Kinetics of Azoreductase and Assessment of Toxicity of Metabolic Products From Azo Dyes by Pseudomonas Luteola - En.es

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Cinética de azoreductasa y evaluación de toxicidad de productos

metabólicos de colorantes azoicos por Pseudomonas luteola
T.-L. Hu
Departamento de Ingeniería y Ciencias Ambientales, Universidad Feng Chia, Taichung, Taiwán
ResumenEste es un estudio continuo sobre una cepa de decoloración, Pseudomonas luteola, que implica el
tratamiento de siete colorantes azo con diferentes estructuras. Este estudio se centra principalmente en
determinar tanto el mecanismo de decoloración de P. luteola como la actividad de la azoreductasa de P. luteola,
así como identificar y evaluar la toxicidad de los productos metabólicos de los colorantes azoicos.
El crecimiento de P. luteola alcanzó la fase estacionaria después de 24 horas de incubación con agitación.
Luego, mientras se mantuvo estático, se pudo eliminar el color de siete colorantes azoicos probados (100 mg/l).
La proporción de remoción de color estuvo entre 59-99%, cifra que está relacionada con la estructura del tinte.
Los colorantes monoazoicos (RP2B, V2RP y Red 22) mostraron la tasa de decoloración más rápida, es decir, de
0,23 a 0,44 mg de colorante-mg de células-1 h-1. P. luteola podía eliminar el color de V2RP y un tinte de cuero a
una concentración de 200 mg/l, y en cuanto al resto de los tintes azo, podía eliminarlo a una concentración de
hasta 100 mg/l.
La decoloración de RP2B y Red 22 requirió una energía de activación de 7,00 J/mol y 6,63 J/mol,
respectivamente, lo que indica que era más fácil para la azoreductasa decolorar tintes estructuralmente simples.
La cinética de la azoreductasa frente a siete colorantes azoicos sugirió la aplicación de un modelo de inhibición
competitiva.
Microtox® se utilizó para analizar la toxicidad de los productos metabólicos de los colorantes azoicos. EC50
mostró diferencias en la toxicidad antes y después de que se metabolizaran los colorantes azoicos. El análisis
reveló diferencias significativas entre los resultados obtenidos por EC50 con Blue 15 y los obtenidos con el tinte
para cuero, lo que indica que se incrementaron las toxicidades de los productos metabólicos. Las diferencias
obtenidas por EC50 con Red 22, RP2P y V2RP fueron pequeñas, y Black 22 no mostró tal diferencia. El ácido
sulfánico y el ácido ortanílico pueden ser los productos intermedios de Violet 9 y RP2B, respectivamente. Sin
embargo, según el análisis FT-IR, las aminas aromáticas estaban presentes en el producto metabólico. Palabras
clave Azoreductasa; inhibición competitiva; CE50; Microtox®
Introducción
Los tintes textiles son de interés ambiental por su uso generalizado; su potencial para formar
aminas aromáticas tóxicas y su baja tasa de remoción durante el tratamiento aeróbico de
desechos (Baughman & Weber, 1994). Aunque ciertos colorantes azoicos están prohibidos
por sospecha de carcinogenicidad, los colorantes azoicos constituyen el grupo más grande
utilizado en la industria textil. Estos colorantes son también los colorantes sintéticos
fabricados con mayor frecuencia (Lin, 1995).
Aunque se han utilizado varios métodos físicos y/o químicos para tratar el tinte en aguas
residuales o efluentes, no se han aplicado ampliamente debido al alto costo (Vandeviere et
al., 1998). La decoloración biológica y la degradación de los tintes siguen siendo más
rentables (Banat et al., 1996). Se ha demostrado que los microorganismos ambientales son
261
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por usuario de UNIVERSITE PIERRE ET MARIE CURIE el 28 de agosto de 2018
capaces de biodegradar los colorantes azoicos (So et al., 1990; Liu & Liu, 1992; Chung &
Stevens, 1993; Hu, 1994; Wong & Yuen, 1996). Los colorantes azoicos pueden degradarse
en condiciones aeróbicas (Idaka et al., 1982; So et al., 1990; Paszczynski et al., 1991; Wong
& Yuen, 1996) o en condiciones anaeróbicas (Chung et al., 1978). Se supone que la fisión
reductora del enlace azo se debe a reductasas citoplasmáticas inespecíficas (Chung et al.,
1978; Zimmermann et al., 1982, 1984; Hu, 1998). La cinética y los mecanismos de la
actividad de la azoreductasa son diversos (Zimmermann et al., 1984; Idaka et al., 1987;
Ghosh et al., 1992; Dykes et al., 1994). La tasa de reducción de azo se vio afectada por la
estructura y los sustituyentes en el anillo aromático (Ogawa et al., 1978; Paszczynski et al.,
1992). Se informó que tanto los compuestos de colorantes parentales como los productos
metabólicos de los colorantes afectan a las poblaciones microbianas acuáticas y son tóxicos
(Cerniglia et al., 1982; Prival et al., 1988; Chung & Stevens, 1993). El bioensayo de bacterias
luminiscentes se describió en 1979 y luego se introdujo para evaluar los posibles efectos
ecotoxicológicos del agua de las plantas industriales (Nohava et al., 1997). El bioensayo de
bacterias luminiscentes es económico, simple, lo que permite obtener resultados en un
período corto,
Este estudio amplía trabajos anteriores (Hu, 1994, 1998) sobre la decoloración de
colorantes azoicos con diferentes números de enlaces azoicos. Se da especial énfasis a los
mecanismos de la azoreductasa ya la evaluación de la toxicidad de los productos de reacción.
materiales y métodos
Presion
Pseudomonas luteolaes una cepa decolorante, que puede crecer en un medio libre de
nitrógeno (Hu, 1994).
colorantes azoicos
La Tabla 1 enumera las características de los colorantes azoicos. CI Direct Violet 9, CI

Direct Blue 15, CI Reactive 22, CI Reactive Violet 2 (V2RP) y RP2B son proporcionados
amablemente por Great Bell Printing and Dyeing Company, Taichung. CI Direct Black 22
y un tinte para cuero (número de registro CAS 6473–13–8) son proporcionados por el Centro
de Desarrollo de Biotecnología, Taipei.
tabla 1Estructuras de colorantes azoicos y su máxima absorbencia.
Tintes Estructura máx. absorbencia (nm)
CI reactivo rojo 22 510
RP2B 530
262
V2RP 550
Azul directo DI 15 600
DI Directo Violeta 9 540
tinte de cuero 460
CI directo negro 22 480
Decoloración de colorantes azo
Se inoculó un cultivo fresco (24 h, 1 % v/v) en caldo que contenía concentraciones graduadas
(100–500 mg/l) de colorantes, a 28 ± 1 °C. Se agitó en incubación durante 24 horas, luego
se dejó estático en una incubadora (28°C). Durante la incubación, se extrajeron 3 ml de caldo
de cultivo y se observaron los cambios en el pH y la DO600. Simultáneamente se centrifugó
una alícuota de caldo de cultivo a 7000 rpm (4°C) por 10 minutos, para evaluar su capacidad
de remoción de color (Hu, 1998).
Efecto de la temperatura sobre la azoreductasa de P. luteola
La azoreductasa bruta de P. luteola se extrajo según Hu (1998). El efecto de la temperatura

sobre la actividad de la enzima extraída se determinó utilizando soluciones enzimáticas (pH
7,0 de tampón fosfato) en baños de agua a 10, 20, 30, 40, 50 y 60°C.
263
Evaluación de la toxicidad e identificación de productos metabólicos a partir de colorantes azoicos
El caldo de cultivo se concentró y analizó según Hu (1998). Se usaron análisis HPLC y FT-
IR (Shimadzu, FT-IR 8001) para identificar los productos metabólicos, y se usó un
Microtox® (Microtox Model 500 Analyzer) para evaluar la toxicidad de estos productos.
Resultados y discusión
Efecto de las estructuras del colorante azo en la decoloración
De acuerdo con investigaciones previas, P. luteola creció en un caldo que contenía colorante,
y la decoloración del colorante fue significativa solo cuando el caldo de cultivo estuvo en
incubación con agitación durante al menos un día y luego se mantuvo estático (Hu, 1994,
1998). En este estudio, se investigan siete colorantes azo con varios números de enlaces azo
desde el punto de vista del efecto estructural. Se adapta el proceso de incubación estático-
agitación. Hay tres colorantes monoazo (RP2B, V2RP y Red 22), dos colorantes diazo (Blue
15 y Violet 9) y dos colorantes que contienen tres enlaces azo. Cada tinte tiene una
absorbencia distintiva (Tabla 1). La Figura 1 muestra el espectrofotograma de barrido del
caldo de cultivo que contiene colorantes, antes y después del tratamiento con P. luteola. La
absorbancia máxima de cada colorante azoico disminuyó sustancialmente después de la
inoculación de P. luteola, lo que indica que los colorantes azoicos se degradaron. Se
requirieron de dos a seis días para la eliminación máxima del color (59% a 99%). La
decoloración está relacionada con el número de enlaces azo en los colorantes. De los tintes
de monoaza, se puede eliminar el 99–99% del color; de los colorantes diezo, 72–82%, y de
los colorantes triazo, solo 59–69% (Cuadro 2). Es más probable que los compuestos azo con
un grupo hidroxi o amino se degraden de manera confiable que aquellos con un grupo –
CH3, –NO2, –SO3H o –OCH3 (Urushigawa & Yonezawa, 1977). Además, los sustituyentes
–Cl o –Br de los colorantes azoicos afectan la respiración microbiana (Ogawa et al., 1978).
Los tintes monoazo, RP2B, V2RP y Red 22, también contienen esos sustituyentes
inhibidores. RP2B tiene tres sustituyentes diferentes (–Cl, –OH y –SO3H), V2RP tiene dos
sustituyentes (–Cl y –SO3H) y Red 22 tiene menos sustituyentes que los otros dos colorantes
monoazoicos (Tabla 1). La cantidad y el tiempo necesarios para alcanzar la máxima
eliminación de color también siguieron este orden, excepto que la estructura de V2RP es
más complicada que la de RP2B. P. luteola puede degradar altas concentraciones (300 mg/l)
de RP2B (Hu, 1998). Su potencial para tratar otros colorantes azoicos en concentraciones
graduadas se indica en la Figura 2. La tasa de renovación de Red 22 y RP2B aumentó con
una concentración creciente de colorante de 0,44 o 0,24 mg de colorante • mg de células–1
a 1,5 mg de colorante • mg de células– 1 • h–1. Este hallazgo también se relacionó con las
estructuras de Red 22 y RP2B. La tasa de rotación de los colorantes di- y triazo se mantuvo
constante, a medida que aumentaba la concentración de colorantes. Su potencial para tratar
otros colorantes azoicos en concentraciones graduadas se indica en la Figura 2. La tasa de
renovación de Red 22 y RP2B aumentó con una concentración creciente de colorante de
0,44 o 0,24 mg de colorante • mg de células–1 a 1,5 mg de colorante • mg de células– 1 • h–
1. Este hallazgo también se relacionó con las estructuras de Red 22 y RP2B. La tasa de
264
rotación de los colorantes di- y triazo se mantuvo constante, a medida que aumentaba la
concentración de colorantes. Su potencial para tratar otros colorantes azoicos en
concentraciones graduadas se indica en la Figura 2. La tasa de renovación de Red 22 y RP2B
aumentó con una concentración creciente de colorante de 0,44 o 0,24 mg de colorante • mg
de células–1 a 1,5 mg de colorante • mg de células– 1 • h–1. Este hallazgo también se
relacionó con las estructuras de Red 22 y RP2B. La tasa de rotación de los colorantes di- y
triazo se mantuvo constante, a medida que aumentaba la concentración de colorantes.
Estudio cinético de la azoreductasa
La azoreductasa cruda (CAR) de P. luteola es una enzima inducible. El sistema fue muy
activo cuando se trató RP2B en un proceso de incubación con agitación estática (Hu, 1998).
Cuando el caldo de cultivo contenía Red 22 de V2RP, se pudo inducir la CAR de P. luteola
el día 2,
Figura 1Espectros UV del colorante azoico antes y después del tratamiento con P. luteola. (----) antes de la acción,
(–––) después de la acción Cuadro 2 Decoloración de colorantes azoicos por P. luteola
Enlace azoico Descolorización Tiempo necesario para eliminar
Teñir número (%)b color (día)
265
CI reactivo rojo 22 1 99 2
RP2B 1 98 5
V2RP 1 95 4
CI azul directo 15 2 72 6
CI directo violeta 9 2 82 6
tinte de cuero 3 69 6
CI directo negro 22 3 59 6
a 100 mg/l de colorante azoico
b decoloración = (Ao – An/Ac)×100%
Figura 2Tasa de eliminación de colorantes azoicos por P. luteola a una concentración de colorante graduada
y la eliminación de color ese día alcanzó el 96% (Cuadro 3). La temperatura óptima para
CAR fue de 40 °C para P. luteola (datos no mostrados), que es similar a los 35–45 °C
informados para otras azoreductasas (Zimmerman et al., 1984; Ghosh et al., 1992; Chung &
Stevens , 1993). La velocidad de reacción de CAR también depende de la temperatura. La
figura 3 proporciona la energía de activación (δE) necesaria para que la azoreductasa reduzca
el color. La decoloración de RP2B y Red 22 requirió 7,00 J/mol y 6,63 J/mol,
respectivamente, lo que indica que es más fácil para CAR decolorar tintes estructuralmente
simples. La Tabla 4 muestra las características de CAR de P. luteola. Generalmente, los
tintes con un valor de Km alto conducen a una Vmax baja. El CAR de P. luteola mostró
valores de Km más bajos para los colorantes monoazoicos y valores de Km más altos para
los colorantes triazoicos (tinte para cuero y Direct Black 22). El gráfico de Lineweaver-Burk
de CAR para diferentes sustratos indicó que existía un modelo de inhibición competitiva.
La figura 4 no muestra el cruce de la curva l/Vmax con el eje y. Esto podría deberse a que
la azoreductasa es una enzima cruda y no purificada.
Tabla 3Actividad de la azoreductasa cruda del caldo de cultivo de P. luteola y la eliminación del color de los
colorantes azoicos
Actividad específica (U/mg proteína) Decoloración (%)
Teñir* Día 1 Dia 2 Día 3 Día 1 Dia 2 Día 3
rojo 22 0,80±0,01 2,96±0,05 2,54±0,23 11,48±0,50 95,17±0,88 96,12±1,90

V2RP 0,78±0,03 2,03±0,20 3,08±0,24 10,30±2,50 85,90±2,88 93,63±0,81
266
Control** 0,83±0,06 0,96±0,12 0,91±0,08 – – –
* Se agregaron colorantes azoicos a una concentración de 100 mg/l
** no había colorante azo en el caldo de cultivo
figura 3Efecto de la temperatura sobre la tasa de decoloración de la azoreductasa de P. luteola (•) RP2B y (•)
rojo 22
Tabla 4Parámetros cinéticos de azoreductasa de P. luteola

Teñir Vmax (nmol/mg Km (µM)
proteína•min–1)
CI reactivo rojo 22 5.24 113

RP2B 4.82 153
V2RP 5.12 135
CI azul directo 15 4.31 171
CI directo violeta 9 4.43 170
tinte de cuero 4.21 222
CI directo negro 22 4.08 397
Evaluación de la toxicidad e identificación de productos metabólicos
El bioensayo de bacterias luminiscentes (comúnmente aplicado como el Microtox®

comercialmente disponible) se ha convertido en un método estandarizado para evaluar los
267
posibles efectos ecotoxicológicos de las muestras de agua (Nohava et al., 1997). La Tabla 5
resume el análisis de toxicidad de los productos de degradación mediante la prueba
Microtox® (concentración EC50 de sustancias tóxicas que da como resultado una inhibición
del 50 % de la emisión de luz bacteriana) antes del tratamiento. Esta observación sugiere
que la toxicidad del compuesto original aumentó (EC50 disminuyó) a medida que avanzaba
la degradación. Los productos fueron más tóxicos que los compuestos originales. Excepto
Direct Black 22, todos los colorantes azoicos probados mostraron una toxicidad creciente
después del tratamiento con P. luteola. La EC50 del tinte para cuero disminuyó de 115,53
mg/l a 27,4 mg/l, lo que indica que se habían producido sustancias potencialmente tóxicas.
El ácido sulfánico y el ácido ortanílico son los productos respectivos de Orange II y RP2B
(Zimmerman et al., 1984; Hu, 1998). La figura 5 muestra la posibilidad de producción de
ácido ortanílico a partir de colorantes azoicos. Además de los del ácido ortanílico,
aparecieron nuevos picos en los productos metabólicos de Red 22, V2RP, tinte de cuero,
Black 22 y Blue 5 de P. luteola. Se introdujo el análisis infrarrojo para identificar la variación
estructural de los colorantes azoicos después de la acción de P. luteola. La Figura 6 resume
que los picos en el rango de 3600–3100 cm–1 y 1680–1450 cm–1 muestran una absorción
creciente. El rango de espectros de 3600 a 3100 cm–1, y los de 3000 cm–1 y 1680–1450
cm–1, representan la vibración de estiramiento de amina, alqueno insaturado y –C=C–,
respectivamente. No se produjo absorción en el rango de estiramiento para –NO, es decir,
1600–1500 cm–1 y 1390–1300 cm–1. Este hallazgo sugiere que la acción bacteriana da
como resultado la escisión del enlace azo y la formación de aminas aromáticas, pero no una
mayor oxidación a grupos nitro. Los resultados del análisis IR se correlacionan con los del
ácido ortanílico añadido en el análisis HPLC (datos no mostrados). Se requiere un espectro
MS para determinar si el producto del tiempo de retención en 3.43 es ácido ortanílico.
Tabla 5Análisis de toxicidad del tratamiento con solución colorante azo con P. luteola
CE50 * (mg/l)
Tintes Antes del tratamiento Después del
tratamiento
CI reactivo rojo 22 118.08 49.54

RP2B 113.32 47.90
V2RP 117.99 61.47
CI azul directo 15 215.11 108.03
CI directo violeta 9 110.35 70.18
tinte de cuero 115.53 27.40
CI directo negro 22 79.43 66.96
* EC50 a los 15 min
268
Figura 5Análisis HPLC de productos de degradación de colorantes azoicos
Conclusiones
1. La decoloración del colorante azo por P. luteola está relacionada con el número de
enlaces azo. Los colores de los colorantes monoazoicos se eliminan más rápido que los
de los colorantes diazo o triazo. La concentración máxima de colorantes monoazo que
fueron tratados por P. luteola es de 500 mg/l.
2. La energía de activación de la azoreductasa frente a los colorantes monoazoicos es menor
que la de los colorantes di- o triazoicos. Un modelo de inhibición competitiva se aplica a
la azoreductasa para siete colorantes azoicos.
3. Los valores de EC50 indican que Blue 15 es más tóxico que los otros colorantes azoicos
y que la toxicidad de los productos metabólicos de los colorantes azoicos probados
aumenta después de la acción bacteriana.
4. El producto metabólico de V2RP y RP2B es ácido sulfanílico, según análisis HPLC y
FIIR.
269
Reconocimiento
El autor quisiera agradecer al Sr. CH Lin por el análisis técnico y al Consejo Nacional de
Ciencias de la República de China por apoyar financieramente esta investigación bajo el
Contrato No. NSC87–2621–B035–002.
Referencias
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ben-
270
Figura 6Espectros IR de colorantes azo tratados (a) antes y (b) después de la acción de P. luteola
zidina, 3,3'-dimetil-bencidina y 3,3'-dimetoxibencidina a aminas aromáticas potencialmente

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Cinética de azoreductasa y evaluación de toxicidad de productos

La Tabla 1 enumera las características de los colorantes azoicos. CI Direct Violet 9, CI

CI reactivo rojo 22 510

Azul directo DI 15 600

DI Directo Violeta 9 540

tinte de cuero 460

CI directo negro 22 480

Decoloración de colorantes azo

Efecto de la temperatura sobre la azoreductasa de P. luteola

La azoreductasa bruta de P. luteola se extrajo según Hu (1998). El efecto de la temperatura

Estudio cinético de la azoreductasa

Teñir número (%)b color (día)

Teñir* Día 1 Dia 2 Día 3 Día 1 Dia 2 Día 3

rojo 22 0,80±0,01 2,96±0,05 2,54±0,23 11,48±0,50 95,17±0,88 96,12±1,90

Tabla 4Parámetros cinéticos de azoreductasa de P. luteola

CI reactivo rojo 22 5.24 113

El bioensayo de bacterias luminiscentes (comúnmente aplicado como el Microtox®

CI reactivo rojo 22 118.08 49.54

zidina, 3,3'-dimetil-bencidina y 3,3'-dimetoxibencidina a aminas aromáticas potencialmente

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