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la radiación evolutiva de los
homínidos: un estudio
filogenético comparativo
Guido Rocatti & S. ivan perez*
En los últimos 150 años, la diversidad y las relaciones filogenéticas de los hominoides han sido uno
años.

El origen y la evolución de los seres humanos han sido el principal foco de atención de las investigaciones
biológicas y antropológicas durante los últimos 150 años1-3. La mayoría de los estudios anteriores se han
centrado en la diversidad de las especies y en la historia filogenética de los seres humanos y sus parientes (es
decir, los homínidos4-6). En particular, durante los últimos años los estudios sobre estos temas han arrojado
una diversidad de especies relativamente grande dentro de Hominoidea7 (pero véase la ref. 8) y un patrón bien
fundamentado de relaciones filogenéticas tanto para las especies existentes como para las fósiles9-11. Sin
embargo, se ha prestado menos atención a la exploración formal de los factores que intervienen en la radiación
evolutiva de los homínidos12.
Estudios anteriores han demostrado que a lo largo de su radiación evolutiva, los homínidos se han
diversificado principalmente en cuanto al tamaño del cuerpo, el aparato locomotor y el tamaño y la forma del
cráneo3,13-15, junto con las características ecológicas y de comportamiento12 ,16. Dentro de esta radiación, los
humanos se diferenciaron considerablemente del resto de las especies principalmente en el tamaño y la forma
del cráneo (por ejemplo, refs13 ,15). En este contexto, se ha sugerido que los homínidos, y en particular los
homínidos, experimentaban una o varias radiaciones adaptativas -es decir, la rápida diversificación de una
especie ancestral en otras morfológica y ecológicamente diversas16-18-, en contraste con la visión más
tradicional de un proceso continuo y gradual en el que el Homo sapiens era la última etapa12-14,19,20.
Los cambios en el tamaño y la forma del cráneo fueron importantes para la radiación evolutiva de un clado como
Hominoidea
porque se cree que están relacionados con numerosos aspectos de la biología de los primates. En particular, la
variación de las características ecológicas y de comportamiento -como la locomoción, la dieta o la
organización social- está relacionada con la variación de rasgos craneales específicos en el clado21.
Concretamente, en los primates parece existir una estrecha relación entre la locomoción y la posición relativa
del foramen magnum, la dieta y el tamaño y la forma de la arcada, el tamaño del grupo social y el tamaño y la
forma de la endocultura cerebral, entre otros22-26. En este contexto, los estudios interesados en la radiación
evolutiva de los homínidos han formulado la hipótesis de que algunos de estos factores conductuales o
ecológicos son los responsables o están relacionados con los cambios morfológicos observados en sus
cráneos12,16.
Aquí nos acercamos a la radiación evolutiva de los homínidos analizando las especies existentes y fósiles
de esta familia. Exploramos modelos alternativos sobre la diversificación de los homínidos en cuanto a
tamaño y forma del cráneo, empleando imágenes en 3D y métodos comparativos morfométricos y
filogenéticos geométricos27-30. Específicamente, ajustamos modelos evolutivos aleatorios y no aleatorios a
los datos morfométricos, probando un proceso de radiación grado-continuo (movimiento Browniano; BM)
versus un proceso de radiación no gradual en el clado (Ornstein Uhlenbeck; OU) 31. Nuestro enfoque combina
una descripción detallada de los cambios morfométricos con una evaluación rigurosa de los modelos
evolutivos alternativos, incluyendo las especies existentes y fósiles, y utilizando un marco de selección de

REPoRTE (2019) 9:15267 | https://doi.org/10.1038/s41598-019-51685-w 1

CIENTÍFICOS
 m Naturales y Museo, Universidad Nacional de La Plata, CONICET, La Plata, Argentina. *email:
o iperez@fcnym.unlp.edu.ar
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REPoRTE (2019) 9:15267 | https://doi.org/10.1038/s41598-019-51685-w 2

CIENTÍFICOS
www.nature.com/scientificreports/ www.nature.com/scientificreports

H. heidelbergensis H. sapiens

0.10
H. habilis
H. naledi
P. boisei H. floresiensis

A. africanus H. neanderthalensis
H. rudolfensis H. erectus

P. aethiopicus

0.05
A. afarensis
P. robustus

P. paniscus

Hominidae

PC2 (26,49%)
P. troglodytes schweinfurthii

P. troglodytes troglodytes

G. gorila

Po. abelii N. concolor

Po. pygmaeus N. leucogénesis
G. beringei
N. gabriellae
−0.05

Hy. moloch
Hy. pileatus Hy. klossii Ho. hoolock
Hy. lar
Hy. muelleri

S. syndactylus Ho. leuconedys

Hylobatidae
1.431 rECV 14.236 Hy. agilis
Hy. albibarbis
−0.10

−0.20 −0.15 −0.10 −0.05 0.00 0.05 0.10 0.15

PC1 (37,37%)

PC1
+

Figura 1. Análisis morfométrico de la forma craneofacial del primate hominoide. (Arriba) Ordenación de 21
especies de hominoideos fósiles existentes y 12 en el filomorfospacio determinada por los dos primeros
componentes principales (PC1 y PC2) de la variación craneofacial. Juntos, representan ~63% de la variación
total. El clado de la subtribu Hominina se define por la línea gris llena. El cráneo en el centro a la derecha
muestra los puntos de referencia localizados (rojo), las curvas (amarillo)
y marcas de superficie (cian) en cada individuo. El volumen endocraneal de cada especie en relación con su
tamaño del centroide de la base del cráneo (rECV) está definido por el color en cada punto de datos. Se indican
las dos familias de hominoides. Los cambios en la forma craneofacial corresponden a PC1. Estos se obtuvieron
deformando los puntajes mínimos y máximos de PC1 en el software R (para una visualización de los cambios
de forma en PC2 ver Fig. S1).

de este trabajo es obtener nuevos conocimientos sobre el patrón de diversificación craneal en las radiaciones
evolutivas de los homínidos -con especial énfasis en los homínidos- mediante el uso de un enfoque
cuantitativo completo, y comparar la magnitud y el patrón de variación con el clado pariente más cercano, la
familia Hylobatidae.

Resultados
Variación morfométrica entre especies. Los cambios en la forma craneofacial de las especies de
Hominoidea existentes y fósiles se estudiaron mediante técnicas morfométricas geométricas28 ,30 , utilizando
puntos de referencia y semimarcas en las superficies craneales obtenidas a partir de tomografías
computarizadas (Fig. 1). Los puntos de referencia y los semilímites se alinearon con el análisis generalizado
de Procrustes, a fin de obtener variables de forma, y las diferencias de forma se exploraron mediante análisis
de componentes principales (ACP), junto con la proyección de la filogenia en el morfosfato (en adelante
denominado filomorfospacio)32 . En la figura 1 se muestra la ordenación de la Hominoidea a lo largo del
fitolomorfospacio correspondiente a los dos primeros componentes principales (PC 1 y 2), lo que representa
más del 63% de la variación total de la forma del cráneo.
Se describió una gran variación morfológica en dicha ordenación, especialmente en lo que respecta a la
forma de la bóveda craneal, la longitud del maxilar y el tamaño proporcional de las órbitas y los arcos
cigomáticos. Hacia los valores positivos de PC1 encontramos ejemplares con una forma más globular de la
bóveda craneal, junto con un aumento del tamaño proporcional de las órbitas, y un acortamiento
anteroposterior correlativo de la región facial -específicamente visto como una retrusión del maxilar- y una
reducción del tamaño relativo de los arcos cigomáticos (Fig. 1). La familia Hominidae muestra la mayor parte
de su variación de forma a lo largo de PC1. Homo sapiens y el resto del género Homo se encuentran en el
extremo positivo de esta PC; mientras que en el extremo opuesto encontramos los géneros Gorilla y
Paranthropus, con una forma craneofacial más robusta. A lo largo de PC2 se puede observar una clara
distinción entre las familias Hominidae e Hylobatidae, asociada a los cambios de forma en la base craneal y a
las diferencias en la orientación del maxilar (Fig. S1). La familia Hylobatidae se sitúa hacia los valores
negativos de PC2, con cráneos menos flexionados y menos variación intraclásica en relación con los
homínidos.
www.nature.com/scientificreports/ www.nature.com/scientificreports
Patrón filogenético de diversificación. Los colores de las puntas de la Fig. 1 muestran la variación del
volumen endocraneal relativo, obtenida mediante la cartografía de los valores del volumen endocraneal de las
especies en relación con su tamaño del centroide de la base del cráneo (rECV), lo que indica que los valores
positivos de PC1 y PC2 coinciden con valores más altos de rECV. Esta correlación
 1.0
0.8
0.6
Disparidad
0.4
0.2
0.0

20 16 12 8 4 0

Tiempo
(Mya)

Figura 2. Gráfico de la disparidad a través del tiempo (DTT) utilizando las puntuaciones PC1-2 (rojo) y PC1-
9 (verde), estimadas a partir de los datos morfométricos de las especies de hominoides, y el rECV (púrpura).
El valor medio en un momento dado es la disparidad media de los subclados cuyos linajes ancestrales estaban
presentes en ese momento en relación con la disparidad de todo el clado. Los valores más altos de disparidad
relativa corresponden a mayores valores de varianza dentro de los subclados en relación con la disparidad
morfológica de todo el subclado. Las líneas discontinuas representan la media de la disparidad simulada bajo
un modelo de movimiento Browniano. Las áreas sombreadas representan los intervalos de confianza del 95%
de los datos simulados.

fue probado por un análisis filogenético de mínimos cuadrados generalizados (PGLS), mostrando una
asociación baja (R2 ajustado = 0,019; valor p = 0,210). Además, aunque el filomorfospacio parece indicar
una falta de influencia del tamaño, realizamos los análisis PGLS para comprobar la correlación entre estas
variables33. La variación de la forma del cráneo hominoide (PC1-9 [~90% de la variación total]), como se
observa en los resultados del PGLS, no está asociada al tamaño del centroide logarítmico (log CS; R2
ajustado = 0,164; valor p = 0,0112). Esto muestra que la variación de la forma explicada por el tamaño es
baja, alrededor del 16%, y, por lo tanto, señala que el componente alométrico de la variación de la forma es
muy pequeño. En particular, la tendencia a un aumento relativo del esqueleto facial con respecto a un tamaño
craneal mayor, que se observa generalmente en los mamíferos, no se observa en el clado hominoide. Por
ejemplo, Gorila gorila, Pan troglodytes y Homo sapiens son especies grandes pero muestran diferentes
tamaños relativos del esqueleto facial con respecto al neurocráneo, así como variación en la posición relativa
de ambas estructuras.
Con el objetivo de evaluar la estructura filogenética presente en la forma y los datos del RECV, realizamos
análisis de señales filogenéticas34,35. Los resultados mostraron altos valores de K para PC2 (KPC2 = 1,89; p
= 0,001), lo que indica una fuerte señal filogenética, mientras que los valores de K para PC1 y rECV fueron
más bajos (KPC1 = 0,64; p = 0,001; KrECV = 0,41 p = 0,001). Por lo tanto, la variación de la forma
explicada por PC2 superó lo esperado por el movimiento Browniano. Esto se corresponde con la ordenación
mostrada en la Fig. 1, donde PC2 separa las familias Hylobatidae y Hominidae. El análisis de la señal
filogenética para las coordenadas de Procrustes de los puntos de referencia y semimarcas alineados mostró una
señal filogenética baja (Kmult = 0,29; p = 0,001).
Para visualizar el patrón de variación fenotípica de la forma del cráneo y el rECV dentro y entre los clados
de Hominoidea a lo largo de su historia evolutiva, utilizamos gráficos de disparidad a través del tiempo
(DTT)36 (Fig. 2), empleando un árbol cronofilogenético, puntuaciones PC1-9, PC1-2 y valores de rECV. El
gráfico PC1-9 de la TDT muestra un patrón de aumento progresivo de la disparidad entre clados ligeramente
superior a las expectativas del modelo de movimiento Browniano, con tres picos principales de crecimiento de
la disparidad entre clados. Los dos primeros de ellos tuvieron lugar alrededor de 4-3 millones de años (mir;
también se observa en el patrón de variación fenotípica PC1; véase la Fig. S2) y pueden coincidir con la
aparición de las especies de australopithecines y Paranthropus, mientras que el segundo pico (ca. 1 mir) parece
coincidir con los cambios de forma relacionados con
a la más reciente especie de Homo. La gráfica de TDT de PC1-2 muestra un patrón similar, dentro de los valores de
disparidad esperados
para un modelo BM, pero que sólo presenta un aumento importante de la disparidad entre los distintos niveles,
de unos 4 años. Además, el gráfico de TDT correspondiente a rECV también sigue la tendencia marcada por
las expectativas de un modelo BM, pero presenta dos picos principales de disparidad de nivel medio entre los
2 y los 0,5 años, cerca de la aparición y diversificación del género Homo. En la figura 2 se muestra que podría
haber habido un ligero desacoplamiento entre los patrones de disparidad de la forma y la rECV, lo que sugiere
que algunos cambios morfológicos, como los observados en la región facial, pueden haber ocurrido antes (ca.
4-3 myr) que los de la bóveda craneal relacionados con el aumento de la rECV.

Un escenario evolutivo para la radiación homínida. Estos resultados previos sugieren que los rasgos
de los sementales podrían haber evolucionado principalmente siguiendo un escenario de movimiento
Browniano, a pesar de que parece haber habido momentos de desviación de las expectativas bajo este modelo.
A fin de dilucidar mejor los procesos evolutivos que impulsan la diversificación morfológica del clado,
comparamos el ajuste de varios modelos evolutivos con los datos de PC y rECV: los procesos de movimiento
Browniano de tasa única (BM), de estallido temprano (EB) y de Ornstein-Uhlenbeck de régimen único
selectivo (OU), junto con los modelos de régimen multiselectivo y de tasas múltiples de OU y BM basados en
la hipótesis de Foley12 sobre la diversificación de los homínidos (OUM y BMM de Foley,
respectivamente)31,37 . Estos modelos permiten probar explícitamente un proceso aleatorio de graduación
continua (BM) frente a un proceso de radiación discontinua (OU) en el clado, basándose en las hipótesis
anteriores. Además, generamos modelos basados en datos para explorar mejor las características del proceso
de OU discontinua hipotética, empleando el enfoque de SUPERFICIE38
 a b
Pongo pygmaeus

Pongo abelii

Gorila gorila

Gorilla beringei

Pan paniscus

Pan troglodytes schweinfurthii

Pan troglodytes troglodytes

Australopithecus afarensis

Paranthropus aethiopicus

Paranthropus robustus

Paranthropus boisei

Australopithecus africanus

Homo habilis

Homo floresiensis

Homo rudolfensis

Homo erectus

Homo naledi

Homo sapiens

Homo heidelbergensis

Homo neanderthalensis

Hoolock hoolock

Hoolock leuconedys

Nomascus concolor

Nomascus leucogenys

Nomascus gabriellae

Symphalangus syndactylus

Hylobates pileatus

Hylobates moloch

Hylobates klossii

Hylobates lar

Hylobates muelleri

Hylobates albibarbis

Hylobates agilis

c d

Pongo pygmaeus

Pongo abelii

Gorila gorila

Gorilla beringei

Pan paniscus

Pan troglodytes schweinfurthii

Pan troglodytes troglodytes

Australopithecus afarensis

Paranthropus aethiopicus

Paranthropus robustus

Paranthropus boisei

Australopithecus africanus

Homo habilis

Homo floresiensis

Homo rudolfensis

Homo erectus

Homo naledi

Homo sapiens

Homo heidelbergensis

Homo neanderthalensis

Hoolock hoolock

Hoolock leuconedys

Nomascus concolor

Nomascus leucogenys

Nomascus gabriellae

Symphalangus syndactylus

Hylobates pileatus

Hylobates moloch

Hylobates klossii

Hylobates lar

Hylobates muelleri

Hylobates albibarbis

Hylobates agilis

Figura 3. Árboles filogenéticos calibrados en el tiempo del clado hominoide con ramas coloreadas, según
las hipótesis evolutivas utilizadas para las pruebas de ajuste de modelos. a) La hipótesis de Foley (2002),
donde cada color determina una radiación adaptativa. b) Hipótesis basada en datos estimados mediante el
análisis de la SUPERFICIE utilizando valores rECV. (c,d) Hipótesis basada en datos estimados a través de
análisis de SUPERFICIE utilizando puntuaciones PC1-2 y PC1-9, respectivamente. Los colores en b-d) se

refieren a diferentes regímenes de adaptación.

(Fig. 3). Todos los modelos se ajustaron a los conjuntos de datos empleando las funciones multivariantes del
paquete mvMORPH37. Por medio de los Criterios de Información de Probabilidad y Akaike (AIC y AICc),
utilizados para seleccionar el mejor modelo evolutivo, llegamos a la conclusión de que la hipótesis de las
radiaciones sucesivas de Foley siguiendo los modelos BMM y OUM mostraba un mejor ajuste que el modelo
más simple sin desplazamientos (Tabla 1). Sin embargo, los escenarios basados en la SUPERFICIE (OUM de
la superficie
 Modelo log Probabilidad AIC AICc
BM1 125.0221 −240.0442 −239.0442
Hipótesis simples EB 125.0221 −238.0442 −236.6204
Basado en OU1 128.9203 −237.8407 −233.8407
hipótesis −252.6897 −234.023
PC1 + PC2 BMM 146.3449
Foley (2002)
OUM 171.5918 −303.1835 −284.5168
BMM 116.8672 −199.7344 −186.9844
Superficie
OUM 175.4859 −314.9718 −300.4187
BM1 −80.9682 165.9364 166.3364
Hipótesis simples EB −80.9682 167.9364 168.7640
Basado en OU1 −74.5763 157.1526 158.5811
hipótesis BMM
rECV −30.4036 74.8072 79.2872
Foley (2002)
OUM −34.5514 87.1028 94.9289
BMM −36.3884 84.7767 88.0075
Superficie
OUM −24.5886 65.1772 71.1772
BM1 589.7973 −1071.595 −1047.049
Hipótesis simples EB 586.9523 −1063.905 −1038.344
Basado en OU1 684.0796 −1152.159 −1026.925
hipótesis BMM −1023.176 8167.412
PC90% 790.5879
Foley (2002)
OUM 735.1081 −1164.216 −834.6778
BMM 790.8873 −1023.775 8166.814
Superficie
OUM 747.605 −1189.21 −859.6715

Tabla 1. Resultados de los análisis multivariantes de ajuste de modelos para la forma craneofacial y los
valores de rECV. Los valores en negrita corresponden a los modelos mejor ajustados para las hipótesis
anteriores y para las hipótesis basadas en datos.

y BMM) mostraba unos ajustes ligeramente mejores que el modelo de Foley. Específicamente, las hipótesis de
la SUPERFICIE PC1-2 y rECV mostraron su mejor ajuste para un proceso de OU de régimen multiselectivo
(AICcPC1-2 = -300,418; AICcrECV = 71,177). Esto sugiere que hay algún aspecto relevante en nuestros
datos que no se explica del todo por la hipótesis de Foley o el escenario sin desplazamientos. Además, el
conjunto de datos PC1-9 muestra más resultados variables, con la Probabilidad soportando un modelo BM
multitasa y el AIC soportando un modelo OU multitasa, mientras que los valores del AICc sugieren un modelo
BM simple para la evolución de la forma (Tabla 1). Estas incoherencias en los valores de ajuste del modelo del
conjunto de datos PC1-9 están probablemente relacionadas con el gran número de variables en relación con el
número de especies estudiadas.

Discusión
En el presente trabajo abordamos la radiación evolutiva de los homínidos, explorando modelos alternativos
para la diversificación del tamaño y la forma craneal de este clado y probando la diversificación de la familia
en forma continua y no aleatoria. También comparamos la disparidad de este pariente familiar con su familia
hermana: Hylobatidae. Nuestros análisis morfométricos mostraron una gran variación morfológica en los
hominoides en cuanto a la forma de la bóveda craneal, la longitud del maxilar y el tamaño proporcional de las
órbitas y los arcos cigomáticos. Cabe destacar que los homínidos muestran una mayor dispersión en el espacio
de la forma que los hilobátidos, lo que sugiere la aparición de procesos más complejos -como pasar por picos
más adaptables- en el clado anterior. Los análisis de los patrones de diversificación de estas características
mostraron que la disparidad cambió a lo largo del tiempo de manera mayormente gradual , siguiendo las
expectativas bajo un modelo de movimiento Browniano, pero también presentando diferentes desviaciones en
los últimos 4 años. Esto sugiere que nuestros rasgos estudiados evolucionaron en un escenario más complejo
que el señalado anteriormente en otros trabajos. De hecho, el régimen multiselectivo complejo de OU y los
escenarios multivelocidades de BM fueron los modelos que mejor se ajustaron a los datos morfométricos, en
concordancia con algunas hipótesis anteriores (por ejemplo, la ref. 12).
En este sentido, muchos estudios analizan los factores que impulsan la diversificación evolutiva de los
hominoides, y existe un debate permanente sobre el ritmo y el modo de ese proceso. Algunos autores sugieren
una visión gradualista de la evolución de los homínidos. Freidline y otros 39 estudiaron el cambio morfológico
craneofacial en los homínidos del Pleistoceno como un proceso continuo que les permite separarse en distintos
grupos temporales, basándose en las diferencias y semejanzas entre sus trayectorias alométricas. En la misma
dirección, Neubauer y otros 15 interpretaron que la evolución de la morfología del cerebro humano moderno estaba
marcada por un cambio direccional y gradual como resultado de la aparición de la morfología craneofacial
moderna y de innovaciones clave en el comportamiento. Sin embargo, Du et al. 14 sugirieron que el gradualismo en
la evolución de los homínidos es evidente debido a la dependencia de la escala de los patrones evolutivos.
Utilizando datos del tamaño del cerebro, propusieron que la macroevolución homínida está marcada por
períodos de estasis y/o deriva impulsada por la selección direccional y otros factores climáticos y ecológicos.
Se cree que estos factores han desempeñado un papel clave en la evolución de los homínidos16 ,40. Nuestros
resultados se ajustan a un escenario no gradual de la evolución craneal homínida, a partir de una escala
macroevolutiva. Aunque vemos una tendencia bastante continua en el Mioceno, parece que ha habido cambios
abruptos en la morfología facial y neurocraneal a lo largo de los tiempos del Plio-Pleistoceno, en particular en
el clado hominoide, con un aumento de la diversidad de formas entre todos los subclados hominoides. Por el
contrario, los hlobat-ids probablemente se diversificaron por procesos aleatorios, ocupando un único pico
adaptativo a lo largo de los últimos 10 años (Fig. 3).
Dentro de lo que parece ser un proceso no continuo, cercano al modelo de equilibrio puntuado, para la
evolución craneofacial homínida, todavía no está claro si estas especies extintas y existentes se originaron
como resultado de una única adaptación
o sucesivas radiaciones adaptativas debido a cambios climáticos y ecológicos y/o innovaciones claves de
comportamiento y morfológicas. Delson y Rosenberger19 propusieron un patrón de diferenciación para los
monos del Viejo Mundo consistente en un conjunto de radiaciones secuenciales que sustituyen a los taxones
hermanos. En este sentido, Foley12 sugirió la ocurrencia de distintos eventos sucesivos con diferentes
tendencias que ocurrían a una tasa variable, en lugar de un único evento de radiación puntual o un proceso
continuo. Este autor propuso que estas radiaciones adaptativas se debían a la aparición de novedades y
respuestas adaptativas a un contexto ambiental cambiante. Además, nuestros análisis morfométricos muestran
que hay una cantidad considerable de variación de tamaño y forma craneofacial en los primates hominoides.
Estos resultados pueden ser un indicador de distintas radiaciones adaptativas, ya que las nuevas morfologías
diversas podrían haber evolucionado rápidamente con la ocupación de nichos emergentes en un tiempo
relativamente corto41-43. No obstante, cabe señalar que si la muestra de fósiles no es suficientemente
representativa, las lagunas del filomorfospacio que se han interpretado como la ocurrencia de eventos
puntuales podrían ser sólo una consecuencia de la falta de datos.
Concretamente, nuestros resultados coinciden en parte con la hipótesis de Foley, ya que apoyan la
ocurrencia de sucesivos cambios de régimen con diferentes tasas, pero difiriendo en la cantidad y ubicación
de los acontecimientos que tuvieron lugar. Un proceso no continuo es apoyado en gran medida por el ajuste
de los modelos OUM y BMM a nuestros datos morfométricos (Tabla 1). Foley12 propuso al menos cinco
radiaciones adaptativas diferentes, añadiendo dos más posibles para los homínidos del Pleistoceno medio y
tardío (simios africanos y homínidos más tempranos, australopithecines tempranos, Paranthropus
especies, las primeras especies de Homo, las especies de Homo de cerebro grande y finalmente Homo sapiens), mientras
que nuestro
Las hipótesis sobre la superficie sugieren distintas radiaciones adaptativas con cambios de régimen en
relación con el origen de cada género (Hylobatidae, especies Pan, australopitecidas más especies
Paranthropus y especies Homo). La hipótesis de la superficie estimada utilizando datos del rECV sugirió
principalmente un régimen adaptativo que incluía a la familia Hylobatidae y otros dos regímenes para la
primera especie Homo y H. sapiens, H. neanderthalensis y H. heiderlbergensis, respectivamente (Fig. 3).
¿Qué factores podrían haber impulsado estas radiaciones en la evolución de los homínidos? En los últimos
10 años, África oriental y meridional han atravesado períodos de extrema variabilidad climática motivada por
los cambios climáticos mundiales (es decir, glaciaciones, cambios en las corrientes oceánicas), efectos locales
como los cambios volcánicos y tectónicos en el Valle del Rift y la dinámica de las cuencas lacustres originada
por esos cambios16,44-48. Durante este tiempo, como resultado de estos cambios climáticos, ha habido una
tendencia alterna entre la alta densidad de árboles y la expansión de los pastizales y la sabana en las regiones
tropicales africanas. Este es el escenario probable para el momento de divergencia entre el linaje Pan y el
linaje homínido. El África oriental presentaba una distribución irregular de bosques, selvas y pastizales, junto
con gradientes altitu- dinales que configuraban la aparición de hábitats húmedos y secos en la región45 ,47. Este
nicho de gran espectro fue ocupado hace unos 4 millones de años por el linaje generalista Australopithecus,
que pudo aprovechar los diversos recursos alimentarios disponibles en esa época a lo largo de una gran
distribución geográfica, como sugiere el registro fósil. La expansión de los pastizales también puede estar
asociada a un rasgo adaptativo clave en este clado: el bipedalismo, que también está relacionado con los
cambios en la morfología neurocraneal a medida que el foramen magnum se reubicó hacia una región más
anterógrada en el basicranium (Fig. 1; aunque este desplazamiento también está asociado a cambios en el
tamaño del cerebro)47,49-51.
Además, se produjo un fuerte cambio hacia la aridificación alrededor de 3 y 2,5 millas , lo que provocó una
expansión de la sabana en el África oriental, que corresponde al pico de una glaciación del hemisferio norte y
a los orígenes del género Homo. Además, durante este período se produjeron numerosas innovaciones
culturales en África, como el comienzo del manejo del fuego y la fabricación de artefactos líticos, optimizando
la explotación de los recursos a través, por ejemplo, de la recolección de basura, la caza y la cocción de la
carne52-57. Esos cambios podrían haber permitido un aumento de la cantidad y la diversidad de los recursos
consumidos, junto con la ocupación de una gran variedad de nichos y hábitats, dentro y fuera del continente
africano47,58,59.
Los cambios climáticos y las innovaciones culturales podrían haber sido factores primordiales relacionados
con la diversificación morfológica de los homínidos, siendo esto causado por ellos o provocándolos. Sin
embargo, la existencia de una variación geográfica subyacente a la radiación evolutiva de los homínidos (Fig.
4), también posiblemente relacionada con las innotaciones climáticas y culturales, sugiere que, en algunos
casos dentro de Hominoidea, la alopatría podría haber sido una de las principales causas de la aparición de
nuevas especies. En este contexto, la complejidad de los factores relacionados con la radiación de los
homínidos sugiere que se trata de un ejemplo de un proceso evolutivo de radiación muy diverso, que incluye
factores geográficos y de adaptación43. Sin embargo, se necesitan más datos paleoclimáticos y arqueológicos
para establecer con confianza los factores que impulsan el patrón macroevolutivo observado.
En resumen, nuestros resultados parecen implicar que la diversificación evolutiva de los homínidos no fue
un proceso gradual y continuo, sino un escenario más complejo y variable que implicaba diferentes regímenes
evolutivos y facetas que se han ido desplazando a lo largo de los últimos 10 millones de años. Aunque varios
estudios recientes se han centrado en la diversificación del género Homo, nuestros resultados indican que, para
una mejor comprensión de la evolución humana, se necesitan estudios futuros que expliquen la complejidad de
los procesos a diferentes escalas evolutivas. Mientras que los patrones a pequeña escala están probablemente
vinculados a procesos microevolutivos, los patrones a escala macroevolutiva están probablemente
relacionados con procesos de desarrollo, ecológicos y evolutivos que actúan a través de múltiples clados14.
Finalmente, nuestros resultados muestran la importancia de añadir datos paleontológicos a los estudios
evolutivos que exploran las diversificaciones macroevolutivas. Como han demostrado trabajos anteriores, la
inclusión de la variación fósil de peri odas anteriores a grandes extinciones aumenta nuestra capacidad para
comprender la evolución de los clados60-63. En este contexto es importante señalar que los métodos
filogenéticos comparativos que utilizan las especies existentes constituyen sólo un enfoque preliminar de estas
cuestiones.

Material y métodos
Muestra. Para realizar los análisis se utilizó un conjunto de 135 tomografías computarizadas de cráneos
hominoides de los 21 existentes (ocho pertenecientes a la familia Hominidae, trece a la familia Hylobatidae) y
12 especies fósiles (todas ellas homínidas) (Cuadro S1). Estos escaneos se obtuvieron de las colecciones del
Museo de La Plata (MLP), el Museo Nacional de Historia Natural (Smithsonian Institution; USNM), el
Instituto Max Planck (MXP), el Royal
 Hoolock hoolock Hoolock leuconedys Nomascus concolor Nomascus leucogenys Nomascus gabriellae
Symphalangus syndactylus Hylobates pileatus Hylobates moloch Hylobates klossii Hylobates lar
Hylobates muelleri Hylobates albibarbis Hylobates agilis Pongo pygmaeus Pongo abelii
Gorila gorila Gorilla beringei Pan paniscus
Pan troglodytes
47 schweinfurthii Pan troglodytes troglodytes
3
Australopithecus afarensis Paranthropus aethiopicus Paranthropus robustus Paranthropus boisei
6 15 16 17 18
23
*5
Australopithecus africanus Homo habilis
9 20 24 25 32
28 Homo floresiensis Homo rudolfensis 19 22 26
1012 Homo erectus
1 21 2830 31
Homo naledi Homo sapiens 11 29
Homo heidelbergensis 13 27
Homo neanderthalensis 14

32 31
30
29
23 26
28
12

5
11 7 18 27
17 14 22
16 24 19
13 21
15 9 20
25
4 6

3 8
10

Figura 4. Distribución geográfica de las especies de hominoideos existentes (círculos) y fósiles

(triángulos) muestreadas. Se utilizaron colores distintos para las familias Hominidae (naranja) y
Hylobatidae (cian oscuro). La distribución de las especies existentes se obtuvo de la base de datos de la
IUCN redlist (www.iucnredlist.org), mientras que las ubicaciones de los fósiles se extrajeron de fuentes
bibliográficas.

Museo del África Central (RMCA), el Instituto de Investigación sobre Primates de la Universidad de Kyoto
(KUPRI) y los repositorios en línea African Fossils (africanfossils.org) y MorphoSource
(www.morphosource.org).

Análisis morfométrico geométrico. Para analizar y describir la variación de la forma craneal y facial de
las especies existentes y fósiles, empleamos técnicas morfométricas geométricas. Uno de los autores (GR)
digitalizó, manual y semiautomáticamente, 207 puntos de referencia tridimensionales y puntos de referencia
semidimensionales en superficies de formato .PLY obtenidas a partir de las tomografías computarizadas del
cráneo de los primates (Figs 1; S3). Exploramos configuraciones alternativas de puntos de referencia y
semimarcas, por ejemplo incluyendo más semimarcas superficiales en el esqueleto facial, pero la ordenación
fue significativamente similar a nuestro conjunto de datos finales (pseudocorrelación de PROTEST = 0,99; P
= 0,001; ver Fig. S4). Estos puntos de referencia y semimarcas fueron transformados en variables de forma
(coordenadas de Procrustes) a través de
un Análisis Generalizado de Protuberancias (GPA), deslizando los puntos de referencia semilíquidos con el
criterio de energía de flexión28 ,30. Así, se eliminó la variación debida a las diferencias de escala, rotación y
posición de los especímenes. Se utilizaron variables de forma, o coordenadas de las cortezas, del consenso de
cada especie para realizar un Análisis de Componentes Principales (ACP). Además, se utilizaron valores de
tamaño del centroide como variable de tamaño. En algunos casos, los fósiles presentaban daños estructurales y
carecían de estructuras craneales específicas (principalmente arcos cigomáticos o foramen magnum); este
problema se resolvió estimando los puntos de referencia y los semilímites que faltaban con el método de
spline de placa fina utilizando la función estimada.missing del paquete geomorph64 para R. Las exploraciones
CT se procesaron mediante el software 3DSlicer y MeshLab, los puntos de referencia y los semilímites se
registraron utilizando Landmark v3.065 junto con los paquetes geomorph y Morpho66 para el software R.
Estos dos paquetes R también se utilizaron para realizar análisis de GPA y PCA.

métodos filogenéticos comparativos. Dado que las especies se originan por un proceso de
divergencia o ramificación que puede describirse como una filogenia estructurada jerárquicamente,
estadísticamente hablando, no deben considerarse como unidades extraídas independientemente de una misma
distribución27. Por ello, es necesario tener en cuenta la estructura filogenética en nuestros análisis. Esta es la
base de los llamados métodos filogenéticos comparativos. Aquí utilizamos como filogenia una versión
modificada de la hipótesis de la cronofilogenética hominoide utilizada en Grabowsky y Jungers3,
considerando también el árbol cronofilogenético calibrado con fósiles obtenido por Perelman et al. 9. Es
importante señalar que los tiempos de divergencia en nuestro árbol cronofilogenético se basan tanto en
Perelman et al. 9 como en Grabowsky y Jungers3 (modificado a partir de Dembo et al. 11), lo que limita las
estimaciones filogenéticas bayesianas que utilizan la fecha de la primera aparición de los fósiles.
En primer lugar, proyectamos la filogenia sobre el morfoespacio multivariado obtenido por PCA (PC1 y
PC2), a fin de visualizar la diversidad morfométrica de clados específicos (género Homo, familia Hominidae,
familia Hylobatidae). Este gráfico muestra claramente cómo ciertos clados varían en morfología más que
otros32. Esto se llevó a cabo utilizando la función de filomorfospacio del paquete de fitoides67 para R.
Además, se mapearon y trazaron los valores de rECV en la filogenia utilizando la función de contMap del
paquete de fitoides para el software R68. Los valores de VCE para cada especie se obtuvieron de Isler et al. 69
y Du et al. 14, y la base craneal se definió utilizando un subconjunto de los puntos de referencia y semipuntos
digitalizados (véase la Fig. S3). Utilizamos los valores codificados por colores de rECV obtenidos con el
contMap para visualizar la distribución de este rasgo a lo largo de los dos primeros componentes del
morfoespacio.
Con el fin de comprobar la asociación entre la variación de la forma craneofacial y el tamaño, así como con
el rECV, realizamos análisis de PGLS, que consideran la esperada falta de independencia entre especies
introduciendo en el término de error de la regresión una matriz de covarianza derivada de la filogenia70 ,71.
Ajustamos las puntuaciones de PC que representan más del 90% de la variación total de la forma (PC1 a PC9)
al tamaño log-centroide (logCS) a través de un modelo de regresión (PC1-9 ~ logCS), utilizando el paquete
CAPER72 para el software R.
Para evaluar la estructura filogenética de nuestros datos, realizamos análisis de señales filogenéticas. En
primer lugar, estimamos los valores de 34 K de Blomberg para PC1-2 y rECV y, en segundo lugar, calculamos
el grado de señal filogenética a partir del conjunto de coordenadas de Procrustes, obtenidas a partir de nuestros
puntos de referencia y semipuntos de referencia digitalizados, utilizando la versión multivariante de K (Kmult)35.
La estadística K mide la tendencia de las especies relacionadas a parecerse entre sí , distinguiéndola de las
expectativas aleatorias basadas sólo en la estructura del árbol y la evolución del carácter del movimiento
Browniano. Los valores de K más bajos que uno implican menos semejanza entre las especies de lo que se
espera en un escenario de movimiento Browniano, quizás debido a la falta de correlación entre la evolución
adaptativa y la filogenia. Mientras que los valores de K mayores que uno deben ser interpretados como
parientes cercanos que se asemejan entre sí más de lo esperado bajo el contexto de movimiento Browniano34.
Estos análisis se realizaron mediante los paquetes geomorfos64 y picante73 para R.
Los patrones de los cambios de forma (PC1-2), PC90% (PC1-9) y rECV dentro y entre los clados a lo
largo de su historia evolutiva fueron representados por diagramas de disparidad a través del tiempo36. La
disparidad se estima primero para el clado en su conjunto, y luego para cada subclado definido por un nodo en
la filogenia. La disparidad relativa se obtiene dividiendo los valores de disparidad de cada subclado por la
disparidad total del clado. Luego, se estima la disparidad relativa media para cada subclado presente en el
momento de cada momento de divergencia. Cuando los valores están cerca de cero, significa que la variación
está dividida entre los diferentes subclados, mientras que los valores cercanos a uno indican que una
proporción importante de la variación total está contenida en los subclados36. Las gráficas DTT se obtuvieron
utilizando la función dtt del paquete geiger74 para R.
Como se ha dicho anteriormente, con la intención de evaluar qué procesos evolutivos impulsaron los
cambios morfológicos en el clado hominoide, probamos el ajuste de un conjunto de modelos evolutivos a
distintas hipótesis. Foley12 declaró que la evolución humana era el resultado de varios acontecimientos
diferentes con tendencias distintas que se producían a ritmos distintos (lo que interpretó como una serie de
radiaciones adaptativas), en lugar de un único acontecimiento puntual o un proceso continuo. El autor afirma
que tales radiaciones adaptativas (Fig. 3) fueron impulsadas principalmente por la ecología y el
comportamiento de los homínidos, como respuesta a su contexto ambiental y a la aparición de novedades
adaptativas. También probamos el ajuste de estos modelos evolutivos a un escenario hipotético sin cambios de
régimen. En particular, estimamos y comparamos con nuestros datos de PC y rECV el ajuste de los procesos
de movimiento Browniano de una sola tasa (BM), Estallido Temprano (EB) y Ornstein-Uhlenbeck (OU) de un
solo régimen selectivo, junto con los modelos multiselectivos de régimen y multitasa de OU y BM (OUM y
BMM, respectivamente; Fig. 3)31 . Estos ajustes se estimaron mediante las funciones mvBM, mvEB y mvOU
del paquete mvMORPH37. Utilizamos el Criterio de Información de Akaike de verosimilitud, simple y corregido
(AIC y AICc, respectivamente)75 para comparar estadísticamente los ajustes de cada modelo con cada
hipótesis. Además, generamos modelos basados en datos para explorar mejor las características del hipotético
proceso discontinuo de OU, empleando el enfoque de SUPERFICIE implementado con el paquete de
superficie para R38. Esta técnica nos permite estimar un paisaje adaptativo macroevolutivo para nuestros datos
de rECV y PC, asignando regímenes selectivos a las ramas de un árbol en fases escalonadas hacia
adelante/atrás26,38. Finalmente probamos el ajuste de los modelos evolutivos descritos anteriormente a las
hipótesis de paisaje adaptativo obtenidas con los análisis de SUPERFICIE, y los comparamos con las dos
hipótesis anteriores. Todos los modelos se ajustaron a los conjuntos de datos empleando las funciones
multivariantes del paquete mvMORPH37.
Recibido: 4 de junio de 2019; aceptado: 7 de octubre de 2019;
Publicado: xx xx
xxxx
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Agradecimientos
Agradecemos a André Strauss (Museu de Arqueologia e Etnologia, Universidade de São Paulo, Brasil) y a
Emmanuel Gilissen (Museo Real de África Central, Bélgica) por permitir el acceso a varias de las superficies
craneales de fósiles homínidos y de especies Pan estudiadas, respectivamente. También agradecemos a los
revisores anónimos que contribuyeron en gran medida a mejorar el manuscrito. Esta investigación fue apoyada
por una subvención de FONCYT (PICT-2014-1810), CONICET (PIP 2014, 112-200901-00132) y UNLP (PI-
N787 2015).
Contribuciones de los autores
G.R. y S.I.P. diseñaron este estudio; G.R. recopiló los datos y realizó los análisis; G.R. y S.I.P. discutieron los
resultados y escribieron el documento.
intereses en conflicto...
Los autores declaran que no hay intereses contrapuestos.

Información adicional
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