Libro Bioindicadores Cap26sinindice

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Las algas marinas como bioindicadores de calidad ambiental y su uso en

estudios ecotoxicológicos (Marine algae as bioindicators of environmental
quality and their use in ecotoxicol...
Chapter · December 2014
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Daniel Robledo
Center for Research and Advanced Studies of the National Polytechnic Institute
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L Bioindicadores:
a contaminación ambiental, las especies exóticas invasoras y el cam-
bio climático global entre otros, pueden alterar de manera severa la
César Alberto González Zuarth

estabilidad de los ecosistemas y por ende a la biodiversidad que en
Juan Carlos Pérez Jiménez

Antonio M. Low Pfeng
ellos habita. En consecuencia, es imperativo identificar de mane-
Adriana Vallarino
ra temprana las señales que nos permitan impedir que dichos daños sean gua r di a n es de n u estro f u t u ro am bi en tal
(editores)
irremediables, ya que las consecuencias que implica la destrucción de los
ecosistemas son incalculables. Por otro lado, su restauración o rehabilitación
implica altos costos y es poco probable que se alcance el mismo estado ini-
cial de los ecosistemas.
La sensibilidad mostrada por las especies indicadoras ante disturbios
ambientales, cuantificados a través de las modificaciones de sus patrones
conductuales, de distribución y abundancia, así como en sus alteraciones
genéticas, bioquímicas, fisiológicas y morfológicas, han probado ser una he-
rramienta confiable en la detección de disturbios ambientales de tan baja
intensidad que no pueden ser detectados por otros medios.. Además, la in-
formación que pueden proveer los organismos bioindicadores es de suma
utilidad para orientar las políticas públicas en materia de conservación y
protección de los ecosistemas.
Te invitamos a conocer las ventajas y en algunos casos desventajas del uso
Bioindicadores:
gua r di a n e s de n u e st ro f u t u ro am bi en tal
de los organismos bioindicadores para evaluar distintos tipos de perturba-
ciones ambientales y las técnicas necesarias para hacerlo con éxito. En un
futuro cercano, estas especies jugarán un papel primordial en la preserva-
ción de nuestros recursos naturales y dada nuestra íntima interdependencia,
también determinarán en buena medida, nuestra propia existencia.

Adriana Vallarino
(editores)
Bioindicadores:
guardianes de nuestro
futuro a mbiental

Adriana Vallarino
(editores)
El Colegio de la Frontera Sur (Ecosur)

Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático (INECC)
Bioindicadores: guardianes de nuestro futuro ambiental
Primera edición: 2014
Diseño de portada e imagen: Hugo Arquímedes Carrillo
D.R. © El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR)

Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n
Barrio de María Auxiliadora CP 29290
San Cristóbal de Las Casas, Chiapas
www.ecosur.mx
Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático (INECC)

Periférico sur 5000, Col. Insurgentes Cuicuilco,
CP 04530. México, D.F.
www.inecc.gob.mx
ISBN 978-607-8429-05-9 (edición digital)

978-607-8429-04-2 (edición impresa)
Se autoriza la reproducción del contenido de esta obra,

siempre y cuando se cite la fuente
Impreso y hecho en México / Printed and made in Mexico

Plantas acuáticas
Las algas marinas como bioindicadores de calidad ambiental 535
26
Las algas marinas como bioindicadores de calidad
ambiental y su uso en estudios ecotoxicológicos
Marine algae as bioindicators of environmental quality and their use
in ecotoxicological studies
Daniel Robledo y Yolanda Freile-Pelegrín
Resumen. Las algas son la base de la cadena alimenticia y son responsables de la

mayor parte de la productividad primaria por lo que su utilidad para evaluar y/o
monitorear la contaminación se basa en que algunas especies pueden reflejar los
efectos de los contaminantes en el agua de mar a través de su presencia, ausencia o
estado fisiológico. Si bien las algas son uno de los grupos más utilizados como bioin-
dicadores en ecosistemas marinos, para metales pesados estas pueden exhibir con-
centraciones mucho más altas que las que se encuentran en otros organismos. La
falta de información sobre el patrón de absorción para distintas especies es una de
las desventajas que sugieren más estudios para identificar que especies podrían ser
utilizados eficientemente. Las pruebas de toxicidad con algas examinan la respues-
ta de una sola especie, en un tiempo determinado, y no consideran las interaccio-
nes dentro de la comunidad, lo que puede tener repercusiones importantes durante
la evaluación de la productividad de los ecosistemas marinos. En la mayor parte de
las pruebas o ensayos descritos en la literatura los principales efectos que se eva-
lúan son la tasa de crecimiento, la fotosíntesis y la reproducción. En este capítulo se
discutirá el uso de las macroalgas como bioindicadores de contaminación desde el
punto de vista de su respuesta a fenómenos de eutrofización y como acumuladoras
de metales, al ser estos dos enfoques en los que se centraron los trabajos iniciales
con estos organismos, y se abordará su empleo en pruebas eco-toxicológicas, ha-
ciendo énfasis en las respuestas fisiológicas más importantes como variables de res-
puesta para las pruebas experimentales sugeridas por la literatura. Finalmente, se
recomienda definir estándares metodológicos y el establecimiento de líneas de base
en estos organismos para el biomonitoreo de los diferentes contaminantes que pue-
dan estar impactando el medio ambiente.
535
536 Plantas acuáticas
Palabras clave: algas, bioindicadores, contaminación ambiental, ecosistemas

marinos
Abst ract. Algae are on the base of the food chain and are responsible for most of
the primary productivity in the oceans, therefore its usefulness to evaluate and/
or monitor pollution has been based on the fact that some species may reflect the
effects of such contaminants in seawater through their presence, absence or due
to algae physiological state. Although marine algae are one of the most commonly
used organisms as bioindicators of heavy metal pollution on marine ecosystems,
these can exhibit much higher concentrations than those found in other marine
organisms. The lack of information on absorption patterns for the different spe-
cies of macroalgae is one of the disadvantages that suggest more experimental and
field studies to identify which species could be efficiently used as bioindicators.
Moreover, toxicity tests using algae have examined the response of a single species
in a given time, and in general does not consider the interactions within the algal
community, which may have important implications for assessing the productivi-
ty of marine ecosystems. In most of the tests or assays described in the literature
the main effects are evaluated in terms of growth rate, photosynthesis and repro-
duction. This chapter will initially discuss the use of macroalgae as pollution bio-
indicators from the point of view of their response to eutrophication and metal
accumulation, as these two approaches where studied in the first place. Their use
in eco-toxicological tests will be addressed emphasizing the most important phy-
siological responses in the experimental tests reported by the literature. Finally,
we suggest that in these organisms methodological standards should be establis-
hed and baselines studies are required for biomonitoring the different contami-
nants impacting the marine environment.
Keywords: algae, bioindicators, environmental pollution, marine ecosystems
La contaminación ambiental se ha intensificado en los últimos años debido

principalmente a actividades como la industria, la agricultura, y a los dese-
chos urbanos y domésticos generados por el hombre (Abdel-Raouf et al. 2012).
Las sustancias no deseadas introducidas en el ambiente son referidas como
contaminantes y los daños que ocasionan dependen del tipo de contaminante,
en este sentido actividades como la industria con el uso intensivo de sustan-
cias químicas derivadas del petróleo (hidrocarburos alifáticos, aromáticos,
hidrocarburos aromáticos poli cíclicos, benceno, tolueno, etil-benceno, xile-
nos), PCB, solventes, pesticidas y metales pesados se encuentran entre las más
dañinas (Megharaj et al. 2011).
El control de la calidad ambiental está relacionado con la implementación

de diversos métodos experimentales que permiten la evaluación del estado
de salud de los ecosistemas (Conti 2008). Uno de los principales problemas
que impiden el progreso para el control de la contaminación marina está aso-
ciado a que los contaminantes existentes en el medio marino pueden tomar
diferentes rutas (Libes 1992) y actuar en los organismos por vías respiratoria,
digestiva o por contacto (Seoánez 2000). Los organismos marinos tienden a
concentrar contaminantes en sus tejidos por el proceso de bioacumulación,
el incremento de estos es causado por la adsorción de los contaminantes en el
agua o por la captación activa seguida por la retención en los tejidos o partes
duras de algunos organismos.
La acumulación y la concentración de contaminantes van en aumento a
medida que se asciende en la cadena trófica, en cantidades que están en fun-
ción de la capacidad de eliminación y degradación del producto que tengan las
poblaciones de cada eslabón (Seoánez 2000), el grado de enriquecimiento es
variable y depende de factores como la naturaleza química del contaminante,
el tipo de organismo, su estado fisiológico, la temperatura, la calidad del agua
y la salinidad (Libes 1992). Por tal razón, el efecto de un contaminante dentro
del ecosistema no puede ser predicho con certeza usando pruebas individua-
les, por lo que algunos autores sugieren el uso de mesocosmos para de evaluar
dichos efectos. Sin embargo, limitaciones por espacio, la dificultad de incluir a
toda la cadena trófica de un ecosistema, y el no poder establecer una relación
causa efecto, son algunos de los problemas en el uso del mesocosmos como mé-
todo de experimentación para estudiar estos efectos.
Las metodologías para el monitoreo de los contaminantes, y la evaluación
de sus efectos sobre las formas de vida marina están siendo constantemente
modificadas y/o mejoradas debido a la sensibilidad de determinados organis-
mos a ciertos contaminantes, la pérdida de la biodiversidad, y a la incapaci-
dad de evaluar los efectos a largo plazo de los contaminantes más persistentes
en el ecosistema, muchos de los cuales se acumulan hacia los niveles tróficos
superiores (Torres et al. 2008). No obstante lo anterior, hay que resaltar que
mucha información sobre la calidad ambiental de un ecosistema es obtenida a
través de bioensayos de laboratorio y usando una sola especie como indicador,
un buen ejemplo de ello es la prueba de inhibición de crecimiento usando el alga
Selenastrum capricornutum técnica propuesta y mejorada por la International
Organization for Standarization (ISO: 8692 1989).
Debido a que las algas se encuentran ampliamente representadas en los sis-
temas marinos, se estima que hay más de 44,000 especies descritas, y adicio-
nalmente a su importancia ecológica como productores primarios, estas son

frecuentemente empleadas en el monitoreo de contaminantes y en pruebas
toxicológicas (Staveley y Smirchek 2005). Es importante resaltar que las algas
presentan características fisiológicas que las convierten en organismos ideales
como bioindicadores, ya que algunas especies son muy sensibles a sustancias
tóxicas como herbicidas y metales, mientras que otras son altamente toleran-
tes a amplios rangos de variación en los elementos del agua, tales como los
nutrientes (Lobban y Harrison 1994).
En este capítulo se discutirá inicialmente el uso de las macroalgas como
bioindicadores de contaminación principalmente desde el punto de vista de
su respuesta a fenómenos de eutrofización (mareas verdes) y como acumula-
doras de metales (bioabsorción), al ser estos dos enfoques en los que se centra-
ron los trabajos iniciales con estos organismos. Posteriormente, se abordará su
empleo en pruebas ecotoxicológicas, haciendo énfasis en las respuestas fisio-
lógicas más importantes, tasa de crecimiento y reproducción, como variables
de respuesta para ser evaluadas en las pruebas experimentales sugeridas por
la literatura científica.
Algas como bioindicadores de contaminación ambiental
Las algas han sido utilizadas por el hombre directamente como alimento du-
rante cientos de años (Chapman y Chapman 1980) y los polisacáridos matri-
ciales de algas rojas (agar y carragenatos) y pardas (alginatos), son básicos en
la industria alimenticia, química y farmacéutica (McHugh 1987). Más reciente-
mente al alcance de infinidad de investigaciones sus usos se han diversificado
incluyendo el tratamiento de aguas residuales, el aprovechamiento de su bio-
masa para obtener compuestos bioactivos y/o biocombustibles, así como a su
uso en pruebas eco-toxicológicas (Barsanti y Gualtieri 2006).
Los primeros estudios sobre el uso de algas como bioindicadores son los de
Burrows (1971). En general para Latinoamérica, y en particular para México,
son pocos los estudios realizados usando algas directamente en el monitoreo
de la contaminación, a diferencia de lo que ocurre con la legislación europea y
con lo estipulado en Norteamérica por la Agencia de Protección al Ambiente
(EPA por sus siglas en inglés). No obstante lo anterior, en una reciente revisión
sobre el tema desarrollada por Godínez-Ortega (2000) señala algunas de las
especies de algas bénticas utilizadas como bioindicadores de contaminación
en estudios realizados en México, tanto en ambientes acuáticos continenta-
les como en ambientes estuarinos y marinos. Algunos estudios posteriores a
esta revisión, principalmente desarrollados en la costa del Pacífico mexicano,

concluyen que la incertidumbre sobre la concentración de metales en el medio
ambiente y la falta de información sobre el patrón de absorción para las dis-
tintas especies de macroalgas son algunas de las desventajas al utilizar estos
organismos como bioindicadores, y sugieren más estudios experimentales y
de campo para identificar que especies podrían ser utilizados eficientemente
como bioindicadores.
En este sentido, Páez-Osuna et al. (2000) estudiaron nueve especies de ma-
croalgas como bioindicadores de metales en 16 localidades de la costa sub-
tropical del Pacífico de México, observando que las concentraciones de la
mayoría de los metales estudiados variaron mucho, dependiendo del lugar y
de las especies, siendo el Fe, Mn y Zn los elementos más abundantes, segui-
dos por el Cu, Ni, Co, Cr y Cd. En la Bahía de La Paz, Golfo de California,
Rodríguez-Castañeda et al. (2006) determinaron que elementos como el Co,
Cr, Fe, Sb, Se y Zn en 12 especies de algas marinas estuvieron dentro del ran-
go de los niveles típicos para un ambiente prístino no sometido a impacto
antropogénico, pero observaron que para el alga verde Ulva intestinalis se en-
contraron concentraciones más altas de Cr, Hf, Rb, Sc, Ta, U y Zn, mientras
que elementos como el As, Sb y Se se concentraron principalmente en el alga
parda Sargassum sinicola, el alga verde Codium cuneatum y el alga parda Pa-
dina mexicana, respectivamente. En base a lo anterior estos mismos autores
sugieren el uso de Ulva intestinalis y Caulerpa sertularioides como las espe-
cies más adecuadas para el biomonitoreo de contaminación por metales en las
aguas costeras de esta zona, principalmente debido su mayor abundancia y
heterogeneidad en la composición elemental. Más recientemente, Riosmena-
Rodríguez et al. (2010) mostraron que el Fe, Cu y Mg fueron los metales más
importantes encontrados en pastos marinos, algas rojas y verdes para el Estero
Banderitas, Baja California Sur.
Asimilación y acumulación de metales en algas
Las algas marinas son uno de los grupos más utilizados como bioindicadores de
contaminación en los ecosistemas marinos para metales pesados (Markham et
al. 1980). La marcada tendencia a acumular metales pesados parece estar rela-
cionada por la afinidad de estos hacia los polisacáridos cargados negativamente
de la pared celular, mediante el intercambio iónico favorecido por la presencia
de polisacáridos sulfatados (Eide et al. 1980). En este sentido, mediante el mi-
croanálisis de rayos X, Lignell et al. (1982) localizaron metales a nivel celular en
el alga parda Fucus vesiculosus, asociados a estos polisacáridos y a inclusiones

citoplásmicas que presumiblemente tienen un efecto detoxificante y le confieren
al alga cierta resistencia frente a estos metales. Más recientemente se han reali-
zado estudios de inhibición del crecimiento en algas rojas expuestas a metales
como el Cd, Zn, y en particular para Cu (Klimmek et al. 2001).
Los efluentes industriales son una de las principales fuentes de contami-
nación, principalmente por su contenido en metales pesados y por su persis-
tencia en la naturaleza, lo que causa diferentes daños en la cadena alimenticia.
Recientemente se ha estudiado la capacidad de las algas para eliminar metales
pesados como método de remoción, usando en algunos casos células vivas,
donde la remoción de los metales se produce activamente como bioacumu-
lación; o sobre la superficie de células vivas y/o muertas, donde la retirada de
los metales se produce de forma pasiva, biosorción. Lo anterior puede tener
implicaciones prácticas para la eliminación de metales pesados, especialmen-
te para la reducción de iones metálicos a bajas concentraciones en contra-
posición a las tecnologías convencionales, como la precipitación química, el
intercambio iónico, y/o los procesos electroquímicos, que no suelen ser tan
eficaces, ni económicos a tales concentraciones.
En particular, los sitios de unión de los metales sobre la superficie de las
algas se deben principalmente a que la pared celular de estas está compuesta
por una variedad de polisacáridos y proteínas, algunas de las cuales contie-
nen grupos aniónicos sulfato, carboxilo, o grupos fosfato. En algunas algas
los carboxilos y los grupos sulfato son los sitios más comunes de unión para
los metales y ocurren por desplazamiento o intercambio iónico con un metal
existente o por desplazamiento del protón, dependiendo del pH. En este senti-
do cabe resaltar los estudios con el alga parda Sargassum fluitans que prueban
la eliminación exitosa de Cd(II) y Pb(II) de efluentes contaminados (Volesky
1990), y adicionalmente investigaciones que han descrito la capacidad de bio-
absorción de metales debido al papel de los polisacáridos de la pared celular
y los grupos funcionales presentes en distintas algas rojas (García-Ríos et al.
2007). En este sentido diversos estudios han sido desarrollados recientemente
con las algas pardas Sargassum sinicola y S. lapazeanum como biosorbentes
de metales en ambientes costeros contaminados. Para Sargassum sinicola se
evaluaron las tasas de bioabsorción de Cd y Cu bajo distintas condiciones de
salinidad (entre 0 a 40 PSU), mostrando que la capacidad de eliminar Cd dis-
minuye al aumentar la salinidad, mientras que la capacidad de eliminar el Cu
se mantiene; observándose un efecto antagonista cuando ambos metales es-
tán presentes en solución (Patrón-Prado et al. 2010). Por otro lado, estos mis-
mos autores determinaron que al usar la biomasa seca de ambas especies, S.

lapazeanum tuvo la máxima capacidad de bioabsorción (Qmax) para Cd (71.20
± 0.80 mg g-1) aunque la afinidad por este metal fue mayor (0.09) para S. si-
nicola, que al ser más abundante la hace más adecuada para su uso como un
bioabsorbente (Patrón-Prado et al. 2011).
Los estudios sobre toxicidad, asimilación y acumulación de metales en al-
gas han puesto de manifiesto que la tasa de acumulación varía con las especies,
el tipo de metal y su concentración en el agua de mar (Tabla 1). Generalmente,
la asimilación se lleva a cabo de forma pasiva (Cd, Cu, Zn) y en algunos casos
activa (As) a factores de concentración muy distintos (Morris y Bale 1975). En
este sentido el estudio del contenido de estos elementos químicos en las algas,
es de vital importancia en áreas de estudio como la fisiología algal y para las
posibles aplicaciones alimenticias y farmacéuticas de las mismas (Tabla 2). Ya
que por ejemplo, en el alga verde Ulva fasciata la asimilación y acumulación
de Fe y Zn, está condicionada por el nitrógeno en el alga, mientras que otros
metales disminuyen (Cd y Rb) o aumentan (Mn) al aumentar la tasa específica
de crecimiento durante su cultivo (Haglund et al. 1991).
Tabla 1. Metales pesados no requeridos por las algas clasificados de acuerdo a su

disponibilidad en el agua de mar, y a su concentración y toxicidad en las algas,
modificado de Robledo (1993).
Metal Agua de mar μg·g-1 Algas μg·g-1

Titanio† 0.001 2.4-178
Cromo‡ 5•10-4 0.5-2.83
Níquel‡ 0.007 0.23-5.64
Estroncio* 8 20-11,50
Cadmio‡ 4•10-4 0.3-3.30
Mercurio‡ 3•10-5 0.1-25
Plomo‡ 3•10-5 < 8-56.5
† Tóxico pero muy raro o insoluble, exceptuando Tungsteno; ‡ Muy tóxico y relativamente
disponible, exceptuando Bismuto; * Efecto no crítico.
Tabla 2. Clasificación de metales de acuerdo a su concentración en agua de mar

(μg·g-1), en algas (μg·g-1) y su probable función en el metabolismo algal. Modificado
de Robledo (1993).
Metal Agua mar Algas Función Compuestos

Boro2 4.39 15-910 Posible regulación No se conocen
en utilización del
carbono
Sodio3 11,000 200 a Activación enzimá- Nitrato reductasa
66,600 tica, balance hídrico
Magnesio1 1,290 1,900 a Pigmentos fotosin- Clorofilas
66,000 téticos, activación
enzimática, trans-
porte iónico, estabi-
lidad ribosomal
Aluminio4 0.001 57 a 3,320 Elemento no esen- Forma iónica Al+3
cial para el metabo-
lismo
Fósforo1 0.068 300 a Estructural, trans- ATP, GTP, etc.,
12,000 ferencia de energía ácidos nucleicos,
fosfolípidos, coen-
zimas Co-A, Fos-
foenolpiruvato
Azufre1 905 4,500 a 82,000 Estructural, grupos
activos en enzimas
y coenzimas
Potasio1 406 30,000 a 82,000 Regulación osmó-
tica, control de pH,
conformación pro-
teica
Calcio1 412 2,000 a Estructural, activa- Alginato cálcico,
360,000 ción enzimática y carbonato cálcico
transporte iónico
Vanadio3 0.002 0.66 a 10.1 No se conoce Forma orgánica e
inorgánica H2VO4-
Tabla 2. Continúa
Metal Agua Algas Función Compuestos

mar
Manganeso2 0.001* 4 a 240 Transporte electró- Ninguno descrito
nico en Fotosistema
II, mantiene estruc-
tura de membrana
de cloroplasto
Hierro2 0.003* 90 a 1,500 Grupos activos en Ferredoxina, ci-
moléculas de porfi- tocromos, nitrato
rina y enzimas reductasa, catalasa -
Cobalto3 4•10-4 0.24 a 2.51 Componente de la Cianocobalamina
vitamina B12
Cobre2 0.002* 0.6 a 80 Transporte electró- Plastocianina, ami-
nico en la fotosínte- no-oxidasa
sis, enzimas
Zinc2 0.004* 2 a 680 Enzimas, probable- Anhidrasa carbó-
mente en la estruc- nica
tura del ribosoma
Arsénico5 0.001 1.4 a 95 Presente en forma Arseno-azucares,
orgánica e inorgá- arsenolipidos, fosfa-
nica tidil, areseno colina
Selenio5 8.10-5 - En fracciones de
varios componentes
bioquímicos
Molibdeno2 0.01 0.06 a 1.16 Reducción de nitra- Nitrato reductasa
to, absorción iónica
1 Macronutriente esencial requerido por todas las algas, 2 Micronutriente esencial re-
querido por todas las algas; 3 Elemento requerido como traza sólo por algunas especies;
4 Elemento no esencial presente en algas; 5 Elemento no esencial muy tóxico y relativa-
mente accesible en el agua de mar; * Concentración muy variable en el agua de mar; – no
disponible o detectado.
Mareas verdes como respuesta a la eutrofización y fenó-

menos globales
Las mareas verdes son un tipo de floración algal que ocurre en muchos estuarios
y mares de algunas partes del mundo, y es causada por el excesivo crecimiento y
proliferación de macroalgas verdes de libre flotación. Si bien son muchos los fac-
tores bióticos y abióticos que intervienen en el proceso, al igual que como ocurre
con los florecimientos algales nocivos de fitoplancton (HABs del inglés Harmful
Algal Blooms), estas mareas verdes se producen generalmente por el exceso de
nutrientes (eutrofización), principalmente nitrógeno y elevado contenido de fós-
foro favorecido en aguas poco profundas o bajo condiciones hidrológicas esta-
bles. A escala global va siendo común ver los efectos de este tipo de fenómenos a
gran escala favorecidos por remolinos ciclónicos que redistribuyen los nutrien-
tes en amplias regiones. Un ejemplo muy reciente de este fenómeno ocurrió en
el 2008 en el Mar Amarillo, mar marginal del Océano Pacífico que se encuentra
entre China continental y la península coreana, y cuyas características hidroló-
gicas están influidas por la Corriente de Kuroshio y el agua proveniente del río
Yangtsé (Chang-Jiang) cargado de nutrientes provenientes de aguas residuales
agrícolas y urbanas, cuando se reportó una floración masiva del alga verde Ulva
prolifera al sur de Qingdao que persistió dos meses en la zona costera (Lin et al.
2011). Este mismo fenómeno se ha repetido durante el año 2013 y su frecuencia
y magnitud va en aumento por el incremento de las descargas agrícolas al río
Yangtsé. La presencia masiva de algas, aunque de distinta división también se
evidencia en otras partes del mundo. En latitudes medias del Atlántico, como en
el Mar de los Sargazos, donde se han estimado valores de biomasa de algas entre
4 y 11 millones de toneladas de peso húmedo se presenta mayoritariamente el
alga parda Sargassum fluitans; mientras que en giros ciclónicos subtropicales
del Pacífico Norte, se evidencian altas concentraciones de nutrientes, clorofila
a, y altas tasas de fotosíntesis, lo que sugiere que estos hábitats de gran tamaño
puede ser lugares idóneos para el rápido crecimiento y la proliferación de algas
durante condiciones hidrológicas temporales en estos ecosistemas. Lo anterior
no es sólo un fenómeno biológico, de presencia ausencia de especies de algas,
sino un problema dinámico relacionado con las variables físicas y químicas del
océano (corrientes y nutrientes, principalmente), por lo que su estudio implica el
monitoreo de estas variables y su evaluación dentro de los grandes ecosistemas
marinos. No obstante las variaciones de otros parámetros como la temperatura
también deberán ser considerados a la luz del cambio climático y sus efectos
sobre los ecosistemas.
Estudios ecotoxicológicos con algas
Para microalgas marinas existen algunos métodos para evaluar toxicidad, sin
embargo no hay una prueba o ensayo similar al empleado para microalgas como
la descrita en el ISO8692. No obstante, en la literatura científica existen infini-
dad de reportes en donde se han evaluado los efectos de algunos contaminantes
sobre parámetros como su crecimiento. Sin embargo, solamente algunas prue-
bas de inhibición han sido estandarizadas utilizando algas marinas como para
ser parte fundamental de los métodos requeridos en la toxicología acuática
(Hall y Golding 1998).
El efecto de una sustancia química en un organismo depende en gran me-
dida de los factores abióticos (p.e. temperatura, calidad del agua y salinidad)
de forma tal que el desarrollo de los ensayos de toxicidad bajo condiciones
controladas de laboratorio, permite estandarizar y adecuar dichas pruebas
para evaluar la toxicidad de un contaminante. Los efectos y la respuesta a
los contaminantes en ensayos de laboratorio se determinan muchas ocasiones
por la dosis letal media (LD50 por sus siglas en inglés) que es la concentración
que causa un 50% de mortalidad del organismo durante un tiempo de ex-
posición y que es usado por algunas agencias regulatorias para establecer la
concentración máxima de contaminante admisible en efluentes de descarga
y/o para determinar la sensibilidad de un organismo a un contaminante en
particular (OECD 2011). En muchos casos para cuantificar la respuesta de las
algas a determinados contaminantes a menudo se han empleado las curvas
de concentración efectiva (EC) a partir de series de dilución, utilizando como
parámetro la EC50, que es la concentración de muestra que produce una inhi-
bición del efecto máximo.
En general, las pruebas de toxicidad con algas examinan la respuesta de
una sola especie, en un tiempo determinado y no considera las interacciones
dentro de la comunidad algal, lo que puede tener repercusiones importantes
durante la evaluación de la productividad de los ecosistemas marinos. En la
mayor parte de las pruebas o ensayos descritos en la literatura los principales
efectos que se evalúan son los siguientes: tasa de crecimiento, la fotosíntesis y la
reproducción.
Parámetros fisiológicos para la evaluación de efectos

tóxicos
Efectos sobre la tasa de crecimiento
Los primeros trabajos descritos por Burrows (1971) midieron el crecimiento

del alga verde Ulva sp. y el alga parda Laminaria sp. en agua de mar contami-
nada, observando una notable estimulación de su crecimiento. Cabe resaltar
que esta ya había sido una justificación científica para usar algas para tratar
efluentes de aguas residuales domésticas en los primeros trabajos descritos
por William Oswald (citado por Chapman 1973) y que en la actualidad han
llevado a la implementación de la integración de algas en los tratamientos
de efluentes contaminados provenientes de la acuacultura, conocidos como
sistemas multitróficos integrados (Robledo y Freile-Pelegrín 2011). A la fecha
parece no haber un método totalmente estandarizado para la medición del
crecimiento como parámetro para indicar toxicidad. Chapman (1973) des-
cribe claramente varias metodologías para evaluar el crecimiento algal por lo
que dependerá de la especie, estadio de vida y la infraestructura disponible
para seleccionar la forma de cuantificar el crecimiento del alga. En la década
de los 90’s Haglund et al. (1996) desarrollaron una prueba rápida usando el
crecimiento del alga roja Gracilaria tenuistipitata como variable de respues-
ta para evaluar los efectos tóxicos de algunos contaminantes, principalmente
metales pesados.
Efectos sobre la reproducción
El uso de algas en estado reproductivo, donde la presencia y/o ausencia de una

fase reproductiva (diploide o haploide) es utilizada como evidencia del efecto
de exposición a derivados del petróleo y metales fue probada exitosamente
por Thursby y Steele (1995) usando el alga roja Champia parvula. Este método
está incluido ya en los programas de monitoreo de la Agencia de Protección al
ambiente de los Estados Unidos de América (EPA 1988). De la misma forma y
basándose en el anterior trabajo, Eklund (1995) utilizó también un alga roja,
Ceramium strictum, en ensayos de monitoreo para la agencia sueca del medio
ambiente usando tiempos de respuesta de entre 24 horas y 7 días. Anderson y
Hunt (1988) también desarrollaron un método usando la germinación de zo-
osporas haploides y el desarrollo inicial de gametofitos en el alga parda Macro-
cystis pyrifera, basándose en el mismo método empleado por Thursby y Steele
(1995) para las algas pardas Laminaria saccharina y Fucus sp. que utilizaron la
frecuencia de fertilización de gametos femeninos por gametos masculinos en
la determinación de la toxicidad de productos derivados del petróleo. A pesar
de lo anterior, es importante señalar que la utilización de la reproducción de
algas como parámetro a evaluar durante una prueba o bioensayo requiere de
conocimientos sobre la biología reproductiva y fenología de las especies a es-
tudiar para que se evalúen correctamente los efectos del contaminante.
Perspectivas futuras
Los indicadores biológicos han sido ampliamente utilizados para monitorear

y caracterizar los efectos de la contaminación en el medio ambiente. Las algas
son la base de la cadena alimenticia y por lo tanto, pueden influir en el con-
tenido de los elementos químicos en niveles tróficos mayores; adicionalmente
son responsables de la mayor parte de la productividad primaria cercana a la
costa por lo que su utilidad para evaluar y/o monitorear la contaminación el
medio se basa en el hecho de que algunas especies pueden reflejar los efectos
de los contaminantes en el agua de mar a través de su presencia, ausencia
o estado fisiológico. Algunas algas verdes como Cladophora sp., Ulva sp. y
Enteromorpha sp. son cosmopolitas y pueden ser usadas como indicadores
de contaminación en todo el mundo (Zbikowski et al. 2007). En este sentido
en las costas de México es común encontrar especies de algas verdes, prin-
cipalmente del género Ulva, que pueden ser utilizadas como indicadores de
contaminación.
Las macroalgas poseen ciertas ventajas para ser seleccionadas como bio-
indicadores de contaminación puesto que muchas especies están unidas al
sustrato en su parte inferior, pero a su vez tienen frondas que se extienden a
la superficie del mar, reflejando los efectos de ambos ambientes en sus tejidos.
En este sentido, Burger et al. (2007) recientemente evaluó el uso de algas como
bioindicador de riesgo para la salud tanto humana y ecológica, y para moni-
torear sitios contaminados usando el alga parda Alaria nana, examinando los
niveles de arsénico, cadmio, cromo, plomo, manganeso, mercurio y selenio
en cinco secciones de la planta. Estos autores encontraron que el alga tomó
algunos metales en proporción a la concentración en el agua, reflejando para
algunos metales una variación de su concentración en función de la parte del
alga con los niveles más altos en las partes más viejas de la planta, ubicadas
cerca del fondo, mientras que no encontraron diferencias en las partes más
jóvenes del alga creciendo cerca de la superficie, ya que es sabido que la mayor
actividad metabólica se presenta en las partes más jóvenes de las algas.

Por otro lado, contrariamente a lo que ocurre con las microalgas no existe
ningún estándar reconocido internacionalmente usando macroalgas marinas
para un bioensayo ecotoxicológicos. Se tienen el concepto erróneo de que las
especies de macroalgas son menos sensibles a las sustancias tóxicas que las mi-
croalgas y que algunos invertebrados marinos; sin embargo, hay evidencia para
demostrar que las algas marinas pueden ser tan sensibles a los contaminantes
como otros grupos de organismos. El alga verde Ulva sp. comúnmente conocida
como lechuga de mar, es más sensible a ciertos agentes tóxicos que, por ejemplo,
los erizos de mar, organismos marinos utilizados comúnmente en este tipo de
pruebas para evaluar la calidad del agua y sus niveles de contaminantes. Han et
al. (2007) desarrollaron un bioensayo sencillo y bastante sensible, basado en el
proceso reproductivo de Ulva que presenta un patrón reproductivo particular
donde sus células vegetativas se transforman directamente en células reproduc-
toras. Durante este cambio reproductivo ocurre un cambio en la coloración del
talo, que va desde verde amarillo cuando está en estado vegetativo, a oliva oscu-
ro cuando está reproductiva, y al blanco después de la liberación de las células
reproductoras. El ensayo, que utiliza la evaluación visual de la inhibición de la
reproducción de Ulva como criterio de valoración, evalúa satisfactoriamente el
potencial fitotóxico de un tóxico de referencia (dodecil sulfato sódico), cuatro
metales pesados (cadmio, cobre, plomo y zinc), formalina, diesel y residuos lixi-
viados de mezclas de contaminantes.
Conclusiones
El problema de la contaminación en zonas costeras se ha incrementado y afec-

ta la diversidad biológica y la funcionalidad de los ecosistemas costeros. La
reducción de la biodiversidad y hábitats, los cambios en las relaciones tróficas,
el incremento en nutrientes y los contaminantes químicos son cada vez más
frecuentemente. En los estudios sobre la abundancia de contaminantes tóxi-
cos, un bioindicador es un organismo que puede ser utilizado para evaluar
los niveles relativos de un contaminante a través de la cuantificación de la
concentración del agente tóxico en sus tejidos, o también a través de los cam-
bios en las variables abióticas del ecosistema, que generan una respuesta en su
metabolismo y crecimiento (p.e. temperatura, nutrientes). Las características
ideales de tales indicadores se pueden ver en el capítulo de introducción gene-
ral en este mismo libro. Para los metales en general, las algas pueden exhibir
concentraciones mucho más altas que las que se encuentran en otros orga-
nismos marinos: en este sentido en particular las algas pardas tienen una alta
capacidad para la acumulación de estos elementos del agua, al ser incapaces
de regular fisiológicamente la absorción en el tejido de algunos elementos tra-
za lo que las hace un buen indicador de la contaminación por los elementos
circundantes (Ostapczuk et al. 1997). No obstante, los componentes quími-
cos en las algas pueden variar considerablemente entre el tejido, tipo de alga,
edad, y también en función de la estación del año, por lo tanto, es importante
desarrollar metodología de muestreo y preparación de muestras con el fin de
estandarizar lo más posible dichos análisis.
Por lo tanto no solamente se necesitan estándares metodológicos sino tam-
bién establecer las condiciones de línea de base para el biomonitoreo de los
diferentes contaminantes que puedan estar impactando el medio ambiente.
Dado que los ecosistemas tienen decenas, cientos o miles de especies de orga-
nismos, es imposible evaluar la salud de todos ellos por lo tanto, es esencial
desarrollar un conjunto de bioindicadores que se puedan utilizar para evaluar
el estado y las tendencias dentro de los ecosistemas. En particular, para la eva-
luación de los ecosistemas marinos algunos de los desafíos para desarrollar
bioindicadores biológicos son la estratificación vertical de los organismos y la
dificultad de colectar organismos bentónicos a grandes profundidades.
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L Bioindicadores:
a contaminación ambiental, las especies exóticas invasoras y el cam-
bio climático global entre otros, pueden alterar de manera severa la

estabilidad de los ecosistemas y por ende a la biodiversidad que en

ellos habita. En consecuencia, es imperativo identificar de mane-
Adriana Vallarino
ra temprana las señales que nos permitan impedir que dichos daños sean gua r di a n es de n u estro f u t u ro am bi en tal
(editores)
irremediables, ya que las consecuencias que implica la destrucción de los
ecosistemas son incalculables. Por otro lado, su restauración o rehabilitación
implica altos costos y es poco probable que se alcance el mismo estado ini-
cial de los ecosistemas.
La sensibilidad mostrada por las especies indicadoras ante disturbios
ambientales, cuantificados a través de las modificaciones de sus patrones
conductuales, de distribución y abundancia, así como en sus alteraciones
genéticas, bioquímicas, fisiológicas y morfológicas, han probado ser una he-
rramienta confiable en la detección de disturbios ambientales de tan baja
intensidad que no pueden ser detectados por otros medios.. Además, la in-
formación que pueden proveer los organismos bioindicadores es de suma
utilidad para orientar las políticas públicas en materia de conservación y
protección de los ecosistemas.
Te invitamos a conocer las ventajas y en algunos casos desventajas del uso
Bioindicadores:
gua r di a n e s de n u e st ro f u t u ro am bi en tal
de los organismos bioindicadores para evaluar distintos tipos de perturba-
ciones ambientales y las técnicas necesarias para hacerlo con éxito. En un
futuro cercano, estas especies jugarán un papel primordial en la preserva-
ción de nuestros recursos naturales y dada nuestra íntima interdependencia,
también determinarán en buena medida, nuestra propia existencia.

Adriana Vallarino
(editores)
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Libro Bioindicadores Cap26sinindice

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Las algas marinas como bioindicadores de calidad ambiental y su uso en

Chapter · December 2014

LATIN SEAWEED View project

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César Alberto González Zuarth

Juan Carlos Pérez Jiménez

César Alberto González Zuarth

César Alberto González Zuarth

El Colegio de la Frontera Sur (Ecosur)

Primera edición: 2014

Diseño de portada e imagen: Hugo Arquímedes Carrillo

D.R. © El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR)

Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático (INECC)

ISBN 978-607-8429-05-9 (edición digital)

Se autoriza la reproducción del contenido de esta obra,

Impreso y hecho en México / Printed and made in Mexico

Daniel Robledo y Yolanda Freile-Pelegrín

Resumen. Las algas son la base de la cadena alimenticia y son responsables de la

Palabras clave: algas, bioindicadores, contaminación ambiental, ecosistemas

Keywords: algae, bioindicators, environmental pollution, marine ecosystems

La contaminación ambiental se ha intensificado en los últimos años debido

El control de la calidad ambiental está relacionado con la implementación

nalmente a su importancia ecológica como productores primarios, estas son

Algas como bioindicadores de contaminación ambiental

esta revisión, principalmente desarrollados en la costa del Pacífico mexicano,

Asimilación y acumulación de metales en algas

el alga parda Fucus vesiculosus, asociados a estos polisacáridos y a inclusiones

mos autores determinaron que al usar la biomasa seca de ambas especies, S.

Tabla 1. Metales pesados no requeridos por las algas clasificados de acuerdo a su

Metal Agua de mar μg·g-1 Algas μg·g-1

Tabla 2. Clasificación de metales de acuerdo a su concentración en agua de mar

Metal Agua mar Algas Función Compuestos

Metal Agua Algas Función Compuestos

Mareas verdes como respuesta a la eutrofización y fenó-

Estudios ecotoxicológicos con algas

Parámetros fisiológicos para la evaluación de efectos

Efectos sobre la tasa de crecimiento

Los primeros trabajos descritos por Burrows (1971) midieron el crecimiento

Efectos sobre la reproducción

El uso de algas en estado reproductivo, donde la presencia y/o ausencia de una

Los indicadores biológicos han sido ampliamente utilizados para monitorear

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El problema de la contaminación en zonas costeras se ha incrementado y afec-

Abdel-Raouf, N., A. A. Al-Homaidan y I. B. M. Ibraheem. 2012. Microalgae and

César Alberto González Zuarth

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