La evolución de la coloración y toxicidad en el veneno
Familia de la rana (Dendrobatidae)
Las ranas venenosas (familia Dendrobatidae) son anfibios terrestres anuros que
muestran una amplia gama de coloración y toxicidad. Estas ranas generalmente
han sido consideradas como aposemáticas, pero relativamente poca
investigación se ha llevado a cabo para probar las predicciones de esta hipótesis.
Aquí usamos un enfoque comparativo para probar una predicción de la hipótesis
del aposematismo: que la coloración evolucionará en paralelo con la toxicidad.
Recientemente, hemos desarrollado una hipótesis filogenética de las relaciones
evolutivas entre especies representativas de ranas venenosas, utilizando
secuencias de tres regiones de ADN mitocondrial. En nuestro análisis,
utilizamos la filogenia basada en el ADN y el análisis comparativo de contrastes
independientes para investigar la correlación entre coloración y toxicidad en la
familia de la rana venenosa (Dendrobatidae). La información sobre la toxicidad
de diferentes especies se obtuvo de la literatura. Se utilizaron dos medidas
diferentes del brillo y la extensión de la coloración. (I) Se pidió a veinticuatro
observadores humanos que clasificaran diferentes fotos de cada especie en el
análisis en términos de contraste con un fondo con hojas. (Ii) Se escanearon fotos
en color de cada especie en una computadora y se utilizó un programa de
computadora para obtener una medida del contraste de los colores de cada una
de las especies con respecto a un fondo sembrado de hojas. Los análisis
comparativos de los resultados se llevaron a cabo con dos modelos diferentes de
evolución del carácter: el cambio gradual, con longitudes de rama proporcional
a la cantidad de cambio genético, y el cambio puntual, con todos los cambios
asociados con eventos de especiación. El análisis comparativo usando cualquier
método o modelo indicó una correlación significativa entre la evolución de la
toxicidad y la coloración a través de esta familia. Estos resultados son
consistentes con la hipótesis de que la coloración en este grupo es aposemática.
INTRODUCCIÓN:
El aposematismo (coloración de advertencia) ocurre cuando las apariencias Commented [JERP1]: El aposematismo es un fenómeno
conspicuas (particularmente la coloración) funcionan para anunciar la no- que consiste en que algunos organismos presenten rasgos
rentabilidad (falta de paladar, toxicidad o capacidad de resistir o escapar a la llamativos a los sentidos, destinados a alejar a sus
depredadores. Es muy frecuente en la naturaleza.
depredación) a los depredadores (1). La evolución del aposematismo ha sido
objeto de considerable debate (2, 3). Se han propuesto una serie de factores
selectivos para favorecer el aposematismo, incluyendo la selección de
parentesco (4), la selección individual (5) y la selección de genes ultraselfish (6).
Los modelos teóricos de la evolución del aposematismo predicen que la
coloración conspicua se correlacionará con la no-rentabilidad durante el tiempo
evolutivo (1, 7). Esta correlación evolutiva debe reflejarse en la variación entre
especies: las especies no rentables tienden a ser más brillantes que las especies
rentables, ceteris paribus (8). Los estudios de una variedad de organismos han
señalado una correlación entre las medidas de no-rentabilidad (tales como la Commented [JERP2]: 1. Observaron fotos (24
ineptitud o la toxicidad) y la coloración brillante como evidencia del personas) y lo clasificaron según el contraste utilizando un
aposematismo [por ejemplo, insectos (8), aves (9), anfibios (10) y reptiles 11)]. fondo de hoja
Desafortunadamente, muchas de las investigaciones previas de la correlación Commented [JERP3]: 2. Se escaneo fotos y se utilizó
entre coloración y no palatabilidad no controlaron las afinidades filogenéticas un programa para saber la medida del contraste de los
entre los taxa comparados. Las relaciones filogenéticas pueden influir colores utilizando este fondo de hojas.
profundamente en la correlación entre los caracteres en los análisis
comparativos, y deben controlarse con métodos específicos (12). Commented [JERP4]: Para analizar los resultados se
Recientemente, los estudios de aposematismo han comenzado a utilizar este tipo utilizaron 2 modelos de evolución del carácter: 1. Cambio
de métodos comparativos (12, 13). Aquí presentamos un análisis comparativo gradual ( cambio genético) y 2. Cambio puntual ( cambios de
especiación)
de la evolución de la coloración y la toxicidad en la familia de la rana venenosa
(Dendrobatidae) utilizando una hipótesis recientemente derivada de las
relaciones evolutivas basadas en la variación de la secuencia de ADNmt (14).
 más detallada de las relaciones filogenéticas entre especies representativas de
Las ranas venenosas son probablemente más conocidas por la coloración Allobates, Epipedobates, Minyobates, Phyllobates y Dendrobates (Figura 1).
brillante y la toxicidad extrema que caracteriza a algunas especies de esta familia
(15). Los dendrobacidos producen algunos de los tóxicos alcaloides más tóxicos El objetivo de este estudio fue utilizar la hipótesis de las relaciones evolutivas
conocidos (16). Experimentos con ratones indican que cantidades minuciosas de producidas por el análisis filogenético de los datos de secuencias de ADNmt y
muchas de estas toxinas son letales para los vertebrados si entran en el torrente el análisis comparativo de contrastes independientes (20) para investigar la
sanguíneo (17, 18). Experimentos con depredadores de vertebrados e relación entre toxicidad y coloración en el Dendrobatidae en un contexto
invertebrados han demostrado la ineptitud de especies tóxicas de Dendrobates y filogenético. Este método nos permite desentrañar las asociaciones entre estos
Phyllobates (18, 19). rasgos que son causadas por ancestros compartidos de aquellos que son causados
por el cambio evolutivo en tándem (20).
Estos estudios sugieren que la coloración brillante de los dendrobacidos tóxicos
cumple una función aposemática, es decir, sirve como coloración de advertencia
en las interacciones con predadores potenciales (15). Sin embargo, esta hipótesis
no ha sido probada experimentalmente ni con métodos comparativos modernos.
La hipótesis de que la evolución de la toxicidad más alta selecciona para la
evolución de una coloración más brillante y más extensa predice que la
evolución de estas dos características será correlacionada (8). La correlación
entre la evolución de la toxicidad y la coloración a través de las especies se puede
probar utilizando un análisis de contrastes independientes, un método que
controla el efecto de las afinidades filogenéticas en el análisis comparativo de
caracteres cuantitativos.

La diversidad de coloración y toxicidad en los dendrobátidos hace factible un

enfoque comparativo de esta hipótesis, dada una filogenia adecuada para este
grupo. Se cree que la familia Dendrobatidae es monofilética (21), con los
dendrobacides tóxicos formando un clado monofilético dentro de la familia (22-
24). Myers (25) colocó los dendrobacidas tóxicos en cuatro géneros:
Phyllobates, Dendrobates, Epipedobates, y Minyobates. Dendrobates y
Phyllobates fueron diagnosticados como taxones hermanos basados en la
presencia compartida de una clase única de toxinas alcaloides (3,5-disubstituted
indolizidines), la pérdida compartida de amplexus cefálico durante el
apareamiento, y la pérdida completa de la raya lateral oblicua primitiva (25). Los
análisis recientes (14) de la divergencia de la secuencia del ADNmt entre
especies dentro de la familia Dendrobatidae han proporcionado una hipótesis
Hipótesis de las relaciones filogenéticas entre las especies representativas en el Dendrobatidae, sobre
la base de mtDNA secuencias de citocromo b, 12S rRNA, y 16S rRNA regiones de genes (14]. La
figura muestra las relaciones entre 21 especies para las que se dispone de datos sobre toxicidad y
coloración (Tabla 1) y se deriva de un árbol más extenso que incluye un total de 27 especies
representativas (14). Las fotos en la parte superior de la figura muestran miembros representativos
de los siguientes géneros: Colostethus (C. talamancae), Epipedobates (E. tricolor), Dendrobates (D.
auratus) y Phyllobates (P. bicolor). Los diagramas estructurales a lo largo de la parte inferior
muestran los orígenes inferidos (por medio de la parsimonia) de algunas toxinas representativas. De
izquierda a derecha las toxinas son una histrionicotoxina, una indolizidina 3,5-disustituida, y una
batrachotoxina.
Materiales y métodos
El objetivo de este estudio fue investigar la evolución de la coloración y
toxicidad en especies representativas de ranas envenenadas. Por lo tanto, hemos
adquirido datos sobre la coloración y la toxicidad para cada una de las especies
enumeradas en la Tabla 1.
Los datos sobre la coloración se obtuvo a partir de clasificaciones de fotografías
en color de las especies en la filogenia. Se obtuvieron calificaciones de un total
de 24 observadores humanos. Los observadores no estaban familiarizados con
las ranas y no conocían los niveles de toxicidad en las diferentes especies. Una
foto (tomada con un flash) mostrando el dorso y el lado de cada una de las 21
especies fue clasificado para el brillo y la extensión de la coloración en una
medida compuesta. La medida media de la coloración a través de los
observadores se utilizó para cada especie (Tabla 1]. Naturalmente, sería
preferible utilizar depredadores potenciales en lugar de seres humanos para
calificar la coloración de las ranas, pero este método no era factible. Es probable
que las aves representen una clase importante de depredadores para los pequeños
vertebrados que viven en el suelo del bosque, incluyendo los anuros (26).
Investigaciones recientes sugieren que los animales que parecen coloridos para
los seres humanos también es probable que aparezcan coloridos para las aves
(27).
Un análisis independiente de coloración se realizó mediante el uso de fotos en
color escaneadas (tomadas con un flash) de cada especie en la filogenia.
Utilizando el muestreador de píxeles en el programa informático Adobe
PHOTOSHOP (28), el brillo de color para cada uno de los tres tonos principales
de color (rojo, azul y verde) fue muestreado en 10 puntos diferentes en cada
región de color diferente de cada especie. La proporción de la rana que cada
región de color comprendía se midió con los Institutos Nacionales de Salud
IMAGE (29). Un análisis similar se llevó a cabo en fotos de hojarasca (tomadas
con un destello), lo que nos permitió contrastar el brillo global de coloración de
cada especie de rana en relación con un fondo con hojas. La coloración global
se cuantificó como el contraste (a la hojarasca) para cada región coloreada
multiplicada por la proporción de la rana que cada región coloreada comprendía.
Los datos de las clasificaciones de ordenador se muestran en la Tabla 1. La
escala de variación en la coloración fue 1-10 tanto para el observador como para
los análisis computarizados.
La información sobre la toxicidad de diferentes especies se tomó de la obra de
Daly et al. (30). La toxicidad global se puntuó para tres atributos diferentes:
diversidad, cantidad y letalidad. La diversidad se refiere al número de diferentes
toxinas que se encuentran en los extractos de piel de cada especie. Cantidad se
refiere a la cantidad de alcaloides detectados en 100 mg de piel: 3 5. 150 mgmg;
2 5 50 2 150 mgymg; 1 5 1 2 50 mgymg; Y 0 5 no se detectaron alcaloides (30).
Los datos sobre diversidad y cantidad se promediaron entre las poblaciones
cuando se tomó muestras de más de una población de una especie.
Todavía no se han publicado datos sobre la letalidad de todas las diferentes
toxinas dendrobacidicas, pero la evidencia indica que las batracotoxinas son los
alcaloides más tóxicos que se encuentran en estas ranas [y uno de los alcaloides
más tóxicos de la tierra]. La segunda clase más tóxica de alcaloides producida
por estas ranas parece ser las clases de pumiliotoxinas A y B, que son
sustancialmente más letales que las otras clases principales de alcaloides
identificados en estas ranas (18). Las batracotoxinas se encuentran sólo en los
miembros del género Phyllobates (16). Las pumiliotoxinas de las clases A y B
se encuentran como componentes principales del perfil alcaloide,
principalmente en el género Dendrobates (13 de 14 especies analizadas) y rara
vez en el género Epipedobates (1 de 8 especies analizadas). Phyllobates y
Dendrobates también comparten una clase de toxinas, las 3,5-disubstituted
indolizidines (31), que no se encuentran en Epipedobates, Minyobates,
Allobates, o Colostethus.

La toxicidad total fue una medida compuesta de la diversidad, cantidad y toxicidad de las toxinas
encontradas en cada especie. La coloración se puntuó con un programa informático y con
observadores humanos (véase el texto).
Por lo tanto, la categoría "letalidad" intenta cuantificar diferencias consistentes
entre géneros en la toxicidad de los componentes principales de sus perfiles de
la piel-alcaloides. Esta medida se anotó en una escala de cuatro puntos, con
Phyllobates que recibieron la puntuación más alta con 3, Dendrobates junto con
2, Epipedobates y Minyobates junto con 1, y Colostethus [la mayoría de los
miembros de los cuales mostraron poca o ninguna toxicidad (31) La calificación
más baja de 0.
Estas medidas se combinaron para una puntuación de toxicidad global como
sigue (Tabla 1): (0,1) (diversidad) 1 (cantidad) 1 (letalidad). La escala en la que
se midió la diversidad fue 10 veces mayor que la de los otros factores (Tabla 1),
por lo que la diversidad relativa en relación con la cantidad y la letalidad asigna
realmente aproximadamente el mismo peso a cada categoría en la medida
compuesta final de la toxicidad global. No se conoce la contribución exacta de
cada uno de estos tres aspectos de la toxicidad (diversidad, cantidad y letalidad)
a la toxicidad global, pero las pruebas con ratones sugieren que la cantidad
contribuye a la letalidad general de diferentes especies de ranas venenosas
[tiempo de supervivencia de ratones inyectados Con alcaloides tóxicos de las
ranas envenenadas es dosis-dependiente (17]]. Las pruebas con ratones también
indican que algunas toxinas que son componentes únicos o de alcaloides
principales en sólo ciertos taxones (como la batrachotoxina) son mucho más
letales que otras (18). No se conoce la contribución de la diversidad de toxinas
a la toxicidad global, pero es probable que un perfil de toxina más diverso
aumente tanto la letalidad como la ineptitud, ceteris paribus
Los datos sobre toxicidad se refieren a los niveles medios para especies
específicas (no los individuos específicos puntuados para el color en las
fotografías como se describió anteriormente). No se disponía de datos sobre la
toxicidad para Epipedobates boulengeri, pero se le asignó toxicidad de acuerdo
con la de su pariente más cercano, Epipedobates espinosai [estas dos especies se
consideraron previamente conspécificas (23)]. E. espinosai tiene un color más
brillante que E. boulengeri (23) y presenta toxicidad moderada (30). Por lo tanto,
esta asignación es probable que sea conservador con respecto a la hipótesis de
que la coloración y la toxicidad coevolve. Algunos investigadores han
clasificado Epipedobates tricolor y Epipedobates anthonyi como miembros de
la misma especie (32). Por lo tanto, no hemos incluido un contraste entre estas
dos especies o poblaciones en nuestro análisis, pero hemos colocado los datos
para ambos en el análisis general para comparar tanto con las otras especies en
la filogenia. Las poblaciones de dos especies muestreadas por Daly et al. (30)
han sido asignados a diferentes nombres de especies: Epipedobates hahneli para
Epipedobates pictus y Epipedobates bilinguis para Epipedobates parvulus (14).
Los nombres E. hahneli y E. bilinguis se utilizan en este artículo.
El análisis filogenético se llevó a cabo con la secuencia de datos de porciones de
los 16S rRNA, 12S rRNA, y citocromo b regiones de mtDNA de cada especie.
La combinación de 16S rRNA, 12S rRNA, y citocromo b fragmentos de
secuencia proporcionó un total de 1.198 bases para el análisis, de los cuales 589
exhibieron 1 o más cambios de estado (14).
El análisis filogenético [utilizando el programa PAUP (33)] produjo un árbol
más parsimonioso para los taxones ingroup, pero las especies outgroup
(Colostethus talamancae y Colostethus marchesianus) formaron una politomia
basal con el ingrupo (Fig. 1). Esta hipótesis de las relaciones filogenéticas tenía
un índice de consistencia de 0,48 y un índice de retención de 0,62, con una
longitud total del árbol de 1,823 (14). Los resultados del análisis estuvieron en
gran medida de acuerdo con las relaciones genéricas propuestas por Myers (25),
con la excepción de que Allobates femoralis fue colocado fuera de los otros
dendrobacidos tóxicos, y Minyobates minutus fue colocado como la especie
hermana a una especie dentro del género Dendrobates (Dendrobates
ventrimaculatus). Los resultados también fueron congruentes con una hipótesis
reciente de las relaciones filogenéticas dentro del género Dendrobates basado en
un conjunto de datos de mtDNA diferente (34), con la excepción de las
relaciones entre Dendrobates histrionicus, Dendrobates pumilio, y Dendrobates
speciosus. Las relaciones entre estas especies no fueron apoyadas fuertemente
en nuestro análisis filogenético (14), por lo que este clado fue colapsado en una
politomía para el análisis comparativo (Figura 1).
El árbol filogenético derivado de los datos del ADNmt, junto con los datos sobre
coloración y toxicidad, se utilizaron para generar contrastes filogenéticamente
independientes utilizando el programa de computadora CAIC (35). Este método
nos permitió investigar la correlación entre el cambio evolutivo en la coloración
y la toxicidad. Estudios recientes sugieren que los métodos que reconstruyen los
estados ancestrales pueden estar sujetos a niveles sustanciales de incertidumbre
(36). Sin embargo, este tipo de incertidumbre tiene un efecto más fuerte en los
resultados de métodos que se basan en la reconstrucción exacta de cada estado
ancestral que en métodos comparativos correlativos (como el análisis
comparativo de contrastes independientes) en los cuales la reconstrucción del
estado ancestral juega un papel secundario Papel (36). Investigaciones recientes
indican que el análisis comparativo de los contrastes independientes reconstruye
con precisión las correlaciones entre los eventos evolutivos, incluso cuando los
estados ancestrales exactos no se reconstruyen con precisión (37). Dado un
desconocimiento general de los modos de evolución del carácter, el enfoque más
conservador al utilizar el análisis comparativo de los contrastes independientes
es probar varios modelos distintos de evolución del carácter para determinar si
diferentes suposiciones alteran sustancialmente los resultados del análisis. Aquí
hemos utilizado dos modelos máximos distintivos de la evolución del carácter,
que pueden ser implementados por la CAIC, un modelo puntual en el que todo
cambio ocurre en eventos de especiación (cladogenética), y un modelo de
cambio gradual, en el cual la cantidad de cambio es proporcional A la longitud
de la rama. Las longitudes de rama se calcularon sobre la base de la cantidad de
cambio genético que ocurre en cada rama. El cambio genético se cuantificó
como la distancia genética basada en la secuencia divergencia de nuestro análisis
anterior de mtDNA secuencias (14), calculado con el Kimura (39) de dos
parámetros modelo.
Las relaciones entre los contrastes estandarizados producidos por CAIC se
probaron para significancia estadística por regresión a través del origen
utilizando la coloración como variable dependiente. Para cada regresión, los
residuos se probaron para desviaciones significativas de la normalidad con una
prueba de Kolmogorov-Smirnov, y las parcelas de los residuos frente a los
valores ajustados se examinaron para la simetría y la homogeneidad. Los análisis
estadísticos se realizaron con el programa informático STATVIEW (40).
Resultados
Las puntuaciones de toxicidad global variaron sustancialmente entre las especies
(Tabla 1]. Ambas medidas de coloración también mostraron variación sustancial
entre las especies (Tabla 1]. Higo. 1 muestra las relaciones filogenéticas entre
las especies analizadas en este estudio. Los datos sobre la toxicidad y la
coloración se utilizaron en combinación con esta filogenia para llevar a cabo un
análisis comparativo de contrastes independientes para cada combinación de
color de puntuación método y el modo de evolución de los caracteres. La Tabla
2 muestra las estadísticas de regresión para cada análisis. Higo. La figura 2
muestra las gráficas de la regresión de contrastes estandarizados de coloración
sobre toxicidad para cada análisis. Hubo una asociación significativa entre la
evolución de la coloración (evaluada por los observadores humanos) y la
evolución de la toxicidad global (cuantificada por la diversidad de toxinas, la
cantidad y la letalidad). Este fue el caso suponiendo ya sea un puntuado o un
modo gradual de evolución de estos rasgos (Tabla 2, Fig. 2 a y b). Los rankings
computarizados de coloración mostraron una asociación evolutiva más fuerte
con la toxicidad que las puntuaciones de observación de coloración.
Nuevamente, este fue el caso asumiendo un modo de evolución puntuado o
gradual (Tabla 2, Fig. 2cyd). Por lo tanto, nuestros resultados indican que la
coloración ha evolucionado en tándem con toxicidad en las ranas venenosas de
la familia Dendrobatidae.
Discusión
Dendrobates pumilio (17) en el Archipiélago de Bocas del Toro, Panamá
(aunque este estudio no controló las relaciones filogenéticas entre Poblaciones,
porque no se conocen). En este caso, es probable que otros factores influyan en
la evolución del color, independientemente de la toxicidad (41).
No es infrecuente la variación en el color o el patrón entre las poblaciones de
ranas envenenadas, aunque esto suele consistir en una variación en el tono y
patrón del color, no en la presencia o ausencia de coloración (15, 42). También
hay una variación considerable en los perfiles de toxinas entre las poblaciones
de algunas especies, que pueden estar asociadas con factores dietéticos (31).

La evolución del aposematismo ha recibido gran atención en la literatura (6). Sin

embargo, pocos análisis comparativos que controlen los efectos filogenéticos se
han llevado a cabo para probar una predicción básica de la teoría del
aposematismo, que las especies más tóxicas anunciarán su toxicidad de manera
más visible, con una coloración más brillante y más extensa. Las ranas
venenosas proporcionan una buena oportunidad para probar esta predicción
debido a la amplia variación en coloración y toxicidad dentro de esta familia.
Nuestro análisis filogenético (14) proporciona información sobre las relaciones
evolutivas que es crucial para el análisis comparativo (20). Las medidas de
toxicidad y coloración utilizadas en este estudio fueron bastante crudas. A pesar
de esta falta de precisión, que podría oscurecer cualquier relación entre estas dos
variables, la variación en la toxicidad explicó una cantidad significativa de
variación en la coloración en cada combinación de técnica de medición y modelo
de cambio evolutivo. Ciertamente es posible que otros factores selectivos hayan
influido en la evolución de la coloración en estas ranas. Sin embargo, nuestros
resultados sugieren un papel importante para la toxicidad en la evolución de la
coloración brillante en las ranas venenosas.
Regresiones de contrastes estandarizados para la coloración sobre contrastes estandarizados de
Nuestros resultados no garantizan que las comparaciones de coloración y toxicidad a través de las ranas envenenadas. (A) Coloración medida por las tasas humanas vs.
toxicidad entre poblaciones dentro de las especies también revelen una toxicidad, utilizando un modelo puntual de cambio evolutivo en cada carácter. (B) Coloración
correlación positiva entre la evolución de la coloración y la toxicidad. Por medida por evaluadores humanos frente a toxicidad, usando un modelo gradual de cambio evolutivo.
(C) Coloración medida con un análisis computarizado versus toxicidad, usando un modelo puntual
ejemplo, no parece haber una correlación entre el brillo de la coloración y la
de cambio evolutivo. (D) Coloración medida con un análisis computarizado versus toxicidad, usando
toxicidad entre morfos de color divergentes de diferentes poblaciones de un modelo gradual de cambio evolutivo.
Recientes resultados han demostrado que algunas especies de ranas venenosas
se acumulan y secuestran algunas de sus toxinas cutáneas a partir de fuentes
dietéticas (31). Las ranas dendrobatidas pueden acumular una variedad de
toxinas alcaloides añadidas a su dieta como suplementos (43). Las ranas
dendrobatidas criadas en una dieta de insectos derivados de la hojarasca forestal
acumulan toxinas en su piel, mientras que las ranas criadas en las moscas de la
fruta no (44). Las posibles fuentes de toxinas dendrobacidicas incluyen las
hormigas (pirrolizidinas e indolizidinas), escarabajos (coccinelinas) y pequeños
milpiés (pirrolizidina oximas, ref. Estudios comparativos sugieren una posible
correlación entre la tendencia a consumir una alta proporción de hormigas por
las ranas dendrobatídicas y sus niveles de toxicidad (46, 47).
Estos resultados no implican que las diferencias entre las especies en los perfiles
de toxina no estén controladas genéticamente (31). Entre las especies, las
diferencias son más altas que dentro de la variación de especies, y las diferentes
especies tienen perfiles de toxina consistentemente diferentes (31). Muchas
especies de Dendrobates son simpátricas con especies de Phyllobates, sin
embargo, todas las especies de Phyllobates tienen batrachotoxins, mientras que
las especies de Dendrobates no (31). Los perfiles de toxina difieren
significativamente incluso entre poblaciones simpátricas de especies
estrechamente relacionadas, como D. pumilio y Dendrobates granuliferus (31).
Por lo tanto, es probable que las diferencias genéticas controlen la capacidad de
las diferentes especies para absorber y secuestrar toxinas específicas de su dieta
(31)
También, muchos de los compuestos encontrados en la piel de la rana venenosa
no se han encontrado ni en las plantas ni en los insectos (por ejemplo,
decahidroquinolinas, geofirotoxinas, histrionitotoxinas, pumiliotoxinas,
alopumiliotoxinas, homopumiliotoxinas, indolizidinas 5,8 disubstituidas,
epibatidinas y batracotoxinas). Esta observación sugiere que algunos de estos
compuestos pueden de hecho ser sintetizados en las glándulas de la piel de las
ranas (48). Las diferencias entre especies en tales habilidades sintéticas serían
probablemente de origen genético.
Por último, la selección natural podría favorecer una correlación entre la
coloración y la toxicidad, incluso si las diferencias en la toxicidad eran
enteramente una función de las diferencias dietéticas entre las especies. Si las
diferencias entre las especies en las preferencias dietéticas o las capacidades
predatorias son hereditarias, entonces la selección natural podría actuar para
favorecer una coloración más brillante en especies que tienen preferencias o
acceso a presas con más o más potentes toxinas.
Los resultados presentados aquí indican que la toxicidad y la coloración han
evolucionado en tándem en la familia de la rana venenosa. Esta correlación
evolutiva es consistente con la hipótesis del aposematismo como una explicación
para la evolución de la coloración brillante en esta familia.
Sin embargo, varias advertencias están en orden. En primer lugar, la correlación
no demuestra la causalidad, y los experimentos sobre el aprendizaje de los
depredadores en respuesta a las interacciones con los individuos tóxicos
brillantes y aburridos son necesarios para probar aún más la hipótesis del
aposematismo en las ranas envenenadas (6). La investigación de los efectos de
las manipulaciones experimentales de la coloración sobre la supervivencia en
poblaciones naturales también será fundamental para probar la hipótesis del
aposematismo (49).
Se han sugerido varias hipótesis alternativas para una correlación entre
coloración y toxicidad (6). La selección sexual fuerte puede causar la selección
para las exhibiciones brillantes en varones, hembras, o ambos sexos (50). A su
vez, esta coloración podría seleccionar una mayor ineptitud en respuesta al
aumento de las tasas de depredación (6). Esta hipótesis parece poco probable
que explique la evolución de la coloración brillante en las ranas dendrobatidas
[a diferencia de la evolución de la variación en el tono de color y el patrón entre
las poblaciones (41)], porque la selección sexual fuerte es común en las especies
crípticas del género Colostethus, Se encuentra en especies tóxicas de colores
brillantes, como las del género Dendrobates (51).
La coloración brillante también puede estar asociada con la termorregulación
(de nuevo favoreciendo la selección para no palatabilidad después del hecho).
Esta hipótesis es también improbable en los dendrobacidas tóxicos, porque sus
colores y patrones brillantes no se ajustan a las expectativas de coloración
termorreguladora basadas en consideraciones funcionales (52). Además, los
dendrobacides tóxicos se producen frecuentemente microsmáticamente con
parientes no tóxicos de color críptico del género Colostethus (51). Las
observaciones indican que los miembros del género Colostethus pasan tanto
tiempo expuestos en el suelo del bosque como sus homólogos tóxicos (51), lo
que sugiere que la coloración brillante no es necesaria para la termorregulación
eficaz por estas ranas. Sin embargo, aunque la consideración de la biología de
las ranas envenenadas sugiere que estos escenarios son menos probables, son
consistentes con la evidencia presentada en este artículo.

Agradecemos a J. P. Caldwell, C. Toft, A. S. Rand, T. Halliday, A.C. Lamb, R.

Symula, H. Gray y R. Iba'n~ez por sus comentarios sobre las versiones
anteriores de este manuscrito; A. Caballero para la creación de la Fig. 1; L.
Coloma y A. Padilla, de la Pontificia Unversidad Católica del Ecuador, por
asistencia logística y asesoramiento y por la donación de un ejemplar del
Ecuador occidental; J. Cubierta del acuario nacional de Baltimore y A.
Wisnieski del zoológico de Baltimore para la donación de especímenes de Perú;
El personal administrativo del Smithsonian Tropical Research Institute para
obtener asistencia; Y el Servicio de Parques Nacionales de Costa Rica, ANAM
de Panamá, la Universidad Central de Venezuela y los miembros de INEFAN
en el Ministerio de Agricultura y Ganadería del Ecuador para la obtención y
permisos de exportación. Esta investigación fue apoyada por la financiación de
East Carolina University