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The Journal of Experimental Biology 214, 2175-2181 © 2011.

Publicado por The Company of Biologists Ltd doi: 10.1242 /
jeb.056093

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

La campana de buceo y la araña: la agalla física de Argyroneta aquatica

Roger S. Seymour 1, * y Stefan K. Hetz 2

1 Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de Adelaide, Adelaide, SA 5005, Australia y 2 Humboldt-Universität zu Berlin, Departamento de Fisiología Animal,

Neurobiología de Sistemas y Computación Neural, Philippstrasse 13, 10115 Berlín, Alemania

* Autor para correspondencia ( roger.seymour@adelaide.edu.au )

Aceptado el 5 de abril de 2011

RESUMEN
Argyroneta aquatica es una araña única que respira aire y que vive prácticamente toda su vida bajo el agua dulce. Crea una cúpula
entre las plantas acuáticas y llena la campana de buceo con el aire transportado desde la superficie. La campana puede tomar O disuelto 2 desde el
agua, actuando como una "agalla física". Midiendo el volumen de la campana y O 2 presión parcial ( PAGS O2) con minúscula O 2- optodos sensibles, este estudio mostró que las arañas
producen branquias físicas capaces de satisfacer al menos sus requisitos de reposo para O 2 debajo de la mayoría
condiciones extremas de agua estancada tibia. Las arañas más grandes produjeron campanas más grandes de mayor O 2 conductancia GRAMO O2). GRAMO O2 dependía únicamente de la
superficie; el espesor efectivo de la capa límite fue constante. Las campanas, con y sin arañas, se utilizaron como
respirómetros midiendo GRAMO O2 y la tasa de cambio en PAGS O2. Las tasas metabólicas también se midieron con respirometría de flujo continuo. El agua-aire PAGS O2 La diferencia fue

generalmente menor de 10 • kPa, y las arañas toleraron voluntariamente bajos niveles internos PAGS O2
aproximadamente 1–4 • kPa antes de la renovación con aire de la superficie. Lo bajo PAGS O2 en la campana realzada N 2 pérdida de la campana, pero las arañas podrían permanecer adentro durante
más de un día sin renovación. Las arañas parecían agrandar las campanas en respuesta a una mayor O 2 demandas
y acuática baja PAGS O2.

Palabras clave: arácnido, intercambio de gases, tasa metabólica, O disuelto. 2, acuática, burbuja.

INTRODUCCIÓN las arañas parecían preferir áreas donde se producía sphagnum en

La araña campana de buceo euroasiática Argyroneta aquatica ( Clerck 1757) (Cybaeidae) es
una araña única que se dice que vive toda su vida bajo el agua. Sus pulmones de libro y su
sistema traqueal utilizan aire que está atrapado en la superficie del agua por los pelos
hidrofóbicos del abdomen (opistosoma) y el lado ventral del cefalotórax (prosoma) (Fig. • 1A)
(Levi, 1967; Messner y Adis, 1995). Además, construyen redes de seda sobre la vegetación
submarina y crean una burbuja llena de aire, la 'campana de buceo' (Fig. • 1B). El aire se
mantiene mediante la tensión superficial entre las fibras de seda y la cámara está abierta en la
parte inferior. Las campanas de buceo más pequeñas solo se adaptan al abdomen, pero las
asociación con pH bajo y presión parcial baja de O 2 ( PAGS O2), en la región de 0,7 a
2,3 • kPa (Masumoto et al., 1998a). En otro estudio,
Masumoto y col. llevó a cabo observaciones continuas de arañas individuales en acuarios
durante varios días (Masumoto et al., 1998b). Cinco arañas renovaron la campana de buceo
aproximadamente 2.6 veces cada hora,
en promedio, pero disuelto O 2 los niveles no se asociaron con las observaciones. Schütz y
Taborsky encontraron que las arañas hembras tendían
para construir campanas de buceo más grandes que los machos y ese tamaño de la campana se

más grandes permiten que toda la araña entre y salga por el fondo. Llenan la campana relacionó positivamente con el tamaño de la hembra, pero no con el tamaño del macho (Schütz y

llevando secuencialmente grandes burbujas desde la superficie, sostenidas con el abdomen y Taborsky, 2003). Informaron que las arañas emergieron

los pelos finos en las patas traseras (Fig. • 1C). Sin embargo, cuando se libera de la campana
de buceo, el espacio de aire en la superficie del cuerpo es delgado (Fig. • 1A). Las arañas
consumen invertebrados acuáticos y peces pequeños, progresan a través de muchas mudas
y, cuando los adultos alcanzan aproximadamente 50-100 • mg de masa, ponga huevos en un
capullo dentro de la campana de buceo (Fig. • 1D) (Schütz y Taborsky,
2003). Las arañas eclosionadas (0.5 • mg) son independientes y, después de pasar unos días
cerca del capullo, emergen y construyen pequeñas campanas de buceo propias.
Sorprendentemente, se sabe poco sobre las condiciones gaseosas dentro de la campana y, en
particular, cuánto intercambio de gases ocurre a través de las paredes.
Experimentos previos de Schütz et al. Fueron diseñados para determinar si los cambios de
comportamiento podrían ser provocados por el reemplazo de
gas de campana de buceo con CO puro 2 o puro O 2 ( Schütz et al., 2007).
No es sorprendente que el CO puro 2 causó una actividad marcada que involucró la superficie, el
reabastecimiento de gas y la construcción de campana de buceo, pero hubo
ningún efecto significativo de O 2 reemplazo. Masumoto y col. observó la distribución de A.
aquatica en un estanque en Japón y descubrí que
aproximadamente 1,4 veces por hora, pero la temperatura y PAGS O2 del agua
no se registraron. Messner y Adis estudiaron el
microestructura de los pelos hidrofóbicos del abdomen de A. aquatica que contienen la capa de
aire (Messner y Adis, 1995). Sin embargo, no está claro si estos pelos pueden soportar un
verdadero intercambiador de gas de plastrón que previene el colapso y permite una respiración
ilimitada bajo el agua. Aunque los autores dieron a entender que la respiración del plastrón
puede ser posible, la superficie de la capa de aire en el cuerpo no es suficiente para satisfacer
completamente sus requisitos. Así que propusieron que la araña debe salir a la superficie con
regularidad para renovar el aire durante los meses cálidos de verano, pero puede permanecer
continuamente sumergida en la campana de buceo durante los fríos meses de invierno. La idea
que surge de estos estudios es que A. aquatica depende principalmente del aire traído desde la
superficie, y la transferencia de gas desde el agua hasta la campana de buceo no satisface sus
necesidades, especialmente a temperaturas más altas.
Una burbuja submarina puede intercambiar gases con el agua. Ege demostró que
algunos insectos acuáticos eran capaces de utilizar las burbujas que derribaban con ellos
como "branquias físicas" (distintas de las anatómicas) (Ege, 1915). Intercambio de gases a
través de la pared de burbujas

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2176 RS Seymour y SK Hetz
podría suministrar mucho más O 2 que la burbuja original contenida, función
reconocida por autores posteriores (De Ruiter et al., 1951;
Rahn y Paganelli, 1968; Vlasblom, 1970). Porque o 2 es consumido por el
organismo y el CO 2 producido se disuelve rápidamente
en el agua, la presión parcial de N 2 ( PAGS N2) debe elevarse de acuerdo con la ley de
Dalton, que crea un N externo 2 degradado. Además, los gases en la burbuja están
sujetos a presión hidrostática desde
el agua externa y una presión adicional debido a la tensión superficial en la interfaz curvada
aire-agua. Por lo tanto, una burbuja sin soporte debe contraerse, lo que da como resultado
una vida útil limitada. Rahn y Paganelli
intercambio modelado de O 2, norte 2 y compañía 2 a través de una burbuja virtual de
insectos buceadores, y concluyó que O 2 del agua potencialmente podría
suministrar ocho veces la cantidad en la burbuja, antes
colapsando por completo (Rahn y Paganelli, 1968).
La eficacia de la agalla física de A. aquatica no se ha determinado, aunque se han realizado
estudios sobre el intercambio de gases en arañas normalmente terrestres que se encuentran
inundadas. En los primeros estudios cuantitativos sobre la función física de las branquias en
cualquier araña, Rovner demostró
que la supervivencia dependía de O 2 absorción del agua (Rovner, 1987). Hebets y
Chapman encontraron que algunas arañas látigo tienen un
plastrón en su superficie ventral que conduce a la apertura de los pulmones de sus libros
(Hebets y Chapman, 2000). Los estudios de comportamiento indicaron que estas arañas
podrían permanecer bajo el agua indefinidamente, intercambiando gas directamente a través de
la superficie del plastrón. Pétillon y col. demostró que ciertas arañas podían sobrevivir entre 24
y 36 • h si se sumerge de forma aguda sin telarañas llenas de aire y varios días en una burbuja
rodeada de telaraña (Pétillon et al., 2009).
El objetivo de esta investigación fue determinar la efectividad de la campana de buceo como
agalla física. La transferencia de gas a través de la superficie de la burbuja se puede modelar de
acuerdo con la difusión general de Fick.
ecuación, METRO O2 • GRAMO O2 ( PAGS O2out - PAGS O2in), dónde METRO O2 es la tasa de transferencia de
oxígeno ( • mol h –1), GRAMO O2 es el difusivo O 2 conductancia
( • mol • h –1 • kPa –1) y PAGS O2out - PAGS O2in es la diferencia en PAGS O2 ( kPa) entre el agua y el airePresenta software en una PC, vía un concentrador USB, en 1 • s intervalos. los
interno. A diferencia de los insectos buceadores con
branquias físicas que no se pueden separar del cuerpo, la campana de buceo de A. aquatica
puede separarse convenientemente cada vez que el
hojas de araña. Por lo tanto, GRAMO O2 puede calcularse a partir de las mediciones del PAGS O2
diferencia a lo largo de la pared de una campana vacía, la tasa de PAGS O2 cambio y el
volumen de gas. Esto se logra usando
O 2- sondas de fibra óptica sensibles para medir PAGS O2, e inyección de O puro 2 o N 2 en
la cámara para determinar el volumen original por
dilución. Una vez GRAMO O2 se conoce, se puede utilizar para evaluar la METRO O2 de
la araña cuando entra en la campana de buceo. los METRO O2 de la araña es igual a la tasa de O 2 transferencia
a través de la pared de la cámara más la tasa
de cambio en O 2 contenido de la campana, que puede ser positivo o negativo. De
esta forma, es posible determinar las relaciones
entre tamaño de araña, volumen de burbuja y PAGS O2 diferencia que se requeriría para
soportar las demandas metabólicas de la especie puramente
por difusión del agua. La diferencia depende, por supuesto, de
la PAGS O2 en el agua externa y la tolerancia de la araña a bajas
PAGS O2 en la campana de buceo. Acuático natural PAGS O2 Los valores se evalúan a partir de la literatura
y la tolerancia a bajos PAGS O2 puede medirse correlacionando el comportamiento de renovación de
burbujas con PAGS O2.
MATERIALES Y MÉTODOS
Recolección de muestras y condiciones experimentales
Argyroneta aquatica fueron recolectados en los bordes del río Eider cerca de
Mielkendorf (54 ° 17 19.4 N, 10 ° 0 49.3 E) y el Eider Ringkanal cerca de Flemhude
(54 ° 19 19 N, 9 ° 58 5 E) en el norte de Alemania en junio y julio 2010. Fueron
llevados en contenedores a la Universidad Humboldt para experimentación. Las
arañas se mantuvieron en acuarios y se alimentaron Daphnia y Quironomo larvas,
que
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consumieron fácilmente. Crecieron en estas condiciones y varios arrojaron sus
exoesqueletos. Dos hembras crearon capullos dentro de campanas de buceo.
Las arañas experimentales se colocaron en un acuario acrílico de cuatro
compartimentos o en frascos de vidrio. Algunas hebras de hierba acuática ( Elodea) se
colocaron cerca de la superficie del agua para alentar a las arañas a crear campanas de
buceo. los Elodea no afectó mucho la concentración de oxígeno en el agua porque el flujo
fotosintético generado por la iluminación en el laboratorio fue muy bajo [radiación
fotosintéticamente activa (PAR) ~ 15 •• mol • s –1 • metro –2; LI190SB, LI-COR, Lincoln, NB, EE.
UU.]. El agua se reemplazó regularmente con agua del grifo envejecida de un gran
acuario. Debido a que queríamos medir el intercambio de gases en las condiciones más
desfavorables para la respiración, el agua en las cámaras estuvo estancada durante al
menos 18 • h, tiempo suficiente para crear una capa límite alrededor de la campana de
buceo. Debido a que no se deseaba la convección del agua, los experimentos se
realizaron sin termocirculadores a temperatura ambiente [media ± intervalos de confianza
(IC) del 95% • 25,4 ± 1,3 ° C]. El acuático
PAGS O2 Por lo tanto, los niveles eran 'cuasi-estables', siendo influenciados muy lentamente
por una combinación de respiración y fotosíntesis de los
organismos. Sin embargo, pudimos crear una amplia gama de PAGS O2
burbujeando N 2 o O 2 en el agua al menos 18 • h antes de las mediciones.
Medidas de oxigeno
Medidas de PAGS O2 fueron hechos con O 2- micro-optodos sensibles con tamaños de punta <50 •• m
(modelo de sensor PSt1, modelo de medidor TX-3 con
compensación térmica, Precision Sensing GmbH, Regensburg,
Alemania). Los optodos tienen la gran ventaja sobre O 2 electrodos porque no
consumen O 2, no cree capas límite en
agua sin agitar y tener un corto t 90 tiempo de respuesta de <6 • s. Se pueden usar dos
optodos simultáneamente grabando las salidas de
Los optodos se calibraron con N puro 2 y aire atmosférico, y PAGS O2
se calculó en unidades de kPa a partir de la salida del porcentaje de aire
saturación, presión atmosférica y vapor de agua saturado
presión. O 2 La concentración en la burbuja se calculó en mol • l –1
a temperatura y presión medidas. El volumen del buceo
campana se midió mediante la inyección de 50 o 100 •• l de puro O 2 o puro
norte 2 entregado por un 100 •• l Jeringa estanca a gases (modelo 1710, Hamilton,
Bonaduz, Suiza). El volumen se calculó por dilución de
la PAGS O2 valores antes y después de la adición del gas.
Los
optodos fueron apoyados por tres dimensiones
micromanipuladores colocados encima de las cámaras experimentales. Después de que las arañas
habían creado campanas de buceo, los optodos se usaron para
medida PAGS O2 del agua 5–10 • mm de la burbuja y dentro de la propia burbuja. Las arañas a
menudo reaccionaban a la perforación de la parte superior de
la campana, pero no respondió al optodo a partir de entonces. Lo normal
el protocolo era medir los PAGS O2, inserte el optodo en la campana
y monitorear PAGS O2 cambios con la araña presente durante períodos que suelen
oscilar entre 20 y 50 • min. Entonces la araña o
dejó voluntariamente el timbre o se le animó a irse tocándolo
con un alambre delgado a través de la abertura inferior, y PAGS O2 los cambios fueron
nuevamente medido. Durante los períodos de medición, acuáticos PAGS O2
cambiado insignificantemente. Finalmente, se midió el volumen de gas. Campana de buceo
GRAMO O2 se calculó a partir de la pendiente del PAGS O2 curva sin la araña presente, según
la ecuación de difusión de Fick. • PAGS O2 fue tomado como la diferencia entre acuáticos PAGS
O2 aproximadamente 5 • mm
lejos de la campana y la media PAGS O2 dentro de la campana durante la duración de
la medición. Con la araña presente, la diferencia
en la ladera del PAGS O2 La curva podría usarse para calcular el consumo de la
araña. Este procedimiento implicó calcular el

tasa de O 2 captación a través de la pared de la campana • mol • h –1) desde GRAMO O2 y
• PAGS O2 y la tasa de cambio en la campana O 2 contenido ( • mol • h –1) de la ley de los gases ideales y el
volumen de la campana. Para estimar el efecto de sumar el
el volumen de la araña al volumen de la campana en GRAMO O2, Se analizaron 14 campanas hechas por
12 arañas agregando un volumen equivalente a la masa de la araña
a la campana vacía y calculando el cambio en GRAMO O2. GRAMO O2 aumentó en un
7,6% (95% CI • ± 2,2%) y, junto con la fina capa de aire
en la superficie de la araña, se estimó que GRAMO O2 aumentado en aproximadamente un
10% con la araña en la campana. Esta corrección fue
usado para calcular METRO O2.
Se realizó una serie de mediciones para determinar la
umbral para la ventilación de la campana de buceo por las arañas. El buceo
campana PAGS O2 en el que las arañas tranquilas subían voluntariamente a la superficie para
obtener aire fresco se registró como el umbral. Una gran araña
que no había hecho una campana de buceo también se estudió de manera oportunista al admitir
cuidadosamente un optodo en la burbuja de aire abdominal
poco después de la renovación. La pendiente del PAGS O2 la línea podría extrapolarse
volver al momento de salir a la superficie para determinar la PAGS O2 y la fracción de gas
renovada en el abdomen. Lamentablemente no fue posible
en esta ocasión, mida el volumen de gas adherido a la araña.
Respirometria
Las tasas metabólicas de las arañas utilizadas en nuestros experimentos se verificaron
mediante un segundo método que implica la medición de la
tasa de liberación de dióxido de carbono ( METRO CO2; • mol • h –1) en un sistema de respirometría de flujo
continuo. Arañas que habían estado muertas de hambre durante al menos 3 • dias
se colocaron individualmente en 2 • ml de viales Eppendorf. La tapa de cada vial estaba
equipada con 2 • Agujero de mm para permitir el intercambio de gases. El fondo del vial
se llenó con 0,25 • ml de agua destilada, acidificada y desgasificada para prevenir la
deshidratación de las arañas. El vial se colocó en una cámara de respirómetro
termostatizada hecha de latón y las arañas se dejaron reposar durante al menos 3 • h. La
cámara se mantuvo constante a 25 ° C (95% CI • ± 0,1 ° C) por un
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Arañas campana 2177
Higo. • 1. Argyroneta aquatica con su agalla física. (UN) • Aire adherido a los pelos hidrofóbicos del
abdomen de una araña lejos de la campana de buceo. (SEGUNDO) • Una pequeña campana de
buceo, sostenida por una red invisible, lo suficientemente grande como para admitir solo el
abdomen. (C) • Una gran burbuja, capturada en la superficie y sostenida en el abdomen y las
patas traseras, se lleva hasta la campana de buceo. (RE) • Una hembra en su campana de buceo,
debajo del capullo, mostrando la extensión lateral del volumen y la superficie.
termostato Peltier incorporado. METRO CO2 se midió con un analizador diferencial de gases
por infrarrojos (URAS 14, 0-100 • ppm, ABB analítico,
Frankfurt, Alemania) a un caudal de 50 • ml • min –1, como se describió anteriormente (Hetz,
2007). La calibración se realizó antes y después de cada ejecución con las cubetas de
calibración incluidas con el URAS. Se inspeccionó visualmente la posición de la araña en el
vial. Cuando las arañas se movieron y cambiaron de posición, esa parte del conjunto de
datos fue
no se utiliza para calcular el descanso medio METRO CO2. Las carreras individuales duraron entre 3 y
5 • h. El intercambio de gases en las arañas en reposo fue
continuo. METRO CO2 cayó después de 1 • hy permaneció casi constante durante el resto del
experimento. Los 2 últimos • h de los datos se utilizaron para
calcula el METRO O2 multiplicando la media METRO CO2 en 1,41, la relación de intercambio respiratorio
para el metabolismo de las grasas en animales hambrientos.
Todas las arañas se secaron de agua superficial con un pañuelo y se pesaron a 0,1 • mg
en una balanza analítica (modelo 1201MP2, Sartorius AG, Göttingen, Alemania) dentro de
un día de otras mediciones.
Estadísticas
Las estadísticas se presentan como medias ± IC del 95% o errores estándar de
la pendiente (SE segundo). Se utilizaron regresiones ordinarias de mínimos cuadrados sobre datos
transformados logarítmicamente para ajustar las ecuaciones de potencia. Análisis de
La covarianza (ANCOVA) se utilizó para comparar regresiones (Zar,
1998).
RESULTADOS
Las arañas se adaptaron fácilmente al cautiverio y la mayoría crearon campanas de buceo
inmediatamente en el top 5-10 • cm de agua. Las campanas de buceo se construyeron sobre
una estructura de red entre los lados de los acuarios y la vegetación (Fig. • 1B, D).
Trabajando desde abajo, las arañas primero depositaron una telaraña en la parte superior y
los lados de la cámara tocando las hileras con el marco y formando una capa de telaraña.
Luego fueron a la superficie del agua, obtuvieron una gran burbuja entre el abdomen y sus
patas traseras (Fig. • 1C), y entró en la cámara desde
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abajo. Esto amplió el espacio de gas y un menisco desnudo sobresalió del fondo de la 0,08
campana de buceo. Luego se colocaron correas alrededor de los lados inferiores de la
0,07
cámara y se repitió el proceso. Las burbujas tomadas de la superficie eran mucho más

O 2conductancia ( µ mol h –1 kPa –1)

0,06
grandes que la capa de gas en el abdomen y el cefalotórax cuando la araña se movía
normalmente bajo el agua ( cf. Higo. • 1A, C). 0,05

0,04

Volumen de la campana de buceo, conductancia de gas y capa límite 0,03

Volumen ( V) y GRAMO O2 se midieron en 14 campanas de buceo vacías hechas por 11 arañas 0,02
(Fig. • 2). La ecuación que relaciona las dos variables es
0,01
GRAMO O2 • 0,075 V 0,665. Debido a que las campanas son aproximadamente esféricas y el área de

superficie de una esfera está relacionada con su volumen elevado a la potencia 0

0 0,1 0,2 0,3 0.4 0,5 0,6 0,7
de 0,67, parece que GRAMO O2 depende solo de la superficie ( UN), no
Volumen (ml)
grosor ( L). GRAMO O2 es proporcional a ALABAMA en un modelo de difusión lineal. Para un
modelo esférico, el espesor efectivo de la capa límite puede Higo. • 2. Relación entre volumen ( V) y O 2 conductancia GRAMO O2) en campanas de buceo
ser calculado a partir de GRAMO O2 ( • mol • h –1 • kPa –1), Coeficiente de Krogh de desocupadas de A. aquatica. La ecuación de potencia es:
GRAMO O2 • 0,075 V 0,665 ( R 2 • 0,79, SE segundo • 0,10, norte • 14 campanas de buceo).
difusión de oxígeno en el agua ( K O2; • mol • h –1 • kPa –1 • cm –1), radio interno ( r yo) y radio
exterior ( r o) de la capa límite, según la ecuación 8
en Seymour (Seymour, 1994). K O2 a 25 ° C se toma como
1,04 10 –3 •• mol • h –1 • kPa –1 • cm –1 según datos para agua pura
Umbral de renovación de aire
(Seymour, 1994), valor similar al utilizado por Rahn y Paganelli (Rahn y Paganelli, 1968).
Se obtuvieron registros para el mínimo PAGS O2 que provocó que la campana de buceo se
Por lo tanto, la capa límite efectiva calculada en agua estancada alrededor de las 14
refrescara con aire de la superficie. Trece eventos de renovación
campanas de buceo promedió 0.83 • mm (IC del 95% • ± 0,11 • mm). de dos arañas promedió 2.3 • kPa (IC del 95% • ± 0,6 • kPa). Otros cuatro
arañas no volvieron a la superficie en absoluto cuando PAGS O2 estaba arriba
2.0–4.6 • kPa. Estos resultados muestran que las arañas en reposo toleran un
Ritmo respiratorio mínimo PAGS O2 por debajo de 5 • kPa. Una hembra con un capullo en la campana de buceo
A la temperatura media de 25 ° C, METRO O2 ( • mol • h –1) de A. aquatica renovó el aire cuando PAGS O2 bajó a 3.5 • kPa (Fig. • 5A), y otro con capullo renovado a 6,8 • kPa.
aumenta con la masa corporal ( METRO; g) según el alométrico
Es de destacar que METRO O2
ecuación METRO O2 • 6.61 METRO 0,897 ( Higo. • 3). METRO O2 medido indirectamente de arañas en campanas parece tener una difusión limitada en PAGS O2 por debajo de aproximadamente 4 • kPa, porque la

de buceo fue ligeramente más alto que los valores de más
respirometría de flujo directo (ANCOVA, con ajuste de Bonferroni, PAGS • 0,048).
No sabemos el motivo de la pequeña pero significativa discrepancia. Nuestra
ecuación alométrica es similar a la derivada de varias especies de arañas por
Terblanche et al.
(Terblanche et al., 2004), METRO O2 • 5.75 METRO 0,817; 25 • mg que consumen las arañas
0,24 •• mol • h –1 con nuestra ecuación y 0.28 •• mol • h –1 con los de ellos. Nuestra
Los datos también son similares a la absorción de oxígeno en el rango de 0,17 a
0,27 •• mol • h –1 en dos especies de arañas, Pardosa lugubris Lycosidae) y Marpissa
muscosa ( Salticidae), con un peso entre 22 y 30 • mg (Schmitz, 2004).
traza comienza a curvarse hacia arriba (Fig. • 5B).
Cambios en PAGS O 2 de la burbuja abdominal
En general, no fue posible medir el volumen o PAGS O2 en las burbujas abdominales
de las arañas fuera de la campana porque el aire
La película era muy fina y las arañas se alejaban al tocarlas. Sin embargo,
tuvimos éxito con uno grande (103 • mg) araña hembra
y midió la tasa de disminución en PAGS O2 después de dos viajes a la superficie
(Higo. • 5B). La tasa de PAGS O2 la disminución fue de –0,80 • kPa • min –1 con un PAGS O2
diferencia de hasta 8 • kPa. Extrapolando la disminución lineal a
el momento de la renovación, fue posible determinar la fracción de gas

Volumen de la campana de buceo y tamaño de la araña

0.8
Argyroneta aquatica campanas de buceo construidas de volúmenes muy variables. Los
0,7
pequeños permitían a la araña admitir solo el abdomen, con el tórax y las patas en el
agua (Fig. • 1B). Otros podrían acomodar a todo el animal. Los volúmenes de todas las 0,6
campanas de buceo con soporte web se muestran en la Fig. • 4. Con conocimiento de la
0,5
O 2 consumo µ mol h –1)

relación
0.4
entre volumen y GRAMO O2 ( Higo. • 2) y una ecuación alométrica para la tasa metabólica de las
arañas (Fig. • 3), se pueden calcular las isobaras para el 0,3
diferencia en PAGS O2 entre el agua y la cámara cuando METRO O2 de
0,2
la araña es igual a lo instantáneo METRO O2 a través de la pared de la campana (Fig. • 4). A medida que

una araña crece y aumenta su tasa metabólica, un buceo más grande 0,1

campana sería necesaria para mantener una constante PAGS O2 diferencia a través de la pared. 0
0 10 20 30 40 50 60 70 80
Parece que las campanas hechas durante nuestro estudio
Masa de araña (mg)
producir diferencias por debajo de 5 • kPa a aproximadamente 20 • kPa en agua estancada.
Esto se alinea bien con las observaciones de la dirección Higo. • 3. Tasas de consumo de oxígeno ( • mol • h –1) por inactivo A. aquatica a los 25 ° C medido
directamente por respirometría de flujo continuo (círculos cerrados) y
de cambio en PAGS O2 en las campanas de diferentes arañas residentes, dependiendo de las PAGS O2, tamaño
indirectamente por PAGS O2 cambios, O 2 mediciones de conductancia y volumen (círculos abiertos). Se establece una
de campana y masa de araña. Algunos más pequeños ocupados
ecuación alométrica para todos los puntos de datos en relación con
campanas producidas disminuyendo PAGS O2, indicando que la agalla física no se mantenía al día con la masa corporal ( METRO; gramo): METRO O2 • 6.61 METRO 0,897 ( R 2 • 0,57, SE segundo • 0,19, norte • 18 personas). Las curvas de trazos son

tasa metabólica; campanas más grandes mostraban lo contrario. ecuaciones de potencia establecidas para los dos conjuntos de datos.

LA REVISTA DE BIOLOGÍA EXPERIMENTAL

 Arañas campana 2179

1 10
5 kPa UN
0,9 9
0.8 8
Volumen de la campana de buceo (ml)

0,7 10 kPa 7

0,6 6

0,5 5
15 kPa 4
0.4
20 kPa 3
0,3
2
0,2
1
0,1
0

PAGS O2 ( kPa)
0 0 2 4 6 8 10 12
0 10 20 30 40 50 60 70 80
Masa de araña (mg) 22
segundo
20
Higo. • 4. Volumen de campanas de buceo hechas por 12 A. aquatica arañas en relación con su masa. El
18
volumen se midió mediante dilución de gas inyectado, excepto para la araña más pequeña (cerca del origen)
para la que se estimó a partir del diámetro. dieciséis

Las líneas están predichas PAGS O2 diferencias entre el agua y la cámara 14

aire, basado en la relación entre V y GRAMO O2 ( Higo. • 2) y la tasa metabólica en reposo de la 12
araña (Fig. • 3). 10
8
6
4
renovada en la superficie comparando la inicial PAGS O2 en la burbuja
2
con atmosférico PAGS O2. La renovación media fue del 87%. Debido a que el cálculo
0
supone que no había oxígeno en la burbuja antes 0 5 10 15 20 25 30 35 40
renovación, la fracción real es ligeramente superior. Tiempo (min)

DISCUSIÓN Higo.• 5. (A) • Registro de una mujer A. aquatica agregar aire a una campana de buceo que contiene un
• Grabar desde el aire en el
capullo que implica siete viajes sucesivos a la superficie (flechas). (SEGUNDO)
Efectividad de la agalla física
abdomen de un 103 • mg araña lejos de la campana de buceo. La araña hizo dos viajes a la superficie,
Este estudio revela cuán bien las campanas de buceo de A. aquatica funcionan como branquias físicas.
seguidos de
Las arañas de agua en reposo pueden usar la superficie del fuertes caídas en PAGS O2 en su cuerpo. PAGS O2 valores de aproximadamente 9 • kPa representan el
campana para satisfacer sus necesidades metabólicas de oxígeno mediante O difusivo 2 agua. Otros cambios abruptos en la traza a los 17 y 39 min
absorción del agua, y no tienen que recurrir a son artefactos. Nótese la reducción de la pendiente a baja PAGS O2.

reposición con aire atmosférico en agua moderadamente oxigenada. La superficie de las

campanas de buceo construidas voluntariamente por
las arañas limitaron el PAGS O2 diferencia entre el agua y la campana a menos de 10 • kPa en la
mayoría de los casos (Fig. • 4). Solo una araña (77 • mg,
Higo. • 4) requirió una diferencia excesivamente alta de más de 20 • kPa para satisfacer la
tasa metabólica en reposo. Está claro que el área de superficie del gas solo en el
abdomen (Fig. • 1A) es insuficiente para lograr
equilibrio de O 2 demanda con suministro del agua. El rápido
declive en PAGS O2 aparente en la Fig. • 5B (–0,80 • kPa • min –1) es más de 10 veces más rápido que la
araña del peor de los casos con una campana en la Fig. • 4
(–0,07 • kPa • min –1 para el 77 • mg araña).
Aunque las arañas de este estudio son más pequeñas que las investigadas
por Schütz y Taborsky (Schütz y Taborsky,
2003), sus datos de masa corporal y volumen de la campana de buceo predicen resultados
similares. Sus hembras adultas pesaban aproximadamente 100 • mg y produjo volúmenes de
campana de buceo de aproximadamente 1 • ml, que
se esperaría que produjera un PAGS O2 diferencia de aproximadamente 8 • kPa a las tasas
función de las branquias del gas. Las arañas obligadas a hacer ejercicio pueden aumentar la
tasa metabólica a aproximadamente cuatro a 10 veces por encima del reposo (Seymour y
Vinegar, 1973; Schmitz, 2005). Puede ser significativo que A. aquatica Agrande la campana de
buceo en condiciones en las que se espera que aumente la tasa metabólica. Observamos que
las arañas que capturaban y paralizaban presas a veces regresaban a la campana de buceo y
la agrandaban colocando más telaraña y agregando aire antes de llevar a la presa a la cámara
para su consumo. Las arañas con capullos también agrandaron la campana de buceo
progresivamente a medida que la cría
desarrollado (Fig. • 1D). En un caso, esto produjo un PAGS O2 diferencia de
11,1 • kPa y más O 2 entró en la cámara de cría de lo que se utilizó
tanto por la cría como por la hembra, como PAGS O2 estaba aumentando. Lamentablemente no
conocemos la frecuencia respiratoria de las hembras.
o sus crías. Estudio adicional de la modificación del comportamiento del buceo.
tamaño de campana en relación con el exterior PAGS O2, la actividad y la cría serían fructíferas.

metabólicas de este estudio (Fig. • 4). Sus machos adultos

pesaba aproximadamente 155 • mg y tenía volúmenes de campana de buceo de
aproximadamente 0,7 • ml, produciendo un PAGS O2 diferencia de Tolerancia de baja PAGS O2

aproximadamente 15 • kPa. Así, sus datos también indican que el buceo Las arañas que descansaban dentro de las campanas de buceo eran notablemente tolerantes con

La campana que actúa como una branquia física sostendría a las arañas en reposo sin una bajo PAGS O2. Las arañas resistieron valores de aproximadamente 2-3 • kPa antes de la renovación

renovación frecuente de aire. Esto probablemente tiene una ventaja selectiva, porque los voluntaria del aire, lo que revela que la hipoxia acuática moderada

viajes a la superficie y de regreso implican un esfuerzo considerable, alertan a posibles
presas y exponen a la araña a depredadores acuáticos y aéreos (Schütz y Taborsky, 2003).
Se desconoce el grado en que la tasa metabólica aumenta con la actividad, pero es
concebible que pueda aumentar a niveles insoportables para
es posible sin renovación de aire. En los sitios de campo en los bordes del
Río Eider, donde recolectamos las arañas, PAGS O2 está por encima de aproximadamente 16 • kPa
y la temperatura es de aproximadamente 13 ° C
durante el verano, pero PAGS O2 disminuye las zanjas de drenaje alejadas del
río (Scholz y Trepel, 2004). Tales condiciones

LA REVISTA DE BIOLOGÍA EXPERIMENTAL

2180 RS Seymour y SK Hetz
0,6
0,5
0.4
Volumen (ml)
0,3
0,2
0,1
0
0 10 20 30 40 50
Tiempo (h)
Higo. • 6. Modelo de cambios de volumen de una campana de buceo, asumiendo un volumen inicial
de 0,5 • ml a 100 • mm de profundidad. El volumen disminuye de una campana vacía (línea
discontinua) y con un 50 • mg araña (línea continua). El modelo incorpora datos empíricos sobre las
relaciones entre el volumen y la conductancia y la tasa metabólica de la araña en reposo.
no requiere renovación de campana de buceo O 2 de la superficie a corto plazo. Sin
embargo, la renovación puede ser necesaria en otros lugares,
posiblemente en estanques ácidos (Masumoto et al., 1998a), en aguas altamente eutróficas
(Seyyar y Demir, 2009) o en altitudes elevadas (Walder, 1995). Se ha dado a entender que la
renovación del aire es necesaria durante el verano, pero no en invierno, presumiblemente
porque la tasa metabólica es más alta en verano (Messner y Adis, 1995; Schütz y Taborsky,
2003), pero los experimentos actuales muestran que las branquias físicas pueden suministrar
todos los requisitos, incluso en agua estancada y a temperaturas anormalmente altas (22–31 °
C). Si el agua está razonablemente oxigenada, el único límite para la función de las branquias
del gas es la longevidad de la campana de buceo.
Longevidad de la campana de buceo
La longevidad de las burbujas y la fracción de O 2 entregado desde la burbuja original y el
agua de los insectos buceadores ha sido modelada
desde la época de Ege (Ege, 1915). Los patrones de cambios de gas en las burbujas
difieren entre sistemas de modelos, con Rahn y Paganelli
(Rahn y Paganelli, 1968) prediciendo una caída en PAGS O2 a una meseta temporal
donde O 2 la absorción del agua prácticamente equilibra el consumo por parte del
insecto, y Chaui-Berlinck et al. (Chaui-
Berlinck et al., 2001) prediciendo que PAGS O2 debe caer continuamente, sin meseta, a medida que la
burbuja se contrae. Resultados del modelo aparentemente
dependen de los supuestos relacionados con las superficies y los volúmenes, y las
mediciones reales de Corixidae buceando apoyan el modelo de Rahn y Paganelli
(Rahn y Paganelli, 1968) (Matthews y Seymour, 2010).
Siguiendo los principios de la transferencia de gas desde las burbujas de los insectos
buceadores (Ege, 1915; Rahn y Paganelli, 1968), es posible modelar la tasa de disminución
de volumen de la conductancia del gas de la campana de buceo y la tasa metabólica de A.
aquatica medido en este estudio. Se supone que la tasa cumple con la ecuación de difusión
de Fick y, por lo tanto, es igual al producto de la conductancia y las diferencias en la presión
parcial entre la campana de buceo y el agua. La presión total en la campana de buceo es la
presión atmosférica más la presión hidrostática del agua en profundidad y la presión
adicional causada por
tensión superficial de la interfaz aire-agua. Presiones parciales de O 2
y N 2 se calculan asumiendo que los N 2 La fracción incluye Ar y otros gases traza. Se
supone que la presión del vapor de agua está saturada
y constante. Se supone que un mol de todos los gases ocupa 24,47 L a
LA REVISTA DE BIOLOGÍA EXPERIMENTAL
25 ° C. CO 2 se ignora, porque se disuelve fácilmente en agua y no se acumula
apreciablemente en la fase gaseosa (Rahn y Paganelli, 1968).
GRAMO O2 se mide en relación con el volumen de la campana de buceo de acuerdo con el
ecuación GRAMO O2 • 0,075 V 0,665 ( Higo. • 2). GRAMO N2 se supone que es igual a GRAMO O2 / 2.19, según
difusividades y capacitancias de los dos gases en el agua
(Rahn y Paganelli, 1968). La longevidad depende de varios factores, incluido el tamaño de la
campana de buceo, la profundidad en el agua y la frecuencia de respiración de la araña. Aquí
presentamos valores calculados de longevidad razonablemente esperados para un promedio de 0.5 • ml
campana de buceo a 100 • mm de profundidad, primero vacío y luego con 50 • mg araña elegida
arbitrariamente para dar como resultado una diferencia a través de la pared de aproximadamente 8 • kPa
(Fig. • 4).
Para una campana de buceo vacía de aire puro en agua equilibrada con aire, la pérdida de
volumen depende solo de la presión total en la campana de buceo ( PAGS), que se eleva por
encima de la presión atmosférica en proporción a
• gramo h ( dónde • es la densidad del agua, gramo es la aceleración debida a la gravedad y h es la
profundidad en el menisco inferior), y la presión debida a la curvatura de la superficie de la
campana de buceo según la ley de Laplace,
PAGS • 2 T / r ( dónde T es la tensión superficial y r es el radio). La profundidad de 100 • mm
produce 981 • Pa y el radio de 4.92 • mm produce 30 • Pa, haciendo un total de 1.010 • kPa. El
volumen de dicha burbuja disminuiría lentamente, requiriendo 503 • h (21 • días) para
alcanzar la mitad del volumen original (Fig. • 6, línea discontinua).
Con la araña presente, el modelo muestra que, después de un período de
estabilización de aproximadamente 10 • h, hay una disminución bastante lineal en el
volumen que alcanza la mitad del original a 37 • h (Fig. • 6,
línea sólida). Como PAGS O2 disminuye en la burbuja, PAGS N2 aumenta, de acuerdo con la ley
de Dalton. A pesar de la absorción de O 2 del agua que finalmente se acerca a la tasa de
respiración de la araña, la campana
colapsa como N 2 se pierde continuamente en el agua. La curva también es
relacionado con una disminución GRAMO O2 y GRAMO N2 mientras la campana de buceo se encoge,
pero constante METRO O2 de la araña modelo.
El modelo muestra que 4.19 •• mol • O 2 están presentes en la campana en
Renovación completa. Más de 24 • h, la O 2 el contenido cae a 1,25 •• mol, entonces 3.35 •• mol
• O 2 se han eliminado de la campana de buceo. Durante el mismo período, los 50 • mg
araña consume 10,79 •• mol • O 2
(0.45 •• mol • h –1 24 • h), lo que significa que 7,44 •• mol • O 2 se difunde desde el agua
hacia la campana. Así, la agalla física proporciona
aproximadamente el 70% del total de O 2 requerido por la araña mayor de 24 • h. Esta fracción
aumenta a medida que la burbuja se colapsa y el modelo
indica que la absorción de gas del agua se acercaría al 87% del total cuando la
burbuja desapareciera. Esto concuerda con los modelos de Rahn y Paganelli (Rahn
y Paganelli, 1968) que establecieron la
límite de branquias de gas O 2 absorción a siete veces la O 2 presente en las branquias de gas fresco
(7/8 • 0.875), y está de acuerdo con estimaciones empíricas
de la eficacia máxima de las branquias del gas corixid del 88% (Matthews y
Seymour, 2010). También coincide con el modelo 1 de Rahn y Paganelli, en el que
la superficie disminuye progresivamente
y PAGS O2 cae continuamente. La concordancia entre valores basados en medidas
empíricas y modelos puramente teóricos puede ser
ilusorio, sin embargo, porque los modelos numéricos y analíticos con diferentes
supuestos indican que la fracción puede de hecho no ser una constante
(Chaui-Berlinck y Bicudo, 1994; Chaui-Berlinck et al., 2001). Los modelos son
discutibles en cualquier caso, porque las arañas no podían tolerar un colapso
completo.
Si el modelo asume que la campana de buceo se mantiene a un volumen constante, la
respiración acuática puede continuar indefinidamente, como se ha demostrado teóricamente
para los insectos buceadores con plastrones (Ege, 1915; Rahn y Paganelli, 1968). Sin embargo,
sabemos que la campana es plegable y no puede actuar como un plastrón, porque la red no
puede soportar la presión subatmosférica necesaria de 90.5 • kPa, según lo requiera el modelo.

Los resultados sugieren que no debería ser necesario renovar la campana de buceo
durante más de un día, incluso en las cálidas condiciones de nuestras mediciones. Las
altas frecuencias de renovación de aire observadas por Masumoto et al. (Masumoto et
al., 1998b) y Schütz y Taborsky (Schütz y Taborsky, 2003) deben haberse asociado con
bajos
PAGS O2 en el agua del acuario o altas tasas de actividad que elevaron la tasa metabólica, pero
faltan datos sobre estos aspectos. En nuestra experiencia
con arañas en reposo, nunca se observó renovación de aire, excepto bajo aguas bajas PAGS O2 o en
campanas excepcionalmente pequeñas.
Espesor de la capa límite
El espesor efectivo medio de la capa límite de 0,83 • mm es considerablemente mayor
que el supuesto (0.02 • mm) para branquias de gas de insectos por Rahn y Paganelli
(Rahn y Paganelli, 1968) y el rango (0.008-0.03 • mm) asumido por Chaui-Berlinck et al.
(Chaui-Berlinck et al., 1994). No está claro por qué se eligieron estos pequeños valores
para
sus modelos. Pudimos medir la diferencia en PAGS O2 cuando el optodo se acercó a la
campana de buceo en una escala mucho más amplia que
0,02 • mm. La capa alrededor de las branquias gaseosas de los insectos coríxidos
estacionarios ( Agraptocorixa eurynome) es aproximadamente 0.3 • mm (PDG Matthews,
comunicación personal) y la capa es aproximadamente
0.4 • mm en los huevos, y 1 • mm a la piel de las larvas, de la trucha ( Oncorhynchus
mykiss) ( Ciuhandu et al., 2007). Mucho mas grueso
Las capas límite son evidentes en micro-O 2 perfiles de electrodos cerca de larvas
sumergidas del escarabajo Phaeoxantha klugii ( Zerm y col.,
2004), pero los resultados pueden haber sido afectados por O 2 captación por el electrodo,
efecto no producido por los optodos.
Conclusiones
Este estudio demuestra que la campana de buceo de A. aquatica funciones
como una branquia física, intercambiando suficiente O 2 del agua para satisfacer los requisitos de
las arañas en reposo al menos, incluso a alta temperatura
y en agua estancada. La reposición frecuente con aire de la superficie es necesaria solo
en agua severamente hipóxica o en campanas excepcionalmente pequeñas. El tamaño de
la campana es muy variable y puede
adaptable al ambiente PAGS O2 y la demanda metabólica para minimizar los
viajes a la superficie, un objetivo con considerable
importancia ecológica. Sin embargo, la reposición es necesaria
plazos más largos debido a N 2 pérdida de la campana de buceo. Por esta razón, es poco probable que
las campanas persistan durante el invierno en aguas cubiertas de hielo.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue apoyado por la Fundación Alexander von Humboldt y el Consejo de Investigación de
Australia. Agradecemos la asistencia de campo de Oliver Zompro del Instituto Max-Planck de Limnología,
Plön, Alemania. Nos gustaría agradecer a Arne Drews, Landesamt für Natur und Umwelt des Landes
Schleswig-Holstein (LANU), Flintbeck, Alemania por un permiso para recolectar las arañas. Phil Matthews y
dos árbitros anónimos amablemente comentaron sobre el manuscrito, y si decidimos no seguir sus
consejos, la culpa es nuestra.
LA REVISTA DE BIOLOGÍA EXPERIMENTAL
Arañas campana 2181
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