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“La naturaleza puede producir estructuras complejas incluso en situaciones simples, y obedecer leyes simples
incluso en situaciones complejas”.
Introducción
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conceptuales para entender el fenómeno y delineamos los servicios ambientales o ecosistémicos que
actualmente nos pudiera proveer y que requieren con urgencia ser valorados e incluidos en los
programas de manejo sustentable, ante los retos de un mundo biocomplejo y cambiante.
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Thompson, 2006; Gontier, 2007; Constantin de Magny y Colwell, 2009). La definición aquí propuesta
se refiere a la simbiosis micorrícica en un sentido estricto, ya que algunos investigadores la consideran
como un continuo de interacciones que va del mutualismo al parasitismo (Johnson et al. 1997), es
decir un “mutualismo difuso”. Ello ha sido modelado por Neuhauser y Farione (2004), empleando el
modelo Lotka-Volterra, y demostrando que existen dos mecanismos en el cual la interacción puede
pasar del mutualismo al parasitismo: (1) los beneficios relativos a la planta decrecen al incrementar la
fertilidad del suelo; (2) cuando existen dos especies de hongos (una mutualista y la otra explotadora) y
se presentan incrementos en la fertilidad del suelo, favoreciendo a la explotadora si la mutualista tiene
tasas de crecimiento más rápidas. Además de que existen en la naturaleza más de 400 especies de
plantas, que son aclórófilas y mico-heterotróficas dependientes de un hongo simbionte para su
nutrición (Leake, 1994). Dichas asociaciones simbióticas son consideradas por Brundrett (2004) como
“micorrícicas explotadoras”, ya que no existe transferencia bidireccional de nutrimentos entre el
micobionte y el fitobionte (Cuadro 1). Dado que la simbiosis micorrícica es un fenómeno multifactorial
en el que intervienen diversos componentes, su estudio no debe centrarse únicamente en el
micobionte o el fitobionte en sí, sino en la naturaleza de sus interacciones, tal y como lo propuso Frank
en su trabajo pionero, por lo que el avance en el conocimiento y en la tecnología actual, hace
necesario el planteamiento de investigaciones interdisciplinarias, pasando del enfoque reduccionista
tradicional al enfoque integrador de la biocomplejidad (Figura 1).
Figura 1. Interacciones entre los principales componentes (plantas, hongos, suelo y ambiente atmosférico) de la
simbiosis micorrícica y las zonas de influencia donde se producen: 1: Rizósfera (zona de influencia de la planta); 2:
Hifósfera (zona de influencia del hongo); 3: Micorrizósfera (zona de influencia de la interacción planta-hongo-
ambiente atmosférico-suelo); 4: Rizoplano (zona de influencia del suelo y su biota microbiana en la superficie de la
raíz). Adaptado de: Hiltner (1904); Clark (1949); Oswald y Ferchau (1968); Marschner (1995); Brundrett et al.
(1996); Johansson et al. (2004).
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(LePage et al. 1997; Redecker et al. 2000; Wellman et al. 2003); (2) el estudio de las micorrizas en las
plantas actuales (Smith y Read, 2008); (3) el descubrimiento de los genes ancestrales (DMI1, DMI3,
IPD3) requeridos para su formación en los principales linajes de plantas (Wang et al. 2010). De tal
forma, que la reconstrucción cronológica sobre el origen de la simbiosis micorrícica se remonta al
Ordovícico Medio ~475 millones de años (Ma) (Wellman et al. 2003), donde se especula que un linaje
ancestral de Endogone (Mucoromycotina), fue el primero en favorecer la colonización de las plantas
en suelos pobremente desarrollados, a través de una asociación simbiótica parecida a la micorriza
arbuscular actual (Bidartondo et al. 2011). Durante el Devónico Temprano (~400 Ma) emergió el linaje
de los Glomeromycota, que formaba micorriza arbuscular en los meristemos de rizomas especializados
de Aglaophyton major (Taylor et al. 1995), y prevaleció en licopodios, esfenofitas, helechos y
cicadáceas durante el Devónico (395-385 Ma) de acuerdo con Brundrett (2002) y en licopodios
arborescentes en el Carbonífero (362-290 Ma) (Krings et al. 2011). Tanto el linaje ancestral de
Mucoromycotina como el de Glomeromycota (Figura 2), contribuyeron a la diversificación vegetal del
planeta durante el: (1) Pérmico (~265 Ma) con el advenimiento de las Ginkgoales; (2) las coníferas del
hemisferio sur (Araucariaceae y Podocarpaceae) en el Triásico (~235 Ma); (3) las Cupressaceae,
Taxodiaceae y Taxales del hemisferio norte y las Gnetales en el Jurásico Temprano (~190 Ma), según
Brundrett (2002). Dicho autor sugiere que en el Jurásico Temprano emergió un nuevo linaje de
hongos que formó las primeras ectomicorrizas en Gnetum. En el Cretácico Temprano (~120 Ma)
aparecen las pináceas con raíces heterorrízicas y ectomicorrizas, así como las primeras Angiospermas y
con ello nuevos tipos micorrícicos como una posible adaptación de las plantas a los hongos presentes
en su ambiente. Además, propone que en forma simultánea aparecieron las Fagales (con
ectomicorrizas) y Orchidaceae con el nuevo tipo de micorriza orquideoide. Durante el Cretácico Tardío
(90-30 Ma) aparecen las familias Caesalpiniaceae, Fabaceae, Mimosaceae, Myrtaceae, Salicaceae,
Tiliaceae, que pueden presentar micorriza arbuscular, ectomicorrizas o ambas. Recientemente, Ryberg y
Matheny (2012) plantean la hipótesis del “origen dual” que sugiere que los hongos ectomicorrícicos
agaricales se originaron en forma asincrónica, primero durante el Cretácico (linajes ancestrales con
pináceas) y posteriormente radiaron en el Paleógeno (linajes recientes con angiospermas). A pesar de
que el origen de las ectomicorrizas se remonta al Cretácico, el primer registro fósil de una ectomicorriza
en Pinus data del Eoceno medio, hace 50 Ma (LePage et al. 1997). En relación a la evolución de las
Ericales, Cullings (1996) data su origen en el Cretácico Temprano, lo cual se basa en registros fósiles
con micorriza ericoide; mientras que Brundrett (2002) sugiere que su radiación fue más reciente
(Cretácico Tardío) y donde posiblemente se desarrollaron otros tipos de micorrizas (Figura 2). Podemos
concluir que la simbiosis micorrícica ha jugado un papel relevante en la adaptación de plantas del
medio acuático al terrestre y diversificación vegetal, lo que es considerado como un evento clave en la
formación y mantenimiento de la biósfera, tal y como la conocemos actualmente (Smith et al. 2009).
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Figura 2. Topología de los linajes evolutivos de hongos (Bidartondo et al. 2011) y su relación con los tipos de
micorrizas reconocidos actualmente por Smith y Read (2008): Micorriza arbuscular (MA), ectomicorriza (EcM),
micorriza ericoide (MEr), micorriza arbutoide (MAr), micorriza monotropoide (MMo), ectendomicorriza (EnM),
micorriza orquideoide (MOr). (?): Allen et al. (2003); Selosse et al. (2007) y Villarreal-Ruiz et al. (2012) presentan
evidencia de que algunos basidiomicetes pueden formar micorriza ericoide.
Actualmente se estima que existen ~298,000 (±SE 8,200) especies de plantas en los
ecosistemas terrestres, de las cuales 215,644 están debidamente descritas (Mora et al. 2011). De estas
últimas 16,236-23,000 son Briofitas, 12,000-15,000 Pteridofitas, 1,000-1,052 Gymnospermas y 176,644-
268,000 son Angiospermas (IUCN, 2010). A la fecha, se ha estudiado el estatus micorrícico de
alrededor de 10,000 especies de plantas que equivale a un 3% de las plantas vasculares (Brundrett,
2009). Por su parte, Wang y Qiu (2006) consignaron que en las 28 familias de Briofitas que se han
estudiado, el 71% estaban micorrizadas, mientras el 29% restante no presentaron micorrizas (NM). En el
caso de las Pteridofitas, de 28 familias analizadas el 93% presentaron micorrizas, en tanto que en el 7%
no se observaron y en el caso de las familias de gimnospermas estudiadas, el 100% presentaron
micorrizas. Por otro lado, Brundrett (2009) realizó un análisis detallado en 336 familias de plantas (99%
de las angiospermas) y encontró que la MA está presente en el 74% de ellas, la MOr en el 9%, la EcM
en el 2% y la MEr en el 1%. Además, el 8% restante pertenecen a familias que se han reportando como
facultativas (MA-NM), ya que crecen en hábitats no aptos (epífito, acuático, extremadamente frío y
seco) para el desarrollo de hongos micorrícicos. Finalmente, el 6% de las familias no mostraron ningún
tipo de micorrizas (i.e. Commelinaceae, Proteaceae, Mesembranthaceae, Brassicaceae,
Orobanchaceae), lo cual pudiera estar relacionado con el hábitat, hábito de crecimiento rápido y las
estrategias de nutrición (parasitisimo y carnivoría) que presentan (Figura 3).
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Figura 3. Linajes ancestrales y actuales de plantas micorrícicas y no micorrícicas. (a) Detalle de rama fósil de
Taxodium dubium del Mioceno. (b) Las plantas no vasculares como los musgos, briofitas y hepáticas pueden
formar MA y MEr. (c) Los helechos se caracterizan por formar MA. (d) Cycas revoluta es una planta representativa
de las cicadáceas que por lo general presentan MA. (e) Las cupresáceas forman preferentemente MA. (f) Las
pináceas forman preferentemente EcM y EnM, aunque existen reportes de MA. (g) El género Magnolia es el
representante basal de la angiospermas y forma MA. (h) El género Vaccinium se caracteriza por formar MEr. (i)
Arctostaphylos pungens es una especie que forma MAr. (j) Monotropa uniflora como otros miembros de las
Monotropaceae forma MMo. (k) Las orquídeas constituyen un grupo megadiverso de hábitos terrestres y epífitos
que forma MOr. (l) Algunas especies de angiospermas tropicales como Coccoloba uvifera forman EcM en zonas
costeras. (m) Las cactáceas han desarrollado estrategias adaptativas exitosas para sobrevivir en ambientes áridos,
formando MA. (n) Zea mays es una planta de gran importancia económica y cultural que forma MA. (o) El
género Phytolaca es uno de los representantes de las plantas que no forman micorrizas. Fotos: L. Villarreal-Ruiz.
Los hongos son un grupo ubicuo y diverso de microorganismos, ya que la hifa microscópica
constituye su unidad estructural y funcional básica, y su estudio se realiza a través de métodos
microbiológicos (Willey et al. 2008; Villarreal-Ruiz y Neri-Luna, 2009). Cumplen una importante función
ecosistémica, ya que la mayoría son saprobios que degradan restos orgánicos, pero algunos pueden
especializarse y formar simbiosis mutualista y antagonista con otros organismos, por lo que son parte
importante de la cadena trófica y el ciclo nutrimental planetario (Blackwell, 2011; Chapin III et al., 2011).
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La evidencia molecular filogenética indica que los hongos constituyen un grupo monofilético que ha
incrementado su diversidad en sus primeros linajes evolutivos (Blackwell, 2011). Actualmente, a escala
global se conocen 43,271 especies descritas, aunque Mora et al. (2011) estiman que deben existir
~611,000 (±SE 297,000). Bass y Richards (2011) cuestionan el algoritmo predictivo empleado por Mora
y colaboradores, al generalizar la aparente fuerte correlación entre el número de taxones superiores y
los rangos taxonómicos para todos los sistemas vivos. Dichos autores consideran que, si bien dicho
algoritmo puede ser válido para animales y plantas, resulta cuestionable en el caso de los hongos y
otros microorganismos debido a las siguientes razones: (1) existe incertidumbre sobre el número de
especies descritas; (2) los inventarios están incompletos; (3) hay un desconocimiento de la diversidad
de especies crípticas; (4) los altos niveles de conservación morfológica; (5) el incompleto conocimiento
ecológico y su distribución biogeográfica; por lo que concluyen, sin dar una cifra precisa, que un
número probable debe oscilar en cifras de siete dígitos, e incluso de un orden de magnitud superior.
De las especies conocidas, entre 6,000 y 10,000 son hongos que habitan ocultos en el suelo y están
altamente especializados para formar micorrizas con alrededor de ocho mil especies de plantas no
vasculares y vasculares (Molina et al. 1992; Taylor y Alexander, 2005). La simplicidad de la estructura
somática microscópica de los hongos (hifa) y los agregados hifales (micelio), contrasta notablemente
con la gran diversidad morfo-anatómica desplegada por las estructuras reproductivas asexuales
(anamorfo) y sexuales (teleomorfo) y los morfo-anatotipos micorrícicos que forman con las raíces de las
plantas. Estos atributos morfológicos distintivos han sido utilizados de manera tradicional en la
taxonomía clásica de los hongos para su clasificación y para describir nuevas especies, lo cual es
complementada en tiempos recientes con técnicas moleculares. En el caso de las estructuras
reproductivas asexuales (generalmente microscópicas) y sexuales (por lo general conspicuas), algunos
micólogos dividen a los hongos en “micromicetos y “macromicetos”, lo que es cuestionable dado que
por definición, la estructura somática hifal (particularmente la zona de crecimiento apical) es
invariablemente microscópica. Para el caso de las estructuras sexuales de los hongos, y que aquí
llamaremos esporomas (término empleado en sustitución de “cuerpos fructíferos”, ya que los hongos
técnicamente no fructifican), estos pueden ser epígeos (crecen por encima del suelo, Figuras 4 f-n) o
hipógeos (crecen subterráneos, Figuras 5 e; o) y su función en los ecosistemas se restringe a la
dispersión de las esporas e indirectamente como hábitat y/o alimento de otros organismos. Como
recurso útil para el hombre, los esporomas de muchas especies de hongos micorrícicos son
comestibles y altamente cotizados, alcanzando hasta $550.00 dólares el kg del matsutake japonés
(Tricholoma matsutake) (Villarreal-Ruiz, 2011), $800.00 dólares la libra de la trufa negra de Périgord
(Tuber melanosporum) y $1,500.00 dólares la libra de trufa blanca italiana (Tuber magnatum) (Trappe
et al. 2009). En México se han documentado más de 200 especies comestibles que han sido
empleadas desde épocas prehispánicas (Villarreal y Pérez-Moreno, 1989a, b; Pilz et al. 2007).
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Considerando que la producción natural de los esporomas se restringe por lo general a determinadas
épocas del año y su emergencia depende de condiciones ambientales específicas, su estudio en los
ecosistemas tiene fuertes limitaciones, ya que constituye solamente una fenofase del ciclo de vida de los
hongos. Por lo tanto, es importante hacer notar que en estudios ecológicos los esporomas constituyen
solamente un indicador de la presencia de especies y el hecho de que no estén presentes, no refleja la
ausencia de dichas especies en la estructura de las comunidades subterráneas; tales como colonias
miceliares o como micorrizas en las raíces de las plantas (Figura 4), lo cual, debe tomarse en cuenta
antes de proponer especies de hongos micorrícicos como amenazadas o en peligro de extinción.
Figura 4. Los grupos representativos de hongos que forman micorrizas. (a) Fósil con esporas asexuales de un
hongo ancestral formador de MA. (b) Espora asexual de Glomus mosseae, representante de los Glomeromycota
que forman MA. (c) Ectomicorriza y esclerocio formados por el ascomycete mitospórico (se desconoce su estado
sexual) Cenococcum geophilum con Pinus sylvestris. (d) Los ascomicetes pezizales están involucrados en la
formación de MEr, EcM y EnM. (e) Ascomas hipógeos del género Tuber, algunas especies son altamente
cotizadas en el mercado internacional y forman ectomicorrizas con fagáceas y coníferas entre otros hospederos.
(f) Basidioma de Sebacina sp. (g) Esporoma resupinado de Tomentella creciendo sobre madera y formador de
EcM. (h) Basidioma del hongo comestible del complejo de Cantharellus cibarius que se asocia con pináceas y
fagáceas. (i) Basidioma característico del género Ramaria y que cuenta con especies ectomicorrícicas. (j) El hongo
comestible Boletus pinophilus crece en bosques de pináceas formando EcM. (k) Basidioma de Russula delica en
bosque de Abies religiosa. (l) Amanita muscaria forma basidiomas muy llamativos y crece en los bosques de pino
y encino donde forma EcM. (m) Tricholoma magnivelare es un hongo de gran importancia comercial ya que sus
basidiomas son comestibles y altamente cotizados en el mercado japonés. (n) El género Cortinarius forma
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ectomicorrizas con fagales y coníferas. (o) Basidiomas hipógeos del género Rhizopogon conocidos por formar
EcM con pináceas. Fotos: a: Tomada de Redecker et al. (2000); b: C. Neri-Luna; c-o: L. Villarreal-Ruiz.
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Figura 5. Atributos distintivos de los tipos de micorrizas reconocidos actualmente por Smith y Read (2008).
Micorriza arbuscular (MA), ectomicorriza (EcM), micorriza ericoide (MEr), micorriza arbutoide (MAr), micorriza
monotropoide (MMo), ectendomicorriza (EnM), micorriza orquideoide (MOr). 1: espora asexual de
Glomeromycota, 2: vesícula, 3: arbúsculo, 4: manto hifal, 5: red de Hartig, 6: hifas extraradicales septadas, 6a:
rizomorfos, 6b: hifas extraradicales cenocíticas, 7: agijones hifales monotropoides, 8: ovillos hifales, 9: pelotones
hifales, 10: esporomas epígeos, 10a: esporomas hipógeos, 10b: espora sexual e hifas suspensorias de Endogone,
10c: ascomas epígeos. Modificado de Selosse y Le Tacon (1998).
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Cuadro 1. Características distintivas de los tipos de micorrizas reconocidos actualmente.
5
Tipo Hongos Recursos de Ecosistemas
intercambio donde el tipo de
[Atributos distintivos] No. de especies Plantas micorriza
conocidas planta/hongo predomina
5
Arbuscular Glomeromycota: Briófitas (Musgos y CHO y Agro-
Hepáticas), lípidos/formas ecosistemas,
[Hifas cenocíticas, Glomales Pteridofitas, minerales de P, N, pastizales,
colonización intracelular en 8
9 7
Gimnospermas, Zn, Cu, etc. desiertos,
células corticales; formación ~200 -300 Angiospermas bosques
de arbúsculos y vesículas (~200,000 spp. )
5
templados,
(algunas veces), presencia caducifolios y
de hifas extraradicales y lluviosos
esporas asexuales] tropicales.
5
Ectomicorriza Ascomycota, Gimnospermas CHO/formas Bosques
6
Basidiomycota, y (~285 spp. ), orgánicas y boreales,
[Hifas cenocíticas y septadas, 10
Mucoromycotina Angiospermas minerales de N, P, templados,
colonización intercelular; (Endogone )
5
(~5,600 spp. ) Zn, Cu, etc.
8
caducifolios,
formación de Red de Hartig, perennifolios y
5
manto e hifas y rizomorfos ~6,000 selva tropical.
extraradicales]
5 2
Ectendomicorriza Ascomycota: Wilcoxina, Pinaceae: CHO/formas Hábitats de
Sphaerosporella, orgánicas y Pinaceae bajo
[Hifas septadas, formación Cadophora, Chloridium Pinus (~100 spp. minerales de N, P, disturbio. Viveros
2
de Red de Hartig, manto ), Zn, Cu, etc.
3
y plantaciones
somero y colonización de coníferas.
intracelular en células Larix (~10-12 spp.
2
corticales] )
5
Arbutoide Ascomycota: Cadophora, Ericaceae: CHO/formas Chaparral y otros
Cenococcum, Wilcoxina orgánicas y ecosistemas
[Hifas septadas, formación Arbutus, minerales de N, P, templados y fríos
de Red de Hartig, manto, Basidiomycota: Arctostaphylos, Zn, Cu, etc.
3
donde existen
hifas y rizomorfos Pyrolaceae: Pyrola, Arbutoideace.
extraradicales y colonización Cortinarius, Hebeloma, Orthilia,
intracelular (complejos Laccaria, Lactarius,
hifales) en células Piloderma, Pisolithus, Chimaphila?,
epidermales] Poria, Rhizopogon, Moneses?
Thelephora, Tomentella
6
(~119 spp. )
5 5
Monotropoide Basidiomycota: Ericales: CHO de la planta Bosques
Monotropaceae fotosintética/CHO a templados
[Hifas septadas, formación Gautieria, (~11spp. )
6
la planta caducifolios y
de Red de Hartig heterotrófica), siempre-verdes
paraepidermal, manto
Hydnellum, 3
minerales del hemisferio
grueso, hifas extraradicales y Lactarius, norte
colonización intracelular
mediante un “aguijón Rhizopogon (sec.
fúngico” en células Amylopogon),
epidermales]
Russula,
Tricholoma
47
5 5
Ericoide Ascomycota: Ericaceae, CHO/formas Ecosistemas
Styphelioideae, orgánicas y donde hay
[Hifas septadas, colonización Cadophora, minerales de N, P, ericales: tundra,
intracelular de ovillos hifales Meliniomyces, Empetraceae Zn, Cu, etc.
8
brezales,
en células epidermales] Oidiodendron, bosques
6
(~3,900 spp. ) boreales y
Rhizoscyphus ericae, templados
Laxmanniacae:
neotropicales.
Probablemente (Thysanotus ~50
1,4,11 6
Basidiomycota spp. )
5 5
Orquideoide Basidiomycota: Orchidaceae (?) de la Ecosistemas
planta/CHO y donde hay
6
[Hifas septadas, formación Armillaria,Coprinaceae, (~25,000 spp. ) minerales del orquídeas:
de pelotones hifales Ganoderma, Mycena, hongo
3
bosques
colonización en células del Phellinus, Russulaceae, templados,
protocormo y corticales de la subtropicales y
raíz] Sebacinales, tropicales.
Telephoraceae
1 2 3 4 5
Adaptado de Allen et al. (2003); Peterson et al. (2004); Johnson y Gehring (2007); Selosse et al. (2007);
6 7 8 9 10
Smith y Read (2008), Brundrett (2009); Blackwell (2011); Smith et al. (2010); Schubler et al. (2001);
11
Bidartondo et al. (2011); Villarreal-Ruiz et al. (2012).
48
micorrizas y el suelo. (3) Rizoplano (constituye un nicho ecológico para las comunidades microbianas),
término propuesto por Clark (1949) y definido como la superficie externa inmediata de las raíces de las
plantas que está en contacto directo con partículas de suelo y con las comunidades microbianas
(Figuras 1 y 6). Para darnos una idea de la magnitud e influencia de los hongos micorrícicos en los
ecosistemas terrestres, se ha estimado que la hifósfera puede abarcar en la micorriza arbuscular de 3–
30 m g−1 de suelo y hasta 68–101 m g−1 de suelo en pastizales sin disturbio y en el caso de hongos
ectomicorrícicos de 3 a 600 m g−1 de suelo en ecosistemas forestales (Jones et al. 2009).
Figura 6. Posibles interacciones entre los diferentes componentes de la micorrizósfera en micorriza arbuscular
(MA) y en ectomicorrizas (EcM). 1: Vesícula; 2: arbúsculo; 3: espora de Glomeromycota; 4: red de Hartig; 5:
manto; 6: rizomorfo; 7: esporomas de hongos micorrícicos y saprobios. Modificado de Marschner (1995);
Johansson et al. (2004).
De acuerdo con Villarreal-Ruiz et al. (2011), los 500 a 800 millones de dólares anuales que
genera el aprovechamiento directo de los recursos genéticos a escala global es ≥ a los 500 millones de
dólares anuales que se obtienen de la industria petroquímica mundial, aunque las cifras combinadas
49
resultan muy inferiores a los 33 trillones de dólares anuales que representan los servicios ecosistémicos
generados por la biodiversidad global, y que fue el mínimo estimado por Costanza et al. (1997). Por lo
tanto, Villarreal-Ruiz (2011) señala que la gama de interacciones ecológicas que despliegan tan solo los
microrganismos, pueden traducirse en servicios ambientales útiles para el hombre, lo cual podríamos
considerar como un capital natural que no ha sido debidamente valorado ni incluido en los programas
de manejo y desarrollo sustentable. Tomando en cuenta que la simbiosis micorrícica es un
componente esencial en los ecosistemas terrestres naturales y transformados del planeta,
recientemente Barrios (2007) y Gianinazzi et al. (2010) consideran que la micorriza arbuscular
constituye un recurso natural involucrado en numerosos servicios ecosistémicos, entre los que
destacan: (1) estabilización del suelo; (2) biofertilización; (3) bioprotección y biorregulación (Cuadro 2).
Por lo tanto, es posible extender este ámbito de acción a los diversos tipos de micorrizas reconocidos
actualmente, por lo que a continuación se analiza su importancia como posibles promovedores de
servicios ambientales o ecosistémicos.
Cuadro 2. Principales funciones que la simbiosis micorrícica puede desempeñar como proveedor de servicios
ecosistémicos.
Adaptado de Barrios (2007); Gianinazzi et al. (2010); Smith et al. (2010); Smith y Smith (2011).
Estabilizadores del suelo. En el suelo, el micelio externo (ME) de los hongos micorrícicos tiene una gran
variedad de funciones que incluyen: (1) formación de propágulos para su dispersión en tiempo y
espacio; (2) formación de cordones miceliares que se extienden varias órdenes de magnitud para
incrementar el volumen de suelo que puede ser explorado, así como localizar nuevas raíces para su
50
colonización; (3) captura y transporte de nutrimentos y agua; (4) producción de enzimas extracelulares;
(5) mineralización de nitrógeno y fósforo; (6) transporte de carbono fotosintético a micrositios en el
suelo; (7) gran superficie de interacción con otros organismos de la micorrizósfera (Leake et al. 2004;
Finlay, 2008). Además, se ha planteado que las funciones físicas, químicas y biológicas del ME de los
hongos micorrícicos contribuyen significativamente en la estabilización y mantenimiento de la
estructura del suelo, ya que aglutinan las partículas y estabilizan los agregados, particularmente en el
rango de 20-200 µm de diámetro (Miller y Jastrow, 2000; Smith et al. 2010). En el caso de la MA, la hifa
del micelio externo deposita una glicoproteína denominada “glomalina”, la cual está relacionada con la
estabilidad de agregados en diferentes tipos de suelo (Wright y Upadhyaya, 1998; Wright, 2000). La
estabilidad de la estructura del suelo es fundamental para mantener su porosidad, facilitar la
penetración de la raíz y permitir que los poros puedan retener agua y minerales, con lo que
contribuyen a la fertilidad y mejora de las relaciones hídricas en las plantas (Augé et al., 2004). Estas
funciones del micelio externo pueden llegar a ser significativas en ecosistemas naturales para la
supervivencia de las plantas, especialmente cuando se trata de ambientes áridos, suelos frágiles o
suelos compactados (Smith et al., 2010). En la actualidad, el incremento en la intensidad en el uso del
suelo en los agroecosistemas, así como algunas prácticas agronómicas comunes (monocultivos,
labranza y fertilización) han traído como consecuencia tanto la disminución en la riqueza de especies
de hongos micorrícicos arbusculares (Helgason et al. 1998; Daniell et al. 2001; Oehl et al. 2003), como
en la producción de micelio externo y la glomalina (Rillig et al. 2003), lo que afecta negativamente la
estabilidad de la estructura del suelo y acrecienta los riesgos de erosión (Gianinazzi et al. 2010).
51
concentraciones de minerales, especialmente fósforo, que es un elemento limitante en la mayoría de
los biomas terrestres (Cuadro1). Por otro lado, en suelos con una mayor acumulación de materia
orgánica, la EcM y la MEr desempeñan una función transcendental, ya que los hongos micorrícicos
que las forman poseen gran capacidad para movilizar nitrógeno y fósforo a partir de compuestos
orgánicos recalcitrantes, para lo que emplean mecanismos eficientes de degradación enzimática (Smith
y Read, 2008; Smith et al., 2010). Asimismo, tanto la EcM como la MEr tienen la capacidad de transferir
NO3- y NH4+, HPO42-, H2PO44- y SO42 inorgánico a la planta hospedera, por lo que son importantes en
suelos minerales con bajo contenido de carbono, fósforo y nitrógeno (Smith et al. 2010). De tal forma
que en los bosques boreales y templados, así como en algunos bosques tropicales es frecuente
encontrar árboles con ectomicorrizas como componentes dominantes, mientras que las plantas con
micorriza ericoide son comunes en brezales, tundra y bosques boreales y neotropicales (Cuadro1),
aunque pueden coexistir con árboles que forman ectomicorrizas. En tales escenarios Villarreal-Ruiz et al.
(2012) hipotetizan que dada la proximidad entre las raíces de plantas ericáceas y de árboles
ectomicorrícicos, podrían estar ligadas por genetos miceliares individuales de hongos asco- y
basidiomycetes micorrícicos. Ello ha sido demostrado por la vía experimental in vitro (Villarreal-Ruiz et
al., 2004; Grelet et al. 2009a; b) y en estudios preliminares de campo (Grelet et al., 2010); aunque se
requieren de más investigaciones en ecosistemas naturales para su plena confirmación, tal y como lo
ha sugerido Villarreal-Ruiz et al. (2012).
El incremento en la capacidad de las plantas para adquirir nutrimentos del suelo a través de las
micorrizas ha tenido un efecto positivo en el desarrollo y productividad de estas, tanto en ambientes
naturales como transformados (Barrios, 2007), lo cual permite considerar a las micorrizas como
indiscutibles biofertilizantes planetarios. Por esta razón, en los últimos años se ha despertado un
enorme interés en el empleo de los hongos micorrícicos como una alternativa para el desarrollo de
fertilizantes biológicos con el fin de reducir la aplicación de fertilizantes y pesticidas inorgánicos, y así
mitigar los impactos negativos tanto económicos como ambientales que estos generan (Gianinazzi et
al. 2010; Smith y Smith, 2011). Por ello, se ha sugerido que la manipulación biotecnológica microbiana
permitiría un incremento significativo en el rendimiento de las plantas cultivadas (Villarreal-Ruiz, 2011).
Sin embargo, este tipo de biofertilizantes microbianos debe generarse con base en serios programas de
investigación a largo plazo (Dodd y Thomson, 1994) y los productos generados deben ser
debidamente validados en estudios de vivero y campo, con el empleo de técnicas clásicas y
moleculares combinadas (Corkidi et al., 2004; Mummey et al. 2009). Además, es necesario realizar
diseños experimentales rigurosos para evitar efectos que confundan los “múltiples” componentes
(¿reguladores de crecimiento?) que pueden contener los inoculantes comerciales con la colonización
52
micorrícica, o la influencia de especies nativas residentes del suelo donde se realizan los experimentos,
tal y como se ha demostrado en los estudios antes citados.
Bioprotección y bioregulación de plantas. Entre los principales beneficios que confiere la simbiosis
micorrícica a las plantas hospederas se encuentra el de mejorar las relaciones hídricas y la tolerancia a
la sequía (Smith y Read, 2008). De acuerdo con Augé (2001), Ruiz-Lozano (2003) y Neri-Luna (2010),
este beneficio se da a través de una combinación de efectos, entre los que destacan: (1) cambios
morfológicos y fenológicos que involucran menor abscisión de hojas y necrosis, mayor área foliar,
alteración en el comportamiento de la floración y diferencias en la arquitectura de la raíz; (2) cambios
en los mecanismos bioquímicos que modifican el metabolismo de carbohidratos y síntesis de proteínas,
así como la actividad enzimática; y (3) cambios fisiológicos, que van desde variaciones en la
concentración de hormonas, relaciones osmóticas e hídricas y comportamiento estomático, hasta
aumentos en las tasas de transpiración e intercambio de gases; y alteración de las señales no-
hidráulicas (menor concentración de ácido abscísico). Por otra parte, se ha documentado que la
tolerancia a la salinidad por parte de las plantas micorrizadas se debe principalmente a que los hongos
micorrícicos optimizan el estado nutricional del hospedero y facilitan la asimilación de NO3-, NH4+,
HPO42-, H2PO44- en suelos salinos y mejoran el metabolismo de la planta (Harris-Valle et al. 2009). Esta
tolerancia al estrés hídrico, conferida a las plantas a través de los hongos micorrícicos, tiene
consecuencias ecológicas (influye en procesos como potencial reproductivo, biodiversidad, ciclos
biogeoquímicos, secuestro de carbono, aptitud de la planta) y en los sistemas de agricultura sostenible
(mejoran la calidad del suelo y su productividad), especialmente en zonas áridas y semiáridas del
planeta (Lal, 2009). Dado que se ha demostrado que los hongos micorrícicos aceleran los procesos
naturales y el desarrollo de las comunidades vegetales, pueden ser empleados en programas de
repoblación asistida por plantación en algunos ecosistemas bajo severos disturbios. Por ejemplo, en las
investigaciones llevadas a cabo en ecosistemas semiáridos por Requena et al. (1996) y Requena et al.
(2001), la inoculación de especies vegetales con hongos micorrícicos y con bacterias fijadoras de
nitrógeno nativos permitió su establecimiento, al incrementar la fertilidad y mejora en la calidad del
suelo y ayudar a mitigar los procesos de desertificación. En un experimento desarrollado en el Reino
Unido (Dodd et al. 2002), se creó una plataforma con suelo extraído de las excavaciones del Euro
túnel, donde se evaluó la llegada y el establecimiento de hongos micorrícicos arbusculares dentro de
una comunidad de plantas sembradas en un substrato bajo en nutrimentos con lo cual las plantas
crecieron mejor que las no inoculadas. A partir de estos resultados, se ha propuesto un acercamiento
fitomicrobiano de la repoblación asistida por plantación en suelos nutrimentalmente pobres, con la
finalidad de estimular los procesos de sucesión de las plantas como una aportación económicamente
viable y sustentable para la recuperación de áreas degradadas por efecto antropógeno y que además
53
mejoren la calidad del paisaje (Dodd et al., 2002). En el caso de la micorriza arbutoide, Villarreal-Ruiz y
Neri-Luna (2011) proponen ampliar el estudio de la “pingüica” (Archtostaphylos pungens H.B.K.) para
emplearla en programas de recuperación de bosques nativos y zonas degradadas, dado que
comparten hongos ectomicorrícicos con fagáceas y pináceas, por lo que constituyen “islas de
biodiversidad microbiana”. En relación a la protección del ambiente, se ha consignado la presencia de
micorrizas en las raíces de plantas que crecen en suelos contaminados con metales pesados, lo que
demuestra que pueden favorecer la tolerancia a su acumulación (Taylor, 2000; Meharg y Cairney,
2000, Smith y Read, 2008). Como consecuencia de ello, la inoculación con hongos micorrícicos ha
llegado a considerarse como una importante herramienta para incrementar la tolerancia de las plantas
a suelos contaminados por metales pesados o por desechos industriales y son candidatos potenciales
para contribuir en los sistemas de fitorremediación (Gaur y Adholeya, 2004; Göhre y Paszkowski, 2006;
Gianinazzi et al., 2010). Como ejemplo de ello tenemos que en minas que contienen grandes
concentraciones de metales pesados, se ha podido demostrar que las plantas inoculadas con hongos
ectendomicorrícicos del género Wilcoxina, pueden protegerlas de la toxicidad inducida por el hierro
(Peterson et al. 2004). Además, en los últimos años se ha dado especial atención en evaluar la
tolerancia de las plantas micorrizadas en sitios contaminados por hidrocarburos derivados del petróleo
(Robertson et al. 2007).
Por otra parte, se ha sugerido que los hongos micorrícicos tienen un efecto positivo indirecto en la
aptitud de la planta, a través de la protección contra un gran espectro de patógenos de la raíz, al
proporcionar una bioprotección que constituye un servicio ecosistémico que puede ser implementado
en sistemas agrícolas sustentables (Newsham et al. 1995a, b). De acuerdo con Azcón-Aguilar y Barea
(1996), Graham (2001) y Borowicz (2001), las asociaciones con hongos micorrícicos reducen el daño
causado por patógenos y nemátodos del suelo en la planta hospedera, a través de una serie de
mecanismos que incluyen: (1) Incremento en la captación de nutrimentos como resultado de la
colonización por hongos micorrícicos, lo cual produce plantas más vigorosas capaces de resistir o
tolerar el ataque de patógenos que causan las enfermedades de la raíz; (2) la operación de una vía
para capturar nutrimentos que compensa la pérdida en biomasa de las raíces dañadas y su
funcionalidad; (3) competencia por los sitios de colonización y los fotoasimilados del hospedero
cuando cohabitan sus raíces; (4) inducción de cambios fisiológicos en el hospedero al modificar los
patrones de exudación de compuestos orgánicos, con lo que causan cambios cualitativos y
cuantitativos en las poblaciones microbianas de la micorrizósfera, que pueden influir en el crecimiento y
el vigor de las plantas y; (5) cambios morfológicos y anatómicos del sistema radical, principalmente en
las plantas que forman ectomicorrizas, micorriza arbutoide y micorriza monotropoide.
54
Finalmente, es importante considerar el planteamiento desarrollado por Gianinazzi et al. (2010), en el
sentido de que el producto de las interacciones de la simbiosis micorrícica, podría incidir positivamente
en la producción de metabolitos secundarios de alta calidad en las plantas y que eventualmente
pudieran ser utilizados como productos funcionales y cabría agregar, la producción de alimentos
nutraceuticos para mejorar la salud y la calidad de la vida humana.
Agradecimientos
Este trabajo forma parte de la colaboración interinstitucional, a través del Cuerpo Académico Ecología
Terrestre (UDG-CA-45) del CUCBA, Universidad de Guadalajara y el Sub-proyecto Hongos (Gestión
2009-2011) de la Línea Prioritaria de Investigación Institucional 6: Conservación y Mejoramiento de
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