Título:

La bomba biológica oceánica: transferencia rápida de carbono a profundidad en los

márgenes continentales durante el invierno

Autores

* Laurenz Thomsen1, Jacopo Aguzzi2, Corrado Costa3, Fabio De Leo4, Andrea Ogston5,
Autun Purser6

Afiliaciones

1 * Universidad Jacobs, Bremen, 28759, Alemania *, 2 Instituto de Ciencias del Mar (ICM-
CSIC), Barcelona, 08003, España,

3 Consiglio per la ricerca in agricoltura e l’analisi dell’economina agrarian (CREA-IT),

Monterotondo, 00016, Italia,

4Ocean Networks Canada y Departamento de Biología, Universidad de Victoria, BC, V8W

2Y2, Canadá, 5School of Oceanography, University of Washington, Seattle, 98195, EE.
UU., 6Alfred Wegener Institute for Polar Research, Bremerhaven, 27570, Alemania.
* Correspondencia a: l.thomsen@jacobs-university.de

Materiales complementarios

A. Acoplamiento bentopelágico en Barkley Canyon: la respuesta de la fauna bentónica a

los aportes de materia orgánica en partículas derivada de las floraciones de fitoplancton en
invierno y primavera.

(1) Mosaicos fotográficos ensamblados usando el video de IOV

Durante los primeros tres meses de 2011, una cámara web orientada hacia adelante
montada en el IOV (640 x

Resolución de 480 píxeles) se usó para obtener imágenes repetidas ≈ 20 m2, área de un
montículo de hidrato de gas en intersección con el fondo marino circundante. Las
imágenes se tomaron utilizando la funcionalidad de panorámica e inclinación de la cámara
para tomar imágenes superpuestas ~ 10 grados (vertical y horizontalmente)
separados el uno del otro, mientras el IOV se movía lentamente a lo largo del montículo.
Este procedimiento recolectó hasta 90 imágenes de la región de interés con cada
encuesta, que se mezclaron en mosaico usando Photoshop CS5 (es decir, el algoritmo de
mosaico de 'collage' usado con la función 'fotomerge'). (*) En la Figura complementaria 1
se dan ejemplos de imágenes individuales y mosaicos producidos.
El área estudiada estaba dominada principalmente por las especies conspicuas de
filtración en frío, la almeja vesicomídica Vesycomya (Calyptogena) pacifica. Las especies
endémicas que no se filtran, como el cangrejo curtidor acanalado, Chalionoecetes tanneri,
el gasterópodo Neptunea spp. Y el pez sable Anoplopoma fimbria, también estuvieron
presentes en abundancias moderadas a bajas.
Los mosaicos fotográficos se cargaron luego en el software ImageJ de procesamiento
posterior1, donde se realizó el análisis de imágenes de la fauna bentónica. El número de
almejas vesicomidas abiertas y cerradas, cangrejos curtidores enterrados y expuestos, y el
número total de gasterópodos, se registraron para cada mosaico de fotos.

Figura complementaria 1: ejemplo de un mosaico fotográfico ensamblado basado en

fotografías fijas tomadas con la cámara de video IOV en un lugar. A, mosaico completo de
la sección de una intersección de montículo de hidrato / fondo marino analizado en el
estudio actual para la abundancia / comportamiento de la fauna. B, imágenes individuales
y superpuestas recogidas a intervalos de 10o en el plano horizontal mientras se desplaza
la cámara. C, A cerca de las cuatro fotografías en B en mosaico juntas, que muestran el
nivel de detalle alcanzable a través del proceso de mosaico.

(2) Análisis de correspondencia canónica: Variables ambientales versus abundancia

y actividad relativa de la fauna bentónica.

El porcentaje relativo de abundancia de almejas abiertas y cerradas, y los cangrejos

enterrados y expuestos calculados a partir de los análisis previos de los fotomosaicos se
utilizaron en un análisis de correspondencia canónica (ver Métodos en el texto principal),
para determinar si la actividad y abundancia de las especies bentónicas respondió a los
inventarios y flujo de BBL-clorofila, temperatura de fondo, presión, turbidez, tensión pura y
velocidades de corriente de fondo dentro del BBL del cañón Barkley.

El CCA que combina los datos de recuento de fauna de los fotomosaicos IOV y las
variables ambientales medidas por el vehículo (Tabla S1) reveló que los cangrejos
curtidores juveniles yacían pasivos y semienterrados en sedimentos a pesar del elevado
BBL-Chl (-0.71) y cuando el estrés por cizallamiento era elevado (-
0,79, Modo 1). Sin embargo, se alimentaron activamente con depósitos en los sedimentos
de la superficie cuando se elevaron las temperaturas de BBL-Chl y del agua del fondo
(0.84 / 0.38, Modo 2). Estas corroboraron observaciones similares de un estudio anterior,
que planteó la hipótesis de que esta especie en particular se produce en mayor
abundancia en condiciones de bajo esfuerzo de corte, evitando la resuspensión de
sedimentos durante el forrajeo2. Se registró un comportamiento similar para los
gasterópodos que se alimentan en depósitos, que fueron más abundantes en tiempos de
bajo flujo y elevación de BBL-Chl (0,69 / 0,52, Modo 2)
en febrero. Las especies típicas de filtración en frío (almejas vesicomídicas) no mostraron
correlación en su actividad con BBL-Chl elevado, pero bombearon activamente agua de
mar (válvulas de apertura / cierre) durante tiempos de flujo elevado (0.5).

Tabla S1. Análisis de correlación canónica (CCA) de fotomosaicos IOV y variables

ambientales que muestran relaciones (* significativas, p <0.05) con la fluctuación cíclica de
la señal de clorofila en el BBL (BBL-clorofila)
Abundance of juvenile tanner crabs Overall CCA Coeff.
Low sheer stress 0.79 * 0.54
Low temperature 0.62 * 0.54
Low BBL-Chlorophyll 0.66 * 0.54

Juvenile tanner crabs active deposit

feeding
Elevated temperature 0.38 0.27
Elevated BBL-Chlorophyll 0.84 0.27

Number of open vesicomyid clams

High flow velocity 0.5 * 0.57
Low temperature 0.63 * 0.57
Low BBL-Chlorophyll 0.60 * 0.57
Number of closed vesicomyid clams

Low flow velocity

Low temperature 0.63 0.42
 Low BBL-Chlorophyll 0.60 0.42

Abundance of Neptunea snails

Low flow velocity 0.69 0.40
Elevated BBL-Chlorophyll 0.52

(3) Sondas rotativas multifrecuencia

Nuestras observaciones de la fauna bentónica utilizando la cámara de video / imagen fija

IOV (es decir, de los mosaicos fotográficos) fueron respaldadas y complementadas por
datos analizados de dos sonares rotativos de imágenes instalados en dos ubicaciones
adicionales a unos cientos de metros del sitio de Hidratos de Barkley , en los sitios
Canyon Wall y Canyon Axis (Figura 1B, texto principal). Los sonares rotativos de imagen
Kongsberg de 675 kHz tienen un radio de alcance de 10 m, muestreando un área de ~
50m2 del fondo marino mientras realizan barridos de 360o (ancho de haz de ~ 15
grados). La configuración del dispositivo, los programas de muestreo y los datos están
disponibles públicamente a través del sistema de gestión y archivo de datos 'Oceans 2.0'
de ONC (http://dmas.uvic.ca/DeviceListing?DeviceId=11301;
http://dmas.uvic.ca/DeviceListing DeviceId = 11301).

Los sonares en el momento del estudio se establecieron en horarios automáticos

realizando 10-12 barridos a intervalos de una hora. Utilizamos datos solo del primer
barrido por hora de cada ciclo de trabajo, generando gráficos de imágenes de amplitud
de retrodispersión, que luego se ensamblaron en películas de lapso de tiempo, grabadas
a una velocidad de cuadro de 300 milisegundos (nota: todos los videos de lapso de
tiempo generados se proporcionan como complemento videos, SV1-8). Hemos extraído
datos de un total de cuatro períodos de tiempo (Figuras complementarias, SF2,3), y de
las ubicaciones de Canyon Wall y Canyon Axis (Fig. 1B, texto principal), por lo que
totalizamos 8 conjuntos de datos diferentes que coincidieron con los períodos más
relevantes de nuestro mediciones y observaciones del fondo marino (y BBL). Los
conjuntos de datos de series de tiempo de sonda individuales se compusieron de
barridos por hora durante 10-12 días: i) 15-27 de noviembre de 2010 (muro del Cañón),
noviembre
19-29 (Canyon Axis), cuando no era evidente ninguna señal de BBL-clorofila (es decir,
fitodetritos frescos); ii) del 7 al 19 de febrero de 2011 (Canyon Wall), del 7 al 18 de
febrero de 2011 (Canyon Axis), durante los picos máximos de clorofila de invierno en el
BBL; iii) 11-22 de abril de 2011 (Canyon Wall), 11-23 de abril (Canyon Axis), durante
flujos de clorofila bajos a moderados a la BBL; iv) 2-13 de mayo de 2011 (Canyon Wall),
2- de mayo
14 (Canyon Axis), durante las señales máximas de clorofila BBL cuando se compara con
todo el período estudiado (SF2-3).

Durante mediados y finales de noviembre de 2010, cuando no se detectó ninguna señal

fitodetrital relevante dentro de la BBL, la superficie del sedimento reveló muy poca
actividad bentónica (Figuras suplementarias, SF2,3; Videos suplementarios SV1,2). Esto
cambió a principios y mediados de febrero de 2011, cuando se detectaron los picos
máximos de clorofila de invierno en el BBL, con un aumento concomitante en la
abundancia y actividad epibántica de megafauna principalmente por cangrejos curtidores
juveniles, y en menor medida por peces sable (SF2,3; SV3 4). Durante mediados y
finales de abril de 2011, cuando la floración superficial de primavera se desarrolló
completamente pero sin señales fuertes de clorofila BBL aún aparentes, la abundancia y
actividad de megafauna se atribuyó principalmente al pez sable (SF2,3; SV5,6). A
principios y mediados de mayo, la actividad máxima de bentón se produjo
simultáneamente y después de la floración posterior a la primavera, el flujo de POC
alcanzó la BBL. Durante este período, las señales de clorofila BBL alcanzaron los valores
más altos

en comparación con todo el período de observaciones y una vez más los cangrejos
curtidores juveniles dominaron la fauna bentónica (SF3, SV7-8).

En una observación más reciente, se produjo una migración masiva de cangrejos

curtidores juveniles (con longitudes de caparazón inferiores a 88 mm para las hembras y
112 mm para los machos3) a mediados del invierno (enero de
2015) en Barkley Canyon, que coincidiría con estos flujos de POC de invierno pulsado a
la BBL. Si bien las migraciones masivas son comunes entre muchas especies de
crustáceos, ningún estudio previo ha abordado específicamente los principales factores
ecológicos que explican estas migraciones en los cangrejos curtidores. Sin embargo, se
han postulado varias hipótesis para explicar estos eventos de migración masiva de
cangrejo curtidor, que incluyen: (1) un movimiento ontogenético unidireccional en el que
los cangrejos juveniles se mueven hacia la pendiente superior (a través del cañón) hacia
hábitats óptimos de alimentación de adultos; (2) agregación y movimiento que evitan que
los juveniles sean depredados, particularmente durante la temporada de muda (es decir,
la hipótesis del pantano de depredadores4); o (3) enfoque trófico masivo debido a una
rápida respuesta de la población a una mayor disponibilidad de presas (es decir,
macrobentos infaunales) después del enriquecimiento orgánico de los sedimentos
superficiales por fitodetritos frescos. Si bien estas hipótesis permanecen en gran medida
sin probar, las respuestas generales de la fauna bentónica que observamos durante
nuestro estudio, donde no se observaron eventos de migración masiva, ayudan a apoyar
el enfoque trófico
hipótesis. Por lo tanto, una característica que limita topográficamente, como Barkley
Canyon, puede canalizar el carbono orgánico particulado en forma de fitodetrito, que se
deposita en el fondo marino durante los períodos de bajo flujo de corriente BBL, y está
disponible para la infanta bentónica y la epifauna.

Los estudios futuros que combinen el uso del monitoreo a largo plazo utilizando los
recursos del observatorio de cable de ONC y los datos de la productividad de los
océanos superficiales y los flujos de carbono orgánico en partículas hacia abajo,
ayudarán a dilucidar mejor el momento y la extensión espacial del acoplamiento pelágico-
bentónico en Barkley Canyon.

* Video que muestra un evento de migración masiva de cangrejo curtidor en el eje

Barkley Canyon (12 de febrero de 2015
18:00 UTC):

(http://dmas.uvic.ca/SeaTube?resourceTypeId=1000&resourceId=23152&diveId=154190
55&tim e=2015-01-12T18:00:19.000Z
Figura complementaria 2. Paneles superiores modificados de la Figura 2 en el texto
principal: A, concentración de clorofila BBL (mg / m3). B, flujo lateral de clorofila BBL (mg
/ m3 día-1). Paneles inferiores: C, ejemplos de barridos rotativos de sonar rotativo de 675
kHz que muestran especies bentónicas entre mediados y fines de noviembre de 2010 (i),
y principios hasta mediados de febrero de 2011 (ii). Tenga en cuenta que el radio de
alcance del sonar es de 10 m.
Figura complementaria 3. Paneles superiores modificados de la Figura 2 en el texto
principal: A, concentración de clorofila BBL (mg / m3). B, flujo lateral de clorofila BBL (mg
/ m3 día-1). Paneles inferiores: C, ejemplos de barridos rotativos de sonar rotativo de 675
kHz que muestran especies bentónicas a mediados y finales de abril de 2011 (iii), y
principios a
mediados de mayo de 2011 (iv). Tenga en cuenta que el radio de alcance del sonar es de
10 m.

(4) Additional info on down-canyon fluxes

Figura complementaria 4. Concentración de BBL-Chl por hora, velocidad en el eje del
cañón y flujo de BBL-Chl acumulativo. BBL-Chl se midió en un sitio en el flanco del cañón
(870 m de profundidad de agua) asociado con batimetría compleja. Para representar los
flujos de BBL-Chl en el eje descendente, los flujos por hora se estimaron utilizando las
corrientes en el eje del cañón (POD3) y en el sitio del flanco colocado con las
observaciones de concentración de BBL-Chl. Tenga en cuenta que, aunque las
magnitudes difieren, los patrones de flujo neto son los mismos para ambos análisis, con
los mayores períodos de flujo neto asociados con el período de pequeñas floraciones
invernales en la superficie del mar (Fig.2, texto principal). Aquí se muestran corrientes
horarias (azul) y corrientes filtradas de paso bajo (corte de 38 horas; rojo) en el eje del
cañón.
Figura complementaria 5. Comparación de series de tiempo promedio de clorofila-a de
8 días de MODIS15 (puntos rojos: proporcionados por la NASA; puntos azules:
promediados de los propios análisis como parte de este estudio), y datos de sensores de
clorofila en aguas de fondo (BBL- Chl, puntos verdes: promediado a partir de un
fluorómetro Seapoint a 0.3 m sobre el fondo marino) para el área descrita como “Régimen
3” 14 durante 2010/2011. Nuestros análisis para el período octubre
2010 a junio de 2011 mostró un buen acuerdo con los compuestos de 8 días de la NASA
(r2 = 0,76). Las mediciones de clorofila-a en las aguas del fondo del Cañón Barkley (línea
verde) a una profundidad de agua de 870 m utilizando el IOV resaltan la ocurrencia de un
flujo considerable de clorofila-a durante ese tiempo. Se hipotetiza vincular las bajas
concentraciones de clorofila en el BBL entre septiembre y diciembre con la estratificación,
cuando la presión máxima de pastoreo y la TSM elevada impidieron flujos de carbono
significativos.

Additional References

1. Rasband, W.S., 2009 IMAGE J. US National Institutes of Health, Bethesda, MD. See:
http://rsb.info.nih.gov/ij/〉.
2. Doya, C., Aguzzi. J., Pardo, M., Matabos, M. Company, J.B., Costa, C., Mihály, S., Canals, M.,
2014. Diel behavior rhythms in sablefish (Anoplopoma fimbria) and other benthic species, as
recorded by the deep-sea cabled observatory in Barkley Canyon (NEPTUNE-Canada). Journal of
Marine Systems 130, 69-78.
3. Workman, G.D., Boutillier, J.A., Phillips, A.C., Gillespie, G.E., Park, W.G., Clark, D., Pennell, B.,
2001. Results of a Bottom Trawl Survey of Grooved Tanner Crab, Chionoecetes tanneri Rathbun,
Stocks off the Coast of Vancouver Island, July 21 - Aug 3, 1999. Can. Manuscr. Rep. Fish. Aquat.
Sci. 2568. 79 p.
4. Corgos, A., Sánchez N., Freire, J., 2010. Dynamics of the small-scale spatial structure of a
population of the spider crab Maja brachydactyla (Decapoda: Majidae).