Efectos del Estado Emocional en el fenómeno de Inhibición Prepulso

Soto del Toro, Sandra

 RESUMEN

La respuesta de sobresalto, un conjunto de respuestas reflejas destinadas a

preparar el organismo para enfrentar una potencial amenaza, puede ser
modulada por varios factores como el estado de ánimo o procesos
atencionales más complejos como lo que ocurre cuando se presenta un
estímulo débil que predice el estímulo que provoca el sobresalto (un fenómeno
denominado Inhibición de Prepulso) [IPP]). En este trabajo se analiza si la
inducción de estados afectivos positivos o negativos modula la respuesta de
sobresalto y el fenómeno de IPP. Los resultados revelaron una disminución de
la respuesta de sobresalto y un aumento del efecto IPP ante imágenes
emocionalmente neutras frente a imágenes positivas solo cuando el intervalo
entre el pre-pulso y el pulso era de 80 ms. Estos datos se interpretan teniendo
en cuenta que los cambios en el estado afectivo se correlaciona con cambios
en la intensidad del reflejo de sobresalto, pero los cambios en IPP podrían ser
el resultado de un proceso atencional relacionado con el aumneto de la
secreción de dopamina.
Palabras clave: reflejo de sobresalto, inhibición de prepulso, afecto inducido
Nuestra forma de ver el mundo y de adaptarnos a él depende en gran medida

de los estímulos que percibamos. A su vez, esta percepción y las respuestas

que se den, se ven influidas por numerosas variables como la historia de

aprendizaje del sujeto o su nivel de alerta.

Tradicionalmente, se ha distinguido entre respuestas o conductas

aprendidas y reflejas, siendo estas últimas innatas en la especie. Pero el hecho

de que una determinada respuesta sea innata, no significa que no sea

modulable. Por ejemplo, el reflejo de sobresalto es una reacción provocada por

la activación del Sistema Nervioso Simpático ante un estímulo de cierta

intensidad que pudiera suponer una amenaza para el sujeto. La respuesta de

sobresalto en humanos, conlleva la contracción generalizada de la musculatura

estriada esquelética, principalmente de la cara, cuello, hombros y la parte

proximal de los miembros superiores, así como un aumento de la presión

sanguínea y la tasa cardiaca. Todo ello prepara al sujeto para proteger partes

vitales del cuerpo y dar la respuesta de huida o lucha si fuera necesario. Esta

reacción aparece incluso cuando podemos predecir el estímulo que la

desencadena, pero su intensidad y la duración de los efectos que provoca

serán distintos de si no podemos predecir dicho estímulo.

Como se ha mencionado, el estado de alerta del sujeto tiene mucho que

ver con los estímulos que percibe el sujeto y cómo reacciona a ellos, y este

estado de alerta, a su vez, se ve influido por el estado emocional del sujeto

(Ferrari, V., Bradley, MM , Codispoti, M.2011). Se sabe, según los resultados

de numerosos experimentos, que las emociones positivas son capaces de

reducir la intensidad del reflejo de sobresalto (Codispoti, Bradley, y Lang, 2001;

Sutton, Davidson, Donzella, Irwin, y Dottl, 1997). Pero no está tan claro como
pueden afectar las emociones a fenómenos más complejos como la Inhibición

Pre-pulso (IPP).

La IPP se puede definir como una reducción significativa en la respuesta

de sobresalto ante un estímulo intenso (pulso) mediante la presentación previa

de un estímulo menos intenso (Prepulso) (Swerdlow, Caine, Braff, y Geyer,

1992). La PPI ha sido considerada como un proceso que bloquea el

procesamiento de un estímulo con el fin de proteger el procesamiento del

estímulo que ya está en progreso (Braff y Geyer, 1990) y se ha analizado en el

marco de los procesos sensoriales y cognitivos, prestando menos atención al

papel de los factores afectivos. Existen algunos estudios que analizaban el

efecto de las variables emocionales en la IPP usando imágenes positivas,

negativas o neutras como prepulsos, mientras que los pulsos eran estímulos

auditivos (Bradley, Cuthbert, & Lang, 1993; Vanman, Boehmelt, Dawson y

Schell, 1996). Sin embargo, varios factores hacen difícil una interpretación en

términos de IPP de los resultados, ya que usar el mismo estímulo para la

inducción de estados emocionales y prepulso no permite distinguir si el efecto

modulador se debe a la activación sensoriomotora o a un proceso afectivo.

En este trabajo se analiza el efecto de inducir efectos positivos o

negativos en la magnitud del reflejo de sobresalto y el porcentaje de IPP,

utilizando un procedimiento entre sujetos para evitar la influencia de posibles

efectos emocionales extraños al diseño. El procedimiento estándar utilizado

para detectar IPP combina presentaciones de ensayos de un solo pulso

auditivo, para analizar la magnitud de la respuesta de sobresalto, mientras que

otros ensayos un estímulo auditivo menos intenso (prepulso) precede al pulso

para inducir IPP.

 Se prevé que la inducción de estados emocionales positivos reduzca la

intensidad del reflejo de sobresalto, mientras que no hay una hipótesis clara

para los efectos que se encontraran en la IPP. Es un análisis exploratorio en

este sentido.

Experiment

In this experiment startle and PPI were registered while the participants

were exposed to a neutral and an affective image. For half of the participants

(Group Negative) the affective image was selected from the International

Affective Picture System (Lang, Öhman, Vaitl, 1988) rated as a highly aversive

picture. For the other half of participants (Group Positive) the affective image

was a picture of a family member or a close friend requested to each participant

in this condition before to start the experiment. Based in previous research (e.g.,

De la Casa, Mena, & Puentes, 2014) we anticipated reduced startle and PPI

when it was registered in presence of the aversive as compared to the positive

image. Regarding startle intensity, we anticipate an increase of the startle

response to the Pulse-alone trials when elicited in presence of the aversive

image, and a reduction when registered in presence of the positive affective

picture (Lang, Bradley, & Cuthbert, 1990).

Method

Participants

74 volunteers, 15 males and 59 females, all of them students of the

Faculty of Psychology of Seville University (Spain) participated in this

experiment. None of the participants reported any major visual or hearing

problem. The participants were informed of the type of stimulation used in the

experiment, and provided signed informed consent before to start the

experimental manipulations. Seville University’s ethical committee approved the

study.

Materials

Prepulse and pulse stimuli. Acoustic stimuli were delivered binaurally

using adjustable headphones (Sony model MDR-V50), connected to a MP150

control module (Biopac Systems Inc., Goleta, CA). The signal was sent with a

high sampling rate of 50 kHz. The prepulse and the pulse stimulus consisted of

a 80 dB (A) and 106 dB (A) broadband white noise with instantaneous rise time,

lasting for 20 ms. A background noise (broadband white noise, 65 dB) was

presented during the entire duration of the experiment. Sound calibration was

completed prior to record data for each participant using a Sound Level Meter

PCE-999.

Images. Three different images were presented in this experiment. A

picture of a Neutral face (a middle-age woman not related to any of the

participants) was presented as neutral image to every participant both in the

Positive and the Negative Group. The aversive picture presented for the

Negative Group was selected from the IAPS (Lang et al., 1988) where it is rated

as highly aversive. Finally, a picture of a familiar or a closed friend was

requested to each participant in the Positive Group three weeks before to start

the experiment. The pictures were edited to avoid differences in size or contrast,

and each one was presented to the person who sent it as a positive affect

picture (see, for a similar procedure, Guerra, Campagnoli, Vico, Volchan, Anllo-

Vento, & Vila, 2011).

 Procedure

The experiment was conducted in an isolated room. Each participant was

seated in front of a color monitor (approximately 100 cm from the eyes)

controlled by a PC-computer. For all auditory trials, the lead interval in prepulse-

pulse trials was 60 ms for half trials and 80 ms for the other half. After a 120 s

adaptation period to the background noise, four pulses were presented in order

to habituate the response to the auditory stimuli. During this period, the

computer’s screen remained black. Then, the experimental stage started,

consisting in presenting two images to each participant (aversive face and

neutral face for the Negative Group, and loved faces and neutral face for the

Positive Group). Each image appeared 12 times for each participant, with a

mean interval between presentations of 4.5 sgs (+/- 0.5 sec), therefore the

experimental session comprised 24 trials (12 with the affective and 12 with the

neutral image). The order of presentation of the images was counterbalanced

between participants. The correspondent Pulse-alone and Prepulse-Pulse trials

appeared coiniciding with the last second of the image on the screen. The

experiment ended with four additional presentations of the Pulse-alone stimulus.

Then, the earphones were removed, and each participant was asked to

complete a questionnaire to rate the pictures presented during the experiment.

Physiological data collection

Electromyographic (EMG) activity of the orbicularis oculi muscle was

recorded using three Ag/AgCl electrodes (EL250; Biopac Systems) positioned

according to the guidelines recommended by Blumenthal, Cuthbert, Filion,

Hackley, Lipp, and Van Boxtel (2005). Specifically, after cleaning the

participant's skin, conductive gel was applied to the electrodes before placing
two of them approximately 1 cm below the eye to record the electromyographic

activity of the orbicularis oculi muscle. The third electrode was placed on the

forehead to detect the general level of electrical activity. Raw signals were

amplified (×2000) and filtered using a passband of 10–500 Hz (EMG100C

amplifier; Biopac Systems). AcqKnowledge software (4.0, Biopac Systems) was

used to interface a MP150 control module (Biopac Systems) via a cross-over

cable and sampled at 2 kHz. Response onset latency windows include 21- 120

ms for acoustically elicited blinks.

Results.

Analysis of startle to the Pulse-alone trials

An 2 x 2 mixed ANOVA (Period: Pre- and Post-experimental x Groups:

Positive vs. Negative) conducted on mean startle response collapsed across

the four Pulse-alone presented before and after the experimental treatment

revealed a significant main effect of Period, F(1,72)=48.72; p<.001, η2=.04, due

to a higher startle to the Pre- as compared to the Post-experimental trials (Mean

= 3.40, SD = 2.26, and Mean = 2.63, SD = 2.04, respectively). The main effects

Groups and the 2-way interaction were non-significant (both ps>.07).

Mean response to the Pulses presented during the experimental stage

were submitted to a 2 x 2 mixed ANOVA (Picture: Afective vs. Neutral x Group:

Positive vs. Negative) that revealed a significant main effect of Group,

F(1,72)=4.59; p<.05, reflecting a higher intensity of the startle to the Pulse for

those participants in the Negative as compared to those in the Positive Group,

(Mean = 2.44, SD = 1.73, and Mean = 3.44, SD = 2.32, respectively). The main

effects Picture and the 2-way interaction were non-significant (both ps>.55).
 Analyses of percent PPI

Mean startle magnitudes for pulse and prepulse-pulse trials were

converted into percent PPI. Figure 1 shows mean PPI percent collapsed across

trials for each Image (Affective and Neutral) as a function of Groups for the 60

ms (Panel A) and the 80 ms lead interval (Panel B).

Figure 1.

A 2 x 2 x 2 mixed ANOVA (Lead interval: 60 vs. 80 ms x Image: Affective

vs. Neutral) x Group (Positive vs. Negative) conducted on mean percent PPI
revealed a significant 3-way interaction, F(1,72)=7.37; p<.01. No more main

effects or interactions were significant (all ps>.21).

Two independent mixed 2 x 2 ANOVAs (Image: Affective vs. Neutral) x

Group (Positive vs. Negative) were conducted on mean percent PPI for the 60

and the 80 ms conditions to identify the source of the interaction. The Analyses

on PPI for the 60 ms condition revealed that none main effect nor interactions

were significant (all ps>.44). The analyses of mean PPI for the 80 ms condition

revealed a significant Image x Group interaction, F(1,72)=6.06; p<.05. The main

effects of Image and Group were non-significant (both ps>.57). In order to

identify the source of the interaction, t-test for related samples (p<.05) showed a

significant difference between mean PPI to the Affective vs the Neutral image

for the Positive Group but not for the Negative Group. Additional comparisons

between groups (t-test for independent groups) revealed that there were no

differences between the mean PPI to the afective vs. the neutral image neither

in the positive nor in the negative group.

DISCUSIÓN

Respecto al análisis de la respuesta de sobresalto en los ensayos de un

solo pulso, se encontró un sobresalto más intenso antes de la presentación de

las imágenes afectivas que después de la exposición a las mismas (F (1,72) =

48,72; p <.001) Estos resultados podrían explicarse porque con la exposición

continuada al estímulo sonoro, los sujetos se hacen menos sensibles a la

intensidad del mismo. Este efecto a la exposición continuada a un estímulo

está detrás del fenómeno de la inhibición latente. La inhibición latente se define

como el retraso del aprendizaje que resulta de la preexposición pasiva de los

estímulos a condicionar (Lubow 1973). Según con la teoría de atención

condicionada (CAT) (Lubow et al 1981; Lubow 1989), la preexposición al

estímulo no reforzado reduce la saliencia de este.

La respuesta de sobresalto fue significativamente mayor ante la

presentación de imágenes negativas que frente a las imágenes positivas (F

(1,72) = 4.59; p <.05). Existen evidencias previas de que la inducción de un

afecto positivo produce una disminución de la respuesta de sobresalto ante un

estímulo de intensidad moderada mientras que la inducción de un estado

emocional negativo produce el efecto opuesto (Bradley et al., 1999; Filion y

otros, 1998). Existe una amplia teoría emocional (p. Ej., Lang, 1995; Lang et al.,

1990) que considera las emociones como disposiciones a la acción que se

conectan biológicamente a las respuestas reflejas. En nuestro caso, la

respuesta de sobresalto aumentó ante el estado emocional negativo porque

tanto lo reflejo (reacción ante un estímulo sonoro repentino e intenso) como el

estado emocional estaban vinculados a una situación aversiva. Por otro lado, la

reducción del reflejo de sobresalto en ensayos con afecto positivo se justificaría

por la falta de correspondencia entre el reflejo aversivo y el estado emocional

apetitivo.

En cuanto los resultados del fenómeno de la Inhibición Pre-pulso (IPP) y

su modulación por la inducción de estados afectivos, hay que recordar que

había dos condiciones experimentales en cuanto al intervalo de separación

entre la aparición del pre-pulso y el pulso. En el ANOVA que comparaba el

intervalo con el tipo de imagen (afectiva o neutra) y el tipo de afecto (positivo o

negativo) salió una interacción significativa de tres vías que había que aclarar.
Para ello se llevaron a cabo análisis separados de los porcentajes de IPP para

ambos intervalos de tiempo.

En la condición con un intervalo de 60 ms entre el pre-pulso y el pulso

(Fig. 1.A), se encontró una mayor IPP en el grupo positivo que en el negativo

(menos sobresalto) y entre el negativo y el neutro apenas hubo diferencias,

aunque ninguno de los efectos fue significativo. Estos resultados coinciden con

resultados anteriores (de la casa, G., Mena, A. y Puentes, A., 2014). Una

explicación a estos resultados podría ir en la línea de lo anteriormente referido.

Los estados emocionales positivos reducirían la respuesta de sobresalto por

una incongruencia entre el estímulo que provoca el reflejo (de naturaleza

aversiva) y el estado emocional apetitivo. En realidad, el efecto de la IPP

podría no estar expresándose totalmente porque el intervalo entre ambos

estímulos es demasiado pequeño y prima el efecto del estado emocional sobre

la respuesta de sobresalto.

Para el intervalo de 80 ms hay más IPP en el grupo negativo que en

positivo, es decir, menos sobresalto con imágenes negativas que positivas,

pero está diferencia, además de pequeña, no fue significativa. También hubo

mayor IPP en el grupo negativo frente al neutro, pero de nuevo sin significación

estadística. El único resultado significativo fue la diferencia entre el porcentaje

de IPP frente a imágenes neutras en comparación con la imágenes positivas,

cuando se realizó una prueba t para muestras relacionadas (usada porque los

mismos sujetos se enfrentaban a ambos intervalos temporales). Hubo un

mayor porcentaje de IPP ante estímulos neutros que ante estímulos positivos.
 Para explicar estos resultados, se podría recurrir a investigaciones que

sugieren que la inducción de estados afectivos, positivo o negativos, aumenta

la liberación de dopamina (Isen, 2002; Young, A.M., Joseph, M.H., y Gray,

J.A.,1993). La dopamina en exceso influye en los procesos de atención,

aumentado, por así decirlo, la disponibilidad de recursos atencionales. La IPP

se produce porque se presta menos atención al estímulo pulso (que tiene la

intensidad suficiente para provocar el sobresalto) al estar procesando el

estímulo pre-pulso y en consecuencia hay una menor respuesta refleja. Al

aumentarse la cantidad de dopamina y por ello, la capacidad atencional, se

presta más atención al estímulo pulso y la respuesta de sobresalto es mayor

(por lo tanto la IPP es menor). Por lo tanto, el estado afectivo positivo

incrementaría la cantidad de dopamina y esto disminuiría e efecto de la IPP en

comparación con la imágenes neutras. Al ser el intervalo temporal más amplio,

habría tiempo a que el circuito de la dopamina hiciera efecto y contrarrestara el

reflejo de sobresalto incrementado por la incongruencia entre tipo de estímulo y

tipo de afecto que se ha referido anteriormente.

Por otro lado, hay efectos de variables extrañas que podrían estar

interfiriendo en los resultados. En la muestra hay una clara superioridad

numérica femenina. Hay estudios que relacionan las hormonas sexuales con

cambios en el control sensoriomotor, las funciones cognitivas superiores y por

supuesto, la modulación de los estados de ánimo (Bethea et al. 1998; Gogos et

al. 2006; McEwen, 2001; Rubinow et al. 1998). En mujeres que se encuentran

en la parte del ciclo menstrual con niveles de estrógenos más bajos se suele

encontrar una IPP aumentada y cuando los niveles de estrógenos son más
altos, una IPP reducida. Por ello en estudios posteriores se debería controlar

en qué etapa del ciclo menstrual están las participantes.

En conclusión, los efectos del estado emocional sobre la respuesta de

sobre salto son claros, el estado emocional positivo reduce el reflejo de

sobresalto. Los efectos sobre la IPP no quedan tan claros. Es posible que la

producción de dopamina se vea alterada por la inducción de estados

emocionales de cierta intensidad y que ello afecte a los sistemas de atención.

Sin embargo habría que calibrar mejor y quizás, personalizar aún más, la

tipología de estímulos capaces de provocar en el individuo verdaderos cambios

en su estado emocional.
REFERENCIAS

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Center for Research in Psychophysiology.