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Enfermedades respiratorias de
vías aéreas bajas en ovinos,
impacto regional, principales etio-
Caicedo,
logías infecciosas y métodos de
diagnóstico
Jahnier Andres1
Ávila,
María Angelica2
Cubides,
Javier David2
Lower respiratory disease in
sheep, regional impact, main in-
fectious etiologies, and diagnostic
methods airways
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de herramientas y tecnologías relacionadas con el me- de decomiso de pulmones de los animales beneficiados.
joramiento de parámetros en la producción de carne y No obstante, los reportes al sacrificio son limitados de-
repoblamiento ovino en los diferentes sistemas de pro- bido al escaso número de plantas de beneficio dedica-
ducción. Esto conduce a que exista una oferta incons- das a ovinos y una gran proporción de sacrificio artesa-
tante y heterogénea en volumen, tamaño y calidad de nal. Colombia tiene una sola planta de beneficio animal
los animales destinados para sacrificio, lo cual impacta específica para ovinos, localizada en San Juan del Ce-
los costos de operación (Asociación de Criadores de sar, Guajira, que está en funcionamiento desde el año
Ganado Ovino de Colombia (ASOOVINOS), 2010). 2011, y el resto del sacrificio de ovinos se hace en frigo-
ríficos de bovinos en Ibagué, Antioquia y Cesar.
Dentro de los retos técnicos está el de garantizar la
(CONTEXTO GANADERO, 2014). En el frigorífico de
sanidad en las explotaciones ovinas, la cual es funda-
Camaguey (Galapa, Atlántico, Colombia), se reportó
mental para asegurar la calidad de los productos obte-
que 40 de cada 100 pulmones se decomisan principal-
nidos en estos sistemas de producción (Castellanos,
mente por presentar adherencias, las cuales pueden es-
Rodríguez, Toro, & Luengas, 2010).
tar asociadas con pericarditis (Orjuela, Diaz, González,
En este orden de ideas, uno de los problemas sanita- Ortiz, & Monroy, 2007a).
rios más relevantes de la explotación ovina es la enfer-
De otra parte, analizando la información de los boleti-
medad respiratoria. En países como México y la India,
nes sanitarios del ICA entre los años 2005 y 2012 (Tabla
la neumonía y las afecciones generalizadas son las prin-
1), es poco los que se puede inferir acerca del compor-
cipales causas de muerte en corderos y hembras repro-
tamiento de las enfermedades pulmonares, pues se
ductoras (Nava-López, Oliva-Hernández, & Hinojosa-
aprecia que las enfermedades por parásitos gastrointes-
Cuellar, 2006; Dar, y otros, 2013).
tinales, hematozoarios y bacterias son las de mayor re-
porte (Orjuela et al., 2007a, 2007b, 2009a, (Orjuela J. ,
Diaz, González, Ortiz , & Monroy)2009b; DÍAZ et al.,
Tabla 1. Principales enfermedades registradas según diagnóstico etiológico y su participación para la especie
En este contexto, la presente revisión tiene como pro- 2011, 2012a, 2012b; OSORIO et al., 2014), pero sin
pósito describir la situación de las enfermedades respi- especificar agentes causales y sistemas afectados. Esta
ratorias en países de América, indicando su prevalencia, situación le resta utilidad a dichos informes. Además, al-
la forma de calcular el grado de afección de los pulmo- gunos resultados pueden estar subvalorados, debido a
nes ovinos después del sacrificio y algunos de los prin- que las enfermedades respiratorias en general son de
cipales agentes del complejo respiratorio de ovejas con naturaleza subclínica y muchos productores no acuden
énfasis en Mannheimia haemolytica. Con esto se busca a los servicios del ICA para el diagnóstico, lo cual se evi-
proporcionar elementos de análisis para justificar y dise- dencia en la baja cantidad de casos reportados en los
ñar propuestas de investigación para el estudio de en- boletines epidemiológicos versus el inventario ovino na-
fermedades respiratorias que afectan los sistemas de cional.
producción de ovinos.
En Estados Unidos para el año 2009 las enfermeda-
des respiratorias en los corderos y las ovejas de cría re-
Situación actual de las enfermeda- presentaron el 12.6% de las causas de mortalidad, por
des respiratorias en ovinos debajo de las pérdidas reproductivas, los trastornos di-
gestivos y el clima (USDA:APHIS, 2011). En Chontalpa,
En Colombia históricamente las lesiones del aparato Tabasco, México, en el 2006, las neumonías se reporta-
respiratorio en corderos y ovejas de cría son causales ron como la principal causa de mortalidad (26.9%) en
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corderos. Además se encontró aumento de la prevalen- dad. En el ovino existen tres lóbulos claramente defini-
cia de neumonías en época de lluvia también resaltan dos al lado izquierdo: apical, cardiaco y diafragmático; y,
mayor vulnerabilidad en los corderos y las reproductoras hay cuatro lóbulos al lado derecho: apical, cardiaco, dia-
(Nava-López et al, 2006).
Figura 1. Valoración de las lesiones pulmonares de ovejas. Cada lóbulo tiene un porcentaje relativo. Modificado de
MARTINEAU et al., 2013.
(CUTLIP et al., 1998; BLACKALL et al., 2007; VIANA et El estrés durante el transporte, mal tiempo, mala ven-
al., 2007). Asimismo, en diferentes países el Myco- tilación, desequilibrios nutricionales, parasitismo, confi-
plasma ovipneumoniae es causante de la neumonía en- namiento, manejo y destete están implicados en la ex-
zoótica de las ovejas, pero aún no ha sido reportado en presión de la mannheimiosis neumónica. Agentes pre-
Colombia (BESSER et al., 2013). disponentes incluyen los virus: Parainfluenza-3, Adeno-
virus tipo 6, el Virus respiratorio sincitial (VRS); otras
Mannheimiosis neumónica. M. haemolytica es uno de
bacterias: Chlamydia, Bordetella parapertussis, y Myco-
los patógenos más importantes que afectan a los ru-
plasma ovipneumoniae (PORTER et al., 1995).
miantes, causando neumonías agudas en todas las eta-
pas de crecimiento principalmente en corderos, terneros El estrés y la sinergia virus-bacteria o bacteria-bacte-
y cabritos. (MARTIN, 1996; BESSER et al., 2013). ria pueden superar los mecanismos de defensa del
huésped, permitiendo que invasores secundarios u
La Mannheimia haemolytica es un cocobacilo Gram-
oportunistas (por ejemplo Mannheimia o Pasteurella) in-
negativo, habitante normal de las vías respiratorias su-
fecten el tracto respiratorio bajo, pudiendo producir la
periores de ovejas y cabras. M. haemolytica tiene dos
muerte temprana o disminución en la ganancia de peso.
biotipos, A y T, que difieren morfológica, bioquímica, bio-
La inoculación experimental de corderos con M.
lógica, y serológicamente. De acuerdo a los antígenos
haemolytica sola o en combinación con adenovirus de
de superficie de los biotipos, se establecieron 17 seroti-
tipo 6 puede causar la enfermedad respiratoria grave.
pos diferentes (CUTLIP et al., 1996; İLHAN et al., 2007).
(BROGDEN et al., 1998; CUTLIP et al., 1996; CUTLIP
Las colonias de biotipo A son generalmente pequeñas et al., 1998). La M. haemolytica puede causar una neu-
y grises, mientras que las colonias biotipo T que actual- monía aguda serofibrinosa y pleuritis resultando en la
mente toman el nombre de Bibersteinia trehalosi son muerte del cordero o su recuperación rápida depen-
más grandes (2 mm de diámetro) y tienen centro marrón diendo de la gravedad de la neumonía y de la rapidez
(PORTER et al., 1995). El Biotipo A es responsable de del tratamiento antibiótico (CUTLIP et al., 1996).
la expresión neumónica pero también puede causar
La inyección intratraqueal de LPS de M. haemolytica
septicemia en corderos jóvenes. La Bibersteinia treha-
A1 resulta en una neumonía aguda fibrinopurulenta, lo
losi es aislada con frecuencia de los casos de presen-
que indica que el LPS contribuye a la patogénesis de la
tación septicémica en corderos de 5 meses o mayores,
infección (Cutlip et al., 1998). La inoculación de cabras
los cuales mueren a las pocas horas de la infección y
con M. haemolytica ya sea intravenosa o por vía intra-
no muestran signos clínicos (Brogden et al., 1998;
traqueal resultó en lesiones pulmonares consolidadas y
LÓPEZ, 2012).
algunas lesiones fibrinosas (DONACHIE, 2001).
La M. haemolytica expresa varios factores de virulen-
Aunque M. haemolytica se ha aislado a partir de tejido
cia, entre ellos el lipopolisacárido (LPS) o endotoxina,
tonsilar en el ganado vacuno y ovino, la inoculación en
que se considera de gran importancia en la inducción
la tonsila de M. haemolytica no resulta en lesiones pul-
de cambios tempranos fisiopatológicos pulmonares,
monares (DONACHIE, 2001). Ciertos factores descono-
como el daño alveolar difuso que ocasiona el síndrome
cidos pueden estar involucrados en la predilección de M.
de distress respiratorio agudo y en la estimulación de
haemolytica para colonizar los pulmones porque la ino-
respuestas inmunes en vacunas. La M. haemolytica
culación de otros organismos Gram-negativos en el ga-
también expresa una leucotoxina (LKT) que tiene activi-
nado no resulta en deposición pulmonar (THOMAS et
dad citolítica específica contra leucocitos bovinos
al., 1989).
(CUTLIP et al., 1998; Panciera & Confer, 2010). A baja
concentración la LKT puede activar de varias formas a La septicemia, puede producir artritis, otitis media y
los leucocitos:1) estimula en macrófagos el estallido res- neumonía. En países con estaciones reportan que los
piratorio, 2) la degranulación y 3) los estimula a liberar brotes de neumonía en la primavera están frecuente-
citoquinas proinflamatorias tales como las interleucinas mente asociados con el mal tiempo y por lo general afec-
1, 6, y 8 y factor de necrosis tumoral α.; también induce tan corderos lactantes 2 semanas a 2 meses de edad y
la liberación de histamina en los mastocitos. A mayor algunas ovejas. En el otoño, los brotes ocurren general-
concentración, LKT induce la formación de poros trans- mente en corderos de 5 a 7 meses de edad. Las tasas
membrana y la necrosis celular. El factor de necrosis tu- de morbilidad pueden alcanzar el 50%, pero las tasas de
moral y otras citocinas proinflamatorias contribuyen a la mortalidad son generalmente bajas. La transmisión se
acumulación de leucocitos en el pulmón. La formación produce por contacto directo por inhalación. Los corde-
de poros transmembrana y posterior citolisis de leucoci- ros lactantes pueden ser infectados por ovejas con mas-
tos activados posiblemente causa fugas de productos de titis por M. haemolytica (FARIAS et al., 2013).
la explosión respiratoria y otros mediadores de la infla-
MOHAMED & ABDELSALAM (2008) encontraron que
mación pulmonar alrededor del parénquima y da lugar a
de todas las lesiones neumónicas de cabras descubier-
una neumonía lobar fibrinosa y necrotizante con presen-
tos en la necropsia, el 20% fueron causados por P. mul-
cia de células de avena (leucocitos necróticos arremoli-
tocida. Esto indica que debemos incluirla en el diagnós-
nados) (SINGH et al., 2011).
tico diferencial de neumonías supurativas.
Desafortunadamente en algunos casos no se presen- contra ambas especies y numerosos serotipos (AKAN et
tan signos siendo el primer indicio de la presencia de M. al., 2006; MOHAMED and ABDELSALAM, 2008).
haemolytica la muerte súbita. Entre los signos clínicos
Las únicas vacunas de Pasteurella disponibles para
iniciales incluyen fiebre, depresión, anorexia, pérdida de
su uso en ovejas y cabras son de tipo bacterinas celula-
peso, aislamiento de los rebaños, descarga nasal muco-
res, que generalmente se consideran ineficaces
purulenta o lagrimeo, taquipnea, tos, y el aumento de los
(ODUGBO et al., 2006; AHMAD et al., 2014).
sonidos pulmonares (crepitaciones y sibilancias). El
curso de la enfermedad es generalmente de 12 horas a
3 días, con una recuperación entre los 14 a 20 días. Los Otros agentes del complejo respira-
brotes pueden durar 1 mes. torio
Los corderos y cabritos afectados de forma crónica Entre los agentes virales respiratorios diagnosticados
tienen reducción de la capacidad pulmonar, disminución con frecuencia en ovejas y cabras se encuentran el virus
de la ganancia de peso, y disminución de la eficiencia parainfluenza tipo 3 (PI-3), el virus respiratorio sincitial
alimenticia. (VRS). Por este último existe un interés para utilizar las
La necropsia de los animales afectados revela pleuri- ovejas como modelo de estudio de la neumonía en neo-
tis fibrinopurulenta, neumonía lobar, líquido seroso en la natos humanos en patología comparada
cavidad torácica y peritoneal e hidropericardio. Las le- (ACKERMANN, 2014). En menor frecuencia se repor-
siones pulmonares consisten en áreas de consolidación tan el adenovirus bovino tipo 2, el adenovirus ovino tipo
con uno o más focos de necrosis rodeados de hemorra- I y 5, el reovirus tipo I (lengua azul) (LINNERTH-PETRIK
gia (CUTLIP et al., 1996; FARIAS et al., 2013). El exa- et al., 2014; YOUSSEF et al., 2015), los lentivirus de pe-
men microscópico puede revelar bronconeumonía fi- queños rumiantes (SRLVs: el virus de Maedi Visna y el
brinopurulenta multifocal aguda, necrosis de coagula- virus de la Artritis y encefalitis caprina) (BROGDEN et
ción y pleuritis fibrinosa. A menudo se encuentran áreas al., 1998; BELKNAP, 2002; LÓPEZ, 2012; BARQUERO
de necrosis rodeadas de múltiples células de avena, la et al., 2013), y el virus del adenocarcinoma pulmonar
cual es considerada por algunos autores como patogno- (enfermedad de jaagsiekte), el cual se reportó por inmu-
mónico de Mannheimiosis, debido a las leucotoxinas nohistoquímica en carcinomas pulmonares de humanos
que destruyen los leucocitos formando las llamadas cé- por lo cual es de interés en patología comparada
lulas de avena (leucocitos basófilos en forma de huso). (LINNERTH-PETRIK et al., 2014; YOUSSEF et al.,
(BROGDEN et al., 1998). 2015).
Prevención. La neumonía bacteriana puede ser pre- El estudio de las neumonías virales de los corderos
venida minimizando el estrés e instaurando programas no solo es importante porque limitan la vida productiva
de vacunación frente a otros agentes que afecten al sis- de ganado ovino y caprino, disminuyen la producción de
tema respiratorio. La susceptibilidad a las infecciones leche, reducen los pesos al destete de la descendencia,
bacterianas es alta hasta siete días después de la in- y generan mortalidad, también pueden ser modelo de
fección respiratoria viral debido a que se afectan las ba- investigación de enfermedades de los humanos. El es-
rreras epiteliales y la secreción de moco, también los trés, el calor, el hacinamiento, la exposición a las incle-
macrófagos alveolares contienen niveles máximos de mencias del tiempo, la mala ventilación, la manipulación
antígeno viral, reduciéndose su actividad antibacteriana y el transporte predisponen a los pequeños rumiantes a
facilitando la sobreinfección. (SUBRAMANIAM et al., enfermedades respiratorias. Los brotes de enfermeda-
2011). También factores ambientales como presencia des respiratorias son procesos multifactoriales que se
de carbón en el aire que produce antracosis, el cambio ven afectados por la interacción de los animales indivi-
climático y una inadecuada ventilación incrementan la duales, agentes infecciosos, y las condiciones ambien-
presentación de neumonías (BEYTUT, 2002; tales (RAHAL et al., 2014).
SUBRAMANIAM et al., 2011; RAHAL et al., 2014).
Diferentes estudios han demostrado que la vacuna- Diagnóstico de enfermedades respi-
ción con un virus vivo modificado (VVM) para el herpes- ratorias
virus bovino 1 (BHV1), parainfluenza-3 (PI3), y el virus
sincitial respiratorio bovino (BRSV) previa al envió a los El examen físico de los animales afectados debe in-
corrales de engorde, disminuye la mortalidad en compa- cluir la observación de la actitud y el apetito. La depre-
ración con los corderos no vacunados (THONNEY et al., sión, la apatía, la separación de las ovejas y la disminu-
2008). ción del apetito son signos frecuentes. La temperatura
rectal y la frecuencia respiratoria están generalmente
Un estudio de vacunación que evaluó la eficacia de aumentadas. La frecuencia respiratoria elevada en ove-
una vacuna muerta de M. haemolytica serotipo A1 y A2 jas también puede ser causada por el manejo y alta tem-
resultó en un brote de neumonía por P. multocida, lo que peratura ambiental.
sugiere que las vacunas para la Mannheimiosis necesi-
tan contener antígenos que ofrezcan protección cruzada
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