2014 Volumen 6, No 11.

Revista Científica de la Universidad Autónoma de Coahuila

Biodegradación Anaerobia de Hidrocarburos Aromáticos Contaminantes del

Medio Ambiente y Alimentos

Anerobic Biodegradation of Aromatic Hydrocarbon Pollutants of the Environment

and Food
Sandra Luz Villarreal Morales1, Nagamani Balagurusamy2, Raúl Rodríguez Herrera1, Cristóbal Noé
Aguilar González1, Jesús Antonio Morlett Chávez1*.
1
Departamento de Investigación en Alimentos, Facultad de Ciencias Químicas, Universidad Autónoma de Coahuila, Unidad Saltillo. Blvd. V.
Carranza y J. Cárdenas V., Saltillo, Coahuila.
2
Escuela de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Coahuila, Unidad Torreón.
*Correo electrónico: morlett17@gmail.com

Resumen

La biotecnología moderna se centra en el empleo de microorganismos de tipo silvestre o modificados y sus productos que son
benéficos para el medio ambiente y la sociedad. Una de esas aplicaciones es el empleo de microorganismos en la remoción de
hidrocarburos aromáticos (HA). Los HA están presentes en sitios contaminados que perjudican cultivos agrícolas. Además, este
tipo de compuestos pueden formarse durante el procesamiento y cocción de los alimentos.
Actualmente, estudios con cultivos puros de microorganismos anaerobios han mostrado la capacidad de estos para remover
hidrocarburos monoaromáticos (HMA) y poliaromáticos (HPA). Además, estos estudios han permitido describir genes y enzimas
implicadas en la degradación de los HPA y HMA. Algunas de esas enzimas son bencil succinato sintetasa, benzoil CoA ligasa y
benzoil CoA reductasa, las cuales participan en la activación y reducción del anillo aromático, respectivamente. Asimismo, se ha
observado la presencia de genes homólogos entre los diferentes microorganismos relacionados con la biodegradación anaerobia.
Sin embargo, existen compuestos que resisten al ataque de los microorganismos y sus enzimas. En este documento se recopiló
información sobre los microorganismos que intervienen en la degradación de compuestos aromáticos, condiciones anaerobias de
biodegradación, así como los principales genes que codifican para las enzimas más representativas que intervienen en la
degradación anaerobia de estos compuestos.
Palabras clave: Hidrocarburos Aromáticos, Bacterias Sulfato Reductoras, Biodegradación Anaerobia, Genes y Enzimas.

Abstract

The modern biotechnology focuses on the use of wild type or modified microorganisms and their products that are beneficial to the
environment and society. One of these applications is the use of the microorganisms in in the removal of aromatic hydrocarbons
(HA). The HA are present in contaminated sites that harm crops. Addition these compounds may be formed during processing and
cooking food.
Currently, studies using pure cultures of anaerobic microorganisms have shown the ability of theses, to remove monoaromatic
hydrocarbons (HMA) and polyaromatics (HPA). Also, these studies have allowed describe genes and enzymes involved in the
degradation of the HMA and HPA. Some of these enzymes are benzyl succinate synthetase, benzoyl CoA ligase and benzoyl CoA
reductasa, which participate in the activation and reduction of aromatic ring respectively. Also, it has been observed the presence
of homologous genes between different microorganisms associated with anaerobic biodegradation. However, there are compounds
that resist the attack of microorganisms and their enzymes. In this paper we collected information on the microorganisms involved
in the degradation of aromatic compounds biodegradation under anaerobic conditions, and the main genes coding for enzymes
most representative involved in the anaerobic degradation of these compounds.
Keywords: Aromatic Hydrocarbons, Sulfate Reducing Bacteria, Anaerobic Biodegradation, Genes and Enzymes.

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INTRODUCCIÓN
Contaminación con hidrocarburos poliaromáticos y fluoranteno, fenantreno y pireno (EFSA, 2008). Además, se
monoaromáticos
Los HMA se encuentran como contaminantes en agua y
tierra debido a los accidentes ambientales, como los
derrames de gasolina o diesel (Becerril-Caudillo y col.,
2008; Morlett-Chávez y col., 2008a). Mientras que, los HPA
se forman durante la combustión incompleta de materia
orgánica, derrames petroleros y durante la combustión de
gasolina o diésel (Cuadro 1) (Becerril Caudillo y col., 2008;
Morlett y col., 2008b). Por otro lado, algunos alimentos
como vegetales, frutas y cereales cultivados en suelos y
ambientes contaminados presentan pequeñas cantidades de
HPA (Agudo, 2010; Rubio-Armendariz y col., 2006) y los
pescados y mariscos (Alomirah y col., 2011). Además,
durante el procesado de alimentos como el secado, cocción,
ahumado o la preparación de alimentos como el asado o la
fritura, se forman este tipo de compuestos (Alomirah y col.,
2011; Ferrares y col., 2008).
Los mecanismos de formación de los HPA, durante los
procesos de asado y ahumado de alimentos, incluyen: a)
pirolisis de la materia orgánica a temperaturas mayor a 200
°C, b) contacto directo de gotas de lípidos en la fuente de
calor y c) combustión incompleta del carbón, el tiempo de
asado a la parilla, contenido de grasa en el alimento y el uso
de salsas de marinado (Alomirah y col., 2011). Cabe señalar,
que los HPA de 2-3 anillos son más volátiles que los de 5
anillos, por lo que éstos se han detectado principalmente en
alimentos asados o a la parilla (Ferrares y col., 2008). Al
respecto, Dost y col., (2012) determinaron la presencia de
HPA en aceites comestibles derivados de maíz, girasol y
oliva, y en alimentos crudos y asados, como carne de res y
truchas. Se encontró que el aceite de maíz presenta 10 veces
más el valor permitido de fluorantreno. Mientras que en los
alimentos crudos se encontró la presencia de fluoreno,
fenantreno y antraceno a bajas concentraciones; posterior al
asado, estos alimentos incrementaron 2 o 3 veces la
presencia de estos compuestos; mientras que el fluorantreno
y pireno se detectaron sólo después del asado (Cuadro 2).
Por otro lado, algunas agencias han resaltado el potencial
tóxico de los HPA, incluso han señalado a este tipo de
compuestos como cancerígeno y teratogénicos (EFSA,
2008). Dentro de los principales HPA carcinógenos y
genotóxicos se encuentran: benzo [a] antraceno, criseno,
benzo [b] fluoranteno, benzo [k] fluoranteno, benzo [a]
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pireno, indeno [1,2,3-cd] pireno, dibenzo [a, h] antraceno y
el benzo [ghi] perileno, también se han añadido el antraceno,
sabe que dichos compuestos pueden permanecer en los
ecosistemas por largo tiempo lo cual, también representa
efectos negativos para la salud de seres humanos y animales
(EFSA 2008). Hasta este punto hemos descrito como los
HMA y HPA están presentes en múltiples ecosistemas,
incluso en los alimentos. Por tal motivo, algunos
investigadores han centrado su atención en la remoción de
estos compuestos de sitios contaminados, para tal efecto, se
están empleando microorganismos especializados capaces de
biodegradar hidrocarburos. La biodegradación de HA se
lleva a cabo bajo condiciones aerobias y anaerobias, sin
embargo, las condiciones anaerobias son preferidas debido a
las condiciones anóxicas que prevalecen en los sedimentos y
aguas contaminadas (Lu y col., 2011).
Biodegradación anaerobia
La biodegradación anaerobia es un proceso alternativo y
efectivo para el tratamiento de diferentes residuos orgánicos,
incluyendo los HPA. Este proceso se lleva a cabo
específicamente por consorcios bacterianos formados por
bacterias fermentativas (acidogénicas y acetogénicas),
sulfato reductoras (BSR), desnitrificantes y metanogénicas,
(Morlett y col., 2008b; Foght, 2008; Annweiler y col., 2002;
Heider y Fuchs, 1997; Harwood y Gibson, 1997). En el
Cuadro 3 se observan la eficiencia alcanzada por diferentes
consorcios microbianos capaces de degradar hidrocarburos
bajo condiciones anaerobias.
En estudios previos, Musat y col., (2009); Selesi y col.,
(2010) y Mathava y col., (2011) reportaron la
biodegradación del naftaleno, 2-metilnaftaleno y fluoreno
mediada por bacterias sulfato reductoras. Además, a partir de
diferentes consorcios especializados se han aislado e
identificado bacterias sulfato reductoras presentes en los
mismos, como Desulfosporosinus meridiei (Robertson y col.,
2001) y Desulfovibrio carbonoliphilus (Allen y col., 2008).
Recientemente, Guan y col. (2012) aislaron, a partir de
sedimentos contaminados con petróleo, bacterias
identificadas como Desulfotomaculum sp.,
Desulfomicrobium sp., Desulfobacter sp. y Desulfobulbus sp
(Cuadro 4). A su vez, las enzimas implicadas en las rutas
metabólicas asociadas a la reducción del anillo aromático
han sido identificadas. El siguiente apartado será dedicado a
las enzimas catabólicas relacionadas a la biodegradación
anaerobia de los HA.
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Cuadro 3. Biodegradación anaerobia de hidrocarburos aromáticos por consorcios bacterianos y eficiencia alcanzada

Rutas metabólicas 3. Hidroxilación de un sustituyente alquilo a través de

La biodegradación anaerobia de HA es un proceso que
implica varios pasos, el cual empieza con la activación
inicial. Esta activación se lleva a cabo mediante algunas de
las siguientes reacciones (Fogth, 2008):
1. Adición de fumarato al compuesto aromático,
mediante enzimas para producir un aromático
sustituido con succinatos.
2. Metilación de los compuestos aromáticos.
una deshidrogenasa en el compuesto aromático.
4. Carboxilación directa del compuesto aromático, que
puede representar en realidad una combinación de
la metilación seguida de una hidroxilación.
Después de la activación inicial de los HMA y HPA son
reducidos, mediante dos vías: a) vía del fumarato y b) vía del
Benzoil CoA (Morlett y col., 2008b; Foght, 2008; Selesi y
col., 2010).

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Cuadro 4. Microorganismos aislados a partir de diferentes consorcios y sitios contaminados con HPA y HMA en presencia de
diferentes aceptores de electrones.
*No determinados
A. Vía del Fumarato
Después de la activación de los compuestos aromáticos
como alquil monoaromáticos (Biegert y col., 1996), HPA
(Annweiler y col., 2001) y aromáticos no sustituidos
(Safinowski y col., 2006a; Ulrich y col., 2005), por acción de
la enzima benzoil succinato sintetasa (Bss) se forma el
intermedio central con fumarato como radical (Foght, 2008).
Sin embargo, en el caso de la degradación del naftaleno, son
necesarias tres diferentes reacciones de activación del
compuesto como carboxilación (Zhang y Young, 1997), una
metilación (Foght, 2008) y la adición de fumarato
(Safinowski y Meckenstock, 2006b).
B. Vía Benzoil CoA
Una vez que han sido activado los hidrocarburos aromáticos
por medio de las enzimas benzoil CoA ligasa (BclL) y
benzoil CoA reductasa (BclR), estos compuestos son
convertidos en alguno de los productos intermedios centrales
del catabolismo. Estos productos intermedios centrales son el
benzoato o benzoil CoA, hidroxihidroquinona, floroglucinol
y resorcinol, como se aprecia en la Figura 1 (Carmona y col.,
2009). Asimismo, estos productos pueden sufrir una reacción
de β oxidación o degradar el Benzoil CoA a través de un par
de vías conocidas como pimílica y adípica. Posterior a esto
se formará acetil CoA, ácidos grasos y pimelil CoA, que
serán convertidos a CO2, H2 y CH4 (Heider y Fuchs, 1997;
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Harwood y Gibson, 1997; Fuchs, 2008; Carmona y col.,
2009).
A pesar de conocer la rutas metabólicas que se llevan a cabo
bajo condiciones anaerobias y las enzimas que participan en
ésta, se han propuesto nuevas reacciones enzimáticas
relacionadas con la reducción anaerobia del anillo aromático
(Fuchs, 2008).
Genes y enzimas
Con el fin de soportar la propuesta anterior Wischgoll y col.,
(2005), analizaron la expresión de genes en Geobacter
metallireducens inducida con benzoato, estos autores
reportaron la expresión de genes bss homólogos a los genes
de Thauera aromatica. Sin embargo, no se observó la
expresión de los genes relacionados con la reducción del
anillo aromático (benzoil coA reductasa/ ligasa).
Anteriormente, se había reportado la presencia de genes
homólogos en diferentes bacterias. Por ejemplo, los genes
badDEFG de Rhodopseudomonas palustris que codifican
para la proteína BclR y el gen badA para la enzima BclL; son
homólogos a los genes que presenta T. aromatica
identificados como bcrCBD para la proteína BclR y bcrA
para la enzima BclL (Song y Ward, 2005; Schühle y col.,
2003; Egland y col., 1997). Cabe señalar que los genes bcr
también se han descrito en cepas del género
Magnetospirillum (López-Barragán y col., 2004; Matsunaga
y col., 2005; Shinoda y col., 2005; Kawaguchi y col.,
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Figura 1. Ejemplos de compuestos aromáticos degradados a través de rutas periféricas y principales intermediarios que entraran en
el metabolismo central para su posterior degradación. La ruta metabólica se determinará de acuerdo al tipo de metabolismo de la
bacteria anaeróbica (Carmona y col., 2009).

Figura 2. Comparación de los grupos de genes nms y bsn del catabolismo anaeróbico de 2-metilnaftaleno en el cultivo
sulfatoreductor N47 y los genes bss y bbs para la degradación anaerobia del tolueno en Magnetospirillum sp. cepa TS 6, Azoarcus
sp. cepa T, T. aromatica cepa K147, T. aromática cepa T1, A. aromaticum cepa EbN1 y G. metallireducens cepa GS15 (Selesi y
col., 2010).

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Cuadro 2. Microorganismos y genes más representativos que intervienen en la degradación de compuestos aromáticos.

Enzimas: benzoil CoA ligasa (BclL), Benzoil CoA reductasa (BclR), Benzoil succinato sintetasa (Bss), Etilbenceno deshidrogenasa (EBD), naftil-
2-metil-succinato sintetasa (Nms).
(Ж)números de acceso de genes homólogos reportados: nmsG YP_158064, nmsD CAO03077, nmsB ABO30981, nmsA CAO72222, nmsC
YP_461301, bnsH YP_158071, bnsG YP_158072, bnsF AF173961, bnsE AAU45405, bnsD AAF89839, bnsC AAF89841, bnsB YP_158077,
bnsA YP_158078, ncrC AAQ08806, ncrB YP_157403, ncrA CAD21630 y ncrD YP_157401 (Selesi y col., 2010).

2006), los cuales son muy similares a los presentes en T.
aromatica. Asimismo, Shinoda y col., (2005), indicaron que
en Magnetospirillum se encuentran los operones badDEFG y
bssDCABE, los cuales son homólogos a los operones de A.
tolulyticus, T. aromatica y R. palustris. Por su parte,
Singleton y col. (2009) mencionaron que existen una gran
cantidad de organismos que degradan HMA, pero pocos
HPA y aunque estos microorganismos contienen genes
homólogos entre sí (Figura 2), también, presentan
diferencias significativas en sus genomas. En el cuadro 2 se
concentran algunos de los genes más representativos que
intervienen en la degradación de compuestos aromáticos, así
como el microorganismo en el que se han identificado.
A manera de resumen podemos mencionar que las enzimas
que participan en la degradación anaeróbica de estos
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compuestos, intervienen sólo en la degradación de aquellos
compuestos que comparten estructuras moleculares similares
(Carmona y col., 2009). Sin embargo, debido a la reactividad
química baja de tales compuestos, son necesarias varías
enzimas especializadas durante la degradación del
hidrocarburo aromático; algunas intervienen en la
transformación o eliminación de grupos funcionales del
compuesto, otras en la reducción o ruptura del anillo
aromático, con el propósito de formar compuestos
intermediarios centrales más sencillos y por tanto más fáciles
de asimilar, a través de diferentes rutas metabólicas
microbianas (Carmona y col., 2009; Fogh, 2008; Harwood y
Gibson, 1997). La elucidación de las diferentes rutas
metabólicas, compuestos intermedios, genes y enzimas
claves, que intervienen en la biodegradación de los
hidrocarburos aromáticos, puede ayudar a mejorar las
estrategias de biorremediación actuales. En particular, las
enzimas desempeñan roles importantes en la degradación
biológica de los hidrocarburos; ya que al ser conocidas,
caracterizadas y purificadas, pueden emplearse directamente
en los sitios contaminados con hidrocarburos, unidas a las
células bacterianas o inmovilizadas en diferentes materiales
como nanopartículas metálicas; además de que pueden
utilizarse como biosensores sensibles para detectar y medir
la concentración de HMA y HPA en sitios contaminados o
como indicadores de la calidad del agua, suelo o algún
alimento, al detectar la concentración de hidrocarburos
presentes en los mismos (Rao y col., 2014). También al
conocer la ruta metabólica delos hidrocarburos puede
inducirse la sobrexpresión de algún gen y/o enzima en un
microorganismo de interés y así, explotar el metabolito
producido en beneficio de la seguridad medioambiental. Así
pues, la caracterización de genes y proteínas que intervienen
en las distintas rutas anaeróbicas de degradación de
compuestos aromáticos en el metabolismo bacteriano,
facilitará la comprensión de estos procesos (Carmona y col.,
2009); además de proporcionar una gran cantidad de
información, que puede ser empleada para mejorar las
condiciones de biorremediación de sitios contaminados con
hidrocarburos, así como las posibles aplicaciones
tecnológicas de las enzimas producidas.
CONCLUSIONES
El estudio genético y proteómico del catabolismo anaeróbico
de los compuestos aromáticos contribuye de manera
importante en la comprensión de los aspectos fisiológicos,
ecológicos, bioquímicos y de regulación del metabolismo
bacteriano implicados en la biodegradación de los mismos;
por lo que la caracterización de los genes y enzimas
desconocidos que interviene en estos procesos, y algunas
herramientas biotecnológicas contribuirán en la mejora de las
estrategias de biorremediación, y en la tecnología de
tratamientos enzimáticos en alimentos procesados
sobreexpuestos a dichos compuestos.
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AGRADECIMIENTOS
S.L.V.M. Agradece a la Universidad Autónoma de Coahuila
(UA de C) y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología
(CONACYT) por el apoyo financiero para la realización del
proyecto número 183204. Así como por la beca otorgada
para cursar la Maestría en Ciencia y Tecnología de
Alimentos en la UA de C.
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