Control etológico de la mosca

mediterránea de la fruta Ceratitis capitata

(Wied.)

Ilich Alberto Figueroa Candia

Facultad de Arquitectura del Paisaje, Horticultura y Ciencias de la Protección de Cultivos
Departamento de Biología Fitosanitaria
Alnarp

Tesis doctoral
Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas
Alnarp 2019
Acta Universitatis Agriculturae Sueciae
2019: 45

Portada: Moscamed (Ceratitis capitata) adulto alimentándose de fruta en descomposición

(Foto: Nataly Salazar)

ISSN 1652-6880
ISBN (versión impresa) 978-91-7760-408-2 ISBN
(versión electrónica) 978-91-7760-409-9 © 2019
Ilich Alberto Figueroa Candia, Alnarp Impresión:
SLU Repro, Alnarp 2019
Control etológico de la mosca mediterránea de la fruta Ceratitis capitata
(Wied.)

Abstracto

La mosca mediterránea de la fruta Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae) es una seria amenaza para el
sector frutícola boliviano. A pesar de su importancia, pocos esfuerzos se han centrado en el desarrollo de
técnicas alternativas a los pesticidas de amplio espectro, especialmente aquellos que suprimen la plaga
mediante la manipulación del comportamiento mediado por olores. En esta tesis, exploré si podrían
desarrollarse tales técnicas de control basadas en olores, utilizando atrayentes y repelentes disponibles
localmente. En ensayos de laboratorio y de campo, la 'chicha', una bebida fermentada a base de maíz, resultó
más atractiva que los cebos comerciales paraC. capitata. Sin embargo, los insectos no objetivo constituyeron
una gran parte de las capturas de trampas. Se diseñaron y probaron una serie de trampas a base de material
de desecho en combinación con chicha. Un prototipo era comparable en capturas con el Tephritrap
comercial, mientras que al mismo tiempo era más selectivo. Paralelamente, se utilizaron pruebas de
laboratorio seguidas de ensayos de campo y de campo para evaluar el efecto de los aceites esenciales en la
reducción de la atracción, la oviposición y la infestación de frutas porC. capitata. Las pruebas de laboratorio
mostraron que los aceites esenciales de tres plantas aromáticas, Cymbopogon citratus, Tagetes filifolia y
Schinus molle atractivo reducido de los sustratos de oviposición. En experimentos de semi-campo, estos
aceites esenciales suprimieron la oviposición en melocotón, mientras que en un ensayo de campo,S. molle
aceite mezclado en cucharadas de cera biodegradable redujo la infestación en los huertos de duraznos.

Para caracterizar el perfil volátil de los aceites esenciales (repelentes) y la chicha (atrayente de
alimentos) se utilizó cromatografía de gases acoplada a detección electro antennográfica (GC-EAD) y
detección electropalpográfica (GC-EPD) con las correspondientes respuestas sensoriales a estas. Los
tres aceites estaban dominados por terpenoides y diferían sustancialmente en las clases de
compuestos constituidos, sus cantidades relativas y el patrón de respuestas antenas / palpares. Para
los volátiles de la chicha, las respuestas sensoriales antenas y palpares de tres especies de tefrítidosC.
capitata, Zeugodacus cucurbitae, Bactrocera dorsalis y los no relacionados Drosophila melanogaster,
superpuestos considerablemente con los volátiles que se conservan en frutas frescas. Esto lleva a la
conjetura de que estos pueden haber servido como puentes preadaptativos que median cambios de
sustratos ancestrales en descomposición a frutos en maduración. Sin embargo, las respuestas a los
volátiles de fermentación en los tefrítidos también divergieron con el nicho ecológico: especialistaZ.
cucurbitae era más divergente, mientras que generalista
B. dorsalis y C. capitata, aunque filogenéticamente distante, mostró respuestas sensoriales
convergentes. A base de volátiles de chicha, compusimos una mezcla y la probamos en el campo.
Aunque la chicha era más atractiva, la mezcla era muy selectiva para la moscamed.
Este estudio mostró métodos etológicos para aplicación directa en huertos contra C.
capitata, y una comprensión cada vez mayor de la ecología evolutiva de los tephitids basada en la
sensibilidad olfativa. Por lo tanto, la identificación de mezclas volátiles y el mapeo de las respuestas
olfativas a estas pueden apoyar el desarrollo de atrayentes y repelentes más efectivos y específicos
de la especie, con un alto potencial de incorporación en los programas de MIP.

Palabras clave: Atrayente, repelente, Ceratitis capitata, Tephritidae, olfato, atrapamiento,

manejo integrado de plagas, fermentación, ecología evolutiva

Dirección del autor: Ilich Alberto Figueroa Candia, SLU, Departamento de

Biología de Protección Vegetal, PO Box 102, 230 53 Alnarp, Suecia
Control etológico de la mosca del Mediterráneo Ceratitis capitata
(Wied.)

Resúmen

La mosca del Mediterráneo Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae) es una de las plagas
más importantes para el sector frutícola en Bolivia. Aparte del uso de insecticidas, pocos
esfuerzos se realizan para el desarrollo de técnicas alternativas, especialmente aquellas
basadas en la manipulación del comportamiento a través de la olfacción. Después de
evaluaciones en laboratorio y campo, la "chicha", bebida hecha con maíz fermentado,
demostraron altos niveles de atracción aC. capitata, comparado con otros atrayentes
locales. Sin embargo gran parte de las capturas fueron otros insectos. Posteriormente,
se evaluaron trampas fabricadas con botellas plásticas cebadas con chicha. El prototipo 3
fue comparable en capturas con la trampa comercial Tephritrap. En paralelo, se
realizaron experimentos de laboratorio seguidas de pruebas de semi-campo y campo,
para evaluar el efecto repelente de aceites esenciales en la atracción, ovoposición e
infestación de frutos porC. capitata. En laboratorio de demostró que los aceites de
Cymbopogon citratus, Tagetes filifolia y Schinus molle, redujeron la atracción hacia el sustrato
de estos ovoposición, mientras que en los experimentos de semi-campo suprimieron la
ovoposición en duraznos, y en la prueba de campo, gotas de resina sintética biodegradable
mezclada con de S. molle, redujo la infestación en huertos de durazneros. Se utilizaron la
cromatografía de gases asociada con detección antenográfica (GC-EAD) y detección
palpigráfica (GC-EPD) para caracterizar los perfiles de volátiles de aceites esenciales
(repelentes) y la chicha (atrayente alimenticio) con sus correspondientes respuestas
sensoriales. Los tres aceites están dominados por terpenoides y difieren sustancialmente en la
clase de compuestos, sus cantidades relativas y el patrón de respuestas antenales / palpales.
Por otro lado, comparando las respuestas antenales y palpales a la chicha, tres especies de
tephritidos:C. capitata, Zeugodacus cucurbitae, Bactrocera dorsalis y la no relacionada
Drosophila melanogaster; se sobreponen considerablemente con las respuestas a los volátiles
de frutas. Esto lleva a conjeturar que estos volátiles pudieron servir como “puentes
preadaptativos” que ligan a los ancestrales sustratos en descomposición con las frutas en
maduración. Sin embargo estas respuestas también divergen con el nicho ecológico: la
especialistaZ. cucurbitae
fue más divergente, mientras que las generalistas B. dorsalis y C. capitata, distantes
filogenéticamente, aunque convergencia. Este estudio mostró métodos etológicos
de aplicación directa en huertos contraC. capitata, y un creciente entendimiento de
la ecología evolutiva de los tephritidos basado en la sensibilidad olfativa. Estos
esfuerzos de mapeo sensorial hacia la respuesta olfativa a productos fermentados
y aceites esenciales, al desarrollo de atrayentes y repelentes más efectivos y
específicos, con alto potencial para su incorporación en prácticas MIP.

Palabras clave: Atreyente, repelente, Ceratitis capitata, Tephritidae, olfacción, trampeo, aceites
esenciales, manejo integrado de plagas, ecología evolutiva.

Dirección del autor: Ilich Figueroa C., Facultad de Agronomía, Dep. Fitotecnia. AV.
Petrolera Km 4.5, Cochabamba, Bolivia
Dedicación
A mi querida familia: Noyana y Adhara mis hijas, y mi esposa Eliana, razón
de mi vida. Crees en mí, hicimos este camino juntos, sacrificaste mucho
más que yo en esta aventura. Este logro no hubiera sido posible sin su
apoyo permanente.

A mis padres, Margarita y Simón Alberto y a mi hermano Marcos por su aliento en

todo momento a lo largo de mi formación, profesionalización y carrera hasta la
consecución del doctorado.

Estudia la naturaleza, ama la naturaleza, mantente cerca de la naturaleza, nunca te fallará.

Frank Lloyd Wright
Contenido

Lista de publicaciones 9

Abreviaturas 11

1 Introducción 13

2 Fondo 15
2.1 Historia de vida de Ceratitis capitata 15
2.1.1 Descripción y distribución morfológica 15
2.1.2 Ciclo vital dieciséis

2.1.3 Rango de host 17

2.2 Comportamiento de apareamiento. 17
2.2.1 Lekking o agregación por parte de machos Ubicación del 17
2.3 anfitrión y comportamiento de selección del anfitrión Señales 18
2.4 olfativas y visuales en la búsqueda del anfitrión 18
2.4.1 Comportamiento de oviposición Estrategias de 19
2.5 manejo de plagas para C. capitata 19
2.5.1 Control cultural 19
2.5.2 Control regulatorio 20
2.5.3 Técnica de insectos estériles 20
2.5.4 Control etológico 21
2.6 La estrategia de desvío estimulo-disuasorio (empujar tirar) 22
2,7 Ecología química en moscamed relacionada con atracción y repelencia 24
2.7.1 Órganos sensoriales relacionados con el olfato 24
2.7.2 Atrayentes alimentarios 24
2.7.3 Señuelos masculinos 25
2.7.4 Repelencia 26

3 Finalidad y objetivos 29

4 Métodos 31
4.1 Moscas tefrítidas 31
4.2 Productos atrayentes y repelentes 32
4.3 Olfatometría 32
 4.3.1 Laberinto en T 32
4.3.2 Olfatómetro de dos opciones con trampas "mini-McPhail" 33
4.3.3 Olfatómetro de elección múltiple 33
4.4 Ensayos de campo y de campo 34
4.4.1 La región agroecológica de Valle Alto, Cochabamba, 34
4.4.2 Ensayos de trampeo 35
4.4.3 Aplicación de repelentes en semi-campo y 35
4.5 campo: Electrofisiología y análisis químicos. 36
4.5.1 Muestreo de espacio de cabeza y análisis químico 36
4.5.2 Análisis de electrofisiología y base de datos de olfatomas 36

5 Resumen de Resultados 38
5.1 Parte 1: Sistema disponible localmente para la captura de moscamed 38
5.2 Parte II: Repelente a base de plantas contra la moscamed: del laboratorio al
campo 40
5.3 Parte III: (Dis) similitudes en las sensibilidades olfativas de los tefrítidos a la chicha
espacio de cabeza. 43

6 Discusión General 46

7 Perspectivas futuras 50

Referencias 52

Expresiones de gratitud 59

Agradecimientos 61
Lista de publicaciones
Esta tesis se basa en el trabajo contenido en los siguientes artículos, a los que se hace referencia con
números romanos en el texto:

I Figueroa Candia I., Bautista V., Larsson Herrera S., Walter A., Ortuño Castro N.,
Tasin M. y Dekker T. (2018). El potencial de los cebos y trampas alimentarios
localmente sostenibles contra la mosca mediterránea de la fruta
Ceratitis capitata en Bolivia. Ciencia del manejo de plagas.
doi: 10.1002 / ps.5286

II Figueroa Candia I., Orellana C., Salazar N., Larsson Herrera S., Tasin M. & Dekker T.
(2019) Un ramo de metabolitos secundarios vegetales reduce la atracción de la
mosca mediterránea de la fruta (MANUSCRITO)

III Larsson Herrera S., Figueroa Candia I., Biasazin TD., Tasin M. y
Dekker T. (2019). La cerveza andina vincula la saprofagia con la frugivoría en
Tephritidae. (MANUSCRITO)

El artículo I se reproduce con el permiso de los editores.

9
La contribución de Ilich Alberto Figueroa Candia a los trabajos incluidos en esta
tesis fue la siguiente

I Diseñó y realizó experimentos, analizó datos y redactó el

manuscrito junto con los coautores.

II Diseñé y realicé experimentos de comportamiento en laboratorio y semicampo,

asistieron en la prueba de campo, realizaron todos los registros electrofisiológicos de
C. capitata con los aceites esenciales, analizó los datos y redactó el
manuscrito junto con los coautores.

III Diseñado y realizado ensayo de campo con mezcla sintética, realizado

Registro electrofisiológico de tres especies de moscas de la fruta tefrítidas,
analizó los datos y contribuyó a la redacción del manuscrito en conjunto.
con coautores.

10
Abreviaturas
EAD Detección electroantennográfica
EO Aceites esenciales
EPD Detección electropalpigráfica
DEFENSOR Detector de ionización de llama
FTD Mosca de la fruta por trampa por día
GC Cromatografía de gases
GC-EAD Cromatografía de gases - detección electroantennográfica
GC-EPD Cromatografía de gases - detección electropalpigráfica
GC-MS Cromatografía de gases - espectrometría de masas
HIPV Volátiles vegetales inducidos por
IPM herbívoros Manejo integrado de plagas
KI Índices de retención de Kovats
milisegundo Espectrómetro de masas

SENTAR Técnica de insectos estériles

SPLAT Tecnología especializada de aplicación de feromonas y señuelos
SPME Microextracción en fase sólida

11
12
1. Introducción

La mosca mediterránea de la fruta Ceratitis capitata Wiedemann, 1824 (Diptera: Tephritidae)

se considera una plaga importante en la producción de frutas en todo el mundo (Malacrida
et al., 2007). Las hembras adultas de esta especie ovipositan en frutos frescos en
maduración, sus gusanos causan daño interno cuando los frutos aún están en el árbol.C.
capitata tiene la capacidad de adaptarse a varios entornos diferentes y es altamente
polífago, con una gama diversa de huéspedes que incluye cerca de 300 frutas y
verduras, tanto cultivadas como silvestres (Liquido et al., 1991). La adaptabilidad de la
especie y el comercio mundial de frutas ha permitidoC. capitata para convertirse en una
especie invasora peligrosa, con una gran capacidad destructiva que amenaza la
producción comercial de frutas en todas las áreas donde está presente (CABI, 2014).
Desde su centro de origen en África centro-oriental, C. capitata extendido
por todo el continente al sur y la cuenca mediterránea al norte, incluido el lado
europeo (Gasparich et al., 1997). Desde este sitio, la invasión global avanzó
hacia América Central y del Sur, Australia Occidental, Medio Oriente y las islas
de Hawai (Malacrida,et al. 2007). La especie es responsable de altos gastos por
parte de países enfrentados a su invasión como México, Guatemala, Chile,
Perú y algunos estados de USA (California, Florida), que ponen mucho esfuerzo
público para evitar y / o erradicar cualquier presencia y prevenir para nuevas
invasiones a través de extensos sistemas de monitoreo (Aluja y Mangan, 2008;
CABI, 2014; Enkerlinet al., 2015).
La mosca mediterránea de la fruta está muy extendida en Bolivia (CABI, 2014;
SENASAG, 2010) El primer reporte de su presencia en los valles del sur de Bolivia es
de la década de 1940 reportando daños en duraznos y peras (Mendoza,
1996), sugiriendo que esta invasión se originó en Argentina y se trasladó por todo el país
hasta llegar a la mayoría de las zonas productivas frutícolas en una amplia gama de
regiones (SENASAG, 2010). Además del daño directo,C. capitata La presencia hace que el
país no pueda exportar frutas frescas debido a las regulaciones del comercio
internacional. Los fruticultores y algunas instituciones aisladas han intentado

13
Desarrollar estrategias de control en huertos productivos rurales, incluyendo manejo
cultural, trampeo masivo y aplicación de químicos. Sin embargo, la producción de frutas
sigue muy afectada en áreas altamente productivas como los valles de Cochabamba
(Figueroa, 2005). Las estrategias locales para el control de la moscamed incluyen el uso
de trampas caseras fabricadas con botellas de plástico y cebadas con ingredientes
fermentados en la cocina, pero su potencial de uso como herramienta de captura masiva
en un programa de manejo integrado no se ha evaluado adecuadamente (SENASAG,
2010).
Para un control efectivo contra C. capitata, cualquier estrategia debe comenzar antes de la
maduración de la fruta, cuando las hembras están activas en la búsqueda de alimentos y la búsqueda
de hospederos (Demirel, 2007). Dado que la detección del huésped está fuertemente mediada por
señales olfativas en los tefrítidos (Yuval y Hendrichs, 2000), es importante comprender bien cómo se
comportan estas hembras durante esta etapa particular y cómo se puede alterar este
comportamiento. Esta tesis se centra en gran medida en el comportamiento mediado por olores de
C. capitata, y cómo se puede aprovechar esto en el control de esta plaga. Para esto, estudié el
comportamiento de las hembras adultas cuando se exponen a productos naturales, tanto
atrayentes como repelentes a base de plantas, y califiqué cómo se puede emplear para
atrapar, reducir y / o suprimir la oviposición y, en consecuencia, reducir el daño de la fruta.
Posteriormente discuto el posible uso de estos enfoques novedosos como herramientas
prácticas y económicas que contribuyen al control ambientalmente amigable de esta plaga por
parte de los fruticultores de la región de Cochabamba en Bolivia.

14
2. Fondo

2.1 Historia de vida de Ceratitis capitata

2.1.1 Descripción y distribución morfológica

Los adultos de la moscamed son pequeños, de alrededor de 6 a 8 mm de largo, de color
amarillento en general. Tiene un tinte marrón especialmente en abdomen, piernas y las
marcas de las alas (Carrollet al. 2002). La superficie del tórax es convexa, de color crema
brillante a amarillo y está manchada de manchas negras. El abdomen de forma ovalada está
cubierto de finas cerdas negras dispersas. Tiene dos bandas estrechas, transversales de color
claro en la mitad basal. Las hembras pueden ser reconocidas por su largo ovipositor en la
punta del abdomen, que contiene un órgano esclerotizado duro llamadoaculeusCABI, 2014;
Figueroa, 2005; Carroll, 2002), este órgano se utiliza para insertar huevos a través de la piel del
fruto durante la oviposición (Yuval y Hendrichs, 2000). Las cabezas masculinas tienen dos
cerdas largas y negras con punta aplanada en forma de diamante, que surgen entre ambos
ojos cerca de las antenas (Carrollet al. 2002). (Figura 1B)

Figura 1: (A) Hembra adulta C. capitata vista dorsal. (Fotografía de I. Figueroa) (B) Macho adultoC.
captitata vista lateral con las cerdas negras en la cabeza (Fotografía de Jari Segreto, www.flickr.com)

15
 C. capitata se originó en el África subsahariana. Desde la década de 1880, se ha extendido
en toda la región mediterránea, el sur de Europa, Oriente Medio, Australia
Occidental y, finalmente, las islas de Hawai. En el hemisferio occidental,C.
capitata La invasión comenzó en Brasil y Argentina, y luego se extendió por la
mayoría de los países de América del Sur (Gasparich, et al.1997). De
Centroamérica (Panamá, Costa Rica, Nicaragua, Honduras y Guatemala)C.
capitata amenaza a México y América del Norte, donde las detecciones y, a
menudo, los brotes implicaron grandes esfuerzos económicos y logísticos para
bloquear una mayor propagación en esos países (CABI, 2014; Enkerlin et al.,
2015) (Figura 2).

Figura 2: Ceratitis capitata mapa de distribución (basado en datos actualizados de CABI 2019 y
Szyniszewska y Tatem, 2014). Ilustración: Sebastian Larsson Herrera

2.1.2 Ciclo vital

El ciclo de vida de C. capitata comienza cuando una hembra grávida pone huevos dentro de
una fruta madura. Cuando los gusanos emergen, comienzan a comer la pulpa de la fruta
(mesocarpio y endocarpio) causando el daño característico de la mosca de la fruta (Demirel,
2007). En el caso de los frutos de hueso, las larvas tienden a aparecer cerca de las semillas o de
los huesos, y tratan de alimentarse principalmente en la parte madura de la pulpa (Yuval y
Hendrichs, 2000). Cuando los gusanos completan su crecimiento, se abren camino fuera de la
fruta, a menudo creando un orificio de salida visible y caen en la superficie del suelo. Las larvas
maduras cavan en el suelo y pupan a unos centímetros de profundidad. Las pupas son
elípticas y de color marrón, y si las condiciones ambientales son buenas (temperatura alta

dieciséis
y humedad), las moscas adultas emergen del pupario y del suelo en 10-20 días (CABI,
2014). En un ambiente templado con un invierno definido o una estación seca, las pupas
pueden permanecer inactivas durante varios meses hasta que las condiciones climáticas
sean favorables (Malacrida, 2007). Los machos adultos muestran un comportamiento de
agregación complejo y forman pequeños grupos llamados leks, donde cortejan a
hembras potenciales (Eberhard, 2000; Yuval y Hendrichs, 2000).

2.1.3 Rango de host

C. capitata es una de las plagas de frutas más destructivas del mundo, tiene una alta capacidad
para tolerar climas más fríos y puede extenderse a una amplia gama de ecosistemas
tropicales, templados, húmedos o secos (CABI, 2014). Esta flexibilidad se ve facilitada por la
gran variedad de hospedadores en los que puede desarrollarse la especie (Szyniszewska y
Tatem, 2014).C. capitata ataca a más de 260 especies diferentes de frutas, flores, verduras y
frutos secos (Liquido et al., 1991). Por lo general, se prefieren frutas suculentas de piel fina,
como melocotón, albaricoque, guayaba y mango. Las preferencias de hospedante varían en
diferentes regiones y algunas frutas, como varias especies de cucurbitáceas, se han registrado
como hospedantes solo en condiciones de laboratorio y es posible que no sean atacadas en el
campo (CABI, 2014). El conocimiento de la preferencia de hospedante en una región a menudo
ayuda a predecir el hospedador más probable de estar infestado en un área recién invadida,
pero lo que puede ser un hospedador preferido en una zona en particular puede ser un
hospedador pobre en otra (Yuval y Hendrichs, 2000).

2.2 Comportamiento de apareamiento.

2.2.1 Lekking o agregación por machos

Los machos adultos muestran un comportamiento de agregación complejo y
forman pequeños grupos llamados leks, los machos se agregan en el follaje de los
árboles donde muestran comportamientos que los hacen atractivos para las
hembras (Eberhard, 2000; Yuval y Hendrichs, 2000). La definición de 'lek' es una
agregación de machos no basada en recursos, visitada por las hembras solo para la
cópula (Yuval y Hendrichs, 2000). Un macho maduro sexual comienza a establecer
un territorio, generalmente en el follaje o en la parte inferior de las hojas, y libera
feromonas girando la punta abdominal hacia arriba. También muestra señales
acústicas y visuales para atraer a las hembras (Demirel, 2007; Shelly, 2000). Esta
actividad suele atraer a otros machos, que luego forman un lek, donde los machos
interactúan entre sí a través de exhibiciones, encuentros breves y combates.

17
hay poca evidencia de una diferencia significativa en el éxito de apareamiento entre ellos y un
solo macho en reposo (Demirel, 2007), sin embargo, los machos lekking eran más robustos,
más pesados y con más contenido de azúcar y proteínas en comparación con los machos en
reposo (Yuval et al., 1998). Las mezclas de feromonas liberadas por los hombres están
compuestas por no menos de 12 semioquímicos, incluido metil- (MI)-6-nonenoato, etilo (MI)-3-
octenoato, (MI)-Ácido 2-hexenoico y acetato de etilo entre otros (Siciliano
et al., 2014). Actualmente todavía no está claro qué compuestos y / o mezclas inducen la
atracción femenina (Benelli,et al. 2014). Sin embargo, la feromona responsable puede
estar muy cerca de la formulación sintética de Trimedlure (Shelly, 2000), una
paraferomona ampliamente utilizada que es muy atractiva para los machos y mejora el
éxito de apareamiento de los machos expuestos (Shellyet al., 1996).
Cuando una hembra se acerca, por lo general camina con las alas hacia abajo
hacia el macho elegido y se enfrenta a él, quien en respuesta coloca su abdomen
debajo de su cuerpo y comienza a vibrar sus alas en posición perpendicular a su
cuerpo. Si la hembra todavía mira al macho, él comienza a un segundo tipo de
movimiento de alas zumbando rápidamente hacia adelante y hacia atrás hacia la
hembra. Además, la cabeza se mueve rítmicamente de lado a lado. Finalmente, una
vez que la hembra permanece inmóvil, el macho salta sobre la espalda de la
hembra e intenta copular (Yuval y Hendrichs, 2000).

2.3 Ubicación del host y comportamiento de selección del host

Las hembras buscan alimento inmediatamente después de la emergencia y buscan fuentes de
carbohidratos y proteínas, incluidos jugos de frutas, néctar, levadura de frutas podridas e
incluso heces de aves (Yuval y Hendrichs, 2000). La alimentación de sustratos proteináceos es
muy importante para la maduración sexual y la producción de huevos (Placido-Silvaet al.,
2005). Las hembras vírgenes parecen dispersarse más que los machos en busca de alimento,
lo que a veces resulta en la colonización de nuevos lugares (Yuval y Hendrichs, 2000). Cuando
se produce un apareamiento exitoso, las hembras cambian de recolectores de alimentos a
recolectores hospedadores para la oviposición y comienzan a buscar frutos adecuados para la
oviposición (Levinsonet al., 1990).

2.4 Señales olfativas y visuales en la búsqueda de anfitriones

Una vez que los ovarios maduran, las hembras tienden a permanecer en las plantas hospedadoras o cerca de

ellas, donde las frutas maduras están disponibles para la puesta de huevos. También pueden dispersarse

rápidamente una vez que la fruta escasea o en respuesta a la competencia en altas densidades de moscas

(Hendrichs y Hendrichs, 1990). Los principales estímulos que median la orientación enC. capitata

las hembras que buscan sitios de oviposición incluyen volátiles emitidos por frutos en maduración,
volátiles de hojas verdes y frutos en fermentación en el suelo circundante a los frutos

18
árboles (Yuval y Hendrichs, 2000). Las señales visuales como la forma, el tamaño y el color
también juegan un papel importante, prefiriéndose las esferas a otras formas y las frutas más
grandes a las más pequeñas (Katsoyannos, 1989). A pesar de las preferencias esa hembraC.
capitata exhiben, son conductualmente plásticos durante la ubicación del hospedador y la
oviposición, lo que hace que esta especie sea altamente adaptable a varias especies
hospedadoras y nuevos ambientes donde pueden colonizar nuevos nichos y aceptar
hospedadores poco adecuados para la oviposición (Yuval y Hendrichs, 2000).

2.4.1 Comportamiento de oviposición

Una vez que se localiza una fruta y se desembarca la moscamed grávida, evalúa la idoneidad
para la aceptación de huevos en función de las características químicas y físicas como la
estructura de la superficie, la madurez de la fruta, etc. (Katsoyannos, 1989). Tras la aceptación,
la insertaaculeus e inyecta una nidada de huevos unos milímetros debajo de la piel de la fruta.
La evaluación correcta de la fruta es fundamental para el futuro desarrollo de la descendencia,
ya que las frutas más grandes y cercanas a la maduración les darán la posibilidad de crecer
con menos competidores (intra e interespecíficos) (Demirel, 2007). También se sabe que la
hembraC. capitata puede depositar tras la oviposición una feromona marcadora de
oviposición que evita a los conespecíficos. Así, una hembra grávida es capaz de detectar y
discriminar entre frutos ya infestados y no infestados (Yuval y Hendrichs, 2000). Como los
huevos y las larvas están bien protegidos en la fruta contra las medidas de control, cualquier
diseño de estrategia de control debe tener como objetivo evitar la oviposición (Malacridaet al.,
2007).

2.5 Estrategias de manejo de plagas para C. capitata

Hay muchos métodos de control para C. capitata: culturales, mecánicos, etológicos,
biológicos, químicos y regulatorios. Todos pueden incluirse en los programas de
Manejo Integrado de Plagas (MIP) contra la moscamed:

2.5.1 Control cultural

El control cultural se refiere a actividades dentro del campo o frutal, e incluye labranza,
deshierbe, poda, remoción y disposición de frutos dañados, riego, fertilización, etc. Es
desarrollado y recomendado por centros de investigación y organizaciones de fruticultores
(SENASAG, 2010), pero tiene la desventaja de una alta intensidad de mano de obra. De todas
las prácticas culturales, la eliminación de la fruta dañada y la eliminación adecuada del
material en descomposición parece ser la más eficaz. La actividad por sí sola puede
interrumpir el ciclo de la mosca de la fruta y luego reducir las poblaciones y evitar

19
otras fuentes de infestación (Adell et al. 2013). La eliminación de las frutas dañadas también
contribuye a la disminución de la población al eliminar las fuentes de alimento para machos y
hembras adultos. Los frutos se queman o se entierran con la adición de cenizas o cal hidratada
(óxido de calcio) que se esparcen sobre los frutos enterrados (SENASAG, 2010). Una alternativa
al enterramiento es picar las frutas, triturar y esparcir los restos para su desecación y / o
compostaje (Adellet al. 2013).

2.5.2 Control regulatorio

El control regulatorio está relacionado con las acciones obligatorias relacionadas con la
producción, el comercio y el transporte de frutas. Estas regulaciones pueden ser
acordadas entre productores de ciertas áreas productivas en pequeña escala, o leyes de
todo el país promulgadas por autoridades sanitarias que afecten a países enteros y sus
puertos de entrada (Enkerlinet al. 2015). El control reglamentario puede incluir: (i)
aplicación obligatoria de estrategias de control en huertos, patios de casas, jardines y
áreas públicas donde haya árboles frutales, (ii) restricción al movimiento de frutas de
una región a otra, incluido el comercio y el consumo de frutas frescas, (iii)
establecimiento de zonas de cuarentena donde se detecte un brote de mosca de la fruta.
Todas estas regulaciones están diseñadas para prevenir nuevas invasiones y brotes
creando barreras legales (Sucklinget al. 2014). La regulación obligatoria es muy
importante en las regiones y países donde se están ejecutando grandes programas de
control y erradicación. El control regulatorio permite a las autoridades del país lograr
resultados exitosos cuando todas las partes interesadas están comprometidas por ley en
el programa de control de la mosca de la fruta (Enkerlinet al., 2015).

2.5.3 Técnica de insectos estériles

La técnica de los insectos estériles (TIE) también se conoce como "control del autocidio",
debido al uso de insectos estériles criados en masa de la misma especie para suprimir el
crecimiento de la población. La TIE contra la población de moscamed se usa ampliamente a
pesar de su costo y participación a largo plazo, y ha demostrado ser una forma exitosa de
controlar y erradicar las poblaciones de moscamed y, por lo tanto, levantar las medidas de
cuarentena en ciertas áreas. Esta técnica también se considera el método de control de plagas
más no disruptivo, ya que es específico de la especie y sin el uso de productos tóxicos o la
introducción de nuevo material genético en las poblaciones existentes de insectos objetivo
(Hendrichs,et al. 2002). SIT requiere instalaciones y equipos avanzados para producir
cantidades muy grandes (millones de individuos) de estérilesC. capitata
machos, por irradiación de pupas con rayos gamma y otras fuentes de radiación. Las pupas
irradiadas se liberan en forma inundativa para inducir el apareamiento de hembras con
machos infértiles en lugar de machos salvajes y causar la supresión de la población (Enkerlin

20
et al., 2015, lactancia, et al. 2014) La clave del éxito de esta técnica es una
sobreabundancia de machos estériles relacionados con los salvajes, y minimizar la
posibilidad de que las hembras se apareen con machos salvajes fértiles (Hendrichs, et al.
2002). Actualmente este tipo de control se utiliza en países que enfrentan la invasión de
moscamed desde países fronterizos (México, Chile, USA-California, Florida) y / o que
desean erradicar poblaciones ya establecidas en algunas de sus regiones (Guatemala,
Argentina, Perú, Australia, Estados Unidos-Hawái) (CABI, 2014). Esto significa un gasto
enorme, pero las ganancias pueden valer muchas veces la inversión, no solo por el
aumento de la producción, sino particularmente por el acceso a mercados de precios
superiores a través de la exportación, una vez que la región o incluso todo un país se
declara libre de moscamed. (Enkerlin,et al. 2015)

2.5.4 Control etológico

El control etológico está relacionado con la manipulación del comportamiento de la plaga
objetivo, con el fin de minimizar su reproducción y / o dirigirse a la planta / cultivo. Esto se
puede hacer utilizando enfoques visuales o mediante semioquímicos, incluidas feromonas de
insectos, atrayentes alimentarios, repelentes, etc. (Aluja y Rull, 2009) .Aunque todavía no existe
una feromona sexual sintética bien desarrollada paraC. capitata, una alternativa sintética,
trimedlure, exhibe una atracción similar a las feromonas de los machos. Trimedlure fue
descubierto a principios de los años 20.th siglo y se utiliza con frecuencia como parte del
seguimiento y control C. capitata (Shelly et al., 1996; Díaz-Fleischeret al.,
2014). El control etológico que utiliza atrayentes alimentarios, como cebos a base de proteínas,
se emplea comúnmente en programas de seguimiento y captura masiva (Epsky, et al. 2014).
Algunas estrategias también utilizan atrayentes combinados con insecticidas para atraer y
matar a la mayor cantidad posible de adultos (Suckling,et al. 2014). La captura masiva continúa
siendo objeto de una intensa investigación comercial e incluye, además de señuelos efectivos,
la búsqueda de un buen diseño de trampa (Navarro-Llopis y Vacas,
2014). Si bien la captura masiva con señuelos masculinos y atrayentes alimentarios se ha
utilizado durante muchos años en todo el mundo, se han realizado pocas investigaciones
sobre el uso de repelentes, elementos disuasorios o la combinación de ellos en sistemas como
el de empujar y tirar (Aluja y Rull, 2009). La adición de insecticidas a los atrayentes alimentarios
ha demostrado ser eficaz en la supresión de la población de moscas tefrítidas de la fruta
(Epsky, et al. 2014). Este enfoque generalmente se denomina atraer y matar. El principio detrás
de esta estrategia es atraer moscas adultas, hembras primarias, para que ingieran el atrayente
y luego mueran por intoxicación. Históricamente, los atrayentes de alimentos proteicos se
combinaron con tóxicos organofosforados (Revis,et al. 2004), pero más recientemente con
Spinosad, una mezcla de espinosinas A y D, ambos metabolitos del microorganismo del suelo
Saccharopolyspora spinosa (Dow AgroScience). Este producto tiene alta toxicidad para insectos
a baja concentración y se usa ampliamente en plagas.

21
control de varias especies, incluidos mosquitos y moscas tefrítidas de la fruta (Stark,
et al. 2004)
El señuelo tóxico a base de espinosad, comercializado principalmente como 'GF-120', se
utiliza como una herramienta importante en los programas integrados para el control de la
mosca de la fruta, como supresor primario de nuevos brotes en áreas libres de C. capitata
como México, California, Argentina, Perú y Chile (Enkerlin, et al. 2015). Una desventaja del
GF-120 es su corta vida útil. En estudios para el control de Melon FlyBactrocera cucurbitae en
Hawái, una diferencia de 2 horas después de la aplicación resultó en 11 veces menos atractivo
y 50% ineficaz cuando se expuso a la lluvia (Revis, et al. 2004).
Otro enfoque del principio de atraer y matar es la mezcla de atrayentes masculinos
con spinosad. Esta técnica se evaluó con metil eugenol, un conocido señuelo masculino
del géneroBactrocera (Broncearse et al., 2014). Una combinación de metil eugenol junto
con espinosad en una formulación de matriz base de materiales inertes llamada
tecnología especializada de aplicación de feromonas y señuelos (SPLAT) (Vargas,et al.
2009). Esta formulación de A&K proporcionó un control prolongado debido a la tasa de
liberación controlada del atrayente y la resistencia de la formulación contra el lavado,
proporcionando un control de hasta 4 semanas y muchas posibilidades de aplicación
debido al amplio rango de viscosidad disponible. Este producto ha mostrado
perspectivas particularmente buenas en el área de control de particularmenteBactrocera
dorsalis en Hawaii (Vargas, et al. 2009).

2.6 La estrategia de desvío de estímulos disuasorios (empujar tirar)

El control de una plaga objetivo puede ser más eficaz cuando los repelentes se combinan con
atrayentes en el mismo entorno. Esta estrategia combinatoria se conoce como push-pull y está
relacionada con la manipulación conductual de plagas de insectos, haciendo que el cultivo sea
poco atractivo (push), mientras los atrae hacia fuentes atractivas (pull) utilizando componentes
no tóxicos como repelentes, atrayentes, plantas atractivas, cultivos. trampas, etc. (Cocineet al.,
2007,; Kanet al., 2008, Deletre et al., 2016) Cuando se usa push-pull con fuentes de estímulos
naturales como plantas o cultivos, por ejemplo plantas repelentes y cultivos trampa, puede
aumentar la actividad de los enemigos naturales y la fauna del suelo (Midega, et al. 2009), el
resultado es una población de plagas decreciente y una reducción del daño al cultivo principal.

Esta estrategia se ha desarrollado con éxito para proteger el cultivo de maíz de las polillas
barrenadores del tallo (Busseola fusca, Chilo partellus y otros) en África Occidental (Khan, et al.
2008). Tradicionalmente, consiste en un cultivo intercalado repelente.Desmodium
cultivos en los campos de maíz para repeler la plaga en los campos de maíz, y un cultivo trampa (una
planta inadecuada pero atractiva para la plaga) en el perímetro del campo para desviar la plaga hacia
un hospedador alternativo (Khan y Pickett, 2004). A partir de ahí, varios otros

22
Los sistemas de control se han desarrollado utilizando principios similares (Cook, et al.
2007).
Se investigó la estrategia push pull contra una especie de mosca de la fruta en olivos
contra la mosca del olivo Bactrocera oleae utilizando caolín como disuasivo de la
oviposición y trampas de cebo al mismo tiempo en los olivares de Cerdeña, con una
eficiencia comparable a los huertos tratados con pesticidas (Delrio et al. 2010). Algunos
otros experimentos con otras especies de moscas de la fruta comoBactrocera y
Anastrepha spp. incluyó el uso de extractos de heces de moscas como disuasivo de la
oviposición combinado con trampas cebadas con un atrayente de alimentos (Aluja y Rull,
2009).
Un buen conocimiento de la ecología química de las plagas y su interacción con el medio
ambiente es esencial para desarrollar cualquier estrategia etológica para controlar los
tefrítidos (Aluja y Rull, 2009). Por ejemplo, en un estudio deRhagoletis especies de moscas de
la fruta, se logró un menor riesgo de oviposición cuando se combinó un atrayente alimenticio
eficiente con una aplicación temprana de feromonas marcadoras del hospedador (Sarles, et al.
2015). C. capitata las heces también contienen un disuasivo de la oviposición y pueden usarse
para reducir la infestación. La aplicación de heces concentradas de moscamed en los cafetos
redujo la infestación hasta en un 80% en los granos de café tratados y en un 56% en los
arbustos adyacentes no tratados, mostrando una repelencia espacial que se extiende a las
plantas cercanas. (Arredondo y Diaz-Fleischer, 2006). Los semioquímicos de la mosca de la
fruta muestran un buen potencial en los programas de manejo integrado. Sin embargo, por lo
general, un enfoque no es suficiente para lograr resultados óptimos en la supresión de plagas,
es decir, atrapar sólo con señuelos machos. Por lo tanto, se debe considerar una combinación
de más de un enfoque en el control etológico de la mosca de la fruta (Silva,et al. 2012) Un
ejemplo exitoso de esto es el control de la infestación de cucurbitáceas por tefrítidos,
primarios Zeugodacus cucurbitae, que se logró en la isla de La Reunión. Esta experiencia
incluyó el uso y / o combinación de cultivos trampa, atrapamiento de atrayentes, saneamiento
de frutas, augmentorios y cebos insecticidas (Deguine,
et al. 2015). Se obtuvieron buenos resultados debido a algunos factores fundamentales: (i) un
estado de plaga bien conocido en la agroecología de la isla basado en varios años de
investigación, y un buen conocimiento del ciclo de vida, ocurrencia estacional, ecología de los
adultos y comportamiento en relación con el apareamiento y la oviposición. . Esto les dio a los
investigadores una buena idea de dónde y cuándo aplicar las estrategias. (ii) Una acción bien
coordinada que involucre a todos los actores del sector de producción de cucurbitáceas de La
Reunión. Esta coordinación permitió a los productores introducirse y adoptar la mayoría de las
estrategias. La estrategia fue eficaz para reducir la población de plagas y redujo
considerablemente la aplicación de plaguicidas (Deguine,et al. 2015).

23
2.7 Ecología química en la moscamed relacionada con la atracción y la
repelencia

2.7.1 Órganos sensoriales relacionados con el olfato

Las señales químicas juegan un papel importante en cualquier ecosistema, influyen en el
comportamiento, la fisiología y la ecología de los insectos de diversas formas, incluidas las
interacciones planta-insecto, la interacción insecto-insecto y la interacción insecto-microbio
(Schoonhoven et al., 2005). El sentido del olfato es clave para la mayoría de los insectos
voladores y, en su mayoría, tienen un sistema sensorial olfativo muy desarrollado (Hansson y
Stensmyr, 2011). Las señales químicas que denotan la respuesta del comportamiento en los
insectos, generalmente están relacionadas con la búsqueda de alimentos, la comunicación
sexual, la ubicación del hospedador, la evaluación de la idoneidad del hospedador, etc. (Yuval
y Hendrichs, 2000; Benelliet al., 2014) Los insectos detectan principalmente los olores usando
las antenas y el palpo maxilar. Ambos órganos están cubiertos por diferentes tipos de sensilla
con poros a través de los cuales los olores ingresan a la linfa sensilar. Por lo general, cada
sensillum contiene dos o tres neuronas sensoriales olfativas (OSN), cada una de las cuales
suele expresar un solo tipo de receptor de olor (OR), que responde a una gama limitada de
compuestos químicos. En la linfa, las proteínas de unión a los olores (OBP) se unen a los olores
que acompañan a los olores de la dendrita que expresa los receptores olfativos (Leal, 2013,
Hansson y Stensmyr, 2011). Los estudios olfativos a menudo se centran en las respuestas
antenales, mientras que se ha prestado poca atención a la caracterización de las palpas
maxilares. El papel funcional de las palpas puede estar relacionado con la mejora del gusto en
D. melanogaster debido a una superposición observada en la respuesta a los volátiles de olor,
así como a la ubicación del palpo maxilar más cerca de la probóscide (Dweck et al., 2016). Hay
evidencia de que tanto la antena como el palpo deBactrocera dorsalis
son importantes en la detección de metil eugenol en el que las palpas han demostrado ser
importantes en la detección de corto alcance (Chieng et al., 2018)

2.7.2 Atrayentes alimentarios

Una definición cercana de "atrayente", puede ser una sustancia o mezcla de sustancias que ejerce en
un insecto expuesto un comportamiento de movimiento hacia la fuente de dicha sustancia. (Blanco,et
al. 2014). Los atrayentes alimentarios son aquellos que son una fuente de alimentación o la imitan.
Las estrategias tempranas de control de la captura de tefrítidos utilizaron productos como cebos de
azúcar fermentador, levadura y subproductos de la industria cervecera como desechos de cervecería
y proteínas relacionadas modificadas por hidrólisis (proteínas hidrolizadas) y soluciones de amoníaco,
entre otros (Epsky et al., 2014) . Los productos sintéticos y los señuelos a base de proteínas se han
utilizado como atrayentes en programas de seguimiento y control (CABI, 2014). Estos atrayentes
incluyen proteína hidrolizada (de

24
soja, maíz, suero de leche y otros) y levadura torula utilizados como componentes en cebos
simples o mezclados, para atraer machos y hembras en programas de captura masiva, o
combinados con insecticidas en sistemas de atracción y muerte (Benelli et al., 2014). Los
señuelos proteicos son muy atractivos para las hembras en busca de alimento y también para
los huéspedes de oviposición (Placido-Silvaet al., 2005).
Los esfuerzos para identificar los compuestos activos de esos atrayentes alimentarios han
apuntado al amoníaco (el producto principal de la hidrólisis de proteínas) como un atrayente
clave (Mazor, 2009). También se utilizaron otros compuestos para mejorar el atractivo, como
formulaciones combinadas de acetato de amonio y putrescina (Heath,et al. 1997). La mayoría
de los compuestos relacionados con la atracción de alimentos para las moscas tefrítidas de la
fruta están disponibles como productos comerciales para monitoreo y captura masiva,
incluidos “Buminal®”, TYB, BioLure, señuelo AFF y otros (Epsky et al., 2014). Aunque los
atrayentes alimentarios son una herramienta poderosa para capturar moscas de la fruta
objetivo, una desventaja es el alto nivel de insectos capturados no objetivo, incluidos los
beneficiosos como abejas, avispas y crisopas.
El uso de atrayentes alimentarios en la captura implica una gran variedad de diseños de
trampas (Tan, et al. 2014). La trampa más utilizada para atrayentes de alimentos líquidos es la
trampa "McPhail" con un principio de embudo inferior, en el que la mosca atraída es atraída a
través de un embudo invertido de su base interior de la trampa, hacia el recipiente superior. La
parte superior transparente de la trampa induce fototaxis positiva y evita que las moscas
salgan por la abertura inferior. Finalmente, la mosca capturada morirá principalmente
ahogándose en el cebo líquido (Navarro-Llopis y Vacas, 2014). Se desarrollaron algunas
variantes de esta trampa y, finalmente, la "Tephritrap", que se considera una trampa eficaz
para capturar frutos tefrítidos con cebos líquidos. El diseño incluye el mismo principio de
embudo invertido con la adición de cuatro pequeñas ventanas circulares en cuatro direcciones
en la parte media de la trampa, reforzadas con tubos (en forma de embudo) en el interior
(Miranda,et al. 2001). Estas ventanas permiten una mejor liberación de volátiles atractivos y
también proporcionan múltiples puntos de entrada para las moscas.

2.7.3 Señuelos masculinos

Otro tipo de atrayente que se utiliza con frecuencia en el seguimiento y la captura masiva son
los señuelos masculinos antes mencionados. La ingestión de estos compuestos (naturales o
sintéticos) por moscas macho puede inducir la síntesis de feromonas de agregación masculina
(Shelly et al., 1996; Tan,et al. 2014), que es importante para la comunicación química entre
machos para el lekking y para un apareamiento exitoso (Yuval y Hendrichs, 2000). Los señuelos
masculinos más utilizados son el metil eugenol, la cetona de la frambuesa y el señuelo cue,
que atraen a los machos de la mayoría deBactrocera y
Dacus especie (Tan, et al. 2014).

25
 Trimedlure y Ceralure son señuelos masculinos sintéticos que atraen Ceratitis
especies que incluyen la mosca mediterránea de la fruta C. capitata. (Avery et al.,
1994). Trimedlure (t-butil-2-metil-4-clorociclohexanocarboxilato, varios
fabricantes) es un compuesto sintético, que ha sido adoptado como principal señuelo
masculino para C. capitata en programas de detección y vigilancia (Jang el al. 2001). Trimedlure
tiene un efecto poderoso para atraerC. capitata machos. Se utilizó en presentación líquida o se
incluyó en dispensadores de liberación de sólidos como septos de goma y tapones de
polímero. La vida útil en el campo puede variar de 4 a 30 semanas dependiendo de la
concentración y la calidad del dispensador (bronceado,et al. 2014). El trimedlure y otros
señuelos masculinos se utilizan principalmente en trampas adhesivas (como las trampas
Jackson) que son trampas en forma de prisma hechas de plástico o cartón. El interior de estas
trampas contiene una superficie pegajosa que mantiene su característica en ambientes
expuestos (Navarro-Llopis y Vacas, 2014).

2.7.4 Repelencia
Nerio, et al. (2010) definieron un repelente como una sustancia que actúa localmente o a
distancia, disuadiendo a un artrópodo de volar, aterrizar o morder la piel humana o animal (o
la superficie en general). A diferencia de los pesticidas tóxicos a base de plantas, cuyo objetivo
principal es matar una población de insectos objetivo, los repelentes actúan generalmente
generando una barrera espacial que evita que el insecto objetivo se acerque a una superficie
protegida, como piel humana, lugar espaciado o incluso parcelas de cultivo (Regnault -Roger,
et al. 2012). Esta característica de repelencia espacial, se diferencia del llamado “disuasorio”,
que es un compuesto cuya presencia provoca la evitación o interrupción de cierto
comportamiento al entrar en contacto directo con el compuesto (Arredondo y Díaz-Fleischer,
2006). Se informa que las hembras de la mosca de la fruta liberan sustancias junto con las
deposiciones de huevos cuando infestan frutas (Yuval y Hendrichs, 2000). Algunos de estos
compuestos excretados durante la oviposición también generan rechazo por competidores
específicos como otras hembras grávidas. Este tipo de rechazo a un huésped ya infestado se
conoce como "disuasivo de la oviposición" y es especialmente importante cuando los recursos
adecuados son escasos. El disuasivo de la oviposición en las moscas de la fruta puede provenir
no solo de los compuestos liberados durante la oviposición, sino también de las heces. (Blanco,
et al. 2014)
Los olores emitidos por plantas no hospedantes, pueden ejercer también repelencia en aquellos
insectos que buscan hospedadores adecuados (Khan, et al. 2008). Por ejemplo, cuando una mosca de
la fruta grávida está buscando hospedadores, volará principalmente hacia aquellas fuentes de olor
que ejercen frutos maduros en lugar de aquellos con frutas no maduras y / o hospedadores no
adecuados (frutas con compuestos tóxicos, sustancias antialimentadoras, etc. .) (Demirel,
2007). En otros casos, los volátiles vegetales inducidos por herbívoros (HIPV) emitidos por la planta
huésped pueden actuar como repelentes para la etapa adulta del herbívoro. Esto es evidente

26
en la polilla del algodón Spodoptera litoralis, cuando el HIPV derivado de la planta huésped interfiere
el sistema sensorial en la búsqueda y la actividad de ubicación del huésped (Hatano, et al. 2015) Los
productos botánicos pueden tener compuestos con potencial repelencia contra insectos pestíferos
(Moore, et al. 2014). Aceite de hierba de limón (Cymbopogon citratus)
indujo fuertes respuestas en un receptor olfativo de la mosca del establo Stomoxys
calcitrans, y moscas repelidas en condiciones de laboratorio (Baldacchino, et al.
2013). El aceite de limoncillo y sus principales componentes activos geranial y neral se
probaron para determinar la actividad repelente contra diferentes especies de mosquitos
transmisores de enfermedades (Deng, 2014) y la mosca doméstica común (Musca domestica)
(Kumar, et al 2011; Morey 2012), lo que hace que esta especie vegetal en particular sea interesante
para la investigación prospectiva en repelencia de dípteros. Existe la posibilidad de que ciertos
productos botánicos, como los aceites esenciales, se utilicen como repelentes espaciales contra
insectos herbívoros en la protección de cultivos (Isman, 2006). Sin embargo, la mayor parte de los
esfuerzos de investigación en repelencia se han centrado en insectos chupadores de sangre y, con
frecuencia, en relación con la salud pública y ganadera (Nerio,et al. 2010). La investigación sobre
aceites esenciales naturales con fines antiinsectos está ganando interés en un intento de generar
alternativas a los pesticidas sintéticos (Isman, 2006).
Aunque la mayoría de las técnicas de ecología química para la investigación de
semioquímicos están bien desarrolladas, se utilizan principalmente para semioquímicos
atrayentes (feromonas sexuales, paraferomonas, volátiles atrayentes, etc.). Aún no se
sabe si tales técnicas son adecuadas para evaluar la repelencia, dado que el modo de
acción de los repelentes es en gran parte oscuro (Deletre,et al. 2016; Moore,et al. 2014).
No obstante, se sigue un enfoque general para detectar y evaluar compuestos
repelentes: (i) atención del producto a base de plantas a ensayar.
(ii) Detección general mediante bioensayos conductuales (iii) Técnicas de cromatografía
para la identificación de compuestos clave, como GC-MS (cromatografía de gases y
espectrometría de masas) y GC-EAD (detección electroantennográfica ligada a
cromatografía de gases). (iii) Evaluación de compuestos mediante programas de
bioensayo conductual (Epsky, et al. 2014). Esta técnica fue útil para identificar algunos
compuestos repelentes de mosquitos de plantas frescas trituradas deOcimun forskolei,
que se utiliza como planta repelente en algunos países africanos (Dekker et al. 2011). La
desventaja de GC-EAD es evidente, porque una respuesta sensorial detectada por la técnica no
necesariamente se relaciona con la repelencia. Algunos compuestos que causan repulsión
pueden bloquear o suprimir el sistema sensorial y, por lo tanto, es posible que no induzcan
una respuesta sensorial.
Los repelentes de mosquitos son los productos más investigados debido a su alta eficacia para
prevenir las picaduras y la transmisión de enfermedades transmitidas por la sangre (Deng,
et al. 2014). Se desarrollaron técnicas in vitro como bioensayos conductuales para
evaluar la actividad de repelencia en lugar de utilizar voluntarios humanos para morder.
Algunos incluyen el uso de arenas de aterrizaje con y sin tratamiento de repelencia,

27
adaptación de olfatómetros de tubo en Y, membranas, etc. La clave en cualquier
evaluación es el uso de un atrayente o estímulos adecuados en cada prueba, y el
resultado debe ser el bloqueo exitoso de dicho atractivo por el repelente (Deng, et al.
2014). Otras técnicas para el análisis del comportamiento incluyen el seguimiento por
video de las arenas tratadas y no tratadas y el tiempo posterior y / o la superficie de los
sujetos que permanecen en una u otra arena. Esta metodología se utilizó para
determinar la repelencia del aceite de limoncillo (C. citratus) contra la mosca del establo
Stomoxys calcitrans (Baldacchino, et al. 2013).

28
3 Finalidad y objetivos
El objetivo de esta tesis es desarrollar componentes de control etológico frente a la
mosca mediterránea de la fruta Ceratitis capitata, basado en estudios olfativos de
atrayentes (cebos alimenticios) y repelentes (extractos de plantas), para usar en el
manejo integrado de plagas en la producción de durazno de alto valor en Cochabamba,
Bolivia. Para lograr este objetivo, se consideraron los siguientes objetivos:

1 Evaluar la efectividad y especificidad del señuelo a base de proteínas

y diseños de trampas para atrapar moscasmed adultas en huertos de duraznos.
Los productos proteicos y fermentados se han utilizado históricamente para atraer y atrapar
moscas de la fruta, pero a veces son costosos y no están disponibles localmente para los
productores de frutas. En este objetivo se prueban cebos locales y se complementan con la
evaluación de trampas diseñadas con botellas de plástico de desecho, con el fin de desarrollar
un enfoque práctico y económico para el monitoreo y captura masiva de moscas de la fruta,
utilizando los recursos locales disponibles.

2 Evaluar la eficacia de los extractos de origen vegetal para reducir

atracción e infestación de frutas de C. capitata.
Los extractos a base de plantas y los aceites esenciales se utilizaron principalmente por sus
características tóxicas contra las plagas agrícolas; se sabe poco sobre su efecto como repelentes
espaciales de los tefrítidos en general y de la moscamed en particular. Por lo tanto, la evaluación del
comportamiento de los extractos de plantas aromáticas y los aceites esenciales se lleva a cabo desde
el laboratorio hasta el campo, incluida la exploración de la respuesta fisiológica de la moscamed
adulta a los aceites esenciales que ejercen la oviposición y / o reducción de la alimentación.

3 Explorar las similitudes y diferencias en la respuesta del olfato mediante

especies de tefrítidos, incluida la moscamed, al atrayente alimenticio chicha,
con el fin de comprender mejor su ecología evolutiva.
Dado que la chicha, un producto fermentado, es muy atractivo para C. capitata, estudios de
profundidad sobre los volátiles que componen sus cabezas y su respuesta a las moscas

29
Se realizan órganos sensoriales. Esta evaluación utiliza tres especies de tefrítidos y
las no relacionadasD. melanogaster, permitiendo identificar aquellos compuestos
clave del espacio de cabeza de la chicha que dan respuesta activa a antenas y
palpas, y también comprobar las similitudes y disimilitudes en la respuesta olfativa
para deconstruir su ecología sensorial evolutiva.

30
4 métodos

4.1.1 Moscas tefrítidas

Material de inicio para nuestro C. capitata la cría se obtuvo del OIEA (cortesía de Sohel
Ahmed y Carlos Caceres, Organismo Internacional de Energía Atómica, Austria). Se
establecieron dos colonias con metodología de crianza estandarizada similar tanto en
Bolivia (laboratorio de Entomología, UMSS, Cochabamba) como en Suecia (SLU-Alnarp).
Los adultos se mantuvieron en jaulas bugdorm ™ (325x325x325 mm) con acceso tanto al
agua como a una dieta seca con azúcar y levadura. Después del apareamiento, las
hembras ovipositaron a través de la malla de la jaula y los huevos cayeron en bandejas
llenas de agua. Huevos recolectados eclosionados en un medio larvario a base de trigo
(Tanakaet al., 1969). Las pruebas de crianza y comportamiento se realizaron en
ambientes climáticos controlados (25-27ºC, 60% - 70% HR y L: D 12:12). Otras especies de
Tephritidae utilizadas en estudios electrofisiológicos (Bactrocera dorsalis
y Zeugodacus cucurbitae, manuscrito III) también se originó en el OIEA y se crió en
jaulas bugdorm ™. MaduroB. dorsalis A las moscas se les proporcionó un medio de
oviposición / larva artificial basado en el poder de la zanahoria (Ekesi et al., 2007) y
calabaza (dieta natural) para Z. cucurbitae. D. melanogaster,Cepa Dalby (Ruebenbauer et
al., 2008), fue criado con una dieta estándar de azúcar, levadura y harina de maíz (Becher
et al., 2010).
Para la evaluación de atrayentes en el laboratorio (artículo I), se utilizaron machos y hembras de
cinco días de edad. Para la evaluación de la repelencia en el laberinto en T, se utilizaron hembras
apareadas de 8 a 10 días con olfatómetro de 6 opciones y ensayos de semi-campo (manuscrito II).
Para pruebas de electrofisiología (manuscritos II y III),C. cápita se utilizaron hembras de 5-8 d
después de la emergencia, y B. dorsalis y Z. cucurbitae se utilizaron hembras de 10-14 d después de
la emergencia, mientras que D. melanogaster se utilizaron hembras de 3 d de edad.

31
4.2 Productos atrayentes y repelentes
Chicha, bebida fermentada a base de maíz: Este producto tiene una larga tradición en el
proceso de elaboración y consumo por parte de la población de las zonas rurales bolivianas. Es
relativamente económico y está disponible en todas partes en las zonas productivas de frutas.
Este producto fue evaluado junto con otros disponibles en el marcado local boliviano. Para los
experimentos de laboratorio en Suecia, se realizó la compra y almacenamiento de chicha a 4ºC
con el fin de preservar su característica durante el transporte y realización del experimento.

Extractos de plantas y aceites esenciales (EO): Se obtuvieron 9 extractos por destilación al

vapor de diferentes plantas (ver descripción completa en el artículo II). Luego, luego de un
primer laboratorio y gritos semi-archivados, tres EO obtenidos del 'peper tree peruano'Schinus
molle, la hierba de limón Cymbopogon citratus y el anís salvaje
Tagetes filifolia, se utilizaron para la evaluación de la repelencia espacial, electrofisiología y
análisis químicos. Para el experimento posterior un análisis, se produjeron nuevos extractos y
se almacenaron inmediatamente a -18ºC antes de cualquier nueva prueba.

4.3 Olfatometría
Para realizar experimentos de comportamiento en el laboratorio, se desarrollaron y
probaron varios enfoques de olfatometría para moscas tefrítidas de la fruta,
principalmente adultos. C. capitata. Para una evaluación de la repelencia de extractos de
plantas, se diseñó, probó y realizó un olfatómetro Tmaze. Mientras que para la
evaluación de la atracción de productos proteicos, así como de compuestos simples, se
diseñó un olfatómetro de dos opciones sin flujo de aire. Finalmente, se diseñó,
desarrolló y probó un olfatómetro de 6 opciones con varias especies de mosca de la
fruta, incluidasC. capitata y luego probado no solo para la evaluación de la atracción,
sino también para la evaluación de la repelencia de los aceites esenciales.

4.3.1 Laberinto en T

El diseño del olfatómetro T-maze, utilizado para las pruebas de repelencia, se describe en el
manuscrito II. En esta configuración, la posición de las hembras de moscamed individuales en los dos
brazos de la configuración se registró durante el tiempo experimental de 10 minutos. Se usó un
medio larvario estándar a base de trigo como estímulo atractivo en ambos brazos del tubo principal,
mientras que solo se usó un brazo con el olor del extracto de la planta como lado de prueba. Se tiró
un flujo de aire (1 L / min) a través del tubo de liberación a través de ambos brazos hasta el laberinto
en T (Fig. 3A)

32
4.3.2 Olfatómetro de dos opciones con trampas "mini-McPhail"
Este olfatómetro fue diseñado para utilizar la fototaxis positiva y la geotaxis negativa de moscasmed
adultas. Además, la configuración prueba un grupo de moscas en lugar de insectos individuales,
como en los enfoques de tubo en Y. Las moscas se soltaron en una arena de caja acrílica (50 x 30 x 20
cm) equipada con dos trampas para moscas hechas de un recipiente de plástico con un embudo
invertido en la parte inferior, parecido a la trampa comercial 'McPhail'. La caja tenía una abertura en
un lado equipada con una manga para soltar moscas. Una de las trampas fue cebada con el producto
de prueba (atrayente proteico), mientras que la otra estaba en blanco (Fig. 3B). Esta configuración se
describe y se utiliza en el documento I antes de la prueba de campo.

Figura 3: Dibujos esquemáticos de (A) olfatómetro de laberinto en T que consta de tubos acrílicos y tapados con una
malla fina para evitar que escapen las moscas. Las flechas indican la dirección del flujo de aire. (B) Olfatómetro de dos
opciones con trampas “mini-McPhail”. Los lados de control y tratamiento se intercambiaron entre corridas
experimentales. Los insectos se liberaron a través de una manga, que se ve en el frente.

4.3.3 Olfatómetro de elección múltiple

El grupo tephri en SLU-Alnarp (www.tephri.org) co-diseñó y desarrolló una nueva arena
de 6 opciones para ensayos de comportamiento con Tephritidae adultos. Esta
configuración permite cribar de forma competitiva compuestos atractivos entre sí, así
como compuestos de prueba para productos de repelencia espacial (como aceites
esenciales) entre sí junto con un atrayente conocido. Esta configuración se ensambló en
UMSS (Bolivia) y en SLU (Suecia). El olfatómetro se describió por primera vez en Biazasin
et al. (2018) donde se utilizó para la evaluación de la atracción en tefrítidos para eluir el
olor de frutas enteras en comparación con mezclas sintéticas. El manuscrito II de la
presente tesis describe una modificación de la configuración original que se usó para la
evaluación de compuestos sintéticos, así como la repelencia de aceites esenciales contra
mujeres.C. capitata (Figura 4). Considerando que la modificación es más

33
restrictivo en el tamaño de las fuentes de olores que se pueden probar, los flujos de aire se controlan
más fácilmente.

Figura 4: (A) Un dibujo esquemático de la configuración del olfatómetro de 6 opciones, utilizado para la evaluación de
la repelencia de los aceites esenciales contra C. capitata. (B) Vista cercana de una cámara de elección: cilindro de
fuente de olor (superior, que contiene eppendorfs con productos de prueba o compuestos) y cilindro de captura de
moscas (cilindro inferior). Ilustración: Ilich Figueroa.

4.4 Ensayos de campo y semi-campo

4.4.1 La región agroecológica de Valle Alto, Cochabamba,

“Valle Alto” es un valle interandino ubicado al suroeste de la ciudad de Cochabamba en
el centro geográfico de Bolivia. Este lugar se caracteriza por su mayor altitud, entre los
2600 y 2800 msnm (metros sobre el nivel del mar). Aunque su latitud (17º 35 'sur) se
sitúa en el trópico, su altitud lo hace de clima mediterráneo y útil para la producción de
frutos típicos de regiones templadas como melocotón, manzanas, peras e incluso uvas
(Cárdenas, 2009). Sin embargo, todas las variedades cultivadas necesitan poca
acumulación de horas frías, ya que el invierno es menos frío y largo que las localidades
mediterráneas (Mendoza García,
2009). Ecológicamente, esta región pertenece a la provincia bioclimática “Tucumano-

34
Bosque seco boliviano ”, de clima mediterráneo, verano húmedo e invierno seco con una
precipitación promedio de 450 mm, concentrada principalmente entre noviembre y marzo
(Navarro & Maldonado, 2002). Existe una larga tradición de producción de melocotón y una
gran diversidad de variedades locales. Las principales limitaciones para la producción de
durazno en “Valle Alto” son la falta de agua para riego, pequeñas parcelas de huerto
(promedio de una hectárea yo 500 árboles por agricultor) y otros factores climáticos, como
heladas primaverales o granizos (Cárdenas, 2009; Mendoza García, 2009).

4.4.2 Ensayos de trampeo

Los primeros ensayos de trampas se describieron en el artículo I, donde se utilizó la trampa
comercial “tephritrap” (Pherobank, Holanda) para probar cuatro atrayentes proteicos en varios
huertos de duraznos de las regiones de Valle Alto y Valle Bajo en Cochabamba, Bolivia. Las
pruebas con el prototipo de trampa descritas en la segunda parte del trabajo se realizaron
utilizando seis diseños de trampas con botellas de plástico (material de desecho), estos
prototipos se probaron contra la tefrita. Los ensayos de trampeo descritos en el manuscrito III
también se utilizaron para la evaluación de una mezcla sintética y se compararon con el
tephritrap. En todos los ensayos, las trampas se colocaron en huertos de duraznos
colgándolas a media altura en árboles seleccionados. La evaluación se realizó semanalmente
recolectando y preservando todos los insectos capturados en etanol al 70%. Las capturas de
trampas se clasificaron en moscamed machos y hembras, e insectos no objetivo que se
separaron en beneficiosos (abejas melíferas, depredadores como crisopas, moscas voladoras,
avispas de papel y parasitoides himenópteros) y otros. Se realizó una evaluación de captura
semanal durante la temporada de frutas de los melocotones (marzo a junio) cuando la
población de moscamed aumenta y alcanza su punto máximo.

4.4.3 Aplicación repelente en semi-campo y campo:

Los bioensayos de campo y semi-campo para pruebas de repelentes se describen en el
manuscrito II: las pruebas de campo se llevaron a cabo utilizando jaulas de tela (80x80x120
cm) con bolsas de fruta colgadas a diferentes niveles. La bolsa superior fue cebada con el
producto de repelencia (aceite esencial de cuatro especies:Cymbopogon citratus, Schinus
molle, Tagetes filifolia y Citrus paradisii). A continuación, las hembras adultas se liberaron en
las jaulas y se dejaron ovipositar a las 24 horas. Pasado este tiempo, los frutos se retiraron y se
guardaron en recipientes de plástico a temperatura ambiente para el desarrollo larvario. El
número de larvas y pupas presentes en la fruta expuesta se registró después de 10-12 días.

La prueba de campo se llevó a cabo utilizando el aceite esencial del pimentero

peruano, S. molle (Anacardiaceae), que apareció como uno de los aceites esenciales más
reductores de la atracción y la oviposición en ensayos de laboratorio y de campo. ElS.

35
molle El aceite esencial se incrustó en 80% SPLAT (Tecnología especializada de aplicación de
feromonas y señuelos). Las cucharadas de SPLAT-Molle se ubicaron en cada flanco de un árbol
cubriendo las cuatro direcciones cardinales, ubicadas en el lado interior del árbol en la parte
más extrema de una rama. Siete días después del despliegue del repelente, las frutas ubicadas
en la mitad que mira hacia el centro del cuadrante (mitad interna) y la mitad externa se
recolectaron y se mantuvieron por separado para la evaluación de la presencia de larvas de
mosca de la fruta mediante el corte de la fruta (ver descripción completa en el manuscrito
II).

4.5 Electrofisiología y análisis químicos

4.5.1 Muestreo de espacio de cabeza y análisis químico

Se tomaron muestras de los volátiles que constituyen el espacio de cabeza de la chicha atrayente de
alimentos y los aceites esenciales utilizando fibras SPME (microextracción en fase sólida) (recubiertas
con DVB / CAR / PDMS). El espacio de cabeza se recogió de las muestras colocadas en un tubo de
vidrio de 20 ml equipado con un tabique revestido de PTFE durante 10 min. Para el muestreo del
espacio de cabeza de la chicha SPME se utilizó un ml de chicha (papel I y manuscrito III), mientras que
para el muestreo del espacio de cabeza de los repelentes se utilizaron 10μl de aceite esencial puro en
un trozo de papel de filtro. En el caso deS. molle, 10μl de una dilución de 10-2

se utilizó aceite puro (manuscrito II). Los volátiles adsorbidos recogidos por la fibra SPME
se desorbieron luego térmicamente en la entrada de una espectrometría de masas
acoplada por cromatografía de gases (GC-MS) para identificación química, o la detección
de electroantennograma acoplada por cromatografía de gases (GC-EAD) para detección
antenal o palpal. Los picos activos se identificaron haciendo coincidir los espectros con
los de tres bibliotecas de referencia: Alnarp1609, NIST14 y Wiley275, índices de retención
de Kovats (KI) y compuestos sintéticos para confirmar la identificación primaria.

4.5.2 Análisis de electrofisiología y base de datos de olfatomas

GC-EAD permite deconstruir una mezcla compleja en los componentes y evaluar cuál de
estos induce una respuesta olfativa en las antenas del insecto. En este estudio, este
abordaje se utilizó tanto en antenas (EAD) como en palpos maxilares (EPD), este último
rara vez se realizaba antes. Se realizaron registros electrofisiológicos en la punta de la
antena y las palpas para evaluar qué compuestos en el espacio de cabeza de los aceites
esenciales inducían respuestas electrofisiológicas en los órganos sensoriales
(manuscrito II), mientras que se realizaron registros en las partes distal y mediocentral
de la antena y las palpas para identificar los volátiles de la chicha que

36
puede ser responsable de su atractivo para las moscas tefrítidas de la fruta y Drosophila
melanogaster (manuscrito III, Fig.5).
El registro de los resultados permitió crear bases de datos sobre los compuestos que son
detectados por antenas y palpas en las especies de tefrítidos utilizadas en los estudios (C.
capitata, B. dorsalis, Z. cucurbitae) y correlacionar estas respuestas de la mosca no relacionada
D. melanogaster. Los datos se adjuntaron a una base de datos de compuestos activos
antenales de volátiles de frutas (Biasazin et al., 2018).

Figura 5. Dibujo esquemático detallado de la detección de electro-antenograma junto con la configuración de

cromatografía de gases (GC-EAD) en moscas de la fruta tefrítidas. Los primeros planos muestran la mosca montada
con la cabeza extruida fuera de la punta de una pipeta y el detalle de conexión realizado para la antena de la punta, la
antena lateral (EAD) y el palpo maxilar (EPD). Ilustración: Ilich Figueroa.

37
5 Resumen de resultados

5.1 Parte 1: Sistema disponible localmente para la captura de moscamed

La chicha, una bebida local a base de maíz fermentado es atractiva para la

moscamed

Los ensayos de campo que evalúan el atractivo de la levadura de panadería y la chicha en

comparación con dos atrayentes comerciales (proteína hidrolizada y levadura torula) muestran
que los dos primeros atrajeron más moscamed que los señuelos comerciales, aunque
sustancialmente menos específicos, capturando casi la misma cantidad de insectos no objetivo
(Fig. .6A).

Trampas económicas para moscas de la fruta para atrapar moscas con chicha

Dado que la chicha funciona como un buen atrayente, se realizó una prueba de campo para
probar trampas diseñadas en botella utilizando materiales de desecho (botellas de plástico
PET), con chicha como cebo. El diseño de las trampas debe incluir algunos principios para una
mejor captura de la moscamed, entre los que se incluyen: protección del señuelo para evitar la
entrada de insectos, una pequeña entrada adaptada para las moscas tefrítidas, evitar fugas de
capturas y facilidad de fabricación. A continuación, se diseñaron y probaron seis prototipos en
el campo (Fig. 6D). Un diseño, llamado "trampa en T", fue igualmente efectivo en las capturas
de moscamed con el tephritrap comercial (Fig. 6B). Además, atrapó menos insectos benéficos
(Fig. 6C) (Manuscrito I). La trampa en T constaba de dos botellas de plástico PET (limpias y sin
etiquetas): una botella base contiene el cebo (“chicha”) en el fondo, tiene 6 orificios
equidistantes (0. 7 mm) en el tercio superior de la botella. Una segunda botella, colocada
horizontalmente sobre la primera botella, captura los insectos que se mueven hacia arriba
mediante la fototaxis positiva y la geotaxis negativa, que es común en los insectos voladores.
Mueren por asfixia, deshidratación y / o insolación (manuscrito I).

38
Figura 6. (A) Promedio C. capitata Las capturas por trampa y día se muestran para cada tratamiento, con barras de
error estándar. Letras diferentes indican cambios significativos entre tratamientos. (B) FDT promedioC. capitata
capturas usando chicha como cebo en diferentes trampas, trazadas con barras de error estándar. Las letras indican
diferencias significativas entre los tipos de trampas en un modelo GLMM con una prueba post-hoc posterior. (C) Total
de insectos beneficiosos capturados por día y prototipo de trampa. Las letras indican diferencias en el número de
capturas entre los tipos de trampa. (D) Dibujo esquemático de los seis prototipos de trampa de botella diferentes y la
trampa comercial “Tephrtrap®” (Pherobank) utilizada como control positivo. Figura modificada de Figueroa Candiaet
al., 2018.

39
5.2 Parte II: Repelente a base de plantas contra la moscamed: del
laboratorio al campo

Tres extractos de plantas mostraron repelencia en el laboratorio.

En una configuración de laberinto en T, se probó el espacio de cabeza de nueve extractos botánicos

candidatos y aceites esenciales para determinar su actividad de repelencia al agregarlos al efluente
de la oviposición y el olor del medio larvario y se probó solo contra el olor del medio. Olor deS. molle,
C. citratus, T. filifolia o C. paradisii Extraiga un tiempo reducido en ese brazo en comparación con el
brazo de control (Fig. 7A). Posteriormente probamos si los aceites esenciales también reducen la
atracción por el olor de los alimentos, la chicha. En un experimento de olfatómetro de 6 opciones, de
hecho, los volátiles de los aceites esenciales deS. molle, C. citratus y T. filifolia también redujo la
atracción por la chicha, similar a la reducción en la atracción encontrada por el medio de oviposición
(Figura 7B). Estos aceites esenciales de árbol fueron seleccionados para estudios electrofisiológicos
adicionales, mientras queS. molle se utilizó en una prueba de campo (manuscrito II).

Figura 7. (A) Porcentaje de tiempo transcurrido en cada lado del olfatómetro en el brazo de
tratamiento y control (± SE) para las moscas probadas individualmente en los experimentos de
laberinto en T "n" es el número de moscas probadas. La barra verde superior representa el control
frente al control (con una distribución de 50:50) que denota uniformidad en la configuración, y las
barras siguientes representan tratamientos con diferentes aceites esenciales. (B) Resultados del
olfatómetro de seis opciones que ofrecen a las moscas la posibilidad de elegir entre tres cámaras que
contienen chicha (control) alternadas por cámaras con chicha + 10 µl de aceite esencial (tratamiento).
El diagrama de caja, con rangos intercuartílicos, mediana y puntos para cada observación, muestra el
porcentaje de moscas que respondieron y que fueron capturadas en las cámaras de control o de
tratamiento.

40
C. citratus y S. molle Los aceites esenciales reducen la oviposición de la moscamed.

Posteriormente evaluamos si S. molle También reduce la oviposición en frutos en el

exterior del laboratorio. En entornos de semi-campo (Fig. 8A, ver descripción en
metodología y manuscrito II), fruta colocada junto a un eppendorf con aceite esencial de
C. citratus, S. molle o T. pusilla eran menos preferidos que los frutos a distancia. Además,
el aceite esencial suprimió la supresión general, ya que las jaulas que contenían un
eppendorf con aceite esencial mostraron una oviposición general significativamente
reducida.
En experimentos posteriores en un huerto de duraznos, encontramos que S. molle
Los volátiles liberados de una matriz cérea, SPLAT (SPLAT-Molle) y aplicados en las hojas
del dosel, redujeron el daño de la fruta (2.9%) en comparación con el control (7.2%), al
considerar la mitad interna de cada cuadrante (p> 0.001, Prueba GLMM con distribución
binomial, Fig. 8B). Las tasas de oviposición en la mitad exterior de los árboles tratados
no difirieron de las de los árboles de control (p = 0.092, prueba GLMM con distribución
binomial, Fig. 8B) (manuscrito II).

Figura 8. A) Gráfico de violín que muestra la proporción de infestación de larvas y pupas en el experimento
de semi-campo en jaulas. El número sobre cada parcela representa el número total de larvas y pupas
infestantes en cada tratamiento. Los tratamientos con la misma letra no difieren significativamente entre sí
(GLMM con distribución binomial). B) Diagrama de caja y violín que muestra el porcentaje de frutos
infestados porC. capitata de árboles tratados con SPLAT - S. molle aceite y árboles sin tratar (control) en el
experimento de campo. Los resultados de la mitad interior y la mitad exterior de cada evaluación de árbol se
dan con el nivel de significancia (GLMM con una distribución binomial).

Los aceites esenciales repelentes difieren en los perfiles volátiles y las respuestas
sensoriales que inducen.

Un total de 23 respuestas únicas inducidas por volátiles de aceites esenciales en C. capitata,

mientras que los palpos maxilares detectaron 14 (Fig. 9). La mayoría de los volátiles eran
únicos para cada aceite esencial, al igual que las respuestas sensoriales que inducían, con
C. citratus más divergente de S. molle y T. filifolia (Figura 9). Responde aC.

41
citratus estaban dominados por los abundantes monoterpenoides acíclicos, aquellos a S.
molle por terpenos monocíclicos ricamente representados, y aquellos a T. filifolia por
anisoles además de monoterpenoides monocíclicos (manuscrito II).

Figura 9. Un mapa de calor de las respuestas antenales y palpares a los componentes del espacio de cabeza de los
aceites esenciales. De izquierda a derecha: (i) compuestos identificados provisionalmente representados con su
número CAS, (ii) clases químicas funcionales de los compuestos (iii) sensibilidad de ambos órganos sensoriales (antena
y palpo maxilar) de la hembraCeratitis capitata a compuestos en los aceites esenciales del árbol (Tagetes filifolia,
Schinus molle y Cymbopogon citratus). La respuesta relativa se normaliza a la respuesta general de cada registro
utilizando un escalar de color (es decir, la intensidad de las respuestas solo se puede comparar dentro de la misma
columna). La línea blanca representa la cantidad relativa de cada compuesto (integración de picos y normalizada al
tamaño máximo de pico), la ausencia de una línea indica que los compuestos no están presentes en el espacio de
cabeza. Los compuestos están dispuestos verticalmente en orden decreciente de distribución tanto en la respuesta
antenal como palpal. Los colores de código de los compuestos representan la clase química funcional a la que
pertenece cada compuesto. El dendrograma en la parte superior indica (dis) similitudes entre las respuestas
electrofisiológicas de ambos órganos sensoriales a los aceites esenciales de tres especies de plantas aromáticas.

42
5.3 Parte III: (Dis) similitudes en las sensibilidades olfativas de los
tefrítidos al espacio de cabeza de la chicha.

Un enfoque sensorial comparativo para mapear las sensibilidades a los olores entre
especies

Treinta y un compuestos fueron identificados tentativamente del espacio de cabeza de la

chicha, 15 de estos eran ésteres (48.4%), tres eran alcoholes primarios (9.7%), dos
benceno y derivados sustituidos (6.5%) y los otros once compuestos representaban cada
uno una sustancia química separada. clase. 21 compuestos fueron detectados
activamente por antenas y 12 por palpas de las tres especies de tephritidae (C. capitata,
B. dorsalis y Z. cucurbitae), mientras que D. melanogaster detectó 5 en antenas y 4 en
palpas (figura 10, manuscrito III)

Figura 10. Un mapa de calor de 31 compuestos identificados tentativamente, juntos constituyen más del 90%
del espacio de cabeza de la chicha. De izquierda a derecha: nombre del compuesto según la IUPAC y
codificado por colores según la clase química, un mapa de calor con respuestas relativas, del negro (sin
respuesta) al rojo en las antenas y palpos para tres especies de Tephritidae,Bactrocera dorsalis, Ceratitis
capitata, Zeugodacus cucurbitae) y no relacionado Drosophila melanogaster. La línea blanca indica la
cantidad relativa, según GC-MS de cada uno de los compuestos de la chicha.

43
Los volátiles de fermentación se correlacionan significativamente con los volátiles de frutas
compartidos

A continuación, la base de datos de respuesta de especies a los volátiles de la chicha se

adjuntó a un olfatoma de olor a fruta existente (Biasazin et al., 2018) para detectar señales
evolutivas y ecológicas que conectan la comida y la fruta en las moscas tefrítidas de la fruta. Se
encontró una correlación altamente significativa entre la chicha y los volátiles de la fruta, y las
respuestas tefrítidas a estos. De los 21 compuestos que dieron una respuesta antenal, 9 se
compartieron con el volatiloma de olor a fruta. De estos, 7 fueron detectados por la especie
generalista,C. capitata y B. dorsalis (Bin (9, 0,1), P<0,0001) mientras que 6 fueron detectadas
por todas las especies de tefrítidos y 5 fueron compartidas entre todas las frutas (Bin (9, 0.017),
P<0,0001). Claramente, los compuestos de chicha que indujeron una respuesta en todas las
moscas de la fruta tienen una probabilidad muy significativa de compartir entre todas las
frutas (Fig. 11, manuscrito III).

Figura 11. Gráfico de barras que muestra el porcentaje de compuestos detectados en las antenas de tres especies de
Tephritidae (B. dorsalis, C. capitata, Z. cucurbitae) entre chicha, mango, guayaba, naranja y plátano. Los recuadros de
sombreado claro ilustran compuestos que también están presentes en la chicha. El número entre paréntesis es el
número total de compuestos identificados en cada tipo de muestra.

Los volátiles de la chicha que son antenalmente activos atraen selectivamente a la moscamed
en el campo

Probamos en dos temporadas consecutivas una mezcla de 9 compuestos con actividad

antenal. En 2017, la chicha capturó menos moscamed (21,4 FTD- mosca por trampa por
día) en comparación con 2018 (100,7 FTD). La mezcla sintética atrajo menos moscamed
que la chicha (FTD 11 y 18 en 2017 y 2018, Fig. 12A). Sin embargo, la especificidad de la
mezcla fue mayor (94% era moscamed) en comparación con las capturas con chicha, que
era un atrayente de amplio espectro (49 y 79% eran moscamed en 2017 y 2018, Fig. 12B).
Además, las capturas con la mezcla sintética parecían ser más

44
sesgo femenino (relación mujer / hombre de 0,69 y 0,59 respectivamente) en
comparación con la chicha (0,52 y 0,48 en 2017 y 2018 respectivamente, fig. 12C). La
mezcla sintética, aunque menos atractiva en general, era por tanto más específica y más
atractiva para las hembras, que son propiedades favorables (manuscrito III).

Figura 12. Evaluación de campo de la atracción de una mezcla de compuestos sintéticos que inducen una respuesta antenal en la

naturaleza. C. capitata. Se hicieron comparaciones con chicha como control positivo y una trampa en blanco como control

negativo en dos temporadas consecutivas de frutas (2017 y 2018) A) Nivel de capturas de moscamed expresado en FTD (día de

trampa de moscas) B) Relación de moscamed capturadas sobre otros insectos capturados, reflejan la especificidad de los dos

señuelos probados. C) La proporción de sexos de las hembras de la moscamed sobre los machos muestra el nivel de atractivo

hacia un grupo de sexo en particular.

45
6 Discusión general
Manipulación etológica como parte de los programas de MIP contra la mosca de la fruta

Para alcanzar uno de los 17 objetivos de desarrollo sostenible de las Naciones Unidas, es
necesario promover el desarrollo de métodos novedosos para la agricultura sostenible,
así como para proteger los ecosistemas terrestres (Setboonsarng,
2006). En este contexto, los insecticidas de amplio espectro deben eliminarse gradualmente y
deben desarrollarse métodos específicos para objetivos que se ajusten a la caja de
herramientas de MIP del agricultor (Deguineet al., 2015; Mwatawalaet al., 2015). Moscas
tefrítidas de la fruta, en particular las invasoras generalistasC. capitata y B. dorsalis, han
demostrado una alta capacidad ecológica para diversas condiciones climáticas, y se han
convertido en una amenaza en lugares donde la producción de frutas es una actividad
económica importante (Malacrida et al., 2007; De Meyeret al., 2010). Donde están establecidos,
como en el Valle Alto, Bolivia (esta tesis), los agricultores están usando principalmente
pesticidas. Sin embargo, en general son conscientes de los efectos secundarios negativos de
los insecticidas y, por lo tanto, acogen con satisfacción los esfuerzos que contribuyen al
desarrollo de prácticas alternativas a los plaguicidas. En Bolivia, algunos agricultores y
organizaciones han intentado desarrollar estrategias de MIP, pero estas parecen insuficientes
para suprimir la plaga, a veces agravadas por la dificultad de aplicación y / o los costos
(Mendoza García, 2009; SENASAG, 2010; Pengue, 2016). Los enfoques prácticos novedosos que
utilizan recursos locales, como los que se informan en esta tesis (manuscrito I, II), pueden
integrarse en el MIP para reducir posteriormente los niveles de población de moscas de la
fruta por debajo del umbral económico.
Una de esas estrategias es el enfoque basado en atrayentes que se describe en el documento I, un
sistema de captura que utiliza chicha como cebo en trampas diseñadas a partir de botellas de
plástico. Si bien este sistema fue desarrollado y probado para el contexto particular de Valle Alto,
Bolivia, sus características de facilidad y manejo práctico por parte de los agricultores, lo hacen
interesante para su uso en otros contextos de producción de frutas amenazados por el ataque de
tefrítidos. La chicha es una bebida local popular en el área rural de Bolivia, y también se sabe que es
muy atractiva para los insectos, pero no se ha utilizado directamente como alimento.

46
cebo para la captura de moscas de la fruta en el campo (Mendoza García, 2009). Nuestros
resultados demostraron que esta bebida era más atractiva para las moscas de la fruta que
otros cebos comerciales de alimentos o cebos de fermentación y proteínas de uso común
probados en este estudio (Figueroa Candiaet al.). El atractivo de la chicha también se
complementó con el desarrollo de una trampa adecuada a partir de materiales de desecho
como botellas de agua de plástico. La posibilidad de usar chicha y trampas en T en el
monitoreo y supresión deC. capitata debe probarse más a fondo en ensayos de campo y
optimizarse aún más mediante la investigación participativa con las partes interesadas.
En el segundo manuscrito, probamos el potencial de los aceites esenciales aromáticos (EA)
para reducir el impacto de la moscamed. Los aceites esenciales han sido probados para
estrategias de control de plagas y enfermedades de particularmente parásitos de humanos y
animales. Sin embargo, el potencial de emplear la característica repelente de estas sustancias
secundarias vegetales en la supresión de plagas agrícolas ha sido poco explorado (Deletreet
al., 2016; Lee, 2018). Nuestro estudio muestra una reducción en la atracción deC. capitata
adultos cuando se exponen a los olores de los aceites probados en combinación con alimentos
y sustratos de oviposición en el laboratorio. Pruebas subsecuentes de campo y semi-campo
mostraron que el aceite esencial local disponible del árbol del pimiento peruanoSchinus molle
Anacardiaceae) logró reducir la oviposición y la infestación de frutos. Aunque todavía no se
conocen bien los mecanismos sensoriales que subyacen a la repelencia, este es un buen
comienzo para una nueva línea de investigación en MIP de plagas de frutos tefrítidos, aceites
esenciales como repelentes de plagas agrícolas. El potencial de los repelentes en la producción
de frutas orgánicas y en los esquemas de control de los patios traseros urbanos merece
atención en futuras investigaciones.
Nuestros resultados en ambos repelentes (Schinus molle) y atrayentes (chicha) en
combinación con trampas construidas localmente, justifica más estudios de campo que
prueben la posibilidad de desarrollar un esquema de empujar y tirar contra C. capitata,
utilizando repelentes espaciales como S. molle junto con la trampa en T con cebo de chicha
antes mencionada (Cook et al., 2007; Delrioet al., 2010), para suprimir las poblaciones de
moscamed y el daño por debajo de los umbrales económicos. Las técnicas se emplean
fácilmente, las trampas se construyen fácilmente y el material (botellas de plástico) y las
fuentes de olor (chicha) están ampliamente disponibles en la región.
Aunque tanto el enfoque atrayente como el repelente se desarrollaron para el contexto
local de Valle Alto en Bolivia, los resultados pueden incitar a los investigadores a encontrar
señuelos alternativos y plantas aromáticas que puedan emplearse de manera similar en otras
ubicaciones geográficas. Además, el desarrollo y perfeccionamiento de mezclas sintéticas
atractivas basadas en chicha puede ser más ampliamente útil en otros contextos donde las
moscas de la fruta son de importancia económica.

47
Comprender la ecología evolutiva de los tefrítidos.

Las moscas tefrítidas de la fruta se encuentran económicamente entre las especies de plagas más
importantes que amenazan la producción de frutas en todo el mundo. Actualmente, la mayoría de las
estrategias de control de esta plaga se centran en insecticidas químicos de amplio espectro,
frecuentemente en combinación con atrayentes alimentarios que generalmente son atractivos para
muchos taxones de insectos (Reviset al., 2004; Rígidoet al., 2004; Peñarrubia-Maríaet al., 2014). Hasta
la fecha, se han realizado muchas investigaciones sobre el comportamiento y la ecología de las
especies más importantes, como el generalistaB. dorsalis y C. capitata, a menudo con el objetivo de
encontrar formas de mejorar la competitividad de los machos estériles en la Técnica de Insectos
Estériles (SIT) (Shelly, 1999; Hendrichs et al., 2002; Benelliet al.,
2014; Haqet al., 2014). Sin embargo, poca investigación se ha centrado en la ecología
evolutiva del sentido del olfato de los tefrítidos (Biasazinet al., 2018). Al estudiar el olfato
de los tefrítidos, podríamos abordar cuestiones fundamentales con respecto a los
fundamentos ecológicos evolutivos de la preferencia de los tefrítidos a las frutas en
lugar de la materia en descomposición, o la divergencia en las sensibilidades olfativas de
generalistas y especialistas. Identificamos compuestos clave que son detectados por
tefrítidos en frutas, atrayentes alimentarios y posible repelente a base de plantas. Los
datos se analizaron más a fondo en el contexto de una base de datos de olfatomas en
expansión de moscas tefrítidas de la fruta que tiene como objetivo desentrañar la
historia ecológica evolutiva del sentido del olfato en un grupo de insectos (Biasazinet al.,
2018 y base de datos disponible en www.tephri.org). Esto reveló patrones muy
interesantes. Por ejemplo, los volátiles quichi, cuya detección es compartida por tres
especies tefrítidas (frugívoras en estado larvario) yD. melanogaster (saprófagos en la
etapa larvaria), parecía muy atractivo. Además, estos volátiles se correlacionaron de
manera muy significativa con los compuestos que las moscas detectan en las frutas
maduras, lo que sugiere que estos volátiles pueden haber formado puentes volátiles a
partir de los cuales la saprofilia ancestral de los tefrítidos desarrolló una preferencia por
la oviposición en frutas frescas (Korneyev, 1999; Díaz-Fleischeret al., 2001)
La mayoría de los estudios sobre el olfato de los insectos se centran en la antena como principal
órgano sensorial relacionado con la detección de olores (Hansson y Stensmyr, 2011; Dweck et al.,
2016), sin embargo, el papel fisiológico y funcional de los palpos maxilares tefrítidos en
la detección olfativa sigue siendo objeto de controversia (Zhang et al., 2011; Chienget al.,
2018). Algunos estudios recientes revelaron que las palpas deBactrocera
Las especies están fuertemente relacionadas con la detección de señuelos masculinos como la cetona
de la frambuesa, cuelure y metil eugenol (Verschut et al., 2018; parqueet al., 2018; Chienget al., 2018).
Aquí mostramos, a través de detección palpográfica acoplada por cromatografía de gases (GC-EPD),
que las palpas de moscas de la fruta tefrítidas detectan compuestos volátiles de alimentos y aceites
esenciales, mostrando una superposición sustancial con los detectados por antena. Si se superponen
en los perfiles de neuronas sensoriales palpares y antenales

48
refleja alguna forma de codificación de redundancia, o si estas neuronas sensoriales son necesarias
para inducir comportamientos separados, es una cuestión de conjetura (De Bruyne et al., 1999;
Stensmyret al., 2012; Dwecket al., 2016). Independientemente, nuestra investigación muestra que las
neuronas sensoriales palpares convergen en un conjunto de volátiles involucrados en la detección de
alimentos y huéspedes que se superponen fuertemente con los detectados por las antenas.

La comprensión del sentido del olfato en un contexto evolutivo-ecológico y de

comportamiento, apoya la búsqueda de técnicas novedosas que se pueden desarrollar
para nuevos métodos sostenibles de control etológico en el campo (Biasazin et al.,
2018). Por ejemplo, una mezcla sintética atractiva basada en los volátiles detectados por
los tefrítidos, puede aumentar la especificidad del señuelo para el insecto objetivo y
también mejorar el atractivo para las hembras, lo que, debido a que es el sexo dañino,
puede reducir la oviposición y, por lo tanto, de manera más directa. reducir el daño
(DíazFleischeret al., 2014; Epskyet al., 2014). Con respecto a los repelentes, por otro lado,
se puede usar un mapeo completo de los volátiles de estos aceites aromáticos junto con
las respuestas sensoriales a estos, para diseñar mezclas repelentes sintéticas que
pueden ser más efectivas que los aceites esenciales en los que se basan. El hecho de que
el espacio de cabeza de los tres aceites esenciales difiera en los compuestos principales,
así como en las respuestas sensoriales que indujeron, puede indicar que diferentes
canales sensoriales subyacen a estas respuestas (Deletreet al., 2016) y, por tanto,
pueden complementarse o sinergizarse entre sí. Por lo tanto, los experimentos futuros
deberían probar la sinergia potencial entre estos compuestos, que luego podrían usarse
para construir mezclas de productos naturales o compuestos sintéticos para aumentar el
potencial de repelencia en la supresión de las tasas de infestación en el campo. Además,
para diseñar un repelente espacial efectivo, el modo de acción de tales repelentes
necesita más investigación (Deletreet al. 2016)

49
7 perspectivas de futuro

Esta tesis indica que el control etológico de la mosca mediterránea de la fruta en Bolivia puede
ser posible con atrayentes locales económicos, trampas de botella y productos naturales.
Aunque probados en el contexto local, pueden extenderse a otras especies de tefrítidos y
sistemas de cultivo. Lo más interesante es que los resultados brindan una perspectiva para
que la investigación adicional evalúe una combinación de los enfoques de atrayentes y
repelentes en el control de plagas. Dado que los mecanismos son completamente
complementarios, se puede prever una sinergia potencial en la reducción de las tasas de
infestación. Sin embargo, muchos factores técnicos y sociales deben tenerse en cuenta en el
desarrollo de una estrategia push-pull con estas técnicas, incluida la selección de aceites
esenciales o compuestos sintéticos de los mismos, posible toxicidad, ajuste de dosis y efecto
colateral ambiental, especialmente para insectos benéficos. Una futura estrategia combinada
también deberá evaluar su viabilidad en términos de ingresos económicos de los cultivos, su
integración con otras actividades de MIP contra los tefrítidos y otras plagas en varios entornos
de agroecosistemas. El potencial de atrayentes y repelentes más efectivos necesita más
atención, particularmente en la producción de frutas orgánicas y también en los esquemas de
control para lugares urbanos donde los pesticidas a menudo son inadecuados para el uso
masivo.
Los resultados presentados aquí también muestran la importancia de un fuerte enfoque
de atención en las técnicas de detección sensorial y análisis de respuesta sensorial
comprensivos y comparativos. Esto puede apoyar fuertemente el desarrollo racional de
señuelos más eficientes y específicos para cada especie. Además, los datos comparativos
recopilados deben usarse para construir bases de datos entre insectos para comprender
mejor la ecología evolutiva sensorial de los insectos. Aunque esta tesis se centró en la
moscamed, creemos que muchos de los hallazgos se pueden traducir fácilmente a otras
especies de tefrítidos. La prueba futura debe comparar los resultados con, por ejemplo,
especies invasoras generalistas delBactrocera y Anastrepha complejos. El desarrollo de
señuelos que atraigan selectivamente a esas especies de Tephritidae será de gran valor en
muchos lugares del mundo donde la producción de frutas está amenazada por esta plaga.

50
 Las moscas tefrítidas de la fruta son objeto de estudio en muchos lugares debido a su
importancia económica en la producción de frutas y hortalizas frescas, el comercio
internacional y la seguridad tanto para los productores como para los consumidores. Esta tesis
contribuye al desarrollo de nuevas estrategias de control sostenibles localmente, mediante la
búsqueda de señuelos y repelentes y proporcionando un marco para una comprensión
fundamental de este sentido en el contexto de la biología, la ecología y el comportamiento de
la mosca. El sentido del olfato se comprende cada vez más, pero su papel en el control de
plagas todavía está muy infrautilizado. Teniendo en cuenta que la mayoría de los
comportamientos complejos de los insectos se rigen por el olfato, creemos firmemente que
aprovechar el sentido del olfato de los insectos en nuevas técnicas de control tiene todo el
potencial para impactar positivamente la sostenibilidad del sector hortícola en todo el mundo.

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Verschut, TA, Farnier, K., Cunningham, JP y Carlsson, MA (2018). Conductual y
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caracterización y distribución de sensilla en palpos maxilares de seis Bactrocera moscas de la fruta
(Diptera: Tephritidae). Entomólogo de Florida, 94 (3), 379-389.

58
Expresiones de gratitud

Quiero expresar mi agradecimiento, desde lo más profundo de mi ser, a todos los

que de una u otra forma contribuyeron a mí en este camino. La aventura más difícil
que jamás haya emprendido no sería posible sin su apoyo incondicional:

Mi supervisor principal: Teun Dekker, más que solo una guía ... un verdadero amigo, me
enseñaste la lección más valiosa: ¡Nunca te rindas!

El equipo de supervisión: Marco Tasin y Marie Olsson en SLU-Suecia. Navidad

Ortuño y Alberto Centellas en UMSS-Bolivia

El equipo de supervisión inicial: Birgitta Rämert, Abigail Walter, René Andrew

En SLU-Alnarp:

El 'tephrigroup': Tibebe Dejene, Sebastian Larsson Herrera, Fikira

Kimbokota y WilliamWalker III.

La unidad de ecología química: Paul Becher, Göran Birgersson, Fredrik

Schlyter, Peter Witzgall, Marie Bengtsson, Rickard Ignell, Peter
Andersoon, Kristina Karlsson Green.

La unidad de protección integrada de cultivos: Johan Stenberg, Paul Egan, Belén

Cotes, Mario Porcel, Mette Frimodt Hansen, Laura Grenville-Briggs.

Socios y compañeros de SLU: Åsa Lankinen, Rodomiro Ortiz, MulatuGeleta,

Evelyn Villanueva, Karina Ustariz y Gabriela Bottani.

Administrativos de SLU: Elizabeth Marling, Christina Johansson, Helene

Larsson Jönsson.

A todos los maravillosos estudiantes de doctorado de SLU Alnarp que vinieron y se

fueron a lo largo de los años, amistad para siempre: Guillermo, Maria, Charles, Joakim,
Daniela, Mikael, Veronica, Anaïs, Mengistu, Linda-Marie, Esayas,
Francisco, Felipe, etc.

59
En UMSS-Cochabamba, Bolivia

Para mi querido equipo Ceratitis capitata'en Bolivia: César Orellana, Verónica

Bautista, Nataly Salazar, Franz Romero, Mirian Cruz y Judith
Lienenlüke

Socios y colegas de UMSS: Efraín Zelada, Eduardo Mendoza, Jorge Rojas

Beltrán, Freddy Espinoza, Jorge San Román, Roger Fuentes, Gino
Aguirre y Juan Herbas.

Administrativo UMSS: Denise Alcoser, Lilian Aguilar. CTA: Nelson

Hinojosa

Reconocimiento especial a Gonzalo Orellana en nombre de todos fruticultores de Valle Alto,

Bolivia, en cuyos huertos de duraznos se realizaron todas las pruebas de campo.

Mis más profundos tanques a mis amigos en Suecia, cuya ayuda fue determinante en todas las
dificultades y buenos momentos durante la experiencia sueca para mí y para mí.
familia: Laura, Dan y Héctor; Leify Florens, Zunilda y Boris, Eduardo,
Audrey y familia, Berenice y familia

Y finalmente, un agradecimiento especial a mis antiguos supervisores de maestría en

Wageningen UR, Países Bajos: Ties Huigens y Nina Fatouros, porque me introdujeron
en el fascinante mundo de la ecología química de los insectos y su potencial aplicación
en la protección de las plantas.

60
Agradecimientos
Quiero expresar mi más sincera gratitud, desde el fondo de mi corazón, a todos
aquellos quienes de una u otra manera contribuyeron conmigo en el desafío del
doctorado. La más difícil aventura que alguna vez realicé, no hubiera sido posible
sin su apoyo incondicional.

Un director de mi tutor: Teun Dekker, más que solo una guía… un verdadero
amigo. Me enseñaste la lección más valiosa: ¡No rendirse jamás!

Al equipo de tutores: Marco Tasin y Marie Olsson en la SLU-Suecia. Navidad

Ortuño y Alberto Centellas en la UMSS-Bolivia

Al equipo de tutores iniciales: Birgitta Rämert, Abigail Walter, René Andrew

En la SLU-Alnarp:
Al equipo 'tephrigroup': Tibebe Dejene, Sebastian Larsson Herrera, Fikira
Kimbokota y WilliamWalker III.

A la Unidad de Ecología Química: Paul Becher, Göran Birgersson, Fredrik

Schlyter, Peter Witzgall, Marie Bengtsson, Rickard Ignell, Peter
Andersoon, Kristina Karlsson Green.

A la Unidad de Protección Integrada de Cultivos: Johan Stenberg, Paul Egan, Belén

Cotes, Mario Porcel, Mette Frimodt Hansen, Laura Grenville-Briggs.

A los colegas en la SLU: Åsa Lankinen, Rodomiro Ortiz, Mulatu Geleta,

Evelyn Villanueva, Karina Ustariz y Gabriela Bottani.

Administrativos de la SLU: Elizabeth Marling, Christina Johansson, Helene

Larsson Jönsson.

A todos los maravillosos doctorantes de la SLU Alnarp que llegan y se van a

través de los años, amistad por siempre: Guillermo, Maria, Charles, Joakim,
Daniela, Mikael, Veronica, Anaïs, Mengistu, Linda-Marie, Esayas,
Francisco, Felipe, etc.

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En la UMSS-Cochabamba, Bolivia

Equipo de mi querido Ceratitis capitata'en Bolivia: César Orellana, Verónica

Bautista, Nataly Salazar, Franz Romero, Mirian Cruz y Judith Lienenlüke

A los colegas de la UMSS: Efraín Zelada, Eduardo Mendoza, Jorge Rojas

Beltrán, Freddy Espinoza, Jorge San Román, Roger Fuentes, Gino Aguirre
y Juan Herbas.

A los administrativos de la UMSS: Denise Alcocer, Lilian Aguilar. CTA:

Nelson Hinojosa.

Un agradecimiento especial a Gonzalo Orellana y por su intermedio, a todos

los productores frutícolas del Valle Alto, Bolivia, en cuyos huertos de
duraznero se realizó las pruebas de campo.

Mi más sincero agradecimiento a los amigos en Suecia, cuyo apoyo fue

determinante en todas las dificultades y buenos momentos durante la experiencia
sueca para mí y mi familia: Laura, Dan y Héctor; Leify Florens, Zunilda y
Boris, Eduardo, Audrey y familia, Berenice y familia.

Y finalmente, un agradecimiento especial a mis tutores de maestría en la

universidad de Wageningen, Holanda: Ties Huigens y Nina Fatouros, por
haberme introducido al fascinante mundo de la Ecología Química de Insectos y
su potencial aplicación en sanidad vegetal.

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