plantas valiosas por sus metabolitos activos
y dará lugar a usos inteligentes y respetuosos con el medio ambiente de los recursos vegetales.
Los microorganismos podrían desempeñar eficazmente un papel importante en
bioprocesamiento de valiosos
materiales en las industrias modernas. La extracción de nuevos biocatalizadores aislados de hábitats
exóticos podría resultar útil en diversos niveles de procesos en cascada en industrias clave. Los
diversos enfoques biotecnológicos que podrían emplearse provechosamente para aprovechar el
potencial óptimo incluyen i) la meta-transcriptómica, la meta-proteómica y la metabolómica; ii)
el perfilado de muestras crudas del entorno diversificado mediante técnicas de secuenciación del
genoma completo; iii) la posible reconstrucción de rutas metabólicas [81]. Los metabolitos
secundarios secretados por los microorganismos son mucho menores que los estimados a través de
la minería del genoma, lo que podría deberse a la inactivación de grupos de genes biosintéticos

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silenciosos en estudios in vitro. La minería genómica moderna y el enfoque metabolómico


mediante el uso de herramientas biotecnológicas podrían emplearse adecuadamente para la
minería de tales genes específicos y la secuenciación podría mejorar positivamente el proceso de
caracterización [79].

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Los procesos microbianos podrían ser una estrategia valiosa en la bioeconomía circular
gracias a su amplia aplicación: 1. al inicio del proceso complejo para generar de forma eficiente
productos específicos, 2. durante el proceso, y 3. una vez finalizado el ciclo de vida de los
productos mediante la descomposición natural de los productos/subproductos utilizados en
componentes respetuosos con el medio ambiente.

3.2. Papel de las macroalgas

El desarrollo de biorrefinerías basadas en las variedades aceptadas de cepas de


macroalgas ha mostrado las perspectivas de generar productos novedosos [82]. Varios
componentes bioquímicos de las macroalgas son conocidos por su valor industrial. La generación
de productos de base biológica tiene un potencial significativo para su comercialización, lo que
contribuye a la economía. Los polisacáridos extraídos de las macroalgas tienen propiedades
hidrocoloidales y estabilizantes, que se utilizan en las industrias alimentaria y textil [ 83]. Las
macroalgas tienen una amplia gama de actividades biológicas, que han contribuido a la economía
circular a través de su aplicación en las industrias farmacéutica, médica, terapéutica, nanomédica y
biológica [ 84,85]. Las investigaciones han demostrado la actividad beneficiosa de la biomasa de
macroalgas como antioxidante [86], antiinflamatorio [87], anticoagulante [88], actividad
anticancerígena [89] y propiedades antibióticas en sus extractos [90]. La aplicación con éxito del
cultivo de macroalgas a escala industrial es útil para la extracción de varios polisacáridos útiles como
el alginato, la agarosa, la carragenina y el ulvan, que se utilizan comercialmente en varios estudios de
investigación para la preparación de medios, así como en productos alimenticios y bebidas. Estos
agentes espesantes y gelificantes derivados de fuentes algales son más baratos y aportan valor
añadido a varios productos y servicios [91-95].

3.3 Papel de las microalgas

La aplicación de las microalgas para una amplia gama de productos ha demostrado


que son un sistema sostenible de apoyo a los recursos biológicos renovables para la
bioeconomía circular [96]. Las microalgas, mediante la biofijación del dióxido de carbono
atmosférico y la asimilación de los nutrientes disponibles en las aguas residuales generadas por las
industrias alimentarias, contribuyen a la bioeconomía circular. Como recurso valioso, las microalgas
se han estudiado ampliamente para la producción de fuentes de energía renovables de combustibles,
como el biodiésel [97 ,98]. De esta forma, se incrementa el uso de biomasa microalgal, con la
biorremediación de cargas orgánicas en residuos, y al mismo tiempo se reduce la contaminación
ambiental causada debido a la inadecuada eliminación de residuos orgánicos en corrientes de
aguas residuales [99,100]. Además, los procesos integrados en biorrefinerías de microalgas con
un enfoque de bioeconomía circular no sólo aumentan la recuperación de recursos, sino también la
eficiencia y la rentabilidad del proceso. El cultivo a escala comercial de microalgas para el tratamiento
de residuos industriales y el uso de la biomasa de algas cosechada para la producción de biocombustibles
contribuyen a la bioeconomía circular [101].
Las cepas microalgales Aphanizomenon flos-aquae, Arthrospira platensis, Chlorella
luteoviridis, Chlorella pyrenoidosa, Chlorella vulgaris, Tetraselmis chuii, y Odontella aurita , han
sido incluidas en la lista de alimentos e ingredientes autorizados en la Unión Europea. Varios
compuestos bioactivos producidos por microalgas han sido aprobados como ingredientes
alimentarios por la EFSA , algunos son biopigmentos como el β-caroteno de Dunaliella , la ficocianina
de A. platensis, el ácido docosa-hexaenoico de Crypthecodinium cohnii , y la astaxantina de T. chuii
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y Haematococcus [96]. Se han descrito especies de microalgas y macroalgas como mejoradores


del suelo y fuentes de nutrientes necesarios para la producción de cultivos en invernaderos
experimentales, así como su aplicación en condiciones reales de campo [102]. Se ha descrito una
nueva especie microalgal de Chlorella para la producción de biomasa microalgal y la síntesis de
lípidos utilizando efluentes de la industria láctea [103].

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Los fabricantes de alimentos acuícolas han conseguido reducir el contenido de harina y aceite de
pescado mediante sustitutos competitivos en costes. Se han estudiado dos microalgas disponibles en
el mercado para producir un pienso sin pescado de alto rendimiento destinado al segundo
grupo de peces de piscifactoría del mundo, Oreochromis niloticus . Los investigadores
sustituyeron la harina de pescado por una biomasa desgrasada rica en proteínas de
Nannochloropsis oculata , que estaba disponible como sobrante útil tras la extracción de
aceite para nutracéuticos); mientras que el aceite de pescado pudo sustituirse utilizando células
enteras de Schizochytrium sp. como fuente de ácido docosahexaenoico [104]. Este trabajo es una
contribución útil a la economía circular al eliminar la dependencia de la harina y el aceite de pescado,
lo que produjo un pienso rentable. Este pienso a base de microalgas tiene un mayor valor
comercial, con una mejora de las métricas de crecimiento y de la calidad nutricional de los peces
de piscifactoría. Parece ser una opción preferible utilizar piensos a base de microalgas en lugar de
suplementos a base de harina de insectos para alimentar a los peces [105].
Los microorganismos son agentes económicos que contribuyen a la bioeconomía circular,
aunque sus actividades se pueden utilizar a través de varias rutas, como se ha comentado en
secciones anteriores; sin embargo, la biosíntesis de ácidos grasos poliinsaturados (PUFA) es otra
propuesta económica. Los
residuos y desechos orgánicos generados en muchas industrias son valiosos recursos que contienen
carbono y que pueden utilizarse como medio de crecimiento para el cultivo de microorganismos
productores de PUFA [106] . Se han estudiado varias cepas de microorganismos oleaginosos,
incluyendo algas y hongos, por su capacidad de biosíntesis de lípidos conocidos como aceites
unicelulares (SCOs) que contienen PUFAs. La explotación de estos organismos a escala comercial
con un menor coste de fermentación puede lograrse si se combinan dos procesos: la biosíntesis de
SCO en el proceso de fermentación y la valorización de residuos y subproductos de industrias como las
destilerías, la azucarera, la alimentaria y la agrícola [97]. Microorganismos pertenecientes a la clase
de los Mucoromycota, Thraustochytrids (de tipo fungoide), GMO-Yarrowia lipolytica , y las microalgas
Isochrysis, Nannochloropsis , y Tetraselmis han demostrado su capacidad para producir PUFAs.
Entre los tipos de PUFA, el omega-3 (ALA, 18:3n-3) y el omega-6 (LA, 18:2n-6) son dos ácidos
grasos esenciales para la salud humana [107,108], y también se ha informado de que su
administración externa es esencial para prevenir ciertas complicaciones de salud [109]. Las otras
dos ventajas principales de la producción de PUFA empleando agentes microbianos, aparte de la
valorización de residuos, son la no dependencia del proceso de producción de las condiciones
climáticas y la no necesidad de tierra cultivable. Este enfoque de la biosíntesis de PUFA en
condiciones de laboratorio para la producción de productos de valor añadido como el biodiésel y los
suplementos dietéticos no causa ninguna preocupación por el efecto negativo sobre el ecosistema
[110-111], lo que supone otra contribución a la sostenibilidad de la economía.

4. Lagunas de conocimiento

Se ha avanzado considerablemente en la exploración de microorganismos aislados de diversos


hábitats de todo el planeta para su empleo en bioprocesos . Sin embargo, una gran parte del planeta
permanece inexplorada hasta la fecha. La investigación de microorganismos de desiertos, regiones
alpinas, bosques de manglares, praderas inundadas, etc. puede revelar una serie de nuevas
funcionalidades [112,113]. Se conocen menos los mecanismos de interacción de los
microorganismos con las plantas de cultivo. Algunos de los microorganismos, incluidos los
endófitos, han demostrado ser beneficiosos para el crecimiento de las plantas. Sin embargo,
su interacción con los microorganismos nativos que residen en las plantas huésped requiere más
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102.
102

investigación [114]. Se requiere más investigación para explorar su aplicación probable y eficaz en
los bioprocesos industriales para la utilización de una variedad de materiales residuales, que se
generan anualmente como biorecursos en varios sectores a nivel mundial [115-118] para contribuir a
la bioeconomía circular a escala comercial [119-120].

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102.
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5. Conclusión

El sistema económico convencional, que normalmente implica el concepto clave de usar y


tirar de los productos, sin duda ejerce una presión considerable sobre los recursos valiosos y, a
su vez, causa un efecto perjudicial en nuestro preciado medio ambiente. La economía circular
espera la reutilización adaptativa de recursos valiosos y reduce progresivamente los residuos
mediante estrategias bien diseñadas. La bioeconomía implica naturalmente el uso extensivo de
fuentes renovables de energía y se basa en el uso adecuado de sustancias naturales como materias
primas. La bioeconomía circular une la economía circular y la bioeconomía. Sin embargo, la
identificación precisa de los puntos fuertes y los puntos débiles potenciales a nivel regional es
imprescindible para una transición favorable y exitosa.
En esta breve revisión se ha destacado la importancia principal de los microorganismos
beneficiosos y de las especies de micro y macroalgas en la bioeconomía circular. Los agentes
biológicos tienen la capacidad de reciclar y transformar positivamente una impresionante variedad
de materiales valiosos, incluidos l o s residuos producidos por diversas industrias modernas. Los
microorganismos están cargados de un potencial inmenso, que hasta la fecha ha permanecido en su
mayor parte inutilizado en este sector. Las herramientas biotecnológicas podrían, sin duda, potenciar
sus capacidades únicas para mejorar la producción continua de alimentos y piensos. Mediante el
reciclaje y la reutilización adecuados de los residuos agrícolas y alimentarios, se puede producir
una serie de metabolitos bioactivos y enzimas de importancia industrial. Las materias primas
renovables y los residuos industriales pueden transformarse para aprovechar al máximo unos
recursos limitados, empleando al mismo tiempo un enfoque más verde hacia la bioeconomía circular.
El papel activo de los sistemas biológicos es de suma importancia en la bioeconomía circular mediante
la ampliación del espectro de aplicación de los microorganismos beneficiosos y las especies de
macroalgas y microalgas.

Financiación

La redacción de esta revisión no ha recibido ninguna subvención de organismos de


financiación de los sectores público, comercial o sin ánimo de lucro.

Acuse de recibo

Queremos agradecer a Elsevier que nos haya permitido reutilizar una imagen en esta revisión
(como figura 2), publicada en Resources, Conservation & Recycling: X, Vol 6, P. Stegmanna, M.
Londob y M. Junginger, The circular bioeconomy: Its elements and role in European
bioeconomy clusters, 100029, Copyright Elsevier (2020).

Conflictos de intereses

Todos los autores declaran no tener conflictos de intereses en este artículo de revisión.

Referencias

1. Cramer JM (2020) Modelo basado en la práctica para aplicar la economía circular: The case
of the Amsterdam Metropolitan de Ámsterdam. J Limpio

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
104

Prod 255: 120255.


https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2020.120255
2. The Ellen MacArthur Foundation (20 21) Compromiso mundial en favor de la economía.
Disponible en: https://ellenmacarthurfoundation.org/global -commitment/overview

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
105

3. Buchmann-Duck J, Beazley KF (2020) An urgent call for circu lar economy advocates
to acknowledge its limitations in conserving biodiversity. Sci Total Environ 727: 138602.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.138602
4. Michelini G, Moraes RN, Cunha RN, et al. (2017) De la economía lineal a la circular:
PSS conduciendo la transición. Procedia CIRP 64:
2–6. https://doi.org/10.1016/j.procir.2017.03.012
5. Didenko NI, Klochkov YS, Skripnuk DF (2018) Criterios ecológicos para comparar
economías lineales y circulares. Recursos 7: 48. https://doi.org/10.3390/resources7030048
6. Clark JH, Farmer TJ, Herrero-Davila L, et al. (2016) Circular economy design considerations for
research and process development in the chemical sciences. Green Chem 18: 3914-
3934. https://doi.org/10.1039/C6GC00501B
7. Geissdoerfer M, Morioka SN, de Carvalho MM, et al. (2018) Modelos de negocio y cadenas de
suministro para la economía circular. JClean Prod 190: 712-721.
https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2018.04.159
8. Cullen JM (2017) Economía circular: ¿Punto de referencia teórico o máquina de movimiento
perpetuo? J Ind Ecol 21: 483-486. https://doi.org/10.1111/jiec.12599
9. Sherwood J (2020) La importancia de la biomasa en una economía circular. Bioresour
Technol 300. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2020.122755
10. Falcone PM, González García S, Imbert E, et al. (2019) Transitioning towards the bio -economy:
Assessing the social dimension through a stakeholder lens. Corp Soc Responsib Environ Manag
26: 1135-1153. https://doi.org/10.1002/csr.1791
11. Sanz-Hernández A, Esteban E, Garrido P (2019) Transición hacia una bioeconomía:
Perspectivas desde las ciencias sociales. J Clean Prod 224: 107-119.
https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2019.03.168
12. Woźniak E, Tyczewska A, Twardowski T (2021) Factores de desarrollo de la
bioeconomía en la Unión Europea y Polonia. N Biotechnol 60: 2-8.
https://doi.org/10.1016/j.nbt.2020.07.004
13. Ronzon T, Iost S, Philippidis G. (2022) ¿Ha entrado la Unión Europea en una transición
bioeconómica? Combining an output-based approach with a shift-share analysis. Env Dev
Sustain https://doi.org/10.1007/s10668-021-01780-8
14. Bugge MM, Hansen T, Klitkou A (2016) ¿Qué es la bioeconomía? Una revisión de la
literatura.
Sustain 8: 691. https://doi.org/10.3390/su8070691
15. Carus M, Dammer L (2018) La bioeconomía circular: conceptos, oportunidades y limitaciones.
Ind Biotechnol 14: 83-91. https://doi.org/10.1089/ind.2018.29121.mca
16. Salvador R, Puglieri FN, Halog A, et al. (2021) Key aspects for designing business models for a
circular bioeconomy. J Clean Prod 278: 124341. https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2020.124341
17. Klitkou A, Fevolden AM, Capasso M , (2019) From waste to value: Valorisation pathways for
organic waste streams in circular bioeconomies, routledge.
https://doi.org/10.4324/9780429460289
18. Salvador R, Barros MV, Luz LM da, et al. (2020) Modelos de negocio circulares: Aspectos
actuales que influyen en la implementación y temas no abordados. J Clean Prod 250:
119555. https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2019.119555
19. Robert N, Giuntoli J, Araujo R, et al. (2020) Development of a bioeconomy monitoring

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
106

framework for the European Union: An integrative and collaborative approach. N Biotechnol 59:
10-19. https://doi.org/10.1016/j.nbt.2020.06.001

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
107

20. Stegmann P, Londo M, Junginger M (2020) The circular bioeconom y: Its elements and role in
European bioeconomy clusters. Resour Conserv Recycl X 6: 100029.
https://doi.org/10.1016/j.rcrx.2019.100029
21. Mikielewicz D, Dąbrowski P, Bochniak R, et al. (2020) Current status, barriers and development
perspectives for circular bioeconomy in polish South Baltic Area. Sustainability 12: 9155.
https://doi.org/10.3390/su12219155
22. Abbas F, Hammad HM, Anwar F, et al. (2021) Transforming a valuable bioresource to biochar,
its environmental importance, and potential applications in boosting circular bioeconomy while
promoting sustainable agriculture. Sustainability 13: 2599. https://doi.org/10.3390/su13052599
23. Valix M (2017) Biolixiviación de residuos electrónicos: Hitos y retos. Curr Dev Biotechnol Bioeng 7:
407-442. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-63664-5.00018-6
24. Baniasadi M, Graves JE, Ray DA, et al. (2021) Closed-loop recycling of copper from
waste printed circuit boards using bioleaching and electrowinning processes. Waste and
Biomass Valorization 12: 3125-3136. https://doi.org/10.1007/s12649-020-01128-9
25. Nithya R, Sivasankari C, Thirunavukkarasu A (2021) Electronic waste generation, regulation and
metal recovery: a review. Environ Chem Lett 19: 1347-1368. https://doi.org/10.1007/s10311-020-
01111-9
26. Ilyas S, Srivastava RR, Kim H, et al. (2021) Circular bioeconomy and environmental benignness
through microbial recycling of e -waste: A case study on copper and gold restoration.
Waste Manag 121: 175-185. https://doi.org/10.1016/j.wasman.2020.12.013
27. Karan H, Funk C, Grabert M, et al. (2019) Los bioplásticos verdes como parte de una
bioeconomía circular.
Trends Plant Sci 24: 237-249. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2018.11.010
28. Meixner K, Kovalcik A, Sykacek E, et al. (2018) Cyanobacteria biorefinery-production of poly(3-
hydroxybutyrate) with synechocystis salina and utilization of residual biomass. J Biotechnol 265:
46-53. https://doi.org/10.1016/j.jbiotec.2017.10.020
29. Kwan TH, Pleissner D, Lau KY, et al. (2015) Techno -economic analysis of a food
waste valorization process via microalgae cultivation and co -production of plasticizer, lactic acid
and animal feed from algal biomass and food waste. Bioresour Technol 198: 292-299.
https://doi.org/10.1016/j.biortech.2015.09.003
30. Laurinavichene T, Tekucheva D, Laurinavichius K, et al. (2018) Utilización de aguas
residuales de destilería para la producción de hidrógeno en procesos de una y dos
etapas que implican fotofermentación. Enzyme Microb Technol
110: 1–7. https://doi.org/10.1016/j.enzmictec.2017.11.009
31. Bian B, Bajracharya S, Xu J, et al. (2020) Microbial electrosynthesis from CO 2:
Challenges, opportunities and perspectives in the context of circular bioeconomy.
Bioresour Technol 302: 122863. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2020.122863
32. Lin BJ, Chen WH, Lin YY, et al. (2020) An evaluation of thermal characteristics of bacteri
um Actinobacillus succinogenes for energy use and circular bioeconomy. Bioresour Technol
301: 122774. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2020.122774
33. Venkata Mohan S, Modestra JA, Amulya K, et al. (2016) A circular bioeconomy with biobased
products from CO2sequestration . Trends Biotechnol 34: 506-519.
https://doi.org/10.1016/j.tibtech.2016.02.012
34. Jin Z, Gao L, Zhang L, et al. (2017) Antimicrobial activity of saponins produced by two

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
108

novel endophytic fungi from Panax notoginseng. Nat Prod Res 31: 2700-2703.
https://doi.org/10.1080/14786419.2017.1292265

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
109

35. El-Sayed ASA, Shindia AA, Ali GS, et al. (2021) Production and bioprocess optimization
of antitumor Epothilone B analogue from Aspergillus fumigatus , endophyte of Catharanthus roseus ,
with response surface methodology. Enzyme Microb Technol 143: 109718.
https://doi.org/10.1016/j.enzmictec.2020.109718
36. Zhang G, Sun S, Zhu T, et al. (2011) Antiviral isoindolone derivatives from an endophytic fungus
Emericella sp. associated with Aegiceras corniculatum . Fitoquímica 72: 1436-1442.
https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2011.04.014
37. Malik A, Ardalani H, Anam S, et al. (2020) Antidiabetic xanthones with α-glucosidase inhibitory
activities from an endophytic Penicillium canescens . Fitoterapia 142: 104522.
https://doi.org/10.1016/j.fitote.2020.104522
38. Bunbamrung N, Intaraudom C, Dramae A, et al. (2020) Antibacterial, antitubercular, antimalarial
and cytotoxic substances from the endophytic Streptomyces sp. TBRC7642. Phytochemistry 172:
112275. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2020.112275
39. Kouipou Toghueo RM, Kemgne EAM, Sahal D, et al. (2021) Specialized antiplasmodial
secondary metabolites from Aspergillus niger 58, an endophytic fungus from Terminalia catappa . J
Ethnopharmacol 269: 113672. https://doi.org/10.1016/j.jep.2020.113672
40. Uzma F, Mohan CD, Hashem A, et al. (2018) Endophytic fungi -alternative sources of cytotoxic
compounds: Una revisión. Front Pharmacol 9: 1-37. https://doi.org/10.3389/fphar.2018.00309
41. Al-Rabia MW, Mohamed GA, Ibrahim SRM, et al. (2020) Anti -inflammatory ergosterol
derivatives from the endophytic fungus Fusarium chlamydosporum . Nat Prod Res 0: 1-10.
https://doi.org/10.1080/14786419.2020.1762185
42. Ravuri M, Shivakumar S (2020) Optimization of conditions for production of lovastatin,
a cholesterol lowering agent, from a novel endophytic producer Meyerozyma guilliermondii . J Biol
Act Prod de Nat 10: 192-203. https://doi.org/10.1080/22311866.2020.1768147
43. Faria PSA, Marques V de O, Selari PJRG, et al. (2021) Multifunctional potential of
endophytic bacteria from Anacardium othonianum Rizzini in promoting in vitro and ex vitro
plant growth. Microbiol Res 242. https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126600
44. Abraham S, Basukriadi A, Pawiroharsono S, et al. (2015) Insecticidal activity of ethyl acetate
extracts from culture filtrates of mangrove fungal endophytes. Mycobiology 43: 137-149.
https://doi.org/10.5941/MYCO.2015.43.2.137
45. Wu H, Yan Z, Deng Y, et al . (2020) Endophytic fungi from the root tubers of medicinal
plant Stephania dielsiana and their antimicrobial activity. Acta Ecol Sin 40: 383-387.
https://doi.org/10.1016/j.chnaes.2020.02.008
46. Rho H, Hsieh M, Kandel SL, et al. (2018) ¿Los endófitos promueven el crecimiento de las
plantas huésped bajo estrés? Un metaanálisis sobre la mitigación del estrés de las
plantas por los endófitos. Microb Ecol 75: 407-418. https://doi.org/10.1007/s00248-017-
1054-3
47. Hou L, Yu J, Zhao L, et al. (2020) Dark septate endophytes improve the growth and the tolerance
of Medicago sativa and Ammopiptanthus mongolicus under cadmium stress. Front Microbiol
10: 1-17. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.03061
48. Hashem A, Abdullah EF, Alqarawi AA, et al. (2016) The interaction between Arbuscular
Mycorrhizal Fungi and Endophytic Bacteria Enhances Plant Growth of Acacia gerrardii
under Salt Stress. Front Microbiol 7: 1-15. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.01089
49. Varga T, Hixson KK, Ahkami AH, et al. (2020) Endophyte-promoted phosphorus solubilization in

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
110

populus. Front Plant Sci 11: 1-16. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.567918

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
111

50. Oteino N, Lally RD, Kiwanuka S, et al. (2015) Plant growth promotion induced by
phosphate solubilizing endophytic Pseudomonas isolates. Front Microbiol 6: 1-9.
https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.00745
51. Domínguez -Castillo C, Alatorre -Cruz JM, Castañeda -Antonio D, et al. (2020) Potential seed
germination-enhancing plant growth-promoting rhizobacteria for restoration of Pinus chiapensis
ecosystems. J For Res 32: 2143-2153. https://doi.org/10.1007/s11676-020-01250-3
52. Naveed M, Mitter B, Yousaf S, et al. (2013) The endophyte Enterobacter sp. FD17: A
maize growth enhancer selected based on rigorous testing of plant beneficial traits and
colonization characteristics. Biol Fertil Soils 50: 249-262. https://doi.org/10.1007/s00374-013-
0854-y
53. Sharma H, Rai AK, Chettri R, et al. (2021) Bioactivit ies of Penicillium citrinum isolated from
a medicinal plant Swertia chirayita . Arch Microbiol 203: 5173-5182.
https://doi.org/10.1007/s00203-021-02498-x
54. Waqas M, Khan AL, Kang S -M, et al. (2014) Phytohormone-producing fungal endophytes and
hardwood-derived biochar interact to ameliorate heavy metal stress in soybeans. Biol Fertil Soils
50: 1155-1167. https://doi.org/10.1007/s00374-014-0937-4
55. Geries LSM, Elsadany AY (2021) Maximizing growth and productivity of onion ( Allium cepa L.) by
Spirulina platensis extract and nitrogen-fixing endophyte Pseudomonas stutzeri . Arch
Microbiol 203: 169-181. https://doi.org/10.1007/s00203-020-01991-z
56. Simpson WR, Schmid J, Singh J, et al. (2012) A morphological change in the fungal symbiont
Neotyphodium lolii induces dwarfing in its host plant Lolium perenne . Fungal Biol 116: 234-
240. https://doi.org/10.1016/j.funbio.2011.11.006
57. Wilbanks SA, Justice SM, West T, et al. (2021) Effects of tall fescue endophyte type
and dopamine receptor D2 genotype on cow-calf performance during late gestation and early
lactation. Toxins (Basel) 13: 195. https://doi.org/10.3390/toxins13030195
58. Tiwari S y Lata C (2018) Estrés por metales pesados, señalización y tolerancia debida a
microbios asociados a plantas: Una visión general. Front Plant Sci 9: 452. Disponible en:
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/29681916/
59. He W, Megharaj M, Wu CY, et al. (2020) Endophyte-assisted phytoremediation: mechanisms and
current application strategies for soil mixed pollutants. Crit Rev Biotechnol 40: 31-45.
https://doi.org/10.1080/07388551.2019.1675582
60. Sim CSF, Chen SH, Ting ASY (2018) Endophytes: Emerging tools for the bioremediation
of pollutants. En R. N. Bharagava, & P. Chowdhary, Emerging and Eco -Friendly
Approaches for Waste Management 1 Eds., Londres: Springer-Verlag London Ltd, 189-
217. https://doi.org/10.1007/978-981-10-8669-4_10.
61. Stamford TL, Stamford N, Coelho LCB, et al. (2001) Production and characterization of
a thermostable α-amylase from Nocardiopsis sp. endophyte of yam bean. Bioresour Technol
76: 137-141. https://doi.org/10.1016/S0960-8524(00)00089-4
62. Dorra G, Ines K, Imen BS, et al. (2018) Purificación y caracterización de una nueva proteasa
alcalina de alto peso molecular producida por una cepa endófita de Bacillus halotolerans
CT2. Int J Biol Macromol 111: 342-351. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2018.01.024
63. Defranceschi Oliveira AC, Farion Watanabe FM, Coelho Vargas JV, et al. (2012) Production of
methyl oleate with a lipase from an endophytic yeast isolated from castor leaves. Biocatal Agric
Biotechnol 1: 295-300. https://doi.org/10.1016/j.bcab.2012.06.004

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
112

64. Sakiyama CCH, Paula EM, Pereira PC, et al. (2001) Characterization of pectin lyase produced by
an endophytic strain isolated from coffee cherries. Lett Appl Microbiol 33: 117-121.
https://doi.org/10.1046/j.1472-765x.2001.00961.x
65. Yopi, Tasia W, Melliawa ti R (2017) Cellulase and xylanase production from three isolates
of indigenous endophytic fungi. IOP Conf Ser Earth Environ Sci 101: 012035.
https://iopscience.iop.org/article/10.1088/1755 -1315/101/1/012035
66. Thirunavukkarasu N, Jahnes B, Broadstock A, et al. (2015) Screening marine-derived endophytic
fungi for xylan-degrading enzymes. CurrSci 109: 112–120.
https://www.researchgate.net/publication/279886272
67. Mugesh S, Thangavel A, Maruthamuthu M (2014) Chemical stimulation of biopigment
production in endophytic fungi isolated from Clerodendrum viscosum L. Chem Sci Rev Lett 3:
280-287. https://www.researchgate.net/publication/337843556
68. Peng XW, Chen HZ (2007) Microbial oil accumulation and cellulase secretion of the endophytic
fungi from oleaginous plants. Ann Microbiol 57: 239-242. https://doi.org/10.1007/BF03175213
69. Russell JR, Huang J, Anand P, et al. (2011) Biodegradation of polye ster polyurethane by endophytic
fungi. Appl Environ Microbiol 77: 6076-6084. https://doi.org/10.1128/AEM.00521-11
70. Xu Z, Wu X, Li G, et al. (2020) Pestalotiopisorin B, a new isocoumarin derivative from
the mangrove endophytic fungus Pestalotiopsis sp. HHL101. Nat Prod Res 34: 1002-1007.
https://doi.org/10.1080/14786419.2018.1539980
71. Nurunnabi TR, Nahar L, Al -Majmaie S, et al. (2018) Anti -MRSA activity of oxysporone
and xylitol from the endophytic fungus Pestalotia sp. growing on the Sundarbans mangrove
plant Heritiera fomes. Phyther Res 32: 348-354. https://doi.org/10.1002/ptr.5983
72. Chen Y, Liu Z, Liu H, et al. (2018) Dicloroisocumarinas con potencial actividad
antiinflamatoria del hongo endofítico de manglar Ascomycota sp. CYSK-4. Mar Drugs 16:
54. https://doi.org/10.3390/md16020054
73. Singh G, Singh J, Singamaneni V, et al. (2021) Serine-glycine-betaine, a novel dipeptide from an
endophyte Macrophomina phaseolina : isolation, bioactivity and biosynthesis. J Appl Microbiol
131: 756-767. https://doi.org/10.1111/jam.14995
74. Sahu PK, Singh S, Gupta AR, et al. (2020) Endophytic bacilli from medicinal-aromatic perennial
Holy basil (Ocimum tenuiflorum L.) modulate plant growth promotion and induced
systemic resistance against Rhizoctonia solani in rice (Oryza sativa L.). Biol Control 150:
104353. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2020.104353
75. Barra-Bucarei L, González MG, Iglesias AF, et al. (2020) Multifunción de Beauveria
bassiana como endofito: Promoción del crecimiento y control biológico de Trialeurodes
vaporariorum , (Westwood) (Hemiptera: Aleyrodidae) en tomate. Insectos 11: 591.
https://doi.org/10.3390/insects11090591
76. Sopalun K, Iamtham S (2020) Isolation and screening of extracellular enzymatic activity of
endophytic fungi aislados de orquídeas tailandesas orchids. Surafricana J Bot
134: 273–279. https://doi.org/10.1016/j.sajb.2020.02.005
77. López -Pedrosa A, González -Guerrero M, Valderas A, et al. (2006) GintAMT1
encodes a functional high-affinity ammonium transporter that is expressed in the extraradical
mycelium of Glomus intraradices . Fungal Genet Biol 43: 102-110.
https://doi.org/10.1016/j.fgb.2005.10.005
78. Thakur S, Chaudhary J, Singh P, et al. (2022) Synthesis of Bio -based monomers and polymers

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
113

using microbes for a sustainable bioeconomy. Bioresour Technol 344: 126156.


https://doi.org/10.1016/j.biortech.2021.126156

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
114

79. Sharma H, Rai AK, Dahiya D, et al. (2021) Exploring endophytes for in vitro synthesis of
bioactive compounds similar to metabolites produced in vivo by host plants. AIMS Microbiol
7: 175-199. https://doi.org/10.3934/microbiol.2021012
80. Venugopalan A, Srivastava S (2015) Endophytes as in vitro production platforms of high -value
plant secondary metabolites. BiotechnolAdv 33: 873–887.
https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2015.07.004
81. Krüger A, Schäfers C, Busch P, et al. (2020) Digitali zation in microbiology-Paving the path
to sustainable circular bioeconomy. N Biotechnol 59: 88-96.
https://doi.org/10.1016/j.nbt.2020.06.004
82. Kostas ET, Adams JMM, Ruiz HA, et al. (2021) Macroalgal biorefinery concepts for the circular
bioeconomy: A review on biotechnological developments and future perspectives . Renewable
Sustainable Rev 151: 111553 https://doi.org/10.1016/j.rser.2021.111553
83. García-Vaquero M, Rajauria G, O'Doherty JV, et al. (2017) Polisacáridos de macroalgas:
Avances recientes, tecnologías innovadoras y retos en extracción y purificación . Food Res Inter
99: 1011-1020. https://doi.org/10.1016/j.foodres.2016.11.016
84. Cardoso M, Carvalho G, J Silva P, et al. (2014) Bioproducts from seaweeds: a review with
special focus on the Iberian Peninsula. Curr Org Chem 18: 896-917.
https://dx.doi.org/10.2174/138527281807140515154116
85. Higashimura Y, Naito Y, Takagi T, et al. (2013) Oligosaccharides from agar inhibit
murine intestinal inflammation through the induction of heme oxygenase-1 expression. J
Gastroenterol 48: 897-909. https://doi.org/10.1007/s00535-012-0719-4
86. Khan BM, Qiu HM, Wang XF, et al. (2019) Caracterización fisicoquímica de
polisacáridos sulfatados de Gracilaria chouae y su potencial antioxidante. Int J Biol Macromol
134: 255-
61. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2019.05.055
87. Cui M, Wu J, Wang S, et al. (2019) Caracterización y efectos antiinflamatorios del
polisacárido sulfatado del alga roja Gelidium pacificum Okamura . Int J Biol Macromol 129:
377–85. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2019.02.043
88. Adrien A, Bonnet A, Dufour D , et al. (2019) Actividad anticoagulante de ulvan sulfatado
aislado de la macroalga verde Ulva rigida . Mar Drugs 17: 291.
https://doi.org/10.3390/md17050291
89. do-Amaral C, Pacheco B, Seixas F, et al. (2020) Antitumoral effects of fucoidan on bladder cancer.
Algal Res 47: 101884. https://doi.org/10.1016/j.algal.2020.101884
90. Patel S (2012) Therapeutic importance of sulfated polysaccharides from seaweeds: updating the
recent findings. 3 Biotech 2: 171-85. https://doi.org/10.1007/s13205-012-0061-9
91. Li Z, Ramay HR, Hauch KD, et al. (2005) Chitosan-alginate hybrid scaffolds for bone
tissue engineering. Biomaterials 26: 3919-28. https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2004.09.062
92. Kuo CK, Ma PX (2001) Ionically crosslinked alginate hydrogels as scaffolds for tissue
engineering: Parte 1. Estructura, velocidad de gelificación y propiedades mecánicas. Estructura,
velocidad de gelificación y propiedades mecánicas. Biomaterials 22: 511-21.
https://doi.org/10.1016/S0142-9612(00)00201-5
93. Alsberg E, Anderson K, Albeiruti A , et al. (2001) Cell-interactive alginate hydrogels for
bone tissue engineering. J Dent Res 80: 2025-9.
https://doi.org/10.1177%2F00220345010800111501

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
115

94. Bidarra SJ, Barrias CC, Granja PL (2014) Injectable alginate hydrogels for cell delivery in tissue
engineering. Acta Biomater 10: 1646-62. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2013.12.006
95. Tziveleka LA, Sapalidis A, Kikionis S, et al. (2020) Hybrid sponge-like scaffolds based on ulvan
and gelatin: design, characterization and evaluation of their potential use in bone tissue
engineering. Materials 13: 1763. https://doi.org/10.3390/ma13071763

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
116

96. Moreira JB, Santos TD, Duarte JH, et al. (2021) Role of microalgae in circular bioeconomy: from
waste treatment to biofuel production. Clean Techn Environ Policy .
https://doi.org/10.1007/s10098-021-02149-1
97. Amit A, Dahiya D, Ghosh UK, et al. (2021) Food industries wastewater recycling for biodiesel
production through microalgal remediation. Sustainability 13: 8267.
https://doi.org/10.3390/su13158267
98. Singh A, Pant D, Olsen SI , et al. (2012) Key issues to consider in microalgae based biodiesel
production. Energy Science and Research 29: 687-700. Disponible en:
https://www.researchgate.net/publication/235775823
99. Singh A, Nigam PS, Murphy JD (2011) Renewable fuels from Algae: Una respuesta a los
combustibles terrestres discutibles. Biores Technol 102: 10-16.
https://doi.org/10.1016/j.biortech.2010.06.032
100. Singh A, Nigam P, Murphy JD (2011) Mechanism and challenges in commercialisation of Algal
biofuels. Biores Technol 102: 26-34. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2010.06.057
101. Hussain F, Shah SZ, Ahmad H, et al. (2021) Microalgae an ecofriendly and sustainable
wastewater treatment option: biomass application in biofuel and bio -fertilizer production. A
review. Renew Sustain Energy Rev 137: 110603. https://doi.org/10.1016/j.rser.2020.110603
102. Alobwede E, Leake JR, Pandhal J (2019) Fertilización de economía circular: probando
especies de micro y macroalgas como mejoradores del suelo y fuentes de nutrientes para la
producción de cultivos en condiciones de invernadero y campo. Geoderma 334: 113-123.
https://doi.org/10.1016/j.geoderma.2018.07.049
103. Choi YK, Jang HM, Kan E (2018) Microalgal biomass and lipid production on dairy
effluent using a novel microalga, Chlorella sp. isolated from dairy wastewater. Biotechnol
Bioprocess Eng 23: 333-340. https://doi.org/10.1007/s12257-018-0094-y
104. Sarker PK, Kapuscinski AR, McKuin B , et al. (2020) Microalgae-blend tilapia feed eliminates
fishmeal and fish oil, improves growth, and is cost viable. Sci Rep 10: 19328.
https://doi.org/10.1038/s41598-020-75289-x
105. Arru B, Furesi R, Gasco L, et al. (2019) La introducción de harina de insectos en la dieta
de los peces: El primer análisis económico análisis en europeo
mar lubina europea. Sostenibilidad 11: 1697.
https://doi.org/10.3390/su11061697
106. Kothri M, Mavrommati M, Elazzazy AM, et al. (2020) Microbial sources of polyunsaturated fatty
acids (PUFAs) and the prospect of organic residues and wastes as growth media for PUFA -producing
microorganisms. FEMS Microbiol Lett 367: fnaa028. https://doi.org/10.1093/femsle/fnaa028
107. Bellou S, Triantaphyllidou IE, Aggeli D , et al. (2016) Aceites microbianos como aditivos
alimentarios: Enfoques recientes para mejorar la producción de aceite microbiano y su
contenido de ácidos grasos poliinsaturados. Curr Opin Biotechnol 37: 24-35.
https://doi.org/10.1016/j.copbio.2015.09.005
108. Ristic-Medic D, Vucic V, Takic M , et al. (2013) Ácidos grasos poliinsaturados en la salud y la
enfermedad.
J Serb Chem Soc 78: 1269-89. https://doi.org/10.2298/JSC130402040R
109. Zárate R, el Jaber -Vazdekis N, Tejera N, et al. (2017) Significance of long-chain
polyunsaturated fatty acids in human health. Clin Transl Med 6: 25.
https://doi.org/10.1186/s40169-017-0153-6

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
117

110. Daskalaki A, Perdikouli N, Aggeli D , et al. (2019) Estrategias de evolución de laboratorio para
mejorar la acumulación de lípidos en Yarrowia lipolytica . Appl Microbiol Biotechnol 103:
8585-96. https://doi.org/10.1007/s00253-019-10088-7
111. Kamoun O, Ayadi I, Guerfali M , et al. (2018) Fusarium verticillioides como fuente de aceite
unicelular para la producción de biodiésel y suplementos dietéticos. Process Saf Environ
Prot 118: 68-78. https://doi.org/10.1016/j.psep.2018.06.027

AIMS Microbiología Volumen 8, número 1, 83-


102.
118

112.Harrison JG, Griffin EA (2020) The diversity and distribution of endophytes ac ross biomes, plant
phylogeny and host tissues: how far have we come and where do we go from here?
Environ Microbiol 22: 2107-2123. https://doi.org/10.1111/1462-2920.14968
113.Thomas S, Patil AB, Salgaonkar PN, et al. (2020) Screening of bacterial isolates from seafood-
wastes for chitin degrading enzyme activity. Chem Engg & Proc Techniques 5: 1-8.
Disponible en: https://www.jscimedcentral.com/ChemicalEngineering/chemicalengineering -5-
1059
114. Chitnis VR, Suryanarayanan TS, Nataraja KN et al. (2020) Fungal endophyte-mediated crop
improvement: The way ahead. Front Plant Sci 11: 1-10. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.561007
115. Rathore D, Singh A, Dahiya D, et al. (2019) Sostenibilidad del biohidrógeno como
combustible: Escenario actual y perspectiva futura. AIMS Energy 7: 1-19.
https://doi.org/10.3934/energy.2019.1.1
116. Dahiya D, Nigam PS (2018) Síntesis de bioetanol para combustible o bebidas a partir del
procesamiento de subproductos agroalimentarios y biomasa natural utilizando sistemas
biocatalíticos económicos y modificados a propósito. AIMS Energy 6: 979-992.
https://doi.org/10.3934/energy.2018.6.979
117. Elmekawy A, Sandipam S, Nigam P, et al. (2015) Food & agricultural wastes as substrates for
bioelectrochemical system (BES): La recuperación sincronizada de energía sostenible &
tratamiento de residuos. Food Res Int 73: 213-225.
https://doi.org/10.1016/j.foodres.2014.11.045
118. Dahiya D, Nigam PS (2020) Waste management by biological approach employing
natural substrates and microbial agents for the remediation of dyes wastewater. Appl Sci
10: 2958. https://doi.org/10.3390/app10082958
119. Boura K, Dima A, Nigam P, et al. (2022) A critical review for advances on industrialization
of immobilized cell bioreactors: Economic evaluation on cellulose hydrolysis for PHB production,
Biores Technol 349: 126757. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2022.126757
120. Singh N, Singhania RR, Nigam PS, et al. (2022) Global status of lignocellulosic
biorefinery: Challenges and perspectives. BioresTechnol 344: 126415.
https://doi.org/10.1016/j.biortech.2021.126415

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102.

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