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Ecol Res (2010) 25: 93–101 DOI

10.1007/s11284-009-0633-2

ARTÍCULO ORIGINAL

Shi-guang Wei Æ Lin Li Æ Bruno A. Walther Wan-hui

Ye Æ Zhong-liang Huang Æ Hong-lin Cao Ju-Yu Lian Æ Zhi-
Gao Wang Æ Yu-Yun Chen

Desempeño comparativo de estimadores de riqueza de especies

utilizando datos de una comunidad de árboles de bosques subtropicales

Recibido: 31 de julio de 2008 / Aceptado: 29 de junio de 2009 / Publicado en línea: 23 de julio de 2009
La Sociedad Ecológica de Japón 2009

Resumen Usamos datos de estudios recopilados en una gran parcela
(20 ha) de bosque subtropical en la Reserva Natural de Dinghushan,
provincia de Guangdong, sur de China, en 2005 para probar el
desempeño comparativo de nueve estimadores de riqueza de especies
(número de especies observadas, tres modelos de curvas especie-
individuo, cinco estimadores no paramétricos). Como la verdadera
riqueza de especies, utilizamos las 210 especies de arbustos y árboles
independientes de >1 cm de diámetro a la altura del pecho registradas
durante el estudio. Esta verdadera riqueza de especies se usó luego
para calcular las medidas de rendimiento de sesgo, exactitud y
precisión para cada estimador, por lo que distinguimos el rendimiento
para una intensidad de muestreo baja, media y alta. Como era de
esperar, todos los estimadores se desempeñaron mejor que el número
de especies observadas en términos de sesgo y precisión.
Sorprendentemente, sin embargo, dos modelos de curvas (logístico y
logarítmico) superaron a todos los demás estimadores en términos de
sesgo, exactitud y precisión, lo que contrasta con la mayoría de los
otros estudios previos, en los que no paramétricos.
los métodos generalmente superan a los modelos de curvas.
Curiosamente, el desempeño relativo del estimador cambió entre una
intensidad de muestreo baja, media y alta, a veces dramáticamente, lo
que reforzó la afirmación de que la influencia de la intensidad de
muestreo en el desempeño del estimador es un aspecto importante
para investigar y considerar cuando se eligen estimadores para
estudios ecológicos. Debido a que estos resultados se basan en un
solo conjunto de datos, los resultados deben tratarse con precaución,
ya que (1) la generalidad de estos resultados debe confirmarse con
conjuntos de datos simulados y (2) se necesita más trabajo para
establecer qué es "verdadero". La riqueza de especies es extrapolada
por cada uno de los estimadores probados tanto en el sentido
estadístico como en el práctico. Sin embargo, los dos estimadores de
curva, a saber, Logístico y Logaritmo, deben ser considerados en
futuros estudios de desempeño comparativo de estimadores de riqueza
de especies debido a su excelente desempeño en este estudio.

Palabras clave Bootstrap Æ Chao1 Æ Chao3 Æ Jackknife Æ

Curvas especies-individuo Æ Estimación de la riqueza de especies
S. Wei Æ L. Li Æ W. Ye Æ Z. Huang (&) Æ H. Cao Æ J.-Y.
Lian Æ Z.-G. Wang South China Botanical Garden, The
Chinese Academy of Sciences, 723, Xingke Road, Tianhe
District, 510650, Guangzhou, Guangdong, República Popular Introducción
de China Correo electrónico: hzl@scbg.ac.cn Tel.:
+86-758-2621169
Una de las medidas más utilizadas de la diversidad de especies, o
biodiversidad, es la riqueza de especies (Chiarucci et al. 2003; Colwell
y Coddington 1994). La enumeración completa de la riqueza de
especies para un estudio a gran escala de la ecología de la comunidad
Facultad de
es difícil, especialmente para unidades de muestreo que superan unos
Ciencias y Tecnología Aplicadas S. Wei Æ L. Li,
Universidad de Tecnología Electrónica de Guilin, pocos cientos de metros cuadrados (Chiarucci et al. 2003; Palmer
541004 Guilin, República Popular de China 1995; Palmer et al. 2002).
Para estimar de forma fiable la riqueza de especies, se han desarrollado
S. Wei Æ L. Li
varios métodos numéricos (Arrhenius 1923; Chao 1984, 1987; Colwell
Graduate School of the Chinese Academy of Science, 100039
Beijing, República Popular de China
y Coddington 1994; Efron y Thisted 1976; Heltshe y Forrester 1983;
Smith y van Belle 1984; Walther y Moore 2005). Estos métodos se
BA Departamento pueden clasificar en los siguientes cuatro tipos de estimadores: (1)
de Ciencias Walther, Universidad Americana de París, 31 Avenue número de especies observadas, (2) extrapolaciones de curvas de
Bosquet, 75007 París, Francia
acumulación de especies, (3) estimadores no paramétricos y (4) ajuste
Y.-Y. de especies.
Universidad Nacional Chen Tsing Hua, Hsinchu, Taiwán
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modelos de abundancia (Colwell y Coddington 1994; Palmer 1990, 1991;
Walther y Martin 2001; Walther y Moore 2005; Walther y Morand 1998).
El número de especies observadas es simplemente un gráfico del
número de especies descubiertas a medida que aumenta la intensidad del
muestreo. Ajustar las curvas de acumulación de especies (o curvas de área
de especies) a una gráfica de riqueza de especies de intensidad de
muestreo tan simple y extrapolar la riqueza de especies asintótica es un
método que ha sido apreciado durante mucho tiempo en los estudios
ecológicos (de Candolle 1855; Jaccard 1902, 1908) y ampliamente utilizado
para estimar la riqueza de especies (Evans et al. 1955; Grassle y Maciolek
1992; Hubbell y Foster 1983; Kilburn 1966; Palmer 1990, 1991; Rey
Benayas y Scheiner 2002; Ugland et al. 2003; Walther y Martin 2001).
Los métodos no paramétricos más utilizados son probablemente las
familias bootstrap, jackknife y Chao (Chao 1984; Efron y Thisted 1976;
Heltshe y Forrester 1983; Smith y van Belle 1984). Estos estimadores no
paramétricos son especialmente aplicables a conjuntos de datos basados
en cuadrantes que pueden tratarse como muestras aleatorias de espacio o
como muestras fijas de individuos (Heltshe y Forrester 1983). También son
aplicables para la estimación utilizando datos de abundancia y datos
basados en incidencia (presencia/ausencia).
También se ha utilizado el ajuste de modelos de abundancia de
especies (p. ej., Palmer 1990, 1991), pero no tan ampliamente y con tanto
éxito como los otros dos métodos (Walther y Moore 2005).
Uno de varios problemas críticos en la estimación de la riqueza de
especies es que la subestimación puede resultar de una baja intensidad de
muestreo, por ejemplo, porque el área de los estudios de campo es
demasiado pequeña (Chiarucci et al. 2003). Debido a la limitación de
recopilaciones de datos apropiadas para probar los estimadores de riqueza
de especies, los efectos de la intensidad de muestreo en diferentes
estimadores de riqueza se evalúan generalmente con conjuntos de datos
simulados (Baltana´s 1992; Burnham y Overton 1979; Heltshe y Forrester
1983; Norris y Pollock 1996; Walther y Morand 1998; Zelmer y Esch 1999).
Sin embargo, la disponibilidad reciente de datos de encuestas de parcelas
grandes en bosques tropicales facilita la prueba y las comparaciones de
diferentes métodos con conjuntos de datos reales (Chazdon et al. 1998;
Chiarucci et al. 2003; Palmer 1990, 1991; Skov y Lawesson 2000). Por
ejemplo, utilizando datos de estudios en tres parcelas de 50 ha, se encontró
que los estimadores Chao y jackknife funcionaron mal y subestimaron el
valor real de la riqueza de especies (Condit et al.
1996). Otro estudio en una selva tropical primaria de tierras bajas de 25
ha de Pasoh, Malasia, comparó jackknife de primer y segundo orden y dos
estimadores Chao; reveló que los estimadores Chao proporcionaron una
reducción del sesgo más temprana que los estimadores jackknife, y que la
corrección máxima es mayor y ocurre antes cuando la proporción de
especies raras es alta, lo cual es cierto para la Reserva Forestal Pasoh,
Malasia (Chiarucci et al. 2003 ). ; Gimaret Carpentier et al. 1998; He et al.
1996). Los bosques subtropicales y templados tienen especies menos raras
en comparación con los bosques hiperdiversos de los trópicos. Sospechamos
que estos estimadores pueden funcionar de manera diferente para los tipos
de bosque char
caracterizada por diferentes distribuciones de abundancia de especies (que
determinan las proporciones relativas de especies comunes y raras). Para
estudiar más a fondo el desempeño de varios estimadores de riqueza de
especies, los examinamos aquí con datos recopilados de una parcela de
20 ha en un bosque subtropical.
Por lo tanto, los objetivos de este artículo son: (1) comparar el
desempeño de los estimadores de curvas individuales de especie y los
estimadores no paramétricos en la extrapolación de la riqueza de especies;
(2) investigar la relación entre la intensidad de muestreo y los estimadores;
y (3) comparar los resultados con estudios anteriores.
materiales y métodos
Fuentes de datos y estructura de la comunidad
Nuestro sitio de estudio está ubicado en el área de la montaña Dinghushan
(112 30¢39¢¢–112 33¢41¢¢E, 23 09¢21¢¢–23 11¢30¢¢N) en la provincia
de Guangdong, China (Zhou et al. . 2006). Su ciudad más cercana es
ZhaoQing. El área de la montaña Dinghushan fue la primera reserva natural
que se estableció en China en 1956. Durante los últimos 50 años, ha
ganado gran importancia en la conservación de la biodiversidad y los
ecosistemas forestales.
El área total de la reserva es de 1155 ha, con una altitud que varía de 14 a
1000 m, la mayor parte cubierta por bosques tropicales subtropicales que
crecen sobre suelo rojo laterítico (Mo et al.
2008). La reserva tiene un clima monzónico subtropical del sur. Según los
registros de 50 años, la temperatura media anual del área es de 20,9 C,
con la temperatura media mensual más baja en enero (12,6 C) y la
temperatura media mensual más alta en julio (28,0 C). La precipitación
media anual es de 1.929 mm (temporada húmeda principalmente de abril a
septiembre), la evaporación media anual es de 1.115 mm y la humedad
relativa media es del 82%.
Establecimos una parcela permanente de 20 ha denominada parcela
Dinghushan (parcela DHS) en la Reserva Natural de Dinghushan (Fig. 1).
La parcela DHS (400 · 500 m) se dividió además en 500 subparcelas de 20
· 20 my luego en 8000 cuadrantes continuos de 5 · 5 m para el censo de
árboles. Realizamos el censo entre enero y octubre de 2005.
En el primer estudio de la parcela DHS, todos los árboles y arbustos
independientes de más de 1 cm de diámetro a la altura del pecho (DAP) se
midieron, se colocaron en un mapa de referencia y se identificaron por
especie (registramos 210 especies en ese entonces). Dado que la parcela
DHS se evaluó por completo, utilizamos este recuento de especies de 210
especies como el valor real de la riqueza de especies para la parcela DHS,
pero no para la comunidad. El rendimiento de todos los estimadores se
evaluó comparando sus estimaciones devueltas con esta riqueza de
especies "verdadera".
Estimadores de riqueza de especies
Número de especies observadas (Sollozos)
Sobs es el número de especies observadas; es un indicador directo y de
uso común para la riqueza de especies (SR).
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Fig. 1 Ubicación de la
parcela Dinghushan (parcela DHS)
en la Reserva de Biosfera de la
Montaña Dinghushan, sur de
China. a China, el asterisco cerca
de Guangzhou es la ubicación de la
montaña Dinghushan. b Montaña
Dinghushan con el rectángulo blanco
que indica la parcela permanente de
20 ha

300 a 300 b 300 C

250 250 250
200 200 200
150 150 150
100 100 100
50 50 50
0 0 0
0 20000 40000 60000 80000 0 20000 40000 60000 80000 0 20000 40000 60000 80000
300 d 300 mi 300 F

250 250 250

200 200 200
estimada
especies
Riqueza
de

150 150 150

100 100 100
50 50 50
0 0 0
0 20000 40000 60000 80000 0 20000 40000 60000 80000 0 20000 40000 60000 80000
300 gramo
300 h 300 i
250 250 250
200 200 200
150 150 150
100 100 100
50 50 50
0 0
0
0 20000 40000 60000 80000 0 20000 40000 60000 80000 0 20000 40000 60000 80000
Intensidad de muestreo (individuos)

Fig. 2 La relación entre la riqueza de especies estimada y la intensidad de la línea discontinua que representa el valor real de riqueza de especies en la
muestreo para los nueve estimadores (a Sobs, b Power, c Logistic, d Logarithm, parcela Dinghushan de 20 ha (parcela DHS)
e Jack1, f Jack2, g Boot, h Chao1, i Chao3),

Extrapolación de curvas especie-individuo
Las curvas de especie-individuo utilizan individuos como unidades
de muestra, y cada individuo se considera una muestra. Escribimos
nuestros programas de computadora en la plataforma R2.3.1, que
estaba disponible en R Foundation for Statistical Computing, Viena,
Austria (ISBN 3-900051-07-0, http://www.R-project.org). El número
total de individuos (T) en las parcelas DHS fue 71617. Para crear
nuestra gráfica de intensidad de muestreo (es decir, número de
individuos) versus riqueza de especies media (Sobs), calculamos un
series de intensidades de muestreo que van de 100 a 71.617
individuos aumentando en intervalos de 500, con un número de
intensidades de muestreo que asciende así a 144 (con intensidades
de muestreo que van de 100 a 71.600). En cada intensidad de
muestreo, tomamos muestras aleatorias de individuos en toda la
parcela DHS 100 veces, y luego, a partir de estas 100 muestras,
calculamos una media de sollozos hasta que tuvimos la parcela
completa de intensidad de muestreo versus media de sollozos (Fig.
2a).
Se ajustaron tres estimadores de curvas de acumulación de
especies a esta gráfica de datos:
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(1) Curva de potencia (Arrhenius 1921, 1923): utilizado para comenzar el proceso de ajuste para el siguiente superior
intensidad de muestreo.

S ¼ corona ð1Þ Estimadores no paramétricos

donde S es el número de especies encontradas para la intensidad de

El jackknife de primer orden (Jack1) y el de segundo orden
muestreo n (es decir, el número de individuos), con c
navaja (Jack2) (Burnham y Overton 1978, 1979;
yz siendo parámetros.
Colwell y Coddington 1994) se basaron en la presencia de ''especies
(2) Curva logística (Archibald 1949): únicas'', que se definen como especies
que sólo ocurren en una unidad de muestreo (Colwell y
Coddington 1994; Heltshe y Forrester 1983). Siguiendo a Brose y Martinez
(2004), utilizamos sus respectivos
B
S¼ formas basadas en la abundancia:
Z ð2Þ
Cþn
n1
donde S es el número de especies encontradas para la intensidad de Jack1 ¼ Sollozos þ r1 ð4Þ
norte

muestreo n, siendo B, C y Z los parámetros. 2

2n 3 ðn 2Þ
Jack2 ¼ Sollozos þ r1 r2 ð5Þ
(3) Curva logarítmica (Gleason 1922, 1925): norte
nðn 1Þ

donde Sobs es el número de especies observadas en la muestra,

S ¼ C þ Z lnðnÞ
donde S es el número de especies encontradas para la intensidad de
muestreo n, siendo C y Z los parámetros.
Hay dos tipos de modelos de curvas, los llamados modelos no
asintóticos y asintóticos (revisados brevemente en
Walter y Moore 2005). Modelos no asintóticos
ir hacia el infinito a medida que la intensidad de muestreo va hacia
infinito, por ejemplo, la potencia y la curva de logaritmo,
mientras que los modelos asintóticos se acercan a un límite superior (es decir,
n es la intensidad de muestreo (es decir, el número de individuos),
ð3Þ
r1 es el número de especies que ocurren en una sola muestra
(singleton), y r2 es el número de especies que se encuentran en
sólo dos muestras (doubleton).
El estimador Bootstrap (Boot) (Colwell y Coddington 1994; Efron
1979; Smith y van Belle 1984) es
en base a la distribución de frecuencias de las especies encontradas
en la muestra, es decir, la proporción de abundancias de cada
especies; usamos su forma basada en la abundancia:
sollozos

norte

la verdadera asíntota de riqueza de especies) como muestreo ð1 pjÞ ð6Þ

Bota ¼ Sollozos þX
la intensidad va hacia el infinito, por ejemplo, la curva Logística. j¼1
Usando modelos no asintóticos, solo hay una forma
para estimar la riqueza de especies, que es usar el valor estimado del donde Sobs es el número de especies observadas en el
modelo de curva para algún valor de muestra, y pj es la probabilidad de que la especie j ocurra en
intensidad de muestreo (en nuestro caso, el número total de la muestra, que es el número de individuos de la especie
particulares, es decir, 71.617 particulares). Sin embargo, con j dividido por n en nuestro cálculo.
modelos asintóticos, también se podría estimar la verdadera riqueza de Chao (1984) desarrolló un grupo de no paramétricos
especies calculando el valor de la asíntota estimadores que se diseñaron originalmente para un enfoque de muestreo
a medida que la intensidad de muestreo se acerca al infinito. En nuestro basado en individuos, teniendo en cuenta
caso, elegimos usar el método anterior para los tres singletons y doubletons. Las fórmulas son:
modelos de curvas 2
Chao1 ¼ Sollozos þ r 1=ð2r2Þ ð7Þ
Debido a que los modelos de curvas no se pueden ajustar de manera confiable con
r21 r1r2
solo unos pocos puntos de datos, usamos los primeros diez puntos
Chao3 ¼ Sollozos þ þ 2ðr2 þ 1Þ 2 ð8Þ
derivados de la intensidad de muestreo: gráfico de datos de Sobs (ver 2ðr2 þ 1Þ
Fig. 2a) obtenido de las diez intensidades de muestreo más pequeñas y
ajustado cada uno de los tres modelos de curva a la donde Sobs, r1 y r2 son como se definen arriba.
datos. Luego aumentamos la intensidad de muestreo en uno hasta que Para la estimación no paramétrica, usamos el 134
alcanzamos la máxima intensidad de muestreo (es decir, 144) puntos en la serie de intensidad de muestreo de 4.600 a
arrojando así 134 valores de riqueza de especies estimada 71.617 individuos con un intervalo de 500, aleatoriamente
(estimado a la máxima intensidad de muestreo de 71.617 muestreó cada intensidad de muestreo 100 veces, y luego
individuos, no infinito, ver arriba) para cada curva ajustada contó r1, r2 y Sobs para calcular el no paramétrico
modelo. Los datos se ajustaron con el método de mínimos cuadrados no estimadores.

lineales que, para cada intensidad de muestreo,

arrojaron valores para los dos o tres parámetros respectivos Medidas del rendimiento del estimador
de cada modelo de curva, que luego se utilizaron para calcular
Riqueza real estimada de especies. Parámetros determinados El desempeño de los nueve estimadores fue evaluado por
en la anterior, menor intensidad de muestreo fueron siempre el porcentaje de sobreestimaciones, el error medio escalado
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(SME), el error cuadrático medio escalado (SMSE) (Walther devolver el mismo valor, sin importar el muestreo
y Moore 2005) y el error estándar. intensidad.
El porcentaje de sobreestimaciones es una medida de sesgo Finalmente, calculamos el coeficiente ajustado de
2
que no tiene en cuenta la magnitud del sesgo, determinación (Ra ) para los tres estimadores de curva, como
sólo su dirección. Si este valor es cercano a 100 o 0%, el utilizado para el ajuste de la curva de abundancia de especies (Boecklen y
estimador está muy sesgado. Un estimador insesgado debe Gotelli 1984; Loehle 1990). Mide la bondad de
sobrestiman exactamente el 50% de las veces (Walther y adaptar. Este coeficiente se calculó como:
Moore 2005).
ðNs 1ÞRSS
Para medir la magnitud del sesgo, usamos la media R2a ¼1
error (YO): ðNs kÞTSS

ðSest StÞ donde RSS es la suma residual de cuadrados, TSS es la

YO ¼
St suma total de cuadrados, NS es el número de muestras
intensidades, y k es el número de parámetros en un
donde Sest es el valor estimado de la riqueza del conjunto modelo. Este coeficiente es más adecuado que el habitual.
Parcela de 20 ha y St es el verdadero valor de SR en la parcela coeficiente de determinación R2 en el sentido de que tiene en cuenta
(St = 210). El error medio escalado (SME) es entonces un los respectivos números de grados de libertad de
medida del sesgo medio para cada estimador, y se calculó utilizando el numerador y el denominador (He et al. 1996).
la siguiente ecuación (Walther y Moore
2005):

ns
ðSestj StÞ
Resultados
PYME ¼ X NsSt
j¼1
En la parcela DHS registramos un total de 71.617 individuos
donde NS es el número de intensidades de muestreo. pertenecientes a 210 especies, 119 géneros y 63 familias.
La precisión de cada estimador se evaluó utilizando Lauraceae y Euphorbiaceae fueron las dos familias más abundantes,
el error cuadrático medio escalado (SMSE), que se calculó utilizando con 21 y 20 especies, respectivamente. Uno de
la siguiente ecuación: la especie del sotobosque, Aidia canthioides, fue la más
ns
2 especie abundante con 5.996 individuos aunque su
ðSestj StÞ
=Ns el área basal era relativamente pequeña (0,2 m2 /ha). A diferencia de,
SMSE ¼ X St
j¼1 Castanopsis chinensis, era una especie de dosel moderadamente
abundante con 2.311 individuos pero con la
La precisión de cada estimador fue evaluada por área basal más alta (8,66 m2 /ha). En el otro extremo de
calcular el error estándar para todas las estimaciones devueltas por abundancia, 108 especies estuvieron representadas por menos de 20
cada estimador. Solo medidas de precisión individuos
caracterizar la variación de las estimaciones devueltas El desempeño de los nueve estimadores se muestra en
ellos mismos, sin consideración de sus parientes Tabla 1. Todos los estimadores se desempeñaron mejor que Sobs en
distancia al valor verdadero (Walther y Moore 2005). términos de sesgo (SME) y precisión (SMSE). Sobs, Lo gistic,
Por lo tanto, el estimador más preciso siempre sería Logarithm y Boot tuvieron un sesgo negativo general

Cuadro 1 Desempeño de diferentes estimadores para estimar la verdadera riqueza de especies a baja intensidad de muestreo = 0 a 33% de abundancia;
intensidad de muestreo media = 33 a 66% de abundancia; y alta intensidad de muestreo = 66 a 100% de abundancia; media = 0 a 100%
abundancia (100% igualando toda la parcela)

Medio Significar Estándar 2

Muestreo bajo Alto Porcentaje de Ra media
intensidad intensidad de muestreo intensidad de muestreo error sobre estimaciones

PYME (%) PYME (%) PYME (%) PYME (%) PYME (%) PYME (%) PYME (%) PYME (%)

–
Sollozos 22.268 5.481 Potencia 8.171 0.725 5.773 2.203 0.067 2.571 10.880 2.091 20.069
17.047 3.407 Logística 2.419
0.123 Logaritmo 0.354 0.661 0.005 0.069 0.504 0.003 8.464 1.277 15.911 0 100.00 0.985
3.643 0.182 Jack1Jack2
7.5510.468
1.077 0.750 0.006 5.079 0.412 0.002 1.195 0.044 3.704 00 0.997
0.646 Bota 15.440 2.855 Chao1 0.438 10.962 11.366 1.358 1.602 0.063 4.158 0.992
6.888 1.208 Chao3 7.463 1.666 2.029 0.144 18.847 3.749 3.939 2.965 0.958 19.626 59.722 –

4.652 0.772 4.198

0.678 0.187 13.76812.992
2.318 9.780 2.020 21.644 73.611 –

2.038 4.510 1.062 19.510 36.111 –

3.844 1.433 23.669 58.333 –

3.242 1.320 23.040 55.556 –

Se utilizan las siguientes medidas de rendimiento: medidas de sesgo (error medio escalado de SME; porcentaje de sobreestimaciones); precisión (SMSE
2
error cuadrático medio escalado); y precisión (error estándar). Real academia de bellas artes = coeficiente de determinación ajustado (ver texto para más detalles)
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siendo el porcentaje de sobreestimaciones inferior al 50%. Los El porcentaje de sobreestimaciones es una medida de sesgo
otros cinco estimadores (Power, Chao1, Chao3, Jack1 y Jack2) comparativamente tosca, ya que no tiene en cuenta la magnitud
tenían un sesgo positivo general con un porcentaje de de las subestimaciones o las sobreestimaciones. Sin embargo,
sobreestimaciones superior al 50 %. Logistic tuvo el valor es informativo notar que Sobs, Logistic y Logarithm siempre
absoluto más pequeño de SME de todos los estimadores, arrojaron una riqueza de especies estimada por debajo de la
seguido por Logarithm, Jack1, Chao3, Chao1, Boot, Power, riqueza de especies real, mientras que Power siempre arrojó una
Jack2 y Sobs. riqueza de especies estimada por encima de la riqueza de especies real.
La logística también tuvo la precisión más alta (valor SMSE ness.
más pequeño), seguida de Logarithm, Jack1, Boot, Power, Las relaciones entre la SR estimada y la intensidad de
Chao3, Chao1, Jack2 y Sobs. Por lo tanto, los estimadores no muestreo se muestran en la Fig. 2. Estas cifras confirman
paramétricos Chao3, Chao1 y Jack2 fueron notoriamente gráficamente los resultados presentados anteriormente. Por
inexactos, siendo Jack2 también el más sesgado (sin tener en ejemplo, es inmediatamente evidente que Sobs, Logistic y
cuenta a Sobs , que naturalmente funciona mal, véase Walther y Logarithm subestimaron consistentemente el SR, mientras que
Moore 2005). Power sobreestimó consistentemente el SR en todas las
Debido al comportamiento distintivo de cada estimador a intensidades de muestreo. Además, su precisión aumentó
medida que aumenta la intensidad de muestreo, estas secuencias constantemente con la intensidad del muestreo hasta que
no se cumplen necesariamente para intensidades de muestreo básicamente se fusionaron con la verdadera asíntota de riqueza
bajas, medias y altas. Por ejemplo, para una intensidad de de especies. La curva logística se volvió plana antes que la curva
muestreo baja, todos los estimadores excepto Power tuvieron un logarítmica, mientras que las curvas Sobs y Power permanecieron
sesgo negativo, con el valor absoluto más pequeño de SME curvilíneas, por lo que arrojaron estimaciones sesgadas de SR a
asociado con Jack1, seguido de Logistic, Logarithm, Chao1, una intensidad de muestreo baja y media. Jack1, Jack2, Boot,
Chao3, Jack1, Boot, Power y Sobs. Para intensidad de muestreo Chao1 y Chao3 subestimaron el valor real de SR con una
media, esta secuencia cambia a Logistic, Logarithm, Boot, intensidad de muestreo baja y lo sobreestimaron con una
Chao3, Chao1, Jack1, Power, Sobs y Jack2 (con sesgo negativo intensidad de muestreo media a alta. Sus valores fluctuaron
restringido a cuatro estimadores), y para intensidad de muestreo considerablemente de una intensidad de muestreo a la siguiente,
alta, cambia nuevamente a Logarithm, Lo gistic, Sobs, Power, lo que explica los errores estándar mucho mayores (Tabla 1).
Boot, Jack1, Chao3, Chao1 y Jack2 (con sesgo negativo ahora Logistic y Logarithm tuvieron errores estándar mucho más
restringido a solo tres estimadores). pequeños que todos los demás estimadores (seguidos a cierta
distancia por Power, Boot, Jack1, Sobs, Jack2, Chao3 y Chao1),
Asimismo, cuando consideramos la precisión de los lo que demuestra que eran mucho más precisos que los otros
estimadores, las secuencias cambian de Logistic, Logarithm, estimadores para diferentes intensidades de muestreo. .
Jack2, Jack1, Chao1, Chao3, Boot, Power y Sobs para baja Los estimadores de curva de potencia, logística y logaritmo
intensidad de muestreo a Logistic, Logarithm, Boot, Power, se ajustaron bien a los datos de la gráfica DHS (Fig. 3). Las
Jack1, Chao3, Sobs, Chao1 y Jack2 para una intensidad de ecuaciones ajustadas fueron S = 23,65N0,1978 para el modelo
muestreo media y Logarithm, Logistic, Sobs, Power, Boot, Jack1, de potencia, S = 6,044/(0,2058 + N0,429) para el modelo logístico
Chao3, Chao1 y Jack2 para una intensidad de muestreo alta. y S = 91,41 + 26,82 log(N) para el modelo de ritmo Loga. Según
2
el valor de Ra la Logística ,

Fig. 3 Curvas de especie-individuo un 250 segundo 250

del diagrama de Dinghushan

(diagrama DHS) ajustadas por el 200 200
estimador de a Potencia, b Logístico
y c Logaritmo, respectivamente. Los 150 150
puntos rellenos representan el especies
número
de
especies
número
de

100 100
número observado de especies
(Sobs) a la respectiva intensidad de
50 50
muestreo, y la línea negra representa
los valores teóricos de ajuste 0
0
0 20000 40000 60000 80000 0 20000 40000 60000 80000
intensidad de muestreo intensidad de muestreo

c 250

200

150
especies
número
de

100

50

0
0 20000 40000 60000 80000
intensidad de muestreo
Machine Translated by Google
El modelo ajustó mejor que el Logaritmo y la Potencia del modelo
modelo. el Ra 2 Logístico fue 0,999, seguido de 0,994 en el
modelo Logaritmo, 0,974 en el modelo Potencia.
Discusión
Varios estudios previos sobre la estimación de la riqueza de
especies de las comunidades de plantas se basaron en conjuntos
de datos recopilados de solo una fracción limitada del área total
cubierta por la comunidad de plantas (Chazdon et al. 1998;
Chiarucci et al. 2003; Keating y Quinn 1998). Una ventaja del
presente estudio fue que teníamos un conjunto completo de datos
de un área relativamente grande de 20 ha que contenía más de 70
000 individuos, lo que nos permitió estudiar el desempeño de
nueve estimadores a diferentes intensidades de muestreo (o
esfuerzo de muestreo creciente). Por lo tanto, podríamos mostrar
que diferentes estimadores funcionan de manera muy diferente
para diferentes intensidades de muestreo, y que una medida de
rendimiento general (es decir, promediada sobre todas las
intensidades de muestreo) puede ocultar mucha complejidad en el
comportamiento de cada estimador. Por lo tanto, la información
importante sobre el comportamiento del estimador se transmite
mediante gráficos como se muestra en la Fig. 2 y se resume para
diferentes intensidades de muestreo utilizando varias medidas de rendimiento (Tabla .1).
Teniendo en cuenta todas nuestras medidas de rendimiento
de sesgo, exactitud y precisión, es inmediatamente evidente que
para este conjunto de datos en particular, Logística y Logaritmo
superan con creces a todos los demás estimadores, mientras que,
como se esperaba, Sobs es el peor estimador (excepto a
intensidades de muestreo muy altas cuando básicamente todas
las especies ya habían sido descubiertas), apoyando aún más la
idea de que el uso de casi cualquier estimador es preferible al
simple conteo de especies (Walther y Moore 2005). El muy buen
desempeño de estos dos estimadores de curvas es un tanto
sorprendente, ya que los estimadores de curvas generalmente
funcionan peor que la mayoría de los estimadores no paramétricos, hiperdiversas a gran escala para fortalecer el caso del buen
con algunas excepciones notables (Walther y Moore 2005).
Otro aspecto interesante a tener en cuenta es que los
estimadores de curva subestiman o sobrestiman consistentemente
la verdadera riqueza de especies, y su precisión aumenta
constantemente a medida que aumenta la intensidad del muestreo, intensidad de muestreo y la sobrestiman a alta intensidad de
lo que es marcadamente diferente al comportamiento de los
estimadores no paramétricos que (1) no están sesgados
consistentemente pero generalmente tienen un sesgo negativo a
una intensidad de muestreo baja y un sesgo positivo a una
intensidad de muestreo alta y (2) no se vuelven más precisos de
manera constante a medida que aumenta la intensidad de
muestreo, lo cual es una característica bastante indeseable (Fig.
2). También es evidente que los estimadores de curvas son mucho
más precisos que los estimadores no paramétricos (Tabla 1), y
esta falta de precisión a alta intensidad de muestreo es
especialmente decepcionante para los estimadores no paramétricos (Fig.
Otro aspecto importante de este estudio es que podemos
observar en detalle cómo se desempeñan los estimadores a
diferentes intensidades de muestreo y cuánto influye la intensidad
de muestreo en el desempeño de los estimadores entre sí. Por
ejemplo, Jack2 es el menos sesgado y el tercero
99
el estimador más preciso para una intensidad de muestreo baja,
pero al aumentar la intensidad de muestreo aumenta rápidamente
sus valores devueltos hasta tal punto que se convierte en el peor
estimador general con la excepción de Sobs (Tabla 1). Lo contrario
es cierto para Power, que es el peor estimador para intensidades
de muestreo bajas con la excepción de Sobs , pero aumenta su
rendimiento con una intensidad de muestreo creciente porque, al
igual que Sobs, finalmente se fusiona con la verdadera asíntota de
riqueza de especies (Cuadro 1).
Para la mayoría de los propósitos prácticos, un buen desempeño
en intensidades de muestreo bajas y medias es más importante
que en intensidades de muestreo altas, porque una vez que Sobs
se acerca a la verdadera riqueza de especies, ya no hay necesidad
de usar estimadores (Walther y Morand 1998). Por lo tanto, es
extremadamente importante distinguir diferentes intensidades de
muestreo en los estudios de rendimiento del estimador (p. ej.,
Walther y Morand 1998, Walther y Martin 2001 y este estudio).
Hasta donde sabemos, este es el primer estudio del rendimiento
del estimador que utiliza datos reales de un diagrama de bosque
subtropical a gran escala. Para tales conjuntos de datos a gran
escala, los estimadores de curva pueden ser preferibles a los
estimadores no paramétricos, pero dado el mejor rendimiento
habitual de los estimadores no paramétricos (Walther y Moore
2005), queda por demostrar si el resultado del presente estudio es
una excepción o la regla para conjuntos de datos a gran escala o
conjuntos de datos derivados de comunidades hiperdiversas como
este bosque subtropical. Tales comunidades pueden mostrar
distribuciones de abundancia de especies completamente diferentes
a las comunidades de baja diversidad o de pequeña escala, que
se han utilizado con más frecuencia para este tipo de estudios
comparativos (Walther y Moore 2005). Por esta razón, los estudios
de rendimiento comparativo idealmente deberían combinar
conjuntos de datos reales y simulados (p. ej., Walther y Morand
1998). Por lo tanto, los estudios futuros pueden tratar de simular
las distribuciones de abundancia de especies que generalmente
se encuentran en comunidades tropicales y subtropicales
desempeño de estos estimadores de curvas para varias
comunidades biológicas.
Además, este estudio demostró que los estimadores no
paramétricos subestiman la verdadera riqueza de especies a baja
muestreo. Esta observación es consistente con una sugerencia
previa de que los estimadores no paramétricos probablemente no
sean tan útiles para predecir la riqueza de especies de regiones a
gran escala (Smith y van Belle 1984). Nuestros resultados sugieren
que ciertos estimadores de curvas pueden ser mejores estimadores
para comunidades de gran escala.
En apoyo adicional de este argumento, Gimaret Carpentier et
al. (1998) probaron estimadores no paramétricos mediante el
muestreo de grupos de un número fijo de individuos en la Reserva
2). de Pasoh, Malasia, donde encontraron que Jack1 y Jack2
Forestal
sobreestimaron la verdadera riqueza de especies una vez que el
tamaño de las muestras superó los 4500 individuos, y Chao1 y
Chao2 una vez que la intensidad del muestreo superó los 6700
individuos. En nuestro estudio, los cinco estimadores no
paramétricos utilizados en este estudio sobreestimaron la riqueza de especies
Machine Translated by Google
100

a una intensidad de muestreo aún mayor que las reportadas Burnham KP, Overton WS (1978) Estimación del tamaño de una población cerrada
cuando las probabilidades de captura varían entre animales.
para Pasoh. Por ejemplo, el umbral de sobreestimación fue de Biometrika 65:623–633
16ÿ100, 17ÿ100, 21ÿ100 y 33ÿ600 individuos para Jack2, Chao1, Burnham KP, Overton WS (1979) Estimación sólida del tamaño de la población
Chao3 y Jack1, respectivamente. cuando las probabilidades de captura varían entre los animales.
Sin embargo, todo este argumento puede dar la vuelta, ya Ecología 60:927–936
que se puede argumentar que los estimadores no paramétricos Chao A (1984) Estimación no paramétrica del número de clases en una población.
Scand Stat Theory Appl 11:265–270 Chao A (1987) Estimación del tamaño de
están diseñados para estimar la verdadera riqueza de especies
la población para datos de captura-recaptura con capturabilidad desigual. Biometrics
de toda la comunidad, no solo la comunidad que se encuentra 43:783–791 Chazdon RL, Colwell RK, Denslow JS, Guariguata MR (1998)
en la parcela. Por lo tanto, las estimaciones devueltas por los
estimadores no paramétricos pueden reflejar la verdadera Métodos estadísticos para estimar la riqueza de especies de regeneración
leñosa en bosques húmedos primarios y secundarios del noreste de Costa Rica.
riqueza de especies de todo el bosque, incluidas todas aquellas
En: Dallmeier F, Comiskey JA (eds) Investigación, monitoreo y modelado de la
especies fuera de la parcela muestreada. Por lo tanto, definir biodiversidad forestal: antecedentes conceptuales y estudios de casos del Viejo
cuál es la verdadera riqueza de especies tiene, por supuesto, Mundo. Parthenon Publishing Group, Carnforth, pp 285–309 Chiarucci A, Enright
una gran influencia en las medidas de desempeño de sesgo y NJ, Perry GLW, Miller BP, Lamont BB (2003) Desempeño de estimadores de
precisión (pero no precisión, ver Walther y Moore 2005). Walther riqueza de especies no paramétricos en una comunidad de plantas de alta diversidad.
Divers Distrib 9:283–295 Colwell RK, Coddington JA (1994) Estimación de la
y Moore (2005) hicieron algunas sugerencias sobre cómo biodiversidad terrestre a través de la extrapolación. Philos Trans R Soc Lond B
establecer de manera confiable la verdadera riqueza de especies, Biol Sci 345:101–118
pero este problema debe abordarse con urgencia de una manera
estadística y práctica más rigurosa. Sin embargo, en nuestro
Condit R, Hubbell SP, Lafrankie JV, Sukumar R, Manokaran N, Foster RB, Ashton
caso particular, expandirse más allá de las 20 ha habría
PS (1996) Relaciones especie-área y especie-individuo para árboles tropicales:
significado incluir bosques perturbados, cambiando así la una comparación de tres parcelas de 50 ha. J Ecol 84:549–562 de Candolle A
comunidad objetivo a ser muestreada. (1855) Ge´ographie botanique raisonne´e: ou. Expo sion des faits principaux et
En resumen, aunque los nueve estimadores tenían algunas des lois concernant la distribution ge´ographique des plantes de l'epoque actuelle.
Masson, Paris Efron B (1979) Métodos Bootstrap: otra mirada a la navaja.
deficiencias, para este conjunto de datos en particular y esta
verdadera riqueza de especies en particular, dos estimadores
de curva, a saber, Logístico y Logaritmo, superaron con creces Ann Stat 7:1–26
a todos los demás estimadores y, por lo tanto, deben Efron B, Thisted R (1976) Estimación del número de especies invisibles: ¿cuántas
palabras sabía Shakespeare? Biometrika 63:435–447
considerarse seriamente en futuros estudios de rendimiento
comparativo. de estimadores de riqueza de especies, que Evans FC, Clark PJ, Brand RH (1955) Estimación del número de especies presentes
siempre deben considerar cuidadosamente las diferentes en un área determinada. Ecología 36:342–343 Gimaret-Carpentier C, Pelissier
intensidades de muestreo y la determinación de la "verdadera" riqueza de especies.
R, Pascal JP, Houllier F (1998)
Estrategias de muestreo para la evaluación de la diversidad de especies
Agradecimientos Los autores agradecen a la Red de Monitoreo de la Biodiversidad arbóreas. J Veg Sci 9:161–172 Gleason HA (1922) Sobre la relación entre
Forestal de China, el Proyecto de Innovación del Conocimiento de la Academia de especies y área.
Ciencias de China (KZCX2-YW-430) y el Programa Nacional de Investigación y Ecología 3:158–162
Desarrollo de Tecnología Clave (2008BAC39B02) por el apoyo financiero de este Gleason HA (1925) Especie y área. Ecología 6: 66–74 Grassle JF,
trabajo de investigación. El Comité de Biodiversidad y la Oficina de Ciencia y Maciolek NJ (1992) Riqueza de especies de aguas profundas: estimaciones de
Tecnología para Recursos y Medio Ambiente de la Academia de Ciencias de China diversidad regional y local a partir de muestras cuantitativas de fondo.
Am Nat 139:313–341
facilitaron el establecimiento de la parcela mediante asistencia financiera.
He FL, Legendre P, LaFrankie JV (1996) Patrón espacial de diversidad en un bosque
Los autores también agradecen la ayuda de varios colegas y ayudantes contratados tropical lluvioso en Malasia. J Biogeogr 23:57–74
que ayudaron en la recopilación de datos de campo y la identificación de especies.
El Dr. Xinsheng Hu, el profesor Shenglei Fu y dos árbitros anónimos revisaron este Heltshe JF, Forrester NE (1983) Estimación de la riqueza de especies usando
estudio e hicieron valiosas sugerencias. El profesor Fangliang He de la Universidad el procedimiento de navaja. Biometría 39:1–11
de Alberta, el profesor Yifang Sun de la Universidad TunHai, el Dr. Richard Condit Hubbell SP, Foster RB (1983) Diversidad de árboles de dosel en un bosque
de CTFS y el Dr. Pierre Legendre de la Universidad de Montreal ayudaron con la neotropical e implicaciones para la conservación. Blackwell, Oxford
capacitación en análisis de datos.
Jaccard P (1902) Lois de distribution florale dans la zone alpine.
Bull Soc Vaudoise Sci Nat 38: 69–130
Jaccard P (1908) Nouvelles recherches sur la distribution florale.
Bull Soc Vaudoise Sci Nat 44:223–270 Keating
Referencias KA, Quinn JF (1998) Estimación de la riqueza de especies: revisión del modelo
Michaelis-Menten. Oikos 81:411–416 Kilburn PD (1966) Análisis de la relación
Archibald EEA (1949) El carácter específico de las comunidades de plantas: II un especie-área. Ecología
enfoque cuantitativo. J Ecol 37:274–288 Arrhenius O (1921) Especie y área. J 47:831–843
Ecol 9:95–99 Arrhenius O (1923) Investigaciones estadísticas en la constitución de Loehle C (1990) Tratamiento estadístico adecuado de los datos de especies y áreas.
Oikos 57:143–145 Mo
asociaciones de plantas Ecología 4:68–73 J, Zhang W, Zhu W, Gundersen P, Fang Y, Li D, Wang HI (2008) La adición de
Baltana´s A (1992) Sobre el uso de algunos métodos para la estimación de la riqueza nitrógeno reduce la respiración del suelo en un bosque tropical maduro en el sur
de especies. Oikos 65:484–492 de China. Glob Chang Biol 14:403–412 Norris JLIII, Pollock KH (1996) MLE no
Boecklen WJ, Gotelli NJ (1984) Teoría biogeográfica de islas y práctica de paramétrico bajo dos modelos cerrados de captura-recaptura con heterogeneidad.
conservación: ¿relaciones entre especies y áreas o entre áreas engañosas? Biometría 52:639–649
Biol Conserv 29:63–80 Brose U, Martinez DN (2004) Estimación de la riqueza
de especies Palmer MW (1990) La estimación de la riqueza de especies por extrapolación.
con movilidad variable. Oikos 105:292–300 Ecología 71:1195–1198
Machine Translated by Google
Palmer MW (1991) Estimación de la riqueza de especies: reconsideración de la
navaja de segundo orden. Ecology 72:1512–1513 Palmer MW (1995) ¿Cómo
se deben contar las especies? Área nacional J
15:124–135
Palmer MW, Earls PG, Hoagland BW, White PS, Wohlgemuth T (2002) Herramientas
cuantitativas para perfeccionar las listas de especies. Métricas ambientales
13:121–137
Rey-Benayas JM, Scheiner SM (2002) Diversidad vegetal, biogeografía y medio
ambiente en Iberia: patrones y posibles factores causales. J Veg Sci 13:245–
258 Skov F, Lawesson JE (2000) Estimación de la riqueza de especies de
plantas a partir de parcelas ubicadas sistemáticamente en un ecosistema forestal
manejado.
Norte J Bot 20: 477–483
Smith EP, van Belle G (1984) Estimación no paramétrica de especies
riqueza. Biometría 40:119–129
Ugland KI, Gray JS, Ellingsen KE (2003) La curva de acumulación de especies y
la estimación de la riqueza de especies. J Anim Ecol 72: 888–897
101
Walther BA, Martin JL (2001) Estimación de la riqueza de especies de las
comunidades de aves: ¿cómo controlar el esfuerzo de muestreo? Ibis 143:413–
419
Walther BA, Moore JL (2005) Los conceptos de sesgo, precisión y exactitud, y su
uso para probar el desempeño de los estimadores de riqueza de especies, con
una revisión de la literatura sobre el desempeño del estimador. Ecografía 28:
815–829
Walther BA, Morand S (1998) Rendimiento comparativo de los métodos de
estimación de la riqueza de especies. Parasitology 116(Pt 4):395–405 Zelmer
DA, Esch GW (1999) Estimación robusta de la riqueza de la comunidad de
componentes de parásitos. J Parasitol 85:592–594 Zhou G, Liu S, Li Z, Zhang
D, Tang X, Zhou C, Yan J, Mo J (2006) Los bosques primarios pueden acumular
carbono en los suelos. Ciencia 314:1417