Resumen

El análisis de rasgos funcionales es un enfoque atractivo para estudiar las diferencias entre
las comunidades biológicas porque los rasgos determinan las respuestas de las especies al
medio ambiente y sus impactos en el funcionamiento del ecosistema. A pesar de una
literatura cuantitativa en rápida expansión, sigue siendo difícil conceptualizar cambios
concurrentes en múltiples dimensiones de rasgos ("espacio de rasgos") y seleccionar
métodos cuantitativos de diversidad funcional para probar hipótesis antes del análisis. Para
abordar esta necesidad, presentamos un marco ampliamente aplicable para visualizar
fenómenos ecológicos en el espacio de rasgos para guiar la selección, aplicación e
interpretación de métodos cuantitativos de diversidad funcional. Describimos cinco hipótesis
que representan patrones generales de respuestas a las perturbaciones en la ecología
funcional de la comunidad y luego aplicamos un proceso de decisión formal para determinar
métodos cuantitativos apropiados para probar hipótesis ecológicas. Como parte de este
proceso, diseñamos un nuevo enfoque estadístico para evaluar la rotación funcional entre
las comunidades. Nuestra combinación de hipótesis y métricas se puede aplicar
ampliamente para abordar cuestiones ecológicas en una amplia gama de sistemas y
diseños de estudio. Ilustramos el marco con un estudio de caso de disturbios en
comunidades de agua dulce. Este enfoque basado en hipótesis aumentará el rigor y la
transparencia de los estudios de rasgos funcionales aplicados. diseñamos un nuevo
enfoque estadístico para evaluar la rotación funcional entre las comunidades. Nuestra
combinación de hipótesis y métricas se puede aplicar ampliamente para abordar cuestiones
ecológicas en una amplia gama de sistemas y diseños de estudio. Ilustramos el marco con
un estudio de caso de disturbios en comunidades de agua dulce. Este enfoque basado en
hipótesis aumentará el rigor y la transparencia de los estudios de rasgos funcionales
aplicados. diseñamos un nuevo enfoque estadístico para evaluar la rotación funcional entre
las comunidades. Nuestra combinación de hipótesis y métricas se puede aplicar
ampliamente para abordar cuestiones ecológicas en una amplia gama de sistemas y
diseños de estudio. Ilustramos el marco con un estudio de caso de disturbios en
comunidades de agua dulce. Este enfoque basado en hipótesis aumentará el rigor y la
transparencia de los estudios de rasgos funcionales aplicados.

Introducción
Durante más de un siglo, los ecologistas han tratado de explicar las diferencias observadas
entre las comunidades biológicas. Como resultado, se han desarrollado muchos enfoques
para simplificar el ensamblaje de especies en unidades cuantificables utilizando índices
como la riqueza, diversidad y uniformidad de especies (por ejemplo, ​MacArthur, 1965;
Whittaker, 1972; Hill, 1973​). Recientemente, los métodos basados ​en rasgos han surgido
como una forma atractiva de cuantificar y explicar las diferencias comunitarias (​Weiher y
Keddy, 1995; Petchey y Gaston, 2002; McGill et al., 2006; Suding et al., 2008​). Los rasgos
funcionales son una moneda útil para comprender la dinámica de la comunidad porque
pueden determinar cómo las especies responden al medio ambiente ("rasgos de respuesta")
y afectan el funcionamiento del ecosistema ("rasgos de efecto"; ​Naeem y Wright 2003​).
Además, las comunidades que no tienen especies en común compartirán rasgos
funcionales (por ejemplo, tamaño del cuerpo), y los valores de los rasgos se pueden
comparar entre individuos dentro y entre comunidades. Por lo tanto, los análisis de rasgos
pueden resaltar patrones en los ecosistemas que no son evidentes en los análisis
taxonómicos (por ejemplo, Lavorel et al. 2013, Parravicini et al. 2014). La gran cantidad de
estudios recientes de diversidad funcional (FD) indica que un enfoque funcional de la
ecología es un medio atractivo para detectar similitudes o diferencias en los patrones de
ensamblaje de la comunidad.
Se han desarrollado muchos enfoques para cuantificar la composición de los estados de
rasgos funcionales dentro y entre las comunidades ("composición de rasgos multivariados").
Algunos de estos métodos, como la ordenación multivariada, explican la no independencia
del rasgo (​Petchey y Gaston, 2006​) y el potencial de conjuntos de rasgos para responder en
concierto al medio ambiente (​Mouchet et al., 2010​). Actualmente, existen más de 20
métricas para medir diversas facetas de la composición de rasgos multivariados, y una gran
cantidad de revisiones, marcos e iniciadores que intentan guiar a los ecólogos a través de
esta creciente complejidad analítica (​Petchey et al., 2004; Petchey y Gaston, 2006; Mouchet
et al., 2010; Cadotte et al., 2011; Schleuter et al., 2011; Kleyer et al., 2012; de Bello et al.,
2013; Mason et al., 2013; Mouillot et al., 2013b; Spasojevic et al., 2014​). Esta diversidad de
enfoques es inspiradora; sin embargo, requiere una selección métrica informada que sea
apropiada para abordar preguntas de investigación específicas.
Los investigadores han comenzado a aplicar estos enfoques cuantitativos de FD para
probar rigurosamente las hipótesis ecológicas. Por ejemplo, ​Mason et al. (2013) aplicaron
un enfoque funcional para examinar los mecanismos de coexistencia en comunidades de
plantas leñosas a través de la convergencia y la divergencia en los rasgos de uso de
recursos en relación con la fertilidad del suelo. De manera similar, Laliberté y sus colegas
(2013) examinaron la convergencia en los rasgos funcionales de la planta para probar la
influencia del filtrado ambiental y la superposición de nichos en la composición de la
comunidad de la planta a lo largo de gradientes de productividad primaria y alteración del
pastoreo. Estos dos estudios son ejemplares porque esbozaron explícitamente una
hipótesis de diferencia funcional (convergencia / divergencia de rasgos) y seleccionaron una
métrica cuantitativa de DF de la literatura (riqueza funcional; Mason et al. 2005) para probar
la hipótesis e interpretar los resultados. Sin embargo, la convergencia y la divergencia no
son las únicas formas en que FD puede diferir entre las comunidades; pueden surgir otros
patrones y no siempre está claro qué aspectos de la estructura del espacio de rasgos son
más relevantes para probar hipótesis ecológicas alternativas de diferencia funcional.
La complejidad de combinar información sobre múltiples rasgos para múltiples taxones hace
que sea difícil formular hipótesis multivariadas con información ecológica y luego utilizar
estas hipótesis para seleccionar métodos cuantitativos apropiados de manera rigurosa y
transparente. Se necesita un marco intuitivo para guiar la selección basada en hipótesis de
métodos cuantitativos de DF. Luego, las hipótesis de interés pueden determinar análisis
cuantitativos apropiados para probarlas, en lugar de seleccionar métricas post-hoc o
adoptar métodos diseñados para otras aplicaciones sin una evaluación exhaustiva. Un
enfoque basado en hipótesis también puede determinar cuándo aún no existen métricas
para detectar posibles respuestas de FD de interés y, por lo tanto, motivar el desarrollo de
nuevos enfoques cuantitativos. De esta forma, los investigadores pueden asegurarse de
que las preguntas ecológicas impulsen el desarrollo metodológico en lugar de viceversa.
Presentamos un marco intuitivo que describe un amplio conjunto de hipótesis ecológicas
sobre las diferencias funcionales entre las comunidades y proporciona formas directas de
probar estas hipótesis. Este marco utiliza hipótesis gráficas de respuestas funcionales a las
perturbaciones para guiar la selección, aplicación e interpretación de los métodos de DF.
Destacamos la necesidad de un desarrollo y selección de métricas motivadas
ecológicamente al describir una nueva métrica cuantitativa que cuantifica la rotación
funcional entre las comunidades. Demostramos el marco con un estudio de caso de un
ecosistema acuático.

Un marco de hipótesis gráfica

Es ampliamente apreciado que el espacio de rasgos multidimensionales (​Fig. 1​) puede ser
una base útil sobre la cual construir preguntas de investigación y generar hipótesis
(​Rosenfeld, 2002​). La composición de rasgos funcionales de una comunidad se puede
visualizar con combinaciones de especies de estados de rasgos como puntos en un
"espacio de rasgos" funcional euclidiano (​Fig. 1​).

Fig. 1. Espacio de rasgos multidimensionales. Cada círculo

representa una combinación de estados de rasgos funcionales
("combinación de rasgos"), y el tamaño del círculo refleja la
abundancia de individuos con esa combinación de rasgos. Los
círculos azules representan combinaciones de rasgos en una
comunidad no perturbada y círculos rojos en una comunidad
perturbada (según ​Mouillot et al., 2013b​). (A) Dos
comunidades con composición de rasgos no superpuestos
(por ejemplo, rotación funcional completa entre comunidades).
La perturbación provoca un cambio en la ubicación de la
tendencia central o centroide funcional de cada comunidad. (B)
Las especies en la comunidad perturbada ocupan un área de
espacio de rasgos más pequeña que la comunidad no
perturbada y, por lo tanto, contienen un rango más reducido de
combinaciones de rasgos (por ejemplo, convergencia
funcional). (C) Múltiples comunidades de cada tipo de
perturbación para demostrar los niveles anidados de
información biológica que se pueden representar en el espacio
de rasgos. Las elipses a ′, a ″ y a ″ ′ rodean las combinaciones de rasgos de especies en tres
muestras repetidas de comunidades no perturbadas, y las elipses b ', b ″ y b ″ ′ rodean tres muestras
replicadas de comunidades perturbadas. Las X indican la ubicación de los centroides funcionales
multivariados de cada comunidad, y las líneas grises representan las distancias entre los centroides
funcionales (yij). Si se eliminaran todos los puntos de especies y solo quedaran los centroides
funcionales, el panel C se convertiría en una ordenación de seis comunidades en el espacio de
rasgos. La información a escala individual también podría incluirse en esta representación, anidada
dentro de cada punto.

Este espacio de rasgos puede ser construido por dos o más rasgos para generar un espacio
n dimensional. Las técnicas de ordenación como el escalado multidimensional no métrico o
el análisis de componentes principales se pueden aplicar para crear una aproximación de
dimensionalidad reducida de las distancias entre objetos en el espacio de rasgos
n-dimensional original. La posición de cada punto en la ordenación está determinada por
una combinación específica de valores de rasgos (en adelante, "combinación de rasgos",
según ​De Bello et al., 2005​), y por lo tanto los puntos que están más juntos representan
especies con una composición de rasgos similar. Si la información de abundancia de
especies está disponible, el número de individuos que poseen una combinación de rasgos
particular se puede indicar por tamaño de punto (​Rosenfeld, 2002; Mouillot et al., 2013b​).
De esta manera, la información de rasgos de muchas especies se puede combinar
visualmente para caracterizar la composición de rasgos multivariados de comunidades
enteras (por ejemplo, ​Mouchet et al., 2010; de Bello et al., 2013; Mouillot et al., 2013b​).

Si bien es relativamente fácil crear parcelas de espacio de rasgos multivariados, todavía

carecemos de un marco para usar consistentemente estas técnicas para seleccionar
enfoques cuantitativos que aborden cuestiones ecológicas. Creemos que las visualizaciones
de fenómenos ecológicos en el espacio de rasgos multivariados pueden llenar este vacío.
Nuestro enfoque es sencillo, intuitivo y cuantitativo: (1) diseñar preguntas de investigación
basadas en la teoría ecológica y la ecología específica del sistema; (2) evaluar las hipótesis
gráficas de las diferencias esperadas en el espacio de rasgos; (3) seleccione un
subconjunto de rasgos para abordar las preguntas de investigación; (4) seleccionar o
desarrollar métricas que cuantifiquen las características del espacio de rasgos necesarios
para probar las hipótesis; y (5) cuestionar las hipótesis con datos e interpretar las
diferencias en el espacio de rasgos a la luz de los resultados (​Fig. 2​). Los pasos 1, 3 y 5
están razonablemente bien establecidos, e ilustramos su ejecución en un estudio de caso.
Nuestra contribución principal es facilitar la selección y el desarrollo de métricas FD
apropiadas para la prueba de hipótesis (​Fig. 2​, paso 4) mediante la visualización de
hipótesis ecológicas en el espacio de rasgos (​Fig. 2​, paso 2). Este proceso puede indicar
qué combinaciones de métricas son necesarias para detectar cambios relevantes en el
espacio de rasgos. La selección de métricas apropiadas para la prueba de hipótesis ha sido
un obstáculo conceptual en la literatura actual; Vincular explícitamente las hipótesis
ecológicas con las métricas funcionales ayudará a los investigadores a abordar
rigurosamente una amplia gama de preguntas ecológicas.

Fig. 2. Un marco gráfico de evaluación de

hipótesis. Utilizamos hipótesis gráficas que
representan patrones ecológicos para informar la
selección de métricas cuantitativas de diversidad
funcional y guiar la interpretación de los resultados
en el contexto de la ecología específica del
sistema.

Paso 1. Las preguntas de investigación se

diseñan utilizando el conocimiento ecológico
específico del sistema y la teoría ecológica.
¿Cómo abordará un enfoque basado en
rasgos las preguntas pendientes sobre los
procesos ecológicos?

Paso 2. La disposición de las combinaciones

de rasgos en el espacio de rasgos
multidimensionales (​Fig. 1​) se utiliza para
visualizar y evaluar hipótesis sobre cambios
en la composición funcional de las
comunidades. Proporcionamos cinco hipótesis de reunión comunitaria en respuesta a la
perturbación (​Fig. 3​), aunque este enfoque también se puede aplicar a otros contextos
ecológicos. Las hipótesis se describen en el texto principal.

Paso 3. Los resultados de los análisis FD son muy sensibles a la selección de rasgos
(​Petchey y Gaston, 2006​), y las características de los rasgos determinarán qué métricas FD
son matemáticamente factibles y biológicamente informativas (​Podani, 2009; McCune,
2014​).

Paso 4. Una extensa literatura guía a los investigadores a seleccionar métricas o

combinaciones de métricas para abordar cada hipótesis dado el subconjunto de rasgos
(​Fig. 4​). Es posible que se requieran nuevas métricas para capturar cambios relevantes en
el espacio de rasgos, como destacamos con la distancia funcional de desarrollo para
cuantificar la rotación funcional.

Paso 5. Este paso sigue el método científico y se describe con el estudio de caso. La teoría
y el conocimiento del sistema desempeñan un papel clave en la interpretación de los
resultados de las pruebas utilizando métricas FD.

Hipótesis gráficas

Utilizamos visualizaciones de hipótesis ecológicas en el espacio de rasgos para motivar la

selección métrica informada (o el desarrollo) y la prueba cuantitativa de hipótesis (Fig. 3).
Nuestra visualización de hipótesis complementa la visualización de métricas en Mouillot et
al. (2013b); sin embargo, en nuestro enfoque, el espacio de rasgos también forma la base
para vincular las preguntas con los métodos cuantitativos, no solo como una forma de
conceptualizar las métricas en sí. Estas hipótesis ecológicas no son mutuamente
excluyentes, como ilustramos en el contexto de la perturbación.

Consideramos el papel de la perturbación como un impulsor ambiental categórico

(perturbado / no perturbado) para resaltar la naturaleza complementaria de nuestro trabajo y
el de autores anteriores (Mouillot et al. 2013b). Sin embargo, el enfoque puede extenderse
fácilmente a cuestiones generales de diferencias espaciales o temporales en la estructura
de la comunidad, más allá de los tratamientos binarios descritos aquí. Además, no se limita
a las pruebas de perturbación ecológica; nuestra intención es proporcionar una herramienta
de visualización para guiar la prueba de hipótesis y la selección de métodos analíticos que
pueden ser útiles en una variedad de sistemas y preguntas ecológicas.

Presentamos cinco hipótesis gráficas de cómo las comunidades perturbadas y no

perturbadas pueden diferir en la composición de rasgos multivariados (Fig. 3). Utilizamos el
término "hipótesis gráficas" para referirnos a representaciones visuales de fenómenos
ecológicos en el espacio de rasgos multivariados, no a un enfoque de modelado gráfico
probabilístico (Koller et al. 2007). Las hipótesis representan fenómenos ecológicos
fundamentales que se observan comúnmente en estudios publicados. Se pueden modificar
y aplicar ampliamente para describir patrones de distinción comunitaria en muchos
sistemas. Las hipótesis se basan en los campos de la teoría del ensamblaje comunitario
(Samuels y Drake 1997, Leibold et al. 2004, Leibold y McPeek 2006), ecología de
restauración (Matthews y Spyreas 2010, Ruhí et al. 2013, Laughlin 2014), ecología de
perturbaciones (Houseman et al. 2008, Mouillot et al. 2013b), y ecología funcional (Mouchet
et al. 2010, Mason y de Bello 2013, Mason et al. 2013, Mouillot et al. 2013b), entre otros.
Nuestro objetivo no es ser pionero en nuevas hipótesis de reunión de la comunidad, sino
demostrar cómo utilizar los análisis FD para probar este amplio conjunto de hipótesis de una
manera rigurosa y ecológicamente informada.

Fig. 3. Cinco hipótesis gráficas de cómo la perturbación puede alterar la distribución de las combinaciones de rasgos en el espacio de
rasgos multidimensionales. Cada hipótesis es una ordenación multivariada, donde cada punto representa una combinación de rasgos y
el tamaño del círculo está determinado por la abundancia de individuos con esa combinación particular. Los círculos azules
representan combinaciones de rasgos de especies en una comunidad no perturbada, y los círculos rojos representan los de una
comunidad perturbada (según Mouillot et al. 2013b). Por ejemplo, cada comunidad contiene 10 combinaciones de rasgos (o especies),
y suponemos que ambas comunidades existen dentro de las mismas especies regionales y grupos de rasgos.

Ilustramos nuestras hipótesis gráficas con dos comunidades de ejemplo, que representan
condiciones perturbadas y no perturbadas (Fig. 3). Representamos diferencias en la
composición de rasgos funcionales entre las comunidades en un espacio de rasgos
multidimensional como se describe en la Figura 1. En la mayoría de las aplicaciones del
espacio de rasgos en la literatura publicada, cada combinación de rasgos única representa
una especie y los puntos concéntricos representan especies funcionalmente redundantes
que comparten combinaciones de rasgos (Rosenfeld 2002). Sin embargo, también es posible
que las combinaciones de rasgos de las especies puedan variar dentro de las especies a
través de la variación genética, la plasticidad fenotípica u otros procesos (Miner et al. 2005,
Bolnick et al. 2011). Por lo tanto, nos referimos a los puntos en el espacio de rasgos como
"combinaciones de rasgos". Las hipótesis fueron diseñadas para incorporar la abundancia de
especies, pero pueden ser subconjuntos y modificados para conjuntos de datos que
contienen solo información de presencia / ausencia. Si bien cada hipótesis en la Fig. 3
representa una muestra comunitaria perturbada y una muestra comunitaria no perturbada,
el marco básico y los análisis cuantitativos están destinados a realizarse en comunidades
replicadas, tales como réplicas dentro de tratamientos, sitios o puntos temporales (Fig. 1C),
como lo demostramos con el estudio de caso.

Presentamos las siguientes hipótesis:

H1: Hipótesis nula (Fig. 3A)

En este escenario, no hay diferencia en la composición de rasgos o el número total de

individuos ("abundancia total") entre comunidades perturbadas y no perturbadas. En otras
palabras, no hay diferencias en la abundancia, rango o tendencia central de los estados de
rasgos. Las dos comunidades pueden estar expuestas a procesos similares de estructuración
de comunidad / rasgo (Weiher y Keddy 1995) o pueden contener especies distintas con las
mismas combinaciones de rasgos, lo que refleja una funcionalidad completa solapamiento
(Mouillot et al. 2013a). Tenga en cuenta que la evidencia insuficiente para rechazar la
hipótesis nula puede ocurrir porque los rasgos seleccionados son inadecuados para detectar
una diferencia real entre las comunidades, enfatizando la importancia de una cuidadosa
selección de rasgos ecológicamente relevantes (Fig. 2, Paso 3).

H2: Hipótesis de igual impacto (Fig. 3B)

El rango y la tendencia central de las combinaciones de rasgos no difieren entre

comunidades perturbadas y no perturbadas, sin embargo, el número total de individuos
difiere y estos impactos son iguales en todas las combinaciones de rasgos. En otras palabras,
la abundancia total difiere pero la abundancia relativa de cada combinación de rasgos en
relación con otras combinaciones de rasgos dentro de cada comunidad permanece sin
cambios. Pueden surgir impactos iguales de procesos en gran medida abióticos que tienen
efectos per cápita similares en todas las especies. Por ejemplo, esto podría ocurrir si una
comunidad perturbada contiene una cantidad menor de un recurso compartido o tiene una
calidad general de hábitat más pobre que una comunidad no perturbada, lo que resulta en
una abundancia general de especies más baja. Alternativamente, el enriquecimiento suave
de nutrientes puede generar el mismo patrón pero en efecto contrario, en el que todas las
combinaciones de rasgos aumentan en abundancia en la misma cantidad después de la
perturbación.

H3: Hipótesis de cambio de abundancia de rasgos (Fig. 3C)

Todas las combinaciones de rasgos presentes en la comunidad no perturbada también están

presentes en la comunidad perturbada y viceversa; sin embargo, el número de individuos
con cada combinación de rasgos difiere entre comunidades. En otras palabras, los rasgos
que son favorables en una comunidad pueden ser desfavorables en la otra, produciendo
diferencias en la distribución de abundancias en el espacio de rasgos, pero no diferencias en
el rango o identidad de las combinaciones de rasgos. Este patrón podría ocurrir si las
condiciones bajo cada tipo de perturbación no son lo suficientemente extremas como para
causar la extirpación local de especies (extinción taxonómica) o combinaciones de rasgos
(extinción funcional) como en la rotación funcional o Hipótesis de convergencia /
divergencia. Los cambios en la abundancia de algunas combinaciones de rasgos en relación
con otras, sin la pérdida completa o la adición de cualquier combinación, pueden ser
importantes signos de advertencia de extinciones funcionales inminentes y renovación
funcional (Säterberg et al. 2013).

H4: Hipótesis funcional de rotación (Fig. 3D)

Si la perturbación introduce o elimina por completo algunas combinaciones de rasgos, las

comunidades perturbadas y no perturbadas pueden compartir pocas especies o
combinaciones de rasgos y ocupar regiones distintas del espacio de rasgos. En este caso, la
ubicación de la tendencia central de cada comunidad difiere, mientras que el rango y la
abundancia total de combinaciones de rasgos pueden permanecer sin cambios. Este
resultado podría ocurrir si las comunidades perturbadas y no perturbadas están expuestas a
diferentes condiciones ambientales que reducen la persistencia de especies con
combinaciones de rasgos particulares del conjunto de especies regionales compartidas, que
representan la clasificación de especies y la rotación ambiental de especies / rasgos (Poff
1997, Leibold et al. 2004, Webb et al. 2010). También se puede esperar un recambio
funcional en la sucesión clásica de Clementsian en la que las especies en un solo sitio son
reemplazadas a través del tiempo (Clements 1916), lo que podría resultar en un cambio en
la tendencia central de una comunidad en el espacio de rasgos. Al seleccionar métricas para
probar las hipótesis, desarrollamos y describimos una nueva métrica para detectar el
recambio funcional que se puede aplicar para probar esta hipótesis.
H5: Hipótesis de convergencia / divergencia (Fig. 3E)

De todas las hipótesis, la convergencia / divergencia es la más prominente en la literatura

actual de FD, probablemente debido a su interpretación intuitiva en el contexto de la teoría
ecológica. Gráficamente, la convergencia ocurre cuando las especies en la comunidad
perturbada ocupan un área de espacio de rasgos más pequeña que las de la comunidad no
perturbada (Mason et al. 2005), lo que refleja un rango más pequeño de valores de rasgos.
Esto podría ocurrir si la perturbación actúa como un filtro ambiental (Poff 1997, Leibold et
al. 2004, Grime 2006) que reduce las combinaciones de rasgos en la comunidad perturbada
a un subconjunto de las existentes en la comunidad no perturbada (Leibold et al. 2004,
Webb et al.2010) o si las especies funcionalmente homogéneas reemplazan a una
comunidad más funcionalmente diversa. Alternativamente, la perturbación puede crear
nichos funcionales para la colonización de la comunidad perturbada por especies que fueron
excluidas de la comunidad no perturbada, causando divergencia funcional (por ejemplo,
Cadotte 2007). La divergencia puede representarse como una expansión del área que las
especies ocupan en el espacio de rasgos. La expansión puede ocurrir si la perturbación causa
la extinción local de una especie dominante dominante o un depredador trapezoidal (Paine
1966), o facilita el establecimiento de especies invasoras sin suplantar a los taxones nativos
(por ejemplo, Hejda y de Bello 2013).

Hipótesis Requisitos métricos métrico Pruebas de

hipótesis

Nula - TAb, FDisp, Ninguna de las

FDist, FRic métricas difiere
entre
tratamientos.

Igual impacto Detectar Abundancia La abundancia

diferencias en total (TAb) total de
abundancia combinaciones
entre de rasgos difiere
comunidades entre A y B
que se (prueba t de
distribuyen Welch). FDisp,
uniformemente FDist y FRic no
entre difieren.
 combinaciones
de rasgos.

Rasgo de Detectar Dispersión La dispersión

cambio de diferencias en funcional funcional difiere
abundancia la abundancia (FDisp; entre A y B
relativa de Laliberté y (prueba t de
Legendre Welch). FDist y
rasgos en cada 2010) FRic no difieren.
comunidad. TAb puede o no
diferir.

Rotación Detecta Distancia Distancia

funcional diferencias en funcional funcional entre
la ubicación de
los centroides (FDist; este A y B es mayor
funcionales de estudio) que nulo
las
expectativa
comunidades
(efectos mixtos
en el espacio de
rasgos. modelado). FRic,
FDisp y

TAb puede o no
diferir

Convergencia / Detectar Riqueza La riqueza

Divergencia diferencias en funcional funcional difiere
el rango del
espacio de (FRic; Villegér entre A y B
características et al. (Welch's
ocupado por
2008) prueba t). FDisp
cada
también será
comunidad.
diferente.

FDist y TAb
pueden o
pueden

No difiere.
Fig. 4. Uso de hipótesis gráficas para seleccionar métricas cuantitativas. Esta figura representa nuestro proceso de decisión para
seleccionar métricas para probar hipótesis sobre respuestas a perturbaciones. Los “requisitos de métrica” son factores considerados al
seleccionar cada métrica, como se describe en “Seleccionar métricas para probar las hipótesis”. La "prueba de hipótesis" indica qué pruebas
son necesarias para respaldar cada hipótesis. Las hipótesis no son mutuamente excluyentes y se puede encontrar apoyo para múltiples
hipótesis a la vez. Nota: las hipótesis gráficas representadas en la figura 3 son diagramas simplificados que comparan una réplica de una
sola comunidad perturbada con una réplica de una sola comunidad no perturbada, pero la prueba de hipótesis requiere que haya múltiples
réplicas de comunidades en los Tratamientos A y B (sin perturbar y perturbar). TAb, abundancia total; FDisp, dispersión funcional; FDist,
distancia funcional; FRic, riqueza funcional.

Seleccionar métricas para probar las hipótesis

Un desafío clave que buscamos abordar es la selección de métodos cuantitativos que

capturen los cambios en el espacio de rasgos necesarios para apoyar o rechazar las
hipótesis. La Fig. 4 ilustra nuestro proceso de decisión para seleccionar métricas
cuantitativas antes de los análisis que prueban las cinco hipótesis gráficas (Fig. 2, Paso 4).
Primero, utilizamos las representaciones gráficas para determinar qué aspectos del espacio
funcional deben medirse para probar las hipótesis de cambio ecológico (Fig. 4, Requisitos
métricos). Luego identificamos métricas o combinaciones de métricas con propiedades
matemáticas que cuantifican estos aspectos y pueden usarse para compararlas entre
comunidades perturbadas y no perturbadas (Fig. 4, Métrica). Nuestras recomendaciones en
la Fig. 4 provienen de consultar la extensa literatura cuantitativa de FD (Petchey et al. 2004,
Mason et al. 2005, 2013, Petchey y Gaston 2006, Mouchet et al. 2010, Cadotte et al. 2011,
Schleuter et al. 2011, Kleyer et al. 2012, de Bello et al.2013, Mouillot et al.2013b, Spasojevic
et al.2014). No identificamos un enfoque existente intuitivo que creíamos que era adecuado
para probar las diferencias en la ubicación de la tendencia central de las combinaciones de
rasgos como en la Hipótesis de rotación funcional, por lo que diseñamos una nueva
distancia métrica y funcional (descrita descrita en Distancia funcional: una novela métrico).
El paso final de la selección de medidas y métodos es determinar las pruebas de hipótesis
estadísticas apropiadas (Fig. 4, Pruebas de hipótesis). Identificamos dos métricas FD
publicadas que son apropiadas para probar las hipótesis gráficas: riqueza funcional (Villéger
et al. 2008) y dispersión funcional (Laliberté y Legendre 2010), y creamos una tercera,
llamada distancia funcional. Cuando se usan en combinación con la abundancia de
individuos con cada combinación de rasgos, estas métricas permiten pruebas cuantitativas
de cómo las diferencias de rasgos funcionales entre comunidades perturbadas y no
perturbadas apoyan o no apoyan Las cinco hipótesis (Fig. 4). Las tres métricas multivariadas
se derivan de la disparidad de Gower por pares (Gower 1971) en la composición de rasgos
entre comunidades replicadas. A continuación, describimos cómo y por qué nuestra
evaluación de las hipótesis gráficas (Fig. 3) nos llevó a seleccionar cada una de las métricas
FD (Fig. 4). También discutimos limitaciones de métricas y casos en los que se pueden
requerir combinaciones de métricas.

Dispersión funcional​. La hipótesis de cambio de abundancia de rasgos (​Fig. 3C​) implica

diferencias en la proporción de individuos con combinaciones de rasgos particulares que no
resultan en la adición o pérdida de ninguna combinación por completo, como ocurre con las
hipótesis de rotación funcional y convergencia/divergencia. Para demostrar diferencias en la
abundancia relativa de combinaciones de rasgos que indicarían un cambio de abundancia
de rasgos, uno debe cuantificar la distribución de las abundancias en el espacio de rasgos.
La dispersión funcional mide la distancia media de todos los puntos al centroide funcional
ponderado por abundancia de una comunidad (​Laliberté y Legendre, 2010​), donde el
centroide funcional es un valor de rasgo medio compuesto de todas las combinaciones de
rasgos en una comunidad que está ponderado por la abundancia de individuos que poseen
cada combinación de rasgos (las X en las ​Fig. 1C​; ​4​). Conceptualmente, la dispersión
funcional cuantifica la diferencia media entre puntos comparando cada combinación de
rasgos con una combinación de rasgos representativa hipotética (el centroide funcional).
Las diferencias en la dispersión entre comunidades perturbadas y no perturbadas sugieren
que la perturbación favorece algún rasgo combinaciones sobre otras, y esto puede
reflejarse en diferencias en la abundancia relativa de individuos con diferentes
combinaciones de rasgos.

Riqueza funcional. Para determinar el apoyo a la hipótesis de convergencia / divergencia

(​Fig. 3E​) se requiere una métrica que no dependa de la abundancia relativa de
combinaciones de rasgos. La riqueza funcional mide el área total del espacio de rasgos
(casco convexo) ocupado por especies en una comunidad (​Mason et al., 2005; Cornwell et
al., 2006; Villéger et al., 2008; Podani, 2009​). Las diferencias significativas en esta métrica
entre muestras perturbadas y no perturbadas indican una convergencia o divergencia
inducida por perturbaciones en la composición funcional que puede no estar asociada con
un cambio en la ubicación del centroide funcional (​Villéger et al., 2008​). Esta métrica es la
más utilizada en los estudios de DF existentes que prueban las hipótesis sobre las
respuestas a las perturbaciones (por ejemplo, ​Laliberté et al., 2013; Mason et al., 2013​),
probablemente porque las diferencias en esta métrica son las más sencillas de interpretar
en el contexto. de la ecología de un sistema.

Distancia funcional: una nueva métrica. — Como se describió anteriormente en “Dispersión

funcional”, la dispersión funcional detecta cambios en la abundancia relativa de
combinaciones de rasgos y la riqueza funcional detecta cambios en el rango de
combinaciones de rasgos (​Fig. 4​). Sin embargo, para probar si la perturbación causa la
adición o pérdida de combinaciones de rasgos en una región entera del espacio de rasgos
como en la Hipótesis de rotación funcional (​Fig. 3D​), también es necesario determinar si la
perturbación afecta la ubicación del centroide funcional de una comunidad,
independientemente de la abundancia de especies (​Fig. 1C​). La distancia entre los
centroides funcionales de dos comunidades ​(Yij)​ mide las diferencias en el espacio de
rasgos que pueden resultar de una baja superposición funcional entre las comunidades. Si
bien existen muchas métricas, no encontramos una métrica intuitiva y publicada que pudiera
explicar la no independencia de las comparaciones por pares entre comunidades
replicadas, por lo que creamos una métrica nueva a la que nos referimos como ​distancia
funcional. Definimos la distancia funcional como la distancia entre los centroides funcionales
no ponderados por la abundancia de dos comunidades en el espacio de rasgos (líneas
grises en la ​Fig. 1C​). Si bien es analíticamente sencillo calcular la distancia funcional entre
dos comunidades en un espacio multidimensional, calcular distancias por pares entre
múltiples comunidades que se han agrupado (por ocasión de muestreo, sitio o tratamiento),
como en el caso de comunidades replicadas perturbadas y no perturbadas, es más
complejo. Múltiples distancias por pares asociadas con un sitio o comunidad dada (valores
dentro de una fila o columna en una matriz comunitaria) no son independientes, y esta no
independencia crea una estructura de error correlacionada que sesga el cálculo de
intervalos de confianza significativos o errores estándar (​Clarke et al., 2002​). Abordamos
este problema utilizando modelos de efectos mixtos con perturbados / no perturbados como
un efecto fijo y la comunidad como un efecto aleatorio. Se ha aplicado un método similar
con distancias genéticas (​Van Strien et al., 2012​) y distancias de paisaje (​Bellamy et al.,
2003​), pero que sepamos, esta es su primera aplicación para medir la distancia funcional.
Para cuantificar la distancia funcional, convertimos la matriz de la comunidad en una matriz
de presencia/ausencia de 1s y 0s y luego calculamos el centroide funcional para cada
comunidad a partir de la matriz de rasgos de distancia de Gower. Esto se obtiene fácilmente
utilizando la función fdisp() en el paquete R FD (​Laliberté y Legendre, 2010; Laliberté y
Shipley, 2011​). Esta función aplica el análisis de coordenadas principales a la matriz de
distancia para generar coordenadas centroides para cada comunidad y corrige los valores
propios negativos como lo describe ​Anderson (2006)​. Luego, calculamos las distancias
euclidianas en pares entre los centroides de todas las comunicaciones perturbadas y no
perturbadas municipios (distancias funcionales) y examinó el efecto de la perturbación en
estas distancias utilizando un modelo de efectos mixtos de la siguiente forma

donde Yij es la distancia funcional entre los centroides de las comunidades i y j, μ es el

efecto fijo de perturbado/no perturbado (0/1), αi y ßj son efectos aleatorios para dar cuenta
de las correlaciones entre distancias por pares que tienen una comunidad en común, y εij es
un término de error independiente. Siguiendo la sugerencia de ​Van Strien et al., (2012)​,
quienes abordaron este problema con las distancias genéticas, utilizamos la simulación de
Monte Carlo de la cadena de Markov para volver a muestrear repetidamente las distancias
desde la matriz de distancias y comparar modelos con y sin el término de perturbación.
Finalmente, determinamos el rendimiento del modelo examinando las medias posteriores y
el intervalo de credibilidad del 95%. Cuando el modelo superior incluía el término de
perturbación y el intervalo creíble para el término de perturbación no se superpone a cero,
consideramos que las comunidades i y j demostraron un cambio inducido por la
perturbación en el espacio de rasgos multivariados.

Combinaciones de métricas
Como se ilustra en la ​Fig. 4​, es necesaria una combinación de métricas para determinar el
apoyo a las hipótesis. Por ejemplo, el apoyo a la Hipótesis de Igual Impacto (​Fig. 3B​)
requiere evidencia de una diferencia en la abundancia total, la falta de una diferencia en la
dispersión funcional y la riqueza funcional, y una distancia funcional que no sea
significativamente diferente de cero. La hipótesis del cambio de abundancia de rasgos (​Fig.
3C​), la hipótesis de rotación funcional (​Fig. 3D​) y la Hipótesis de convergencia / divergencia
(​Fig. 3E​) pueden generar diferencias en la dispersión funcional. Por lo tanto, determinar
cuál de estas hipótesis puede ser apoyada en un estudio de caso particular también
requiere la inclusión de la distancia funcional y la riqueza funcional. Por ejemplo, la
perturbación puede hacer que la abundancia relativa de combinaciones de rasgos cambie
sin recambio funcional o convergencia / divergencia, pero la convergencia / divergencia y el
recambio funcional siempre van acompañados de cambios en la abundancia de rasgos.
Estos matices son ecológicamente informativos y comprenderlos es esencial para hacer
inferencias apropiadas de los estudios de DF.
En algunas circunstancias, puede ser necesario un mayor escrutinio para diferenciar entre
hipótesis. Por ejemplo, si la perturbación hace que las especies sean reemplazadas por
otros taxones con combinaciones de rasgos que estén a la misma distancia del centroide
funcional, esta rotación funcional no sería detectada por ninguna de las combinaciones de
métricas que proponemos. Situaciones como esta destacan la importancia de visualizar e
interpretar las diferencias en el espacio de rasgos a la luz del conocimiento ecológico
específico del sistema. Tales casos generalmente se pueden evitar incorporando
observaciones ecológicas o combinando análisis taxonómicos y funcionales como lo
demostramos con nuestro estudio de caso, a continuación. La integración de la información
de especies y rasgos producirá una comprensión más completa de cómo funcionan las
comunidades y permitirá a los investigadores aislar e interpretar cualquier irregularidad.

UN ESTADO DE CASO
Demostramos el marco con un conjunto de datos publicado sobre comunidades de
invertebrados de la corriente antes y después del secado catastrófico de la corriente (Bogan
y Lytle 2011). En este estudio, los investigadores tomaron muestras de la comunidad de
invertebrados acuáticos en un pequeño arroyo aislado (French Joe Canyon) en el sureste
de Arizona durante ocho años (2002–2009), antes y después de una sequía severa y el
resultado del secado del arroyo. Las muestras tomadas antes de la sequía se clasificaron
como "no perturbadas" y las tomadas después como "perturbadas".

Paso 1: Generar una pregunta de investigación. - P ​ reguntamos: ¿cómo afecta el secado de

la corriente a la composición funcional de las comunidades de invertebrados acuáticos?

Paso 2: Evaluar hipótesis gráficas. ​Todas las hipótesis son ecológicamente factibles en este
estudio de caso, e imaginamos que esto también será cierto en muchas otras aplicaciones.
Los análisis taxonómicos documentaron la rotación de especies cuando los taxones
sensibles a la sequía fueron eliminados de las comunidades acuáticas y reemplazados por
taxones resistentes a la sequía (​Bogan y Lytle, 2011​). En consecuencia, esperábamos que
este estudio de caso apoyara la hipótesis de rotación funcional. Sin embargo, dada la
información limitada sobre cómo las comunidades acuáticas responden a una sequía sin
precedentes y la posibilidad de que múltiples hipótesis estén en juego al mismo tiempo, nos
propusimos probar las cinco hipótesis.

Paso 3: Seleccione el subconjunto de rasgos​. Los resultados de los análisis FD son muy
sensibles a la identidad del rasgo, y la inclusión de más rasgos no necesariamente produce
resultados más precisos o informativos (​Petchey y Gaston, 2006​). Utilizamos el
conocimiento previo de las comunidades de invertebrados acuáticos para elegir siete rasgos
categóricos para este análisis que están asociados con las respuestas biológicas a la
sequía en las corrientes de tierras áridas: tamaño corporal, grupo de alimentación funcional,
capacidad de dispersión, locomoción, voltinismo, respiración y diapausa (​Boersma et al.,
2014; Schriever et al., 2015​).
Paso 4: Seleccione las métricas cuantitativas. Utilizamos las combinaciones métricas y las
pruebas estadísticas descritas en la ​Fig. 4 para evaluar las cinco hipótesis. Porque por
nuestra expectativa de un recambio funcional, era importante incluir la novedosa distancia
métrica y funcional, ya que ni la riqueza funcional ni la dispersión funcional por sí solas
podían probar la hipótesis de rotación funcional (​Fig. 3D​). Después de calcular las métricas
y examinar sus distribuciones empíricas, comparamos la abundancia total, la riqueza y la
dispersión entre grupos perturbados y no perturbados utilizando las pruebas t de Welch.
Calculamos la distancia funcional utilizando el enfoque de modelado de efectos mixtos
descrito anteriormente. Todos los análisis se realizaron con R versión 2.14.1 (​R
Development Core Team, 2011​) y paquetes MCMCglmm, lme4, FD y vegan (​Hadfield, 2010;
Bates et al., 2011; Laliberté y Shipley, 2011; Oksanen et al., 2012​).

Paso 5: desafíe las hipótesis con datos e interprete los resultados a la luz de la ecología
específica del sistema. - Contrariamente a nuestras expectativas, no detectamos una
diferencia en la ubicación del centroide funcional, es decir, en la distancia funcional entre
perturbado y no perturbado comunidades (MCMC, intervalo creíble inferior = −0,002,
intervalo creíble superior = 0,020). A pesar de la falta de apoyo a la hipótesis de rotación
funcional, hubo evidencia de que la riqueza funcional era menor en las comunidades de
post-secado perturbadas que en las comunidades de pre-secado no perturbadas (prueba t
de Welch, t = 2.541, df = 14.447, P = 0.023) y evidencia moderada del mismo patrón en
dispersión funcional (prueba t de Welch, t = 1.920, df = 17.959, P = 0.071). Finalmente, la
abundancia total fue mayor en la comunidad perturbada que en la comunidad no perturbada
(prueba t de Welch, t = −3.311, df = 16.133, P = 0.004). En resumen, la evidencia
combinada de no recambio funcional con diferencias en riqueza funcional, dispersión
funcional y abundancia total indica apoyo para la convergencia/divergencia Hipótesis (​Fig.
3E​) y falta de apoyo para las otras cuatro hipótesis (​Fig. 4​).
La ecología específica del sistema es tan importante al interpretar los resultados de los
análisis FD como lo es al generar preguntas de investigación. Las comunidades perturbadas
después de la sequía experimentaron una afluencia de colonos cuando el flujo regresó
después del evento de secado de la corriente (​Bogan y Lytle, 2011​), y estos nuevos colonos
fueron funcionalmente similares a algunas (pero no a todas) de las especies presentes en la
comunidad antes del secado. Los colonos funcionalmente homogéneos reemplazaron los
taxones que tenían diversas combinaciones de rasgos en los bordes del espacio de rasgos
multivariados, lo que produjo la reducción general de la riqueza funcional que observamos,
sin recambio funcional.

CONCLUSIONES
Nuestro marco de evaluación de hipótesis fue motivado por la necesidad de una forma
intuitiva y ecológicamente informada de seleccionar métodos cuantitativos de DF antes del
análisis de datos. El creciente número de DF cuantitativas hacen que sea esencial que los
investigadores justifiquen la selección métrica a la luz de las hipótesis basadas en rasgos,
en lugar de simplemente adoptar técnicas publicadas sin evaluación. Nuestro marco facilita
este proceso mediante el uso de hipótesis gráficas en el espacio de rasgos multivariados
para guiar la selección, aplicación e interpretación de métodos cuantitativos. Proponemos
un conjunto de métricas para probar hipótesis ecológicas comunes de ensamblaje
comunitario funcional, incluida una nueva métrica para medir la distancia funcional entre
comunidades. Este enfoque fomentará una aplicación más consistente de métodos de FD
multivariados de manera rigurosa, al tiempo que respeta la importancia del conocimiento
ecológico específico del sistema y los patrones observados de ensamblaje comunitario.
Nuestras cinco hipótesis gráficas representan respuestas de rasgos funcionales a los
impulsores ambientales en dos categorías (en nuestro ejemplo: perturbado y no
perturbado), y visualizamos muchas aplicaciones para las cuales dos categorías son
suficientes (por ejemplo, tratamiento / control, antes / después). Sin embargo, nuestro
enfoque flexible podría adaptarse fácilmente para acomodar a más de dos grupos, como
múltiples puntos de tiempo o muestras a lo largo de un gradiente o para considerar rasgos
de efectos e hipótesis de prueba relacionadas con el funcionamiento del ecosistema
(Naeem y Wright 2003, Suding et al. 2008). La selección a priori de herramientas
cuantitativas para abordar hipótesis también ayuda a los investigadores a identificar
posibles necesidades para diseñar métricas novedosas si no existen las apropiadas, como
lo hemos hecho aquí con nuestra métrica de distancia funcional para medir la rotación
funcional entre comunidades replicadas.

El reciente aumento en los estudios de DF sugiere que un enfoque funcional de la ecología

es un medio atractivo para detectar patrones de ensamblaje comunitario que trascienden
ecosistemas específicos. Sin embargo, es un desafío conceptualizar patrones ecológicos en
el espacio de rasgos multivariados y seleccionar métodos cuantitativos para probarlos.
Nuestro marco abordará este desafío y, por lo tanto, aumentará la aplicabilidad de los
enfoques funcionales y permitirá que la ecología funcional continúe creciendo en una
disciplina práctica y rigurosa.