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F ed er a ci ón N a ci on a l de

C a f et e r os d e C ol om b i a

Cenicafé

ENFERMEDADES DE LOS
CÍTRICOS EN COLOMBIA

Bertha Lucía Castro Caicedo I. A. MSc. Fitopatología


Investigador Científico I. Cenicafé, Chinchiná, Colombia

L.W. Timmer I. A. PhD. Fitopatología


Profesor Investigador Universidad de Florida. Lake Alfred (USA)

Jairo Eduardo Leguizamón Caycedo I. A. PhD. Fitopatología


Investigador Principal Cenicafé, Chinchiná, Colombia

Gerd Walter Müller I. A. PhD. Agronomía


Investigador- Consultor del Centro de Citricultura Sylvio Moreira
Cordeirópolis, SP. Brasil

José Antonio Corrales Giraldo I. A. MSc. Fruticultura


Asistente de diversificación Comité de Cafeteros de Risaralda; gerente (E). de la Asociación
Nacional de Productores de Cítricos, Asocítricos. Pereira, Colombia.
© Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

Primera edición: diciembre del año 2000

Diseño carátula: Dannhtte

PRODUCCIÓN EDITORIAL
Edición, diseño, diagramación, armada, fotomecánica,
impresión y encuadernación

Tel : 288 5338 Bogotá, DC

Impreso en Colombia
Printed In Colombia

2 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a todas las personas y entidades que hicieron po-
sible la elaboración y publicación de este libro.

A Cenicafé, que facilitó la realización de este proyecto, así como los


trabajos de investigación que enriquecieron el contenido del libro.

A Asocítricos, y su esfuerzo para que esta publicación llegue a los


citricultores de Colombia y al público en general.

Al Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola, FNFH, por el apoyo


financiero para la edición del libro. Y a Asohofrucol, por las gestiones al
respecto.

Igualmente agradecemos a las siguientes personas que con su entu-


siasmo y ánimo colaboraron en la redacción, correcciones y suministro de
fotografías y gráficas para lograr una mejor ilustración de los temas del
libro: César A. Sierra S.; Hugo Valdés S; Luis F. Gil V.; Carlos A. Rivillas O;
Gerardo Martínez L.; Francia Varón de A.; Benjamín Pineda L; Clemencia
Villegas G.; Juan Carlos Arenas; Carlos Huertas; Rubén Darío Alzate; José
Martín Barajas; Nancy L. Ibarra G.; Arthemo López R.; Bernardo Villegas;
Luis Gonzaga Henao R.; Dagoberto Capera; Gonzalo Hoyos; Gustavo Ossa;
Luis Alejandro Maya M.; Nancy C. Delgado; S.M. Garnsey; M. Garnier.;
H.S. Prates y R. Alzate.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 3


4 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola
PRÓLOGO

La Asociación Nacional de Productores de Cítricos, Asocítricos, se vincula


a la divulgación de los resultados de la investigación y de la tecnología
sobre la producción de las especies cítricas en Colombia, fiel a la misión de
promover su competitividad, sostenibilidad y preservación de las condi-
ciones agroecológicas que hacen de esta actividad el segundo sector
frutícola del país.

El conocimiento de los ciclos biológicos de los patógenos y de su


capacidad de daño económico nos permiten enfrentar la amenaza que
representan enfermedades que afectan la rentabilidad, la sostenibilidad de
la producción y que pueden causar severas alteraciones sobre la dinámica
poblacional de patógenos y controladores biológicos, causando daños
ecológicos irreversibles y afectando el mantenimiento de una producción
de cítricos en un agrosistema más estable y respetuoso con el medio am-
biente.

El sistema de propagación por injerto es el más eficiente para obtener


nuevas plantaciones con materiales de alta productividad, rendimiento y
condiciones organolépticas de la fruta, de acuerdo con la demanda nacional
e internacional de concentrados y fruta fresca. Los virus transmitidos por
injertación, la presencia de vectores de virus y la rápida diseminación de
varias enfermedades con un alto poder destructivo, constituyen serias ame-
nazas para la obtención de huertos sanos y longevos que permitan desarro-
llar una industria citrícola competitiva y sostenible.

Colombia carece de un sistema nacional de producción de material


de propagación certificado, donde estén unidos en el mismo propósito las
entidades responsables de los sistemas de cuarentena, saneamiento y pro-
ducción de material de propagación de semilla básica certificada, los ban-
cos de germoplasma y multiplicación y los viveristas que permitan ofre-
cerle al gremio de productores las mejores condiciones fitosanitarias certi-
ficadas de los portainjertos y variedades a sembrar.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 5


Esta libro constituye una herramienta básica para el oportuno y acertado
diagnóstico de las enfermedades, valioso en la preservación de los recursos
genéticos, del agrosistema y para el mantenimiento de la sanidad de los huer-
tos de cítricos establecidos en nuestra geografía nacional.

Esta publicación es un aporte de los citricultores, por intermedio del


Fondo Nacional de Fomento Hortofrutícola, FNFH, administrado por
Asohofrucol, a la transferencia de tecnología y a la divulgación de los re-
sultados de las Investigaciones de las entidades que han apoyado a
Asocítricos en cumplimiento de su misión.

César A. Sierra S
Director investigaciones Cenicítricos

6 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


PRESENTACIÓN

La Federación Nacional de Cafeteros de Colombia, con mucha satisfac-


ción, presenta a técnicos, científicos, empr esarios agrícolas y
agroindustriales, este libro, fruto del esfuerzo y dedicación de fitopatólogos
de Cenicafé y de otros países amigos, que contiene importante informa-
ción sobre las características y manejo de las enfermedades que afectan
los cítricos en todas las etapas del cultivo y en poscosecha.

Consciente que en buena parte el futuro de Colombia está en el incre-


mento y en la diversificación de sus exportaciones y que el sector
agroindustrial es uno de los más calificados, la Federación ha apoyado a la
Dirección y al personal científico de Cenicafé en este esfuerzo dirigido a
acrecentar el conocimiento de los problemas que afectan la producción y
por ende la rentabilidad de las empresas vinculadas a la citricultura, con el
propósito de reducir los riesgos ocasionados por las enfermedades exis-
tentes y las que pueden ser introducidas a nuestro país.

Esta publicación está dirigida al sector técnico, económico y a la


agroindustria, para que en función de la ponderación de riesgos y de la
variabilidad infraestructural y topoclimática del país, puedan seleccionar
las áreas más apropiadas y las especies y variedades que mejor se adap-
ten, para emprender una citricultura industrial integrada, que tenga pre-
sencia, responsabilidad y competencia en los mercados del mundo.

Está también dirigido a la academia para que el nivel de formación de


los nuevos técnicos disponga de un instrumento actualizado y con exce-
lentes ayudas, y a los técnicos de campo y consultores quienes con este
documento podrán ser más eficientes en su labor y, además, ampliar el
área del conocimiento en el campo de la patología de frutales.

Bertha Lucía Castro C.


Hugo Valdez S.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 7


8 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola
CONTENIDO
Pág.

INTRODUCCIÓN 11

ENFERMEDADES FUNGOSAS 13
Volcamiento o damping-off 13
Llagas radicales 16
Gomosis o pudrición de raíces y tallos 21
El secamiento de los cítricos 25
Mal rosado 32
Secamiento de las ramas 35
La mancha foliar o mancha café 37
Roña 44
Caída prematura de flores y frutos 47
Melanosis 50
Tizón 52
Fumagina 54

DAÑOS CAUSADOS POR ALGAS 55

ENFERMEDADES CAUSADAS POR BACTERIAS 56


Cáncer o bacteriosis 56
Clorosis variegada de los cítricos 59

NEMATODOS 62
Muerte o declinación lenta 62
Otros nematodos 64

ENFERMEDADES CAUSADAS POR VIRUS, VIROIDES Y FITOPLASMAS 65


Tristeza 65
Leprosis 68
Exocortis 72
Complejo psorosis 75
Xiloporosis 78
Declinio o Blight 80
Stubborn 83

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 9


ENFERMEDADES DE POSCOSECHA 86
Pudrición negra 86
Pudrición o Antracnosis 88
Moho verde y moho azul 90
Pudrición café 92
Pudrición blanda 94
Pudrición por Fusarium 95
Pudrición verde 97
Pudrición de frutos 99
Índice 101

10 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


INTRODUCCIÓN

L
os cítricos, en Colombia, ocupan el se- nuestro país, las características inherentes
gundo renglón frutícola después del ba- del trópico como la alta precipitación, las
nano, y son el proyecto líder dentro de temperaturas casi constantes, la abundan-
los frutales promovidos por la diversificación cia de materia orgánica en los suelos, es-
del café. La actividad citrícola en Colombia pecialmente en los del área cafetera, así
tiene perspectivas en la producción debido como la disponibilidad continua de órga-
a la gran variedad de climas existentes y la nos susceptibles al ataque de pató-genos
buena calidad y disponibilidad de frutos para se constituyen en factores limitantes para
el mercado durante la mayor parte del año. la obtención de fruta cítrica de buena cali-
En el país los cítricos se cultivan desde el ni- dad para poder competir con mercados ex-
vel del mar hasta altitudes próximas a los tranjeros. La presencia de problemas pa-
2.000 metros (3). Del total plantado, 75% es tológicos en especies comerciales, nuevos
en naranjas, 10% en mandarina y 15% en o desconocidos para los agricultores co-
otras especies como toronja y limas ácidas o lombianos, al igual que su manejo bajo
limones (1). En 1996, nuestra producción nuestras condiciones, son factores impor-
contaba con 46.172,8 hectáreas sembradas, tantes de considerar en la proyección de
de las cuales 10.558,3 se encontraban en la una citricultura altamente rentable y com-
zona cafetera (Quindío, Caldas, Risaralda, petitiva (3).
norte del Valle y el suroeste de Antioquia),
cifra que representaba 22.91% del área sem- Este texto recopila las enfermedades
brada en Colombia (1). En 1998, el área cul- frecuentes en los cítricos de Colombia, así
tivada en el Eje Cafetero fue estimada en como aquellas que pueden ocurrir. Han sido
13.442 ha, con una área productiva de agrupadas en enfermedades causadas por
11.022 ha (1). hongos, bacterias, nematodos, problemas
en poscosecha y enfermedades ocasiona-
Mientras la producción normal en las
das por virus, viroides y fitoplasmas. Se es-
zonas subtropicales es de 35 a 40 tonela-
das por hectárea, en Colombia los rendi- pera que la descripción de síntomas, la in-
mientos promedio en cultivos tradicionales formación general sobre cada organismo
son de aproximadamente 15 toneladas por causante, la epidemiología y el manejo con
hectárea/año, aunque se han alcanzado ren- su respectiva ilustración, ayudarán al diag-
dimientos de 45 toneladas por hectárea/año nóstico de problemas, así como a la selec-
en cultivos tecnificados (1) ción de medidas de manejo más adecua-
das y acordes con la preservación del equi-
No obstante los aspectos favorables librio biológico del agrosistema de los cítri-
para un desarrollo citrícola rentable en cos en Colombia.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 11


Bibliografía
BECERRA O., L. A. 1990. Avances del desarrollo citrícola en Colombia. Agricultura Tropical
27(2): 41- 50. Bogotá.

CORPORACIÓN COLOMBIA INTERNACIONAL. 1999. Producción y comercialización de


cítricos en el Eje Cafetero. Trópico. Centro de Servicios al Sector Hortifrutícola Región
de Occidente. Boletín Mensual (4). 1-2 p. Pereira (Colombia).

FEDERACIÓN NACIONAL DE CAFETEROS DE COLOMBIA. 1997. Proyecto cítricos.


Federacafé. 204 p. Bogotá.

JARAMILLO R., A.; LÓPEZ R., J. A. 1998. Aspectos agroclimáticos en el cultivo de los
cítricos. Agronomía. 8(1): 36-41. Bogotá.

12 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


ENFERMEDADES FUNGOSAS
VOLCAMIENTO O “DAMPING-OFF”
(Phytophthora spp., Pythium spp. y Rhizoctonia spp.)

El denominado “volcamiento” de los cítricos, Los medios de cultivo más recomen-


al igual que el de otras plantas como fruta- dados para el aislamiento de R. Solani, son:
les, café y especies forestales, ocurre duran- PDA (papa-dextrosa-agar) y agar-extracto
te la fase de germinación de la semilla. de levadura y dextrosa, a temperaturas en-
tre 22°- 28°C. También se recomienda la
utilización de trozos de zanahoria esterili-
SINTOMATOLOGíA zada. El crecimiento inicial en medio de
cultivo es de color blanco, de consistencia
Generalmente se presentan focos de plan- algodonosa y posteriormente con pigmen-
tas muertas en el germinador. Estos hon- tación café (Figura 2). El micelio presenta
gos pueden atacar directamente la semilla ramificaciones cercanas al septo en ángulo
en el suelo, en cuyo caso la plántula no recto (Figura 3A), con hifas rectas, largas y
emerge. Los patógenos afectan más común- frecuentemente se observa la fusión de és-
mente el cuello de las plántulas recién ger- tas (Figura 3B).
minadas, causando necrosis al nivel del sue-
lo y la caída o volcamiento de las plántulas
(Figura 1).

ORGANISMOS CAUSANTES

El volcamiento es frecuentemente ocasio-


nado por los hongos Rhizoctonia solani
Kühn, Phytophthora spp. y Pythium spp. R.
solani pertenece la clase Deuteromycetes y
es el anamorfo o el estado asexual de
Thanatephorus cucumeris (Frank) Donk, de
la clase Basidiomycetes. Posee micelio
multiseptado y un talo heterocariótico, sien-
do ésta la característica principal, que se
refiere a la reunión por anastomosis de 2 ó Figura 1. Volcamiento o “damping-off” causado
más núcleos genotípicamente diferentes en por Rhizoctonia sp. Nótese la pudrición en el
los interceptos del micelio. cuello del hipocótilo.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 13


EPIDEMIOLOGÍA
Estos hongos viven en el suelo y son favo-
recidos por humedades y temperaturas al-
tas. Phytophthora spp. se halla comúnmen-
te en suelos que han sido plantados ante-
riormente con cítricos, pero los otros dos
pueden estar en cualquier suelo. En el caso
de R. solani, básicamente han sido descritas
tres formas de penetración del patógeno en
sus hospedantes: formación de cojines de
infección, formación de apresorios lobulados
Figura 2. Crecimiento de Rhizoctonia solani en y penetración estomatal. Las plantas llegan
medio de cultivo. a ser resistentes una vez que la primera hoja
ha madurado; sin embargo, estos hongos
también pueden atacar las raicillas, causan-
do pudrición y retraso en el crecimiento ge-
neral de las plántulas.

MANEJO
Las semillas de los patrones deben ser plan-
tadas en suelos libres de estos hongos para
prevenir el establecimiento de la enferme-
dad. Debe ser utilizada arena lavada de río,
o tierra tratada con Basamid, en dosis de 40
gramos por metro cuadrado de suelo. Los
fungicidas Mertect (10cc/2L/m2 de suelo);
Moncut (5 cc/2L/m2); Risolex y Monceren
Figura 3. A: Hifas características del Rhizoctonia (5g/2L/m2) son recomendados para preve-
solani. Nótense las ramificaciones en ángulo recto, nir el ataque de R. solani. También es impor-
cercanas al septo, con constricción en el punto de tante evitar el exceso de riego.
unión.

Figura 3. B: Fusión de hifas (Tinción con safranina,


400X).

14 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


Bibliografía
AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego.
USA.

BROWNING, H. W.; McGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKY,


W.F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source. 244 p. Lake Alfred,
Florida, USA.

GAITÁN B., A. L.; LEGUIZAMÓN C. J. E. 1994. Biología y patogénesis de Rhizoctonia solani


en café. Cenicafé 45: (1): 14-24. Chinchiná, Colombia.

GRAHAM, J. H.; MENGE, J. A. 1999. Root Diseases. In: Timmer, L. W.; Duncan, L. W. Citrus
health management.. APS Press. p.126-135. (Plant Health Management Series). St. Paul,
Minnesota.

LEGUIZAMÓN C., J. E. 1996. Control químico y biológico de Rhizoctonia solani Kühn en


germinadores de café. En: Congreso de la Asociación Colombiana de Fitopatología y
Ciencias Afines, 17. Encuentro Internacional de Biotecnología Agronómica, 1. Paipa,
junio 19-21, 1996. Memorias Ascolfi. p. 19-21. Paipa, Colombia.

PLOETZ, R. C. 1994. Compendium of trokpical fruit diseases. APS Press. 88p. St. Paul,
Minnesota. USA.

RÍOS C., D. 1992. El cultivo de los cítricos en el trópico. Sus posibilidades. En: Fruticultura
tropical 3. ed. Federacafé-Prodesarrrollo. p. 155-159. Bogotá.

SÁNCHEZ L, A. 1991. Los cítricos. En: Producción de frutales en el Valle del Cauca. 2.ed.
Asociación del Ingenieros Agrónomos del Valle – Asiava. p. 25-36. Cali, Colombia.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


80p. Saint Paul, Minnesota.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 15


LLAGAS RADICALES
(Rosellinia bunodes Berk. y Berk. y R. pepo B. y Br. )

Las denominadas “llagas radicales”, en va-


rios cultivos leñosos de hábito perenne en
Colombia y varios países del trópico, son
ocasionadas por los hongos del suelo
Rosellinia bunodes, causante de la deno-
minada “llaga o pudrición negra” y R. Pepo,
conocida como “llaga estrellada”. La pre-
sencia de estos patógenos se ha incre-
mentado en la zona cafetera central de Co-
lombia con el establecimiento de cultivos
en áreas de bosques, sobre suelos con
abundante materia orgánica, antiguos cul-
tivos de cacao y en sistemas de produc-
ción con yuca. La muerte de especies cítri-
cas, café, macadamia y forestales, entre
otros, ocasionadas por estos patógenos
durante los últimos años es preocupante,
debido al difícil manejo de las áreas afec-
tadas, al igual que la pérdida de árboles en
plena producción.

SINTOMATOLOGÍA
Los primeros síntomas externos, por tratar-
se de una enfermedad localizada en el siste-
ma radical, se manifiestan como marchita-
miento, amarilleamiento, secamiento de ra-
mas de un lado del árbol o del árbol en ge-
neral, ocasionando la muerte lenta del árbol Figuras 4 y 5.
(Figuras 4 y 5). Característica importante de Amarilleamiento
la enfermedad es la presencia de árbolesafec- y marchita-
tados en focos o áreas localizadas. miento de un
árbol de
Los síntomas externos pueden confun- naranja
Valencia
dirse con los inducidos por patógenos ocasionado
vasculares ( Ceratocystis fimbriata o por Rosellinia
Phytophthora sp.), o de origen viral. Sin em- pepo.

16 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


bargo, el diagnóstico se confirma mediante El árbol no muestra síntomas externos
la observación de la raíz principal, las raíces en ataques iniciales; sólo cuando la infec-
secundarias y los signos del patógeno. ción llega al cuello de la raíz son evidentes
estos síntomas. La llaga negra R. bunodes
ocasiona pudrición de corteza (Figuras 6),
con mal olor, y al levantarla muestra los ha-
ces vasculares con puntos o rayas de color
negro, correspondientes a masas miceliales
del patógeno (Figura 7A). La raíz, en ata-
ques tempranos en resiembras, es invadida
por micelio afelpado de color gris. Los sig-
nos de Rosellinia pepo se observan debajo
de la corteza en forma de abanicos miceliales
de color blanco o rizomorfos que se extien-
den sobre las raíces (Figura 7B).

ORGANISMO CAUSANTE
Figura 6 Raíces de árbol de tangelo Minneola
atacadas por Rosellinia bunodes. Los patógenos involucrados en estas
pudriciones son los hongos Rosellinia
bunodes y R. pepo. Pertenecen a la clase
Ascomycetes, cuya característica es la pro-
ducción de ascas, de forma cilíndrica, que
tapizan el interior del peritecio; y as-
cosporas uniceldadas. El hongo puede pre-
sentarse en tres formas: sexual ascospórica
(teleomorfo), correspondiente a Rosellinia
sp.; asexual conídica (anamorfa), que pue-
de ser del tipo Graphium; y vegetativa con
micelios en rizomorfos del tipo Dema-
tophora.

Figura 7. A: Tejidos de raíz con puntos y rayas El anamorfo está constituido por nume-
negras característicos de llaga negra, R. bunodes. rosas hifas de color pardo, esclerocios y
conidios, (Figuras 8 A y 8B),que se forman
a partir de sinemas o coremios. En ambos
patógenos, el micelio se caracteriza por ser
septado, con abultamientos en la unión de
los septos (Figura 9). También forman es-
tructuras de resistencia o coremios (Figura
10). El medio de cultivo más adecuado para
aislar R. bunodes, es agar-extracto de malta
acidificado. Las colonias iniciales en este
medio son de color blanco y consistencia
afelpada y luego toman coloración grisácea
con pigmentación negra en forma de cos-
tras en la base del medio contenido en la
Figura 7. B: Micelio de llaga estrellada, R. pepo. caja de Petri (Figura 11).

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 17


EPIDEMIOLOGÍA
Tanto R. bunodes como R. pepo son hon-
gos habitantes del suelo con hábitos
saprofíticos facultativos, que ante la presen-
cia de plantas susceptibles desarrollan su
patogenicidad agr esivamente. Ambos
patógenos son relacionados con residuos de
árboles de sombrío, especialmente de
guamos (Inga spp.). Estos residuos se con-
vierten en focos de infección inicial avan-
zando luego, por contacto entre raíces, y
atacan especialmente plantas leñosas. Ini-
cialmente en ataques de R. bunodes ocurre
Figura 8. A: Conidióforo y conidia de Graphium un crecimiento exploratorio de micelio so-
(Microscopio electrónico de barrido. 4.300X. bre la superficie de las raíces, posteriormen-
te penetra en forma intracelular, invadien-
do los haces vasculares, formando acumu-
laciones o masas de micelio, lo cual
macroscópicamente corresponde a puntos
y rayas negras que identifican la enferme-
dad. Cuando ocurre la destrucción total de
raíces y ante el agotamiento del sustrato, se
produce la formación de estructuras de re-
sistencia denominadas cor emios que
emergen, tanto de residuos de raíces como
de suelo infestado (Figura 10).

Ambos patógenos predominan en sue-


los con abundante materia orgánica y son
Figura 8. B: Conidias del estado anamorfo tipo favorecidos por humedades entre 70 y 80%.
coremio (MEB 3.300X) (Cortesía: N. L. Ibarra). La radiación solar directa y las altas tempe-

Figura 9. Micelio de Rosellinia bunodes. Obsérven- Figura 10. Suelo infestado de R.bunodes con creci-
se los abultamientos de las hifas junto al septo. miento de coremios (Foto: Cortesía: N. L. Ibarra)

18 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


raturas inhiben su desarrollo. Se diseminan
por contacto directo entre raíces, aunque
pueden ser ayudados por transporte de sue-
lo contaminado en herramientas, zapatos y
material de vivero. Estos patógenos tienen
amplio rango de hospedantes, entre los
cuales se destacan: cacao, yuca, forestales,
café, frutales, plátano, piña, tomate. Las
gramíneas tienen un cierto grado de tole-
rancia a la enfermedad.

PRÁCTICAS DE MANEJO
Figura 11. Crecimiento de R. bunodes en agar
La detección temprana de la enfermedad per- extracto de malta. Nótese la pigmentación
mite recurrir a la cirugía de raíces afectadas, negra por la parte superior y posterior de la caja
exposición del área radical a solarización, de Petri.
acompañada de poda aérea, y aplicación em-
papando el suelo con el fungicida tiofanato
de metilo (Topsin, 2 cc/l). . Varios autores sugieren la incorporación
del hongo biocontrolador Trichoderma
Las medidas de manejo integrado de- koningii, como una alternativa del mane-
ben cumplirse cabalmente con el fin de de- jo integrado para la recuperación de las
tener el avance de la enfermedad y recupe- plantas y prevención de Rosellinia.
rar áreas afectadas. Las prácticas sugeridas
son las siguientes: Es importante mencionar que en los sis-
temas de producción cítricos-yuca, existe
. Eliminación de árboles enfermos, extrac- un alto riesgo de incrementar el inóculo en
ción total de raíces y residuos, los cuales el suelo, tanto de R. bunodes, como de R.
deben ser quemados. Algunos autores pepo, en las raíces que normalmente que-
sugieren la inyección de un arboricida dan en el suelo; por tanto, no es conveniente
como Tordón en dosis de 200 ml/árbol, dicha asociación, y en el caso de hacerla se
con el fin de acelerar la muerte del siste- recomienda efectuar una buena extracción
ma radical, para luego hacer la extracción de residuos después de la cosecha.
completa del árbol afectado.
Varios autores mencionan el efecto
. Exposición del sitio a solarización duran- biocontro-lador del hongo Trichoderma, es-
te un tiempo no inferior a 2 meses, man- pecialmente la especie koningii, al igual que
teniendo el área libre de malezas. la bacteria Pseudomonas fluorescens, los
cuales bajo condiciones de laboratorio e
. Antes de la nueva siembra, aplicar el invernadero han demostrado su potencial
fungicida Topsin, en la dosis antes men- en el manejo integrado de R. bunodes y R.
cionada. pepo.

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Bibliografía
AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed., Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA.

ARANZAZU H., F.; CÁRDENAS L., J.; MUJICA J. J.; GÓMEZ Q., R. 1999. Manejo de las
llagas radicales (Rosellinia sp.). ICA. Corpoica. 35 p. (Boletín de Sanidad Vegetal
No.23). Bogotá, Colombia.

BERMÚDEZ, M.; CARRANZA M., J. 1992. Estado anamórfico de Rosellinia bunodes (Berk
& Br.) Sacc. y Rosellinia pepo (Ascomytina: Xilariaceae). Revista de Biología Tropi-
cal:40 (1): 43- 46.

CASTRO C., B. L.; ESQUIVEL R., V. H. 1991. Las llagas radicales del cafeto. Avances Téc-
nicos Cenicafé No. 163: 1-4. Bogotá, Colombia.

CASTRO C., B. L. 1995. Antagonismo de algunos aislamientos de Trichoderma koningii, ori-


ginarios del suelo colombiano contra Rosellinia bunodes, Sclerotinia sclerotiorum y
Phytium ultimum. Fitopatología Colombiana. 19(2):7-17. Bogotá, Colombia.

CASTRO C., B. L. 1999. Las llagas del cafeto. Avances Técnicos Cenicafé No. 268:1-8.
Chinchiná, Colombia.

FERNÁNDEZ B., O.; LÓPEZ, S. 1964. Llagas radiculares negras (Rosellinia bunodes) y es-
trellada (Rosellinia pepo) del cafeto. I. Patogenicidad e influencia de la clase de ino-
culo en la infección. Cenicafé 15(3): 126-144. Chinchina, Colombia.

IBARRA G., N. L. 1998. Estudio del proceso infectivo de Rosellinia bunodes Berk y Br. en
café. Universidad del Cauca. Facultad de Ciencias Naturales, Exactas y de la Educación.
Programa Biología. 146 p. (Tesis: Licenciada en Biología). Popayán, Colombia.

TOURVIEILLE DE L., D. 1982. Pénétration de Rosellinia necatrix (Hart.) Berl. dans les racines
du pommier en conditions de contamination artificielle. Agronomie 2(6): 553-560.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press. 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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GOMOSIS O PUDRICIÓN DE RAÍCES Y TALLOS
(Phytophthora nicotianae Van Breda de Haan y P. citrophthora Smith y Smith)

La gomosis de los cítricos, denominada tam- Los síntomas en plantas jóvenes apa-
bién pudrición del pie, es una enfermedad recen como manchas irregulares de color
fungosa común en los cítricos de Colombia. oscuro, en la base del tallo, la corteza se
La poca atención de algunos citricultores a agrieta y se produce un exudado de goma
la enfermedad y el abandono de los huer- de color pardo ámbar (Figura 12). Esta le-
tos, principalmente familiares, ha permiti- sión comúnmente tiene forma irregular y
do que dicha enfermedad cause día a día puede estar rodeada de un callo (Figura 13);
pérdidas importantes en la producción. profundiza hacia los haces vasculares y el
cilindro central. Los árboles afectados pre-
sentan amarilleamiento de las hojas, decli-
SINTOMATOLOGÍA nación y, finalmente, si el tronco está com-
Los hongos responsables de este problema pletamente anillado se produce la muerte
pueden atacar la planta en cualquier estado del árbol (Figura 14). Si el portainjerto utili-
de desarrollo. Las plántulas de vivero pre- zado es resistente al hongo, la expansión
de la lesión se detiene en la unión; si éste es
sentan desarrollo lento con débil emisión de
susceptible, los mismos síntomas pueden
hojas y amarilleamiento generalizado; en las observarse debajo de la unión y en las raí-
raíces principales aparecen lesiones que se ces principales.
extienden sobre la corteza y el cambium hasta
el cilindro central; los bordes de las lesiones El ingreso del patógeno en la planta
generalmente cicatrizan con una coloración ocurre por heridas, aunque en plantas jóve-
que va desde amarillo parduzco a pardo casi
negro. Phytophthora también puede atacar
raicillas finas, aun en portainjertos que son
resistentes a la infección de la corteza. Las
raicillas atacadas tienen una apariencia hú-
meda y la corteza suele desprenderse fácil-
mente de la parte central de las mismas. La
pudrición de las raicillasno ocasiona la muerte
de la planta pero inhibe la absorción de agua
y nutrientes pudiendo reducir el crecimiento
y la producción de la planta.

Phytophthora puede atacar tanto al pa-


trón como las variedades injertadas a cual-
Figura 12. Lesión en la base del tallo ocasionada
quier edad, e igualmente es común que la por Phytophthora citrophthora en naranja Valencia.
enfermedad aparezca en la zona de unión Nótese la formación de brotes como respuesta al
del patrón y el injerto. ataque del patógeno (Cortesía J. A. López).

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 21


nes, debido a que los tejidos no están
lignificados, puede haber entrada del pató-
geno sin necesidad de heridas.

Phytophthora es también considerado


Figura 13. un patógeno de poscosecha, aunque la en-
Lesiones en la fermedad es adquirida en campo. Los sín-
base del tallo tomas se presentan en el tema correspon-
ocasionadas diente a enfermedades de poscosecha.
por P.
citrophthora
en un árbol de ORGANISMO CAUSANTE
toronja. Nótese
la formación de
Los patógenos más comúnmente asociados
callo en los con ataques a cítricos son las especies
márgenes de Phytophthora parasitica Dastur, y P. citroph-
la lesión. thora (R.E. Sm. & E. H. Sm.) Leonian. P.
parasitica causa “pudrición del pie”, gomosis
y pudriciones radicales y rara vez ocasiona in-
fección en la parte alta del tronco. Mientras
que P. citrophthora ocasiona gomosis y
pudriciones radicales, frecuentemente afecta
partes aéreas con síntomas de pudrición café.

P. parasitica y P. citrophthora pertene-


cen a la clase Oomycetes. Producen
esporangios, los cuales a su vez generan
zoosporas biflageladas. Los esporangios de
P. parasitica son piriformes o esféricos y pro-
ducen abundantes clamidosporas, mientras
que los de P. citrophthora son más alargados
Figura 14. Síntoma secundario de ataque de y piriformes y no producen clamidosporas.
Phytophthora citrophthora en un árbol de naranja
Valencia (Cortesía: A. López). El aislamiento de Phytophthora spp. pue-
de ser a partir de suelo, colocando frutos ma-
duros de cítricos o trozos de hojas. Es posible
utilizar trozos afectados, enjuagándolos du-
rante 3 horas en agua desionizada para luego
sembrar en medios de cultivo a base de PDA
o V8, con adición de los antibióticosampicilina,
penicilina y rifampicina (1 mg /litro de me-
dio), más Benlate 1 g/litro del medio), los
cuales deben ser adicionados uno a uno des-
pués de la esterilización. Para la purificación
de aislamientos se sugiere utilizar agar-avena
sin adición de antibióticos. La temperatura óp-
tima para el crecimiento de micelio en condi-
ciones de laboratorio está entre 30 y 32°C para
P. parasitica y de 24 a 28°C para P. citroph-
Figura 15. Crecimiento de Phytophthora en medio thora. Las colonias son de consistencia
agar-V8. (Foto: Cortesía: B. Villegas). algodonosa y de color blanco (Figura 15)

22 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


EPIDEMIOLOGÍA bromuro de metilo, Vapam a razón de 100
ml/litro de agua, regando uniformemente
Se conoce que estos hongos se reproducen sobre una área de 10 metros cuadrados de
en el suelo sobre las raicillas finas de las plan- semillero, manteniendo el suelo húmedo hasta
tas cítricas. El micelio se ramifica entre las 15 días después, cuando se puede sembrar.
células de la raíz y si hay humedad en el sue- También se puede utilizar la desinfestación del
lo el hongo produce esporangios, los cuales suelo con agua caliente o con vapor.
liberan zoosporas que pueden moverse en
el agua hasta llegar a un tejido susceptible.
La naranja trifoliada y el citrumelo
Así pueden infectar otras raicillas o pueden
Swingle, entre los patrones comúnmente
ser salpicadas hasta el tronco o las frutas e
plantados, son resistentes a la infección de
infectar esos tejidos. Si las condiciones no
la corteza y tolerantes a la infección de las
son favorables, el hongo puede formar
raicillas. El naranjo agrio, los citranges Ca-
clamidosporas, que son estructuras resisten-
rrizo y Troyer, y algunas selecciones de li-
tes a condiciones adversas del ambiente.
món rugoso toleran la infección de la corte-
za, pero son susceptibles a la pudrición de
La gomosis es favorecida por tempera-
las raicillas. Algunas selecciones de limón
turas y humedad altas; sin embargo, un ex-
rugoso, la lima Rangpur, y el mandarino
ceso de agua limita el oxígeno, lo cual afecta
Cleopatra no toleran muy bien la infección,
el hongo. El problema es más severo gene-
y el naranjo dulce es altamente susceptible.
ralmente en suelos pesados, ya que estos
Entre las variedades comerciales; los limo-
mantienen la humedad por más tiempo. Es
nes, las limas y el naranjo dulce son las más
necesaria una herida u otro daño para que
susceptibles mientras que la toronja y las
ocurra infección en los troncos y permita la
mandarinos resultan ser los más tolerantes.
entrada del hongo. La temperatura óptima
para crecimiento de P. nicotianae es de 28°
La ubicación del cultivo en suelos ade-
a 33°C y para P. citrophthora es de 23° a
cuados y que no se encharquen, e injertar las
28°C. El pH favorable para el desarrollo de la
yemas a una altura de por lo menos 30 cm
“gomosis” se encuentra entre 5 y 6.8.
del suelo sobre un patrón tolerante, son im-
portantes para evitar la gomosis. Prácticas de
El exceso de materia orgánica y fórmu-
cultivo como el mejoramiento del drenaje en
las minerales ricas en nitrógeno amoniacal
el huerto y evitar el exceso de agua y el
favorecen la pudrición de raíces por dicho
aporque de suelo y ramas alrededor de los
patógeno. Igualmente, infestaciones de in-
troncosevitan ataques del patógeno. Se debe
sectos chupadores en el tallo, como el pio-
mantener limpia, seca y libre de malezas la
jo chupador (Unaspis citri); las avispas y el
base del árbol. Además, se deben evitar todo
daño ocasionado por pastoreo de animales
tipo de heridas en el tronco, causadas por
favorecen el establecimiento de la gomosis.
maquinarias, machetes y otros equipos.
MANEJO Una práctica importante es la curación
El manejo de esta enfermedad se basa en un o cirugía de los tejidos infectados: se des-
control preventivo con el uso de variedades cubren el tallo y las raíces hasta donde se
de portainjertos resistentes y adecuadas prác- observe la lesión de color marrón; se remue-
ticasculturales. Es imprescindible obtener plan- ven dichos tejidos, se aplica inmediatamente
tas del vivero libres de estos patógenos para un desinfectante como permanganato de
evitar problemas en los huertos. La produc- potasio, se disuelven 15 gramos en un litro
ción de plantas sanas se puede lograr sem- de agua; en seguida se puede aplicar un ci-
brando almácigos en suelos vírgenes, en mez- catrizante hormonal o pasta bordelesa (500
clas artificiales o en suelos tratados con gramos de sulfato de cobre en 2 litros de

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 23


agua; por separado se mezcla 1 kg de cal Bibliografía
viva en 4 litros de agua, mezclar y agitar
lentamente formando la solución).
AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed. Academic Press,
635 p. San Diego, CA, USA.
Se recomienda delimitar las zonas del
huerto donde hay árboles infectados, con el BOCCAS, B.; LAVILLE, E. 1978. Les maladies a Phytophthora
fin de tener especial cuidado con la distri- des agrumes. Institut de Rechérches pur les Fruits et
bución del agua, ya que éste es el principal Agrumes-IRFA. 162 p. París.
agente de diseminación del patógeno. DAVIS, R. M. 1992. Control of Phytophthora root of citrus
with sistemic fungicides metalaxyl and fosetil-
El uso de fungicidas también puede ser aluminum. Plant Disease Reporter 66. 218-220 p.
útil en el tratamiento de la enfermedad. Las
lesiones recién iniciadas en el tronco pue- FANG, J. G.; TSAO, P. H. 1995. Efficacy of Penicillium
funiculosum as a biological control agent against
den ser tratadas con aplicaciones de Phytophthora root rots of azalea and citrus.
metalaxil (Ridomil) o fosetyl (Aliette) direc- Phytopathology 85(8): 871-878 .
tamente, en dosis de 60 g/l de agua, apli-
cados en forma de pintura. La aplicación GRANADA, Ch. G. A. 1987. La gomosis de los cítricos y su
de estos productos directamente al suelo control. Horticultura Moderna No. 7:8-15. Bogotá,
Colombia.
o al follaje es menos efectiva, pero tam-
bién puede ser útil; en este caso se reco- GRANADA, G. 1992. Phytophthora en los cítricos. En:
mienda la aplicación foliar en dosis de Fruticultura Tropical. 3. ed. Federacafé-Prodesarrollo,
2.000 ppm del ingrediente activo, con in- p.195-196. Bogotá.
tervalos hasta de 60 días.
HANRAHAN, R.; METEUS, J. D.; OSADA, R. 1989. Eficacia
del phosetyl-Al contra Phytophthora y otras enfermeda-
Como protección es recomendable des en los frutales. Revista de Fruticultura 4(6): 332-335.
pintar la base de los troncos con una mez-
cla de 1 kilogramo de sulfato de cobre, 3 SAWANT, I. S.; SAWANT, S. D.; NANAYA, K. A. 1995.
kilos de cal viva, ½ kilo de sal en 10 litros Biological control of Phytophthora root rot of
mandarin Citrus reticulata by Trichoderma species
de agua. Los árboles severamente afecta- grown on coffee waste. Indian Journal of Agriculture
dos se deben erradicar, quemándolos y so- Science 65(11): 842-849.
metiendo el hoyo a solarización por lo
menos d urante dos meses antes de TIMMER, L. W. 1977. Preventive and curative trunk
treatments for control of Phytophthora root- rot of
resembrar. Algunos autores sugieren la in- citrus . Phytopathology 67(9): 1149-1154.
corporación de las especies de hongos
biocontr olad or es como Penici llium WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1996.
funiculosum, Trichoderma harzianum y T. Enfermedades inducidas por Phytophthora. En: Pla-
viridae, como medida de manejo integra- gas y enfermedades de los cítricos. Mundiprensa, p. 25-
26. Barcelona, España.
do de la enfermedad.

24 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


EL SECAMIENTO DE LOS CÍTRICOS
(Ceratocystis fimbriata (Ell.& Halst.)

La enfermedad denominada en Colombia de raíces; sin embargo, el diagnóstico es com-


como “secamiento de los cítricos”, “muer- plementado observando internamente los cor-
te basal” o “muerte súbita” es ocasionada tes transversales, tanto en ramas como en el
por el hongo Ceratocystis fimbriata; es co- tronco en donde se presentan lesiones de co-
nocida en otras especies, como café y cau- lor pardo oscuro con bordes irregulares ama-
cho, con los nombres de “llaga macana”, rillo-rojizos en forma de estrella, o de abani-
“cáncer del tronco” y “mal de machete”. co, situados dentro del cilindro central (Figu-
ras 16 B y 16C).
La enfermedad ha tomado progresivo
auge en la zona cafetera central de Colombia, No se aprecia un síntoma superficial en
donde el cultivo de cítricos hace parte de los la corteza, pero en cortes longitudinales en
programasde diversificación del café, ocasio- el leño se observan manchas pardo oscuras
nando cuantiosas pérdidas por la muerte de con bordes amarillo-rojizos. La pudrición es
árboles en plena producción. El registro de seca, dura, sin formación de gomas y en
este patógeno afectando especies de cítricos, ataques muy avanzados se observan insec-
es realmente nuevo en la literatura mundial, tos barrenadores sobre las lesiones, como
ya que los principales daños los causa el hon-
go Ophiostoma ulmi, anteriormente llamado
Ceratocystis ulmi, en olmos tanto en Europa Figura 16. A:
como en Estados Unidos. Síntomas
primarios de
SINTOMATOLOGÍA marchitamien-
to foliar en un
Los síntomas externos se caracterizan por árbol de
la pérdida de brillo en las hojas de una o tangelo
varias ramas del árbol. Posteriormente ocu- Minneola
rre amarilleamiento de hojas, doblamiento atacado por
Ceratocystis
de bordes hacia arriba (epinastia) y poste- fimbriata.
rior defoliación (Figura 16 A). Luego las ra-
mas se secan y muere la copa del árbol. En
algunos casos hay abundante proliferación
de chupones en el patrón.

La sintomatología externa puede ser con-


fundida con síntomas característicos de otro
tipo de enfermedad vascular o de patógenos

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 25


Xileborus (Figura 17), los cuales no se con-
sideran diseminadores del patógeno como
en otras especies, ya que afectan árboles de-
bilitados inicialmente por la enfermedad.

ORGANISMO CAUSANTE
El hongo Ceratocystis fimbriata pertenece a
la clase Ascomycetes y se caracteriza por
su reproducción, que puede ser anamorfa
(asexual) o teleomorfa (sexual), (Figura 18).
El hongo en estado teleomorfo forma
peritecios (Figuras 18 , 19A y 19B), confor-
Figura 16. B: Síntomas primarios de lesión en el mados por una base globosa de color ne-
corte transversal de una rama. gro y cuello u ostíolo en cuyo extremo se
forma una masa mucilaginosa de color ama-
rillo, correspondiente a las ascosporas (es-
poras sexuales), que son parecidas a un
sombrero (Fig. 18C). El estado anamorfo
está conformado por fiálides tipo Chalara,
con cadenas de conidias, endoconidias y
macroconidias. También hay formación de
estructuras de resistencia en forma de
clamidosporas (Figura 19 B).

El aislamiento del patógeno a partir de


tejidos infectados puede ser logrado colo-
cando trozos de tejidos infectados en cá-
maras húmedas o en medio de trozos de
Figura 16. C: Lesión necrótica en el tallo princi-
pal de un árbol de naranja Valencia (Cortesía J. M. zanahoria, igualmente dispuestas en cáma-
Barajas). ras húmedas, hasta obtener crecimiento de
peritecios (Figura 20). Los medios de culti-
vo más adecuados para la obtención de ais-
lamientos son: PDA, agar-jugo V-8 o agar-
extracto de malta, con adición de ácido lác-
tico para suprimir el crecimiento de bacte-
rias. En estos medios, el crecimiento del
hongo es inicialmente en forma irregular y
de aspecto cremoso, (tipo levadura), pos-
teriormente ocurre un crecimiento micelial
de color blanco, adherido al medio, pasa a
gris verdoso y finalmente toma pigmenta-
ción de color café oscuro debido a la abun-
Figura 17. Lesiones causadas por C. fimbriata en
dante formación de peritecios, (Figura 21).
lima ácida Tahití, con perforaciones causadas por En este estado es notable el olor caracterís-
barrenadores. tico a acetato de vinilo.

26 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


EPIDEMIOLOGÍA

Ceratocystis fimbriata es considerado como


un hongo saprófito facultativo, presente en
C varios tipos de suelo, especialmente en aque-
llos con alto contenido de materia orgánica
B y su presencia ocurre en altitudes que van
desde 800 hasta los 2.000 msnm. Su distri-
E bución en el suelo es aleatoria, siendo favo-
recido por condiciones de alta humedad. Su
dispersión puede ocurrir por el viento, el
D
agua, los insectos y el hombre con las herra-
mientas de trabajo y movimiento de suelo.

Figura 18. Ceratocystis fimbriata. A: peritecio (a:


base, b: masa de ascosporas, c: ascospora. B:
Estructura asexual (anamorfo), d: endoconidias, f: Figura 19. B: Corte histológico de la formación de
macroconidias y g: hifas (Dibujo: G. Ossa). peritecios. Nótense las ascosporas dentro del
peritecio y las clamidosporas externamente (Foto
microscopía de luz 40X).

Figura 19. A:
Peritecios de
Ceratocystis
fimbriata sobre
trozos de tallo
infectado de
limón, dispues-
tos en cámara
húmeda (Foto Figura 20. Aislamiento de Ceratocystis fimbriata
en estereo- utilizando zanahoria cruda, dispuesta en cámara
microscopio). húmeda.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 27


MANEJO

Las medidas preventivas recomendadas,


por tratarse de un patógeno vascular, cuyo
ingreso en la planta ocurre por heridas, son
las siguientes:

- Asegurar la sanidad del material en siem-


bras nuevas, puesto que pueden llevar el
patógeno desde el vivero.

- Evitar causar heridas en los árboles.


Figura 21. Crecimiento de C. fimbriata en
agar-V-8. - Evitar que los operarios se suban a los árbo-
les para la recolección, utilizar canastillas.
La penetración del hongo en la planta
ocurre exclusivamente por heridas, las cua- - Desinfestar las herramientas con cualquie-
les pueden ser ocasionadas en tallos y ramas ra de los siguientes productos: hipoclorito
con herramientas utilizadas en labores de de sodio al 5%; formol; benomyl (Benlate),
desyerbas, deschuponadas, descopes, po- thiabendazole (Mertect), carbendazim
das, desparasitadas y durante la cosecha (Bavistin y/o Derosal), en dosis de 4 cc ó l
cuando los operarios se trepan a los árboles. / litro de agua.

El patógeno avanza en la planta ascen- - Labor es de poda, desparasitada y


dente o descendentemente, tardando me- deschuponadas deben hacerse preferible-
ses o años antes de que la planta manifieste mente en época seca, evitando desgarres
síntomas externos. Cuando la infección ocu- y protegiendo las heridas inmediatamente
rre en una rama, la manifestación de sínto- después del corte con permanganato de
mas en ésta se puede observar a corto tiem- potasio al 1% o con uno de los productos
po, mientras que si ocurre en el tronco prin- antes mencionados.
cipal los síntomas de decaimiento del folla-
je pueden tardar años. - Una pasta cicatrizante (brea o tapagoteras)
se puede aplicar en heridas grandes, revi-
sándolas periódicamente para asegurar una
El período de desarrollo de la enfer-
adecuada cicatrización.
medad, desde la aparición de los prime-
ros síntomas (clorosis) hasta la muerte del - Revisar periódicamente los árboles, con el
árbol (secamiento total), es variable y de- fin de detectar infecciones tempranas en
pende de la variedad y de la edad del ramas, de tal manera que mediante
cultivo. Así, para un árbol de tangelo Min- muestreos sucesivos, utilizando una mo-
neola de 3 años, puede ser de 7 sema- tosierra, se puedan detectar las lesiones
nas, mientras que en un árbol de naranja internas (Figuras 22 A y 22 B). En este caso
Valencia es de 57 semanas. La humedad se pueden presentar tres posibilidades:
es un factor importante en la coloniza-
ción y desarrollo de la enfermedad den- Estado 1: cuando la lesión está ubicada en
tro de los tejidos. La temperatura ópti- una rama (Figura 23 A), sin llegar hasta el
ma para el desarrollo del patógeno está tallo principal, en cuyo caso hay posibili-
entre 20 y 24°C. dades de salvar el árbol, eliminando la

28 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


rama afectada, podando a una distancia
de 15 cm de la lesión necrótica (Figuras
23 B y 24).

Estado 2: cuando la infección está localizada


en una rama y avanza hacia el tronco prin-
cipal, en cuyo caso hay pocas posibilida-
des de salvar el árbol mediante la poda de
la parte afectada (Figura 25).

Estado 3: cuando la infección está locali-


zada en el tallo principal (Figura 26A 26B).
En este caso se debe erradicar el árbol,
cortando a ras de suelo. La resiembra en
estos sitios puede efectuarse inmediata-
mente después del corte, sin extraer las
raíces, a diferencia de las recomendacio-
nes que se hacen para el manejo de ár-
boles afectados por llagas radicales
(Rosellinia bunodes y R. pepo), donde es
importante la eliminación completa de
raíces y residuos.

Recientes estudios hechos en condi-


ciones de vivero, demostraron la suscepti-
bilidad a Ceratocystis de patrones de co-

Figura 22. Forma de detectar la infección en


ramas con sospecha de ataque de C. fimbriata.
A: (Arriba) Incisión con motosierra. B: (Abajo)
Nótese la lesión necrótica interna en el corte.

Lesión interna

Figura 23. B: Diagrama del procedimiento recomen-


dado para la poda de ramas afectadas, que permiti-
rá evitar la muerte del árbol. (ZIL: Zona inicial de la
Figura 23. A: Lesión causada por C. fimbriata, en lesión; UZVL: Ultima zona visible de la lesión; PC:
Estado 1. punto de corte) (Dibujo: G.A. Ossa O.)

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 29


Figura 24.
Árbol de
tangelo Figura 26. A: Lesión de C. fimbriata, considerada
Minneola como estado de infección 3.
recuperado
después de la
poda de una
rama afectada.

Figura 26. B: Necrosis radial ocasionada por el


hongo en la base del patrón de mandarina
Cleopatra.

x English de 30%. Mandarina Cleopatra,


Figura 25. Ubicación de la lesión ocasionada por C.
fimbriata, considerada como Estado 2.
Citrus volkameriana, lima Rangpur y naranja
dulce fueron susceptibles al hongo. De
acuerdo con este trabajo, los patrones to-
mún uso en la citricultura colombiana. Así, ronja blanca, citrumello swingle, Sunky x
la toronja blanca fue resistente, mientras jacobson y Sunky x English pueden ser al-
que Citrumello swingle mostró incidencia ternativas para reducir daños causados por
de 8%, Sunky x jacobson de 25% y Sunky C. fimbriata

30 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


Bibliografía
AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p.

CAPERA, D.; LEGUIZAMÓN, C. J.; LÓPEZ, R. A. 1995. El secamiento de los cítricos en la zona
cafetera central de Colombia. Cenicafé 46(2):100-111. Chinchiná, Colombia.

CAPERA, D.; LEGUIZAMÓN, C. J.; LÓPEZ, R. A. 1996. Secamiento de los cítricos, Citrus
spp. causado por Ceratocystis fimbriata. Asocia 4(4): 15-18. Manizales, Colombia.

CASTRO, C. B. L,; MONTOYA, R. E. 1994. Evaluación de fungicidas para el control de


Ceratocystis fimbriata en café. Cenicafé 45(4):137-153. Chinchiná, Colombia.

CASTRO C., B. L. 1999. Las llagas del cafeto. Avances Técnicos Cenicafé No. 268:1-8.
Chinchina, Colombia.

CRONE, L. J.; BACHELDER S. 1961. Insect transmission of canker satin fungus Ceratocystis
fimbriata. f. platani. Phytopathology 51:576.

MOURICHON, X. 1994. Serious citrus dieback in Colombia caused by Ceratocystis fimbriata. Fruits
49(5-6): 415- 416.

MOLLER, W. J.; DEVAY, J. E.; BACKMAN, P.A. 1969. Effect of some ecological factors on
Ceratocystis fimbriata canker in stone fruits. Phytopathology 59: 938-942.

PÁEZ, A.; CASTAÑO Z., J. 1998. Respuesta de patrones de cítricos a Ceratocystis fimbriata
Ells, Halst.,(Hunt), agente causal del secamiento de los cítricos. Ascolfi Informa
24(3):12-14. Bogotá, Colombia.

WINGFIELD, M. J.; SEIFERT K., A.; WEBBER J. F. 1993. Ceratocystis and Ophiostoma.
taxonomy, ecology and pathogenicity. APS Press, 239 p. St Paul, MN, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 31


MAL ROSADO
(Corticium salmonicolor Berk & Broome)

El hongo Corticium salmonicolor, causante


de la enfermedad denominada “mal rosado” SINTOMATOLOGÍA
en algunas especies perennes, es una enfer- La enfermedad se localiza en tronco, tallos
medad registrada en varios países produc- y ramas de la parte interna de los árboles.
tores de cítricos en el mundo: Brasil, Estados Externamente, y contrastando con el follaje
Unidos, Java, Nueva Guinea, Kenia, Sumatra, verde, se nota un secamiento de ramas (Fi-
Borneo, Costa Rica, Cuba, México, Guatema- gura 27), en cuya base y sobre la corteza se
la, Colombia, etc. Debido a los ataques es- observa la presencia de hilos de color blan-
porádicos de la enfermedad en plantaciones co (estado micelial o de telaraña), enreda-
de cítricos, no se considera de importancia dos entre los nudos, tallos y tronco (Figura
económica, no obstante que el desconoci- 28). En ataque más avanzado el hongo for-
miento del manejo del problema en estados ma esclerocios (estado esclerocial), carac-
iniciales puede conllevar un ataque de gran terizado por agregados miceliales blancos
magnitud, dificultando su control. de aproximadamente 1 mm de diámetro,

Figura 27. Árbol de lima Tahití con una rama Figura 28. Ataque inicial de C. salmonicolor
afectada por Corticium salmonicolor (Foto: micelio en forma de telaraña que se extiende
Cortesía: J. C. Arenas) sobre las ramas (Foto: Cortesía J. C. Arenas).

32 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


dando la apariencia de motas de algodón y follaje muy denso y temperaturas entre los
finalmente el estado de costra rosada o sal- 19°C y 25°C. El hongo tiene un amplio ran-
món, en cuyo caso el patógeno penetra go de hospedantes, que incluyen café
entre la corteza causando el secamiento y (Coffea arabica), cacao (Theobroma cacao),
muerte de las ramas. Masas pegajosas del aguacate ( Persea americana), guay abo
hongo, de color salmón, son observadas en (Psidium guajava), mangostino (Garcinia
este estado entre el tejido resquebrajado. mangostana). Al parecer, un mismo aisla-
También se forman pústulas de color naran- miento de Corticium salmonicolor es capaz
ja sobre la corteza infectada (Figura 29), a de infectar tanto cítricos como café.
partir de las cuales ocurre la formación de
basidios y producción de basidiosporas. El proceso infectivo de C. salmonicolor
se describe en tres fases: estado micelial o
ORGANISMO CAUSANTE de telaraña, con presencia de un crecimien-
to tenue de color blanco plateado, que avan-
El mal rosado es causado por el hongo za formando una red micelial muy fina, como
Corticium salmonicolor Berk. y Br., perte- una telaraña, envolviendo ramas y hojas.
neciente a la clase Basidiomycetes. Se ca-
racteriza por basidios en forma de clava,
tetraesporados, con 2 a 4 esterigmas. Las
basidiosporas son hialinas, globosas, lisas y
con paredes delgadas. La presencia de
basidios y basidiosporas ocurre en ramas
enfermas sobre las cuales se forma abun-
dante crecimiento micelial de color rosado.
Los medios de cultivo comúnmente utiliza-
dos para el aislamiento del hongo son con
base en extracto de levadura-dextrosa-agar
y PDA (papa-dextrosa-agar), con adición de
fuentes nitrogenadas. El crecimiento inicial
en estos medios es de un micelio extendi-
Figura 29. Ataque avanzado de C. salmonicolor.
do, suave, de color blanco plateado, (Figu- Estado de “costra rosada” (Cortesía: J. C. Arenas R.)
ra 30), con la posterior formación de anillos
concéntricos; luego, el micelio toma apa-
riencia algodonosa, tupida y de color rosa-
do intenso hasta agotar el sustrato con la
formación de esclerocios de color blanco.
Es muy difícil la obtención de basidiosporas

EPIDEMIOLOGÍA
Las condiciones de alta humedad favore-
cen el desarrollo del hongo, cuyas estructu-
ras pueden permanecer latentes durante los
meses secos y luego se dispersan por me-
dio de salpique de la lluvia o por el viento.
La susceptibilidad en árboles jóvenes y vie-
jos es igual, siendo favorecido durante días Figura 30. Aspecto de la colonias de C.
con lluvias persistentes y prolongadas, alta salmonicolor en PDA, 13 días después de la
humedad, cultivos con escasa aireación o siembra.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 33


Estado esclerocial: sobre las ramas y ho- MANEJO
jas se observan esclerocios en forma de
agregados miceliales blancos, de aproxima- La detección temprana de la enfermedad es
damente un milímetro de diámetro, pare- clave para el control. Este puede ser mediante
revisión y quema de las partes afectadas;
cidos a motas de algodón.
igualmente se recomienda mejorar la airea-
ción y penetración de rayos solares en el fo-
Estado de costra rosada: es el estado más
llaje. En casos extremos se recomiendan apli-
avanzado del ataque del hongo; las ramas se
caciones de fungicidas a base de cobre, apli-
secan por efecto del taponamiento de los ha-
cados ya sea en aspersión o con una brocha
ces vasculares. En la parte inferior de las ra-
sobre el área afectada. Las aplicaciones de
mas se forma una capa de micelio de color
fungicidas son efectivas si se hacen antes de
rosado o salmón, a partir del cual ocurre la
que el hongo haya colonizado los tejidos in-
formación de basidios y basidiosporas.
ternos de las ramas y formado esclerocios.

Bibliografía
AGRIOS G. N. 1991. Manual de enfermedades de las plantas. Editorial Limusa, 4 V. México.

ALVAÑIL A., A. 1994. El mal rosado del cafeto: estudio de algunos aspectos básicos sobre la
biología y el control biológico del hongo Corticium salmonicolor. Universidad Nacional
de Colombia, 112p. (Tesis: ingeniero agrónomo). Bogotá, Colombia.

CADENA G. 1982. Estructuras reproductivas de Corticium salmonicolor (Berk y Br.) agente causal
del mal rosado en cafeto. Cenicafé 33(1): 35-37. Chinchiná, Colombia.

CASTAÑO A., J. J.; BERNAL E., G. 1953. Un método práctico para combatir el “mal rosado”
del cafeto. Revista cafetera de Colombia. 2. 125 p. Chinchiná, Colombia.

RAMÍREZ H., C. J. 1981. Estudio biológico de Corticium salmonicolor Berk &Br. agente cau-
sal del “mal rosado” del cafeto. Universidad de Caldas. 74 p. (Tesis: ingeniero agróno-
mo). Manizales, Colombia.

LIM, T.K. 1994. In: Compendium of tropical diseases., APS Press p. 37-38. St. Paul, MN, USA.

ONIKI, M.; OGOSHI, A.; ARAKI, T. 1985. Development of the perfect state and taxonomic
assessment of the citrus pink disease fungus,Corticium salmonicolor. Transaction
Mycology of the Soc. of Jpn. 26:441-448.

RAMÍREZ H., C. J.; CADENA. C. J. 1982. Estudio biológico de Corticium salmonicolor (Berky Br.)
. agente causal del mal rosado en cafeto. Cenicafé 333(2):40-52. Chinchiná, Colombia.

RODRÍGUEZ M., R. A. 1983. Patogenicidad de Corticium salmonicolor (Berk and Br.) en cítricos
en el cafeto. Agronomía Costarricense 7(1.2):35-41. San José, Costa Rica.

SÁNCHEZ L., L. A.; JARAMILLO DE G., C.; TORO M., J. C. 1987. Fruticultura colombiana;
cítricos. ICA- Sena. 105 p. (Manual de Asistencia Técnica No. 42). Cali, Colombia.

SINGH, G. 1989. Evaluation of fungicides against vascular streak dieback, white thread blight
and pink disease of cocoa. Journal of Plant Protection Tropical. 6: 19-24.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. St. Paul,
Minnesota, USA.

34 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


SECAMIENTO DE RAMAS
(Botryodiplodia theobromae Pat.)

Botryodiplodia theobromae Pat. (Diplodia pertenece a la clase Deuteromycetes, sien-


natalensis P. evans) se ha registrado como do la forma sexual o teleomorfo el hongo
causante de enfermedades en cerca de 280 Physalospora rhodina (Berk y Curt). Se ca-
especies de plantas, entre las cuales están racteriza por formar abundantes picni-dios
aguacate, algodón, cacao, café, piña, caña globosos, negros ostiolados, erumpentes
de azúcar, caucho, mango, maní, palma afri- con aspecto de estroma. Las picnidiosporas
cana, pino, tabaco, cítricos, etc. En especies jóvenes son redondeadas, no septadas,
cítricas el patógeno afecta ocasionalmente ra- hialinas y al madurar son ovoides oscuras
mas jóvenes, sin causar la muerte de la copa y biceldadas (Figura 32). El medio de culti-
como en el caso de Ceratocystis fimbriata. vo apropiado para el aislamiento es PDA;
Al parecer está asociado con heridas que se el crecimiento inicial es de consistencia
causen en raíces, tallo o ramas y su presen- algodonosa de color blanco y posterior-
cia es más bien considerada como un inva- mente se torna grisáceo (Figura 33). Tam-
sor secundario. Este patógeno también es bién se pueden utilizar tallos tiernos de cí-
causante de pudrición de raíces y frutos en tricos, debidamente esterilizados, donde se
poscosecha. puede obtener crecimiento abundante de
picnidios.
SINTOMATOLOGÍA
La lesión necrótica se presenta en una o va-
rias ramas tiernas, causando un secamiento
de éstas, extendiéndose y generando
resquebrajamiento de la corteza con exu-
dado gomoso de color pardo oscuro. Me-
diante cortes histológicos de ramas de
tangelo Minneola afectadas por el patóge-
no, es posible observar taponamiento de los
haces del xilema, que impiden la circula-
ción de agua, ocasionando el secamiento
de las ramas (Figura 31).

ORGANISMO CAUSANTE
Figura 31. Secamiento de una rama de tangelo
El hongo Botryodiplodia theobromae es si- Minneola inoculada con Botryodiplodia (Cortesía:
nónimo de Diplodia natalensis P. evans, D. Capera).

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 35


Figura 33. Crecimiento de Diplodia natalensis o
Botryodiplodia theobromae en diferentes medios
de cultivo (Foto: Cortesía: D. Capera B.).

nen exudados de conidias que se originan


después de la lluvia. Los picnidios se desa-
Figura 32. Picnidio que contiene picnidiosporas rrollan usualmente en tejidos secos o muer-
de B. Theobromae (Cortesía: D. Capera).
tos en las márgenes de las lesiones.

EPIDEMIOLOGÍA MANEJO
B. theobromae se encuentra normalmente Deben evitarse las heridas en los árboles, apli-
en la corteza y madera muertas, y se le con- cando productos cicatrizantes durante las la-
sidera un invasor secundario u oportunista, bores de poda de ramas, desparasitadas o
de heridas ocasionadas por insectos, debili- cirugías. Se recomienda la desinfestación de
tamiento de los brotes por frío extremo, da- herramientas y revisiones periódicas de los
ños mecánicos o ataque de otros patógenos. árboles para detectar ramas afectadas, las
Las masas de esporas generalmente contie- cuales se pueden eliminar tempranamente.

Bibliografía
AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4 ed. Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA.

ARNOLD,R. W.; GUNTER W. 1985. Contribución al conocimiento de Botryodiplodia


theobromae Pat. en Cuba. Universidad de Jena. 3-5 p.

BROWN, G. E.; WILSON, W. C. 1968. Mode of entry of Diplodia natalensis and Phomopsis
citri in to Florida oranges. Phytopathology 59:736-739.

BROWNING, H. W.; MCGOVERN, R. J.;JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI,


W. F. Florida citrus diagnostic guide. Lake Alfred, Florida Science Source, 244 p. Flo-
rida, USA 1995.

CAPERA, D.; LEGUIZAMÓN,C. J. Y LÓPEZ, R. A. 1995. El secamiento de los cítricos en la


zona cafetera central. Cenicafé 46(2):100-111. Chinchiná, Colombia.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

36 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


LA MANCHA FOLIAR O MANCHA CAFÉ
(Alternaria tenuissima Ell. & Pierce.)

La enfermedad conocida como “mancha Los síntomas en las hojas empiezan


foliar” o “mancha café” de los cítricos es cau- como puntos de color café oscuros, rodea-
sada por el hongo Alternaria, cuyas especies dos de un halo clorótico; posteriormente la
alternata, limicola y tenuissima han sido iden- lesión crece en forma irregular, y puede
tificadas afectando, mandarina, limón y extenderse a lo largo de las nervaduras (
tangelo Minneola. Esta enfermedad fue ob- Figura 34 A). Cuando no ocurre defoliación
servada por primera vez en Australia a fina- y en estados avanzados se presenta el rom-
les del siglo pasado, afectando mandarina pimiento de los tejidos necrosados en el
Emperador; se ha diseminado por huertos centro de la lesión Las hojas tiernas son más
citrícolas de diferentes países, especialmen- susceptibles y pueden presentar una o va-
te en áreas productoras de mandarina y rias lesiones en cualquier parte de su super-
tangelo Minneola. Actualmente se encuen- ficie (Figura 34B).
tra registrada en países subtropicales y tro-
picales como: Sur África, Israel, Turquía, Méxi- Las manchas en los tallos son circula-
co, Estados Unidos (Florida) y Colombia. res o alargadas (Figura 35) y en algunos
casos causan muerte descendente, además
La enfermedad fue detectada por pri- de ser fuente de inóculo para ramas y fru-
mera vez en Colombia a principios de 1980, tos adyacentes. Los botones florales tam-
en el sur del departamento del Quindío, sin bién pueden ser afectados (Figura 36), así
ser económicamente importante. A partir de como las flores abiertas. Las lesiones en
1993, el 90% de los cultivos de tangelo de frutos pueden ocurrir desde el cuajamien-
la zona central cafetera, al igual que de to, en cuyo caso son observados puntos
Santander y los Llanos Orientales han sido de color café oscuro rodeados de un halo
afectados por el patógeno con diferente amarillento, que ocasionan la caída de ellos.
grado de severidad, causando considerables A medida que los frutos se desarrollan pre-
pérdidas tanto en producción como en ca- sentan resistencia a la enfermedad y dis-
lidad de la fruta. minuyen su caída, aunque las lesiones con-
tinúan su desarrollo; éstas son de borde re-
SINTOMATOLOGÍA dondeado, de color café y están presentes
en número variable (Figura 37A).
Los síntomas de esta enfermedad se carac-
terizan por la presencia de lesiones de co- Estados más avanzados del fruto pre-
lor café, de diferente tamaño, principalmen- sentan formación de un tejido endurecido,
te en ramas tiernas y en frutos jóvenes, aun- el cual posteriormente se encoge dando la
que en ataques severos también afecta ho- apariencia de “cabeza de clavo” superficial
jas y frutos maduros. (Figura 37 B) y se desprende fácilmente

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 37


Figura 35. Tallo de tangelo Minneola con ataque
de tenuissima

Figura 36. Lesiones causadas por A. tenuissima A.


en A: (Arriba) botones florales, B: (Abajo) frutos en
formación.

ORGANISMO CAUSANTE
El género Alternaria (Alternaria Nees ex
Fries) está ubicado dentro de la clase
Deuteromycetes y cuenta con 44 especies
que atacan diferentes cultivos. Originalmen-
te fue descrito A. citri Ellis y Pierce, causan-
te de pudrición negra de frutos cítricos en
Figura 34. Hojas jóvenes de tangelo Minneola poscosecha y A. alternata que contiene
con lesiones causadas por Alternaria tenuissima. patotipos que ocasionan lesiones necróticas
A: (Arriba) Lesión con halo clorótico, extendién-
dose entre las nervaduras. B: (Abajo) Múltiples
en brotes, hojas y frutos de especies como
lesiones necróticas de diferente edad, con defor- tangerina (C. reticulata), tangelo Minneola
mación de la hoja. (híbrido toronja (C. grandis) y mandarina
Dancy (C, reticulata, tangor (C. sinensis x C.
reticulata) y limón rugoso (C. jambhiri).
mediante frotación dejando una pequeña
concavidad. No obstante, también presen- Debido a la gran variabilidad morfoló-gica
tan lesiones de este tipo que profundizan y a la especificidad en cuanto a la producción
un poco hacia el endocarpio pero sin llegar de metabolitostóxicos sobre los hospedantes,
a afectar la pulpa (Figura 37C). ha existido bastante confusión en cuanto a la

38 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


(Citrus aurantifolia), en Florida (EU) se definió
a A. citri, causante de mancha de las hojas en
tangelo Minneola y en Colombia A.
tenuissima, en tangelo Minneola.

Sin embargo, estudios recientes reali-


zados por Simmons, con cerca de 135 ais-
lamientos procedentes de tangelo Minneola,
mandarina, limón rugoso y Tangor, de huer-
tos en Florida (EU), Colombia, Israel, Sur Áfri-
ca y Turquía, permitieron reclasificar las es-
pecies involucradas, denominando los ais-
lamientos de Colombia como Alternaria
colombiana Simmons, sp.nov.

El género Alternaria se caracteriza por


presentar conidias catenuladas (formadas en
cadena) o solitarias, típicamente ovoides, de
color café claro a café oscuro, y multicelulares,
con septos transversales y también oblicuos o
longitudinales (Figura 38). La especie Alter-
naria tenuissima (Nees y Nees: Fries) Wiltshire,
(hoy A. colombiana) produce usualmente ca-
denas no bifurcadas o escasamente bifurcadas
de conidias. Las conidias son elípticas y se
adelgazan gradualmente en un estrecho ápi-
ce llamado “pico conidial”.

El medio de cultivo recomendado para


aislamiento de Alternaria es V-8, con exposi-
ción a la luz para inducir esporulación. Duran-
te los primeros 4 días de incubación, los aisla-

Figura 37. Frutos maduros de tangelo Minneola


con diferentes lesiones ocasionadas por Alternaria
tenuisima. A. Múltiples lesiones externas sobre la
corteza. B: Lesiones tipo “cabeza de clavo”. C:
Lesión causada por un ataque tardío que profundi-
za hasta la pulpa.

clasificación taxonómica de la especie de


Alternaria causante de manchas foliares. Así,
en México se describió como A. limicola, cau- Figura 38. Conidias de Alternaria tenuissima (Foto
sante de la mancha foliar en lima mexicana Microscopio campo claro 20X).

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 39


mientos presentan coloración blanca y micelio demias de Alternaria, ocasionando severa
algodonoso que se extiende en forma aérea defoliación (Figura 41), con la consecuente
sobre el medio de cultivo; posteriormente disminución en producción, habiendo casos
toma coloración gris (Figuras 39 y 40). en Colombia de reducciones de 15 t/ha a 1
t/ha, con solo el 9,3% de fruta sana.
EPIDEMIOLOGÍA
La presencia de esta enfermedad está estre-
chamente relacionada con alta humedad o
lluvia frecuente y temperaturas entre 23° a
28° C, las cuales al coincidir con estados
vegetativos susceptibles generan abundante
inóculo que es diseminado por el viento y la
lluvia, ocasionando ataques severos. Los
huertos ubicados en sitios donde predomi-
nan temperaturas iguales o menores de 23°C
y humedad relativa mayor de 78% son los
más susceptibles para el desarrollo de epi-

Figura 41. Árbol de tangelo Minneola con


defoliación ocasionada por A. tenuissima.

Contrastando con esta condición favo-


rable para el patógeno, se encuentran zo-
Figura 39. Crecimiento de A.tenuissima en medio
agar-V-8, a partir de diferentes órganos de tangelo
nas con temperatura mayor de 23°C y hu-
Minneola. medad relativa menor de 78%, en cuyo caso
la enfermedad puede presentarse en forma
endémica, con incidencia menor de 12%,
permitiendo producciones de 20 t/ha y con
90% de fruta sana.

Las conidias del patógeno, ya sean jó-


venes o maduras, se acumulan en las gotas
de agua sobre tejidos susceptibles; en dos
horas inician la emisión de varios tubos
germinativos, en cuyas partes intermedias
o terminales se forman apresorios por me-
dio de los cuales secretan la toxina caracte-
rística, que macroscópicamente causa la le-
sión café, con halo clorótico en los órganos
Figura 40. Aislamiento monoespórico de A. afectados, (Figura 42 A-B-C-D ). Una vez ha
tenuissima en medio de cultivo agar-V-.8 penetrado inicia el proceso de infección y

40 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


A B

C D
Figura 42. Proceso infectivo inicial de Alternaria tenuissima sobre una hoja tierna de tangelo Minneola.
A: Conidia, con formación de un tubo germinativo, dos horas después de estar en presencia de agua
líquida. B: Conidia con formación de varios tubos germinativos, 36 horas después de la inoculación. C:
Formación de apresorio en el extremo de un tubo germinativo y producción de la toxina; tiempo prome-
dio de 42 horas después de la inoculación. D: Producción de la toxina y necrosamiento de tejidos
(Microfotografías en campo claro 40 y 60 X).

multiplicación. Diferentes aislamientos de te propicio para el desarrollo permanente


Alternaria han sido identificados en la zona de epidemias.
cafetera central de Colombia, los cuales son
igualmente patogénicos sobre los diferen-
tes órganos de tangelo Minneola. MANEJO

Las hojas son susceptibles durante los - El establecimiento de nuevos huertos de


primeros 39 días de edad, los frutos has- tangelo, ya sea de la variedad Minneola
ta los 90 días y los botones, las flores y u Orlando, deben ser localizados en zo-
los brotes tiernos son muy susceptibles. nas que no tengan las condiciones propi-
Las condiciones climáticas del trópico cias para el patógeno, seleccionando
ofrecen todos los factores favorables para áreas con buena aireación, de baja hume-
este patógeno; la presencia de brotes nue- dad relativa, (menor de 76%), mayor bri-
vos, floración y formación de frutos du- llo solar, suelos bien drenados y tempe-
rante todo el año constituyen un ambien- ratura superior a 23°C.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 41


- La sanidad del material a plantar debe ser para mejorar la persistencia. Las aplica-
condición importante para el establecimien- ciones en época lluviosa deben realizarse
to de huertos en sitios con ausencia del pro- semanalmente, mientras que en época
blema, puesto que lasplántulas pueden lle- seca pueden hacerse cada 20 días, según
var el patógeno desde el vivero. el sitio e intensidad del ataque.

- Mantener buen control de malezas y dre- - La aplicaciones de estos productos de-


naje adecuado en lugares donde se pre- berán ser hechas preferiblemente con
senten encharca-mientos, con el fin de equipos de bajo volumen, entre los cua-
disminuir humedad. les están el Solo Port 423, con bomba de
presión; el motorizado de espald a
- Favorecer aireación y disminuir humedad Maruyama MS-55, o equipos semiesta-
relativa en huertos con altas densidades cionarios motorizados. Las boquillas re-
de siembra, entresacando árboles. comendadas para este tipo de equipos
son las de disco, referencia D-35 (1420
- Disminuir inóculo mediante poda y que- cc / min a 200 PSI).
ma de brotes afectados, para luego ini- La utilización de estas boquillas permite
ciar el control preventivo con aplicación obtener buen cubrimiento, adecuado ta-
de productos químicos. maño de gota y buena penetración, lo-
grando por tanto buena eficiencia de los
- Durante la época de formación de nue- productos.
vos brotes y cuajamiento de frutos, es-
pecialmente que coincidan con períodos - El éxito de las aplicaciones depende de
lluviosos, se pueden proteger en forma la calibración previa de los equipos y per-
preventiva, mediante la aplicación de mite determinar el volumen de aplicación
fungicidas a base de mancozeb (Ej: por árbol y por hectárea. El volumen de
Dithane MFB) en dosis de 3 kg/ha, ha- mezcla a aplicar por árbol depende de la
ciendo el cálculo para cada árbol, de edad de éste. Debe evitarse el exceso de
acuerdo con el número de árboles por agua, aplicando no más de 2 litros por
hectárea. Si el producto comercial no tie- árbol mayor de 3 años, mientras que en
ne incorporado algún tipo de aceite, se árboles menores de 3 años, la aplicación
sugiere la adición de un aceite vegetal no debe exceder de un litro/árbol.

Bibliografía
AGRIOS, G., N. 1997. Plant pathology. 4. Ed. San Diego. Academic Press. 635 p. San Diego,
CA, USA.

BLISS, D.; FAWCETT, H. S. 1944. The morphology and taxonomy of Alternaria citri. Mycologia
36: 469-501.

BROWNING, H. W.; MCGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI,


W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. Lake Alfred,
Florida, USA.

CÁRDENAS S., E.; GARZA L., J. G. 1988. Histopatología del limón mejicano infectado por
Alternaria sp. Revista Mexicana de Fitopatología 6(3): 111-119. México.

42 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


CASTRO C., B. L.; LEGUIZAMÓN C., J. E.; LÓPEZ R., A. 1994. La mancha foliar de los
cítricos. Avances Técnicos Cenicafé. No.198:1-8. Chinchiná, Colombia.

CASTRO C., B. L.; MONTOYA R., E. C. 1996. Control químico de la mancha foliar del
tangelo Minneola Alternaria tenuissima. Avances Técnicos Cenicafé No. 234:1-4.
Chinchiná, Colombia.

CASTRO, C. B. L. 1996. La mancha foliar del tangelo Minneola causada por Alternaria
tenuissima. Asocia 4(4): 11-15. Manizales, Colombia.

CASTRO C.,O. G.; VILLALBA G., D. A. 1997. Evaluación física de las aplicaciones con tres
equipos de aspersión para control de la mancha foliar de los cítricos (Alternaria sp).
Avances Técnicos Cenicafé. No. 236: 1-4. Chinchiná, Colombia.

GARZA L., J. G. 1988. Susceptibilidad de especies cítricas y de malezas a la mancha foliar del
limón mexicano. Revista Mexicana de Fitopatología 6(1): 23- 29. México.

GARZA L., J.; MEDINA, U. V. 1988. Control químico y biológico de la mancha foliar Alternaria
sp. de los cítricos. Revista Mexicana de Fitopatología. 6(1): 52- 55. México.

GAVIRIA S., J. L. 1997. Edad y susceptibilidad de hojas, flores, frutos y tallos de tangelo
Minneola a Alternaria tenuissima agente causal de la mancha foliar de los cítricos.
Universidad de Caldas. Facultad de Ciencias Agropecuarias. Programa de Agronomía,
102 p. (Tesis: Magister en Fitopatología). Manizales, Colombia.

GAVIRIA S., J. L.; SIERRA A., C. A; MONTOYA R., E. C. 1997. Edad y susceptibilidad del
tangelo a Alternaria sp. Boletín Informativo 3 Asocítricos 4P. Pereira, Colombia.

HUTTON, D. G.; MAYERS, P. E. 1988. Brown spot of murcott tangor caused by Alternaria
alternata in Queensland. Australasian Plant Pathology 17 (3):69-73.

KOHMOTO, K.; AKIMITSU, K.; OTANI, H. 1991. Correlation of resistance and susceptibility
of citrus to Alternaria alternata with sensitivity to host-specific toxins. Phytopathology
81(7):719-737.

LOGRIECO, A.; VISCONTI,A.; BOTTALICO,A. 1990. Mandarin fruit rotcaused by Alternaria


alternata and associated mycotoxins. Plant Disease 74(6):415- 417.

MÁRQUEZ S., M. M. 1998. Variabilidad morfológica, patogénica y molecular de aislamien-


tos de Alternaria tenuissima, (Ness & Nees:Fries) Wiltshire en tangelo Minneola. Uni-
versidad de Caldas. Facultad de Ciencias Agropecuarias, 128 p. (Tesis: Magister en
Fitopatología). Manizales, Colombia.

SIMMONS, E. G. 1999. Alternaria thems and variations. Classification of citrus phathogens.


Mycotaxon 70(226-235):263-323.

SIMMONS, E. G. 1999. Alternaria thems and variations. Host-specific toxin producers.


Mycotaxon 70(236-243): 325-369 p.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management.. APS Press, 197 p. St.
Paul, Minnesota.

VILLEGAS G., C. 1997. Epidemiología dela mancha foliarde los cítricos ocasionada por Alternaria
tenuissima (Nees & Nees Fries) Wiltshire sobre tangelo Minneola en dos localidades. Uni-
versidad de Caldas. Facultad de Ciencias Agropecuarias. Programa de Agronomía, 150 p.
(Tesis: Magister en Fitopatología). Manizales, Colombia.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota. USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 43


ROÑA
(Elsinoe fawcettii. Bitanc. y Jenkins)

La denominada roña de los cítricos es cau- La lesión en las hojas de toronja es muy
sada por tres patógenos del género Elsinoe protuberante, con una punta aguda y forma
y Sphaceloma. El primero es el más común, un hueco en el envés de la hoja. Frutas de
especialmente en zonas de alta precipita- cualquier variedad presentan pústulas
ción. Existe mucha confusión en la identifi- protuberantes cuando la fruta es pequeña,
cación del o de los patógenos involucrados, pero totalmente chatas cuando la fruta está
ya que se tienen registros muy variados de madura. La roña en la fruta madura puede
las características morfológicas del organis- ser confundida con lesiones causadas por el
mo causante, la sintomatología y el rango daño del viento y a veces con ataque de
de hospedantes. Ataques severos de roña melanosis o ácaros.
en estado de plántulas pueden ocasionar
plantas subdesarrolladas, especialmente en E. australis, causa la infección de las fru-
limón rugoso, naranjo agrio, lima Rangpur tas de naranjo dulce (Figura 43B) y en ge-
y citrange Carrizo. neral de todas las mandarinas; sin embar-
go, no ataca las hojas. La roña causada por
Generalmente, la roña afecta la produc- E. australis ha sido detectada en Brasil, Ar-
ción de fruta para mercadeo en fresco, pero gentina, Paraguay y Uruguay, pero no se
en cultivares susceptibles como limón y na- conoce aún en Colombia.
ranja Temple puede afectar la fruta que será
procesada. ORGANISMO CAUSANTE
El género Elsinoe está ubicado en la familia
SINTOMATOLOGÍA Elsinoaceae en la clase Ascomycetes.
Los patógenos infectan hojas y frutas tier-
nas. La primera señal de la infección es una Elsinoe fawcettii Bitancourt y Jenkins,
lesión de clara a color rosado (Figura 43A), causa la r oña de los cítricos, (cuy o
que crece produciendo luego una protu- anamorfo es Sphaceloma fawcettii Jenkins;
berancia rugosa de color grisáceo. Los sín- E. australis Bitancourt y Jenkins (cuyo
tomas pueden variar según la especie cí- anamorfo es S. australis Bitancourt y Jen-
trica afectada. Por ejemplo, en el limón ru- kins) causa la roña de la naranja dulce y
goso se produce una pústula redonda y Sphaceloma fawcettii var. scabiosa (McAlp.
elevada y si la infección es severa las hojas y Tryon) Jenkins ocasiona la denominada
estarán muy deformadas. roña Tryona.

44 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


dos del hospedante en estado joven o tier-
no. Las esporas del hongo se producen di-
rectamente sobre las pústulas en las hojas
y las frutas. La lluvia es el principal factor
suficiente para la producción de esporas,
para su dispersión y para la infección de
tejidos. La esporulación y la infección ocu-
rren muy rápidamente, la producción de
esporas empieza 2 a 3 horas después de
haberse humedecido la lesión, mientras que
la germinación de la espora y la infección
pueden ocurrir en pocas horas más. Los
síntomas aparecen de 6 a 7 días después
de la infección. El hongo tiene una tempe-
ratura óptima de crecimiento de 22° a
30°C. Las hojas llegan a ser resistentes a la
enfermedad cuando están completamen-
te expandidas. Los frutos son susceptibles
durante los primeros tres meses después
de la caída de los pétalos.

Dentro de la especie E. fawcettii se


conocen varios biotipos con rango dife-
rente de hospedantes. Por ejemplo, en
Figura 43. Sarna o roña del limón causada por el Florida (EU), un biotipo ataca a la toronja,
hongo. A: (Arriba) Elsinoe fawcetti y B: (Abajo) E. el limón, el naranjo agrio, Temple, Mur-
australis.
cott y otros mandarinos. El otro biotipo
afecta estos hospedantes con excepción
E. fawcettii produce conidióforos com- del Temple y el naranjo agrio. En Austra-
pactos, no septados o con una o dos septas lia se reportan biotipos distintos. En Co-
que emergen de estromas o acérvulos. Las lombia, han sido observados síntomas en
conidias son elípticas, uniceldadas, hialinas. limón rugoso, lima Rangpur y en algunos
El aislamiento de estos patógenos puede ser mandarinos e híbridos, aunque no se ha
en PDA, con adición de antibióticos a base hecho un trabajo dirigido al estudio de los
de dodine, estreptomicina y tetraciclina y a biotipos de roña involucrados o que pu-
temperaturas entre 25 y 28°C.; aunque su dieran estar presentes.
crecimiento es lento y difícil, debido a la alta
contaminación al pasar directamente MANEJO
estromas de tejidos infectados sobre el No han sido registrados en Colombia ca-
medio de cultivo. Las colonias que se for- sos graves que ameriten el control quími-
man son de color blanco crema a café claro co sob r e l a fr uta; si n em barg o, l os
y contienen numerosos estromas con fungicidas efectivos para el control de la
exudados viscosos. roña son benomil, carbendazim y cobre.
Así, en huertos muy afectados, conviene
EPIDEMIOLOGÍA aplicar los productos antes de la floración
Los factores necesarios para que ocurra in- para reducir el inóculo. Después se aplica
fección, son: la variedad susceptible y teji- dos veces más cuando ocurre la caída de

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 45


los pétalos y cuando la fruta tiene un cen- ne utilizarlo cuando la fruta está formada
tímetro de diámetro. El cobre solo tiene y algo crecida. Los otros fungicidas pue-
una función protectora, entonces convie- den aplicarse en cualquier momento.

Bibliografía
AGRIOS, G., N. 1997. Plant pathology. 4.ed., Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA.

BROWNING, H. W.;MCGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI,


W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. Lake Alfred,
Florida, USA.

KNAPP, J. L. 1992. Fungal diseases. In: Florida citrus integrated pest and crop management
handbook. 13 p. Lake Alfred, Florida, USA.

SNOWDON A. L. A. 1991. Colour atlas of post-harvest diseases and disorders of fruits and
vegetables. 2 Vols. Wolfe Scientific, Londres.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management., APS Press, 197 p. St.
Paul, Minnesota, USA.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press. 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

46 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


CAÍDA PREMATURA DE FLORES Y FRUTOS
(Colletotrichum acutatum Penz. Sacc.)

Esta enfermedad, conocida como antracnosis


de los cítricos, fue registrada en Florida (Esta-
dos Unidos), desde 1886. Posteriormente se
registró en Belice, en 1956, y actualmente se
encuentra ampliamente distribuida en el con-
tinente Americano, desde Argentina hasta el
norte de Florida, en Estados Unidos. En Co-
lombia fue observada por primera vez en 1979
y se conoce como “caída prematura de la fru-
ta” o “post bloom fruit drop”. Zonas con epi-
demias severas durante la floración pueden
perder hasta 100% de la cosecha.

SINTOMATOLOGÍA
Los síntomas se manifiestan en los pétalos
de las flores en forma de manchas de color
marrón (Figura 44A), sobre las cuales crecen
las fructificaciones del hongo en forma de
acérvulos de color anaranjado, muy vivos.
Normalmente, esta enfermedad causa lesio-
nes solamente en flores abiertas, pero si las
condiciones son muy favorables también pue-
de afectar las flores en botón e incluso en
cabeza de alfiler. Después del ataque, los pé-
talos se secan y se quedan pegados a la
inflorescencia. Los frutos se caen y el pedún-
culo y el cáliz se quedan adheridos al tallo.
Esas estructuras se llaman comúnmente bo-
tones o estrellas (Figura 44B). La antracnosis
es la única enfermedad que produce estos
botones y por tanto son muy útiles para diag- Figura 44. Ataque de Colletotrichum acutatum. En
flores de naranja valencia. A: (Arriba) Lesiones en
nosticar el problema. Cuando hay un ataque flores y B. (Abajo) Cálices persistentes como
severo de la enfermedad, las hojas alrede- resultado del ataque.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 47


dor de la inflorescencia están deformadas,
torcidas y con las nervaduras agrandadas.

Esta enfermedad puede afectar todas


las variedades de cítricos. En general es más
severa en variedades que tienen floración
abundante o que florecen frecuentemente
fuera de época. El limón y la lima por lo
común son muy afectados y dentro de los
naranjos, la naranja ombligona y la naranja
Valencia son las más atacadas.

Este patógeno también ha sido regis- Figura 45. A. Colonias de Colletotrichum


trado en forma saprófita sobre lesiones en acutatum.
hojas, flores frutos y brotes tiernos de
tangelo Minneola afectados por Alternaria
tenuissima y su papel en el posible incre-
mento de las lesiones está por investigar.

ORGANISMO CAUSANTE

La denominada “caída prematura de flores y


frutos” es ocasionada por un aislamiento vi-
rulento de Colletotrichum acutatum Penz.
Sacc. Pertenece a la clase Deuteromycetes,
históricamente descrito como un hongo muy
variable en su morfología. El hongo crece en Figura 45. B: Conidias y micelio (Microscopía de
PDA, formando un micelio blanco que pos- Campo claro 20X) (Fotos: Cortesía C. Villegas G.)
teriormente se torna marrón o verde oliváceo
con pigmentación de color salmón, notable
por la parte posterior de la caja de Petri (Fi- des cantidades sobre los pétalos infectados,
gura 45A ). En este estado sucede la forma- llegando a producir más de un millón de es-
ción de masas de esporas o conidias indivi- poras sobre una sola flor, las cuales se dis-
duales, alargadas, hialinas y sin septas (Figu- persan hacia las flores sanas por el salpique
ras 45B ). La temperatura óptima para el cre- de la lluvia. Si la lluvia es abundante durante
cimiento del hongo en medio de cultivo os- la floración, la infección puede ser muy se-
cila entre 24 y 27°C; sin embargo, hay aisla- vera, especialmente en la parte baja de la
mientos que crecen bien a 15°C. copa de los árboles.

Existen también aislamientos de C. El tiempo mínimo requerido para la


acutatum virulentos, los cuales son saprófitos germinación de las esporas y la infección de
oportunistas que se instalan sobre lesiones las flores es de 12 a 18 horas. Cuando las
ocasionadas por otros patógenos como condiciones de alta humedad persisten, más
Alternaria. de 90% de las flores pueden ser infectadas,
notándose los síntomas después de 2 a 3
días. La producción de acérvulos contribuye
EPIDEMIOLOGÍA
notablemente al aumento de esporas
La enfermedad está estrechamente relacio- patogénicas en el árbol, incrementando el
nada con alta humedad durante la floración; nivel de enfermedad. Al parecer la epide-
las esporas del hongo se producen en gran- mia de C. acutatum es severa si ocurre un

48 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


período muy húmedo de 2 a 3 días, con pre- tes. No se justifica hacer aplicaciones en
cipitaciones superiores a 25 mm. floraciones escasas aunque la infección sea
severa, porque resulta antieconómico.
En general, los factores que favorecen El fungicida Benomyl es el más efectivo
la severidad de la enfermedad son la lluvia para el control de C. acutatum, el cual gene-
durante la floración, la permanencia de alta ralmente se aplica en dosis de 2 kg/ha
humedad que puede ser por neblina, rocío o (Benlate 50 WP). Los fungicidas a base de
riego por aspersión y las altas densidades de cobre no son efectivos para esta enferme-
siembra, la mala disposición de las ramas y dad. Es importante mencionar que el Benomil
las temperaturas alrededor de los 22°C. puede inducir resistencia del patógeno y, por
tanto, es recomendable la rotación con al-
Entre los periodos de floración el hongo gún producto protectante o en mezclas.
sobrevive en forma de estructuras resisten-
tes, denominadas apresorios, sobre las hojas,
ramas y botones. Los nutrientes presentes en
los pétalos estimulan la germina-ción de los
apresorios dando lugar a producción de es- Bibliografía
poras que empiezan el ciclo nuevamente.
AGOSTINI, J. P.;GOTTWALD, T. R.; TIMMER, L. W. 1993.
La dispersión del hongo, además del Temporal and spatial dynamic of postbloom fruit drop
of citrus in Florida. Phytopathology 83(5):485-490.
viento y el agua de lluvia, puede también
ocurrir por los equipos de cosecha y aún AGOSTINI, J. P.; TIMMER, L. W. 1994. Population dynamic
por los trabajadores, por transporte de ma- and survival of strains of Co lletotrichum
terial vegetal y en algunos casos puede ha- gloeosporioides on citrus in Florida. Phytopathology.
ber diseminación por insectos. 84(4): 420-425.

AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed. San Diego, Press.


MANEJO 635 p.
El manejo del problema debe tener una
BROWNING, H. W.; MCGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.;
constante revisión y el registro de la epi- CALVERT, D. V.; WARDOWSKI, W. F. 1995. Florida
demia, especialmente donde hay antece- citrus diagnostic guide. Lake Alfred, Florida. Florida
dentes de alta incidencia de la enferme- ScienceSource, 244 p.
dad. El de contr ol con aplicación de
fungicidas debe ser al inicio de una flora- TIMMER, L. W. ;AGOSTINI, J. P.; ZITKO, S. E.; ZULFIQAR,
ción importante, antes de la apertura floral M. 1994. Postbloom fruit drop, an increasingly prevalente
disease of citrusin the Americas. PlantDisease 78(4):329-
o cuando el botón tiene una medida de 0,8 334.
cm de longitud y en zonas húmedas o en
variedades con largos períodos de flora- TIMMER, L.W.;ZITKO, S. E. 1995. Early season indicators
ción. Las aplicaciones deben realizarse of postbloom fruit drop of citrus and the relationship
cuando 5% de los botones florales presen- of disease incidence and fruit production. Plant
ten síntomas de ataque del patógeno; en Disease 79(10):1017-1020.
el caso de abundante lluvia durante la flo-
TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health
ración, se debe repetir la aplicación de 10 management. St. Paul, Minnesota. APS Press, 197 p.
a 14 días después. En zonas tropicales
como Colombia, no todas las floraciones WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.;TIMMER, L. W. 1989.
son abundantes y se tiene que limitar la Compendium of citrus diseases. St. Paul, Minnesota.
aplicación a las floraciones más importan- APS Press, 80 p.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 49


MELANOSIS
(Diaporthe citri Wolf)

SINTOMATOLOGÍA
La melanosis de los cítricos, ocasionada por
el hongo Phomopsis citri ataca comúnmen-
te tejidos tiernos, pero puede afectar fru-
tas, hojas y tallos. Sobre los tejidos infecta-
dos de frutas aparecen puntos negros con
un halo amarillo, las cuales crecen con el
tiempo para formar una pústula de 2 a 3
mm de diámetro, elevada, con color ma-
rrón a marrón-rojizo. Las lesiones pueden
estar separadas y si son muchas afectan toda
la superficie del tejido. Las esporas del hon-
go se dispersan en agua de lluvia y, por tan-
to, los síntomas pueden aparecer en la for-
ma de una gota de agua o un chorreado a Figura 46. Melanosis en toronja causada por
lo largo de la fruta (Figura 46) . Phomopsis.

Las lesiones no son tan elevadas ni tan ascosporas, que se observan debajo de la cor-
rojizas si las frutas están casi maduras. Los sín-
tomas pueden confundirse con la roña, la cual teza muerta. Los picnidios se desarrollan en
es más rugosa y de color grisáceo, o con los forma errumpente y dispersos sobre hojas y
daños del ácaro tostador, cuyas lesiones son ramas muertas; son de color oscuro, ovala-
menos elevadas y más negras. dos y de paredes gruesas. Los alfa conidios
son ovalados, unicelulares, hialinos y
El daño causado por la melanosis solo
afecta la calidad exterior de la fruta; así, el bitunicados; mientrasque los betaconidiosson
problema puede ser serio para la fruta fres- filiformes y curvos; ambos predominan en
ca, pero no hay necesidad de controlar la picnidios viejos.
enfermedad en fruta para la industrialización.
EPIDEMIOLOGÍA
ORGANISMO CAUSANTE El hongo no se reproduce en las lesiones
El organismo causante es el hongo Diaporthe causadas en hojas, frutas, ni en ramas tier-
citri Wolf ( sinónimo de D. medusae Nits) ; el nas mientras están vivas. Al morir las ra-
estado asexual o anamorfo corresponde a mas infectadas, el hongo coloniza el tejido
Phomopsis citri Fawc. En su estado sexual se muerto, y produce picnidios. Cada vez que
for man peritecios de donde emergen se mojan esas ramas muertas, los picnidios

50 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


producen esporas que se dispersan con el considerados más susceptibles que las na-
agua de lluvia. La humedad en la superfi- ranjas y mandarinas y generalmente las plan-
cie tiene que mantenerse durante 10 á 12 tas jóvenes tienen menos problemas con la
horas, a una temperatura de 25°-30°C para melanosis que las plantas viejas.
que comience la fase de infección.
MANEJO
La infección ocurre a temperaturas de El manejo de esta enfermedad está fun-
15° a 20° C, con duración entre 18 y 24 damentado en la eliminación de inóculo,
horas de agua libre en el follaje. La enfer- mediante la poda de ramas afectadas y
medad es más severa cuando hay períodos tam bién med iant e la apl icac ión d e
largos de lluvia. La melanosis es frecuente- fungicidas preventivos a base de cobre.
mente más seria en zonas subtropicales que La dosis y el número de aplicaciones de
en las tropicales como Colombia. Las ramas cobre necesarias dependerán del clima
secas infectadas se pudren más rápidamente durante el crecimiento de la fruta. El co-
en zonas calurosas y húmedas, perdiendo br e es solamente preventivo y no se
la capacidad de liberar esporas. redistribuye una vez que se ha aplicado,
con lo cual se pierde la cobertura de la
La fruta es susceptible desde la caída fruta no solo por el lavado sino también
de los pétalos hasta 3 ó 4 meses. Todos los por el crecimiento de la fruta misma. Mu-
tipos de cítricos son susceptibles a la chas veces se necesitan hasta cuatro apli-
melanosis, pero algunos son más toleran- caciones para producir fruta sana en cli-
tes que otros. La toronja, limón y lima son mas aptos para la enfermedad.

Bibliografía
AGRIOS, G., N. 1997. Plant pathology. 4. Ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego,
CA, USA.

BROWNING, H. W.;MCGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI,


W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. Lake Alfred,
Florida, USA.

KNAPP, J. L. 1992. Fungal diseases. In: Florida citrus integrated pest and crop management
handbook . University of Florida, 13 p. Florida, USA.

SNOWDON, A. L. 1990. A color atlas of post-harvest diseases and disorders of fruits and
vegetables. V.1: General Introduction & Fruits. University of Cambridge (U.K.). P 74-
75.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. St.
Paul, Minnesota, USA.

TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones


Agrarias. P. 113-117. Valencia, España.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 51


TIZÓN
(Botrytis cinerea Pers.)

La enfermedad denominada “tizón” de pigmentados; en el ápice se forman rami-


Botrytis, está distribuida en un amplio ran- ficaciones donde se forman las conidias en
go de hospedantes. Su efecto es notable en racimos, son redondeadas u ovaladas, de
ramas, hojas, corteza y frutos; es mayor la color café y de apariencia suave. También
severidad cuando se dan condiciones simul- se forman esclerocios negros. Muy rara vez
táneas prolongadas de frío y humedad. El se forman apotecios correspondientes al
limón es el más frecuentemente afectado estado teleomorfo.
entre los cítricos y el daño puede ser im-
portante cuando hay ataque en el vivero. EPIDEMIOLOGÍA
Este patógeno causa pudrición en El hongo se reproduce en forma saprofítica
poscosecha. sobre los tejidos muertos de los órganos
afectados, liberando grandes cantidades de
SÍNTOMAS esporas al aire; también puede ser aislado
El ataque de Botrytis produce necrosis de del suelo. Las conidias son diseminadas por
los pétalos, que bajo condiciones húmedas el viento o insectos; si el inóculo potencial
se cubren con micelio y esporas grisáceas. es suficiente penetra directamente sobre los
Frecuentemente la fruta se cae o si persiste
tiene líneas y zonas elevadas que pueden
afectar la calidad externa de la misma (Fi-
gura 47). Esta enfermedad es generalmen-
te un problema en los limones y limas.

ORGANISMO CAUSANTE
Botrytis cinerea Pers. es el estado conidial
o anamorfo de Botryotinia fuckeliana (de
B ary ) Whetzel. Pertenece a la clase
Deuteromycetes y en medio de cultivo con
base en PDA, se caracteriza por formar co-
lonias de color gris o grisoliváceas, con la
formación de conidióforos y conidias. Los
Fig. 47. Fruto de naranja Valencia con lesión
conidióforos son alargados, delgados y causada por Botrytis spp.

52 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


tejidos, aunque comúnmente su penetración MANEJO
ocurre por las heridas. Los botones florales
o los frutos recién cuajados son los más sus- El control de esta enfermedad es difícil. Los
ceptibles a ser infectados y el ataque ocurre benzimidazoles al igual que el zineb y el
cobre son efectivos contra este hongo, pero
solo bajo condiciones muy húmedas y
el efecto de las aplicaciones dura poco tiem-
frías(18°C) y se asocia muchas veces con
po. Es difícil pronosticar a tiempo las condi-
neblinas. La enfermedad toma característi-
ciones favorable para el desarrollo de la en-
cas epidémicas si se prolongan las condi-
fermedad, para aplicar los fungicidas.
ciones antes mencionadas.

Bibliografía
AGRIOS, G., N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press..635 p. San Diego,
CA, USA.

BROWNING, H. W.;McGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI,


W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. Lake Alfred,
Florida, USA.

KNAPP J. L.. 1992. Fungal diseases. In: Florida citrus integrated pest and crop management
handbook . University of Florida, 13 p. Florida, USA.

SNOWDON A. L. 1990. A color atlas of post-harvest diseases and disorders of fruits and
vegetables. V. I: University of Cambridge (U.K.). P.86.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. St.
Paul, Minnesota, USA.

TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones


Agrarias. p 53-58. Valencia, España.

WHITESIDE, J.O.; GARNSEY, S.M.; TIMMER, L.W. 1989. Compendium of citrus diseases.
APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 53


FUMAGINA
(Capnodium citri )

El denominado hollín o fumagina se debe a estromas. Se caracteriza por producir


hongos que crecen superficialmente sobre ascocarpos de coloración oscura o negra su-
hojas, tallos y frutos. Estos hongos coloni- perficialmente sobre los tejidos de las hojas o
zan las secreciones producidas por varios frutas de sus hospedantes. Cladosporium per-
insectos tales como áfidos y escamas blan- tenece a la clase Deuteromycetes (hongosim-
das, entre otros. El hongo no es parásito de perfectos o en estado asexual) y es el estado
los cítricos sino que cubre la superficie de la anamórfico de Fulvia y/o Venturia. Este hon-
hoja con el micelio y las esporas reducien- go se caracteriza por formar micelio septado,
do la fotosíntesis en la planta. Las esporas conidias (esporas) en conidióforos que forman
se producen abundantemente sobre las esporodoquios, sinemas, picnidios o
secreciones y se liberan al aire pasando a acérvulos.
otras plantas.
CONTROL
ORGANISMO CAUSANTE El control de la fumagina se basa general-
Los hongos involucrados en este problema mente en las aplicaciones de insecticidas para
son Capnodium citri Berk & Desm., eliminar las fuentes que sirven de substrato
Cladosporium o Meliola. Capnodium perte- del hongo. También se pueden hacer asper-
nece a los denominados hongos verdaderos, siones de aceites de uso agrícola que indu-
clase Loculoascomycetes, o Ascomycetescon cen el desecamiento del hongo.

Bibliografía
AGRIOS, G. N. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 1997.635 p. San Diego,
CA, USA.

SNOWDON, A. L. 1990. A color atlas of post-harvest diseases and disorders of fruits and
vegetables. Vol. I. University of Cambridge (U.K.). p. 86.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

54 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


DAÑOS OCASIONADOS
POR ALGAS

La única alga que puede causar problemas


sobre cítricos es Cephaleuros virescens.
Este organismo no es parásito, sino que
crece sobre hojas y frutas causando reduc-
ción de la fotosíntesis en hojas y de la cali-
dad externa de las frutas. El problema es
favorecido por las lluvias y temperaturas y
humedades altas.
Las colonias de las algas crecen en for-
ma superficial sobre las hojas, frutos y ra-
mas; son verdeamarillentas, grises o café
oscuras (Figura 48). Cuando hay formación
de cuerpos fructíferos las colonias toman
color café rojizo. En ataques muy severos
puede haber defoliación, pudriciones de
corteza y marchitamiento de ramas. Las apli-
caciones de productos a base de cobre son
muy efectivos para evitar los daños causa-
dos por algas.
Figura 48. Síntomas de ataque de alga
Cephaleurus en hoja de naranja Valencia.

Bibliografía
BROWNING, H. W.; MCGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI,
W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. Lake Alfred,
Florida, USA.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 55


ENFERMEDADES CAUSADAS POR
BACTERIAS
CÁNCER O BACTERIOSIS
(Xanthomonas axonopodis pv. citri Dye)

La denominada bacteriosis o cáncer de los SÍNTOMAS


cítricos es una de las enfermedades más te-
midas por los citricultores en el mundo. Apa- Las lesiones en frutos empiezan como puntos
rentemente se originó en el sureste asiáti- necróticos y pueden alcanzar un diámetro de
co. A pesar de las restricciones impuestas 2 a 10 mm; siempre hay un halo amarillo al-
por muchos países para evitar su disemina- rededor de cada pústula, lo que diferencia los
ción, actualmente se encuentra en varias re- síntomas de esta enfermedad con los de la
giones geográficas como Asia, algunas is- roña. Las lesiones en hojas son cloróticas (Fi-
las del Pacífico y del Océano Índico y en gura 49) y en frutos, siempre hay una zona en
algunos países de Sur América. No ha sido la margen de la lesión que parece estar satu-
registrada en Colombia, aunque existen se- rada de agua; ésta es una característica im-
rios temores debido principalmente a la fre- portante para su diagnóstico, fácilmente ob-
cuente importación de fruta fresca que se servable a contraluz. Las células proliferan al-
está haciendo en los últimos dos años a raíz
de la apertura económica.

La severidad de la enfermedad se debe


a que ocasiona la defoliación y la caída de fru-
ta. También debido a la pérdida de calidad
por daños en la apariencia de la fruta, lo cual
reduce drásticamente la rentabilidad, especial-
mente cuando se comercializa en fresco.

En general, la toronja, la lima Key y las


naranjas trifoliadas son altamente suscepti-
bles al cáncer; la naranja agria, los limones
y la naranja dulce son moderadamente sus- Figura 49. Hojas de lima ácida Tahití con lesiones
ceptibles, y la mandarina es moderadamente causadas por el cáncer bacteriano X. campestris
resistente. p.v. citri.

56 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


rededor de la lesión y después de un tiempo do se humedecen los tejidos infectados ocu-
la lesión se torna elevada y corchosa (Figura rre una gran exudación de bacterias, las cua-
50). La bacteria solo puede infectar tejidostier- les se dispersan con el agua de lluvia y son
nos y afecta las frutas y las hojas. Las lesiones llevadas por los vientos durante las tormen-
son inicialmente visibles por el envés de las tas. El agua es importante para la exuda-
hojas después de 7 días de iniciada la infec- ción de bacterias y necesaria para la infec-
ción, notándose en forma de pústula. ción, pero el viento es esencial para su di-
seminación a grandes distancias y también
ORGANISMO CAUSANTE para la penetración de las mismas en los
estomas de la planta. Un viento con fuerza
Xanthomonas axonopodis pv. citri, (anterior-
de 8 metros por segundo es necesario para
mente denominada A. campestris), es una
la penetración. Las bacterias pueden entrar
bacteria gram-negativa con un flagelo polar.
por heridas y muchas veces se asocian las
Su crecimiento es aeróbico. Las colonias en lesiones con daños de insectos, como el
medio de cultivo son amarillas y en adición minador de hojas. El uso de maquinarias y
de sucrosa se tornan de textura mucoide. La equipos puede transportar las bacterias, de
temperatura máxima para su crecimiento está
un lado a otro.
entre 35 y 39°C y la temperatura óptima es
de 28 a 30°C. Fisiológicamente, la bacteria
La temperatura óptima para el creci-
no reduce nitratos a nitritos, no utiliza aspa-
miento de la bacteria es de 28° a 30°C,
rangina ante la liberación de carbono y nitró-
por lo que la enfermedad es más severa
geno y es de oxidasa-nagativa o débilmente
en zonas tropicales y lluviosas. Hay menos
de oxidasa-positiva. Produce pequeñas can-
problemas en áreas subtropicales porque
tidades de ácidos y enzimas proteolíticas que
tienen temperaturas más bajas y menos
hidrolizan la caseína y la gelatina; produce
brotaciones de tejidos susceptibles duran-
amonio y sulfuro de hidrógeno a partir de te el año.
peptona e hidroliza el almidón.
Hay varias cepas de esta bacteria que
EPIDEMIOLOGÍA afectan a distintas clases de cítricos. La
Xanthomonas se reproduce dentro de las cepa A es la más importante porque es
lesiones sobre frutas, hojas y ramas. Cuan- muy agresiva y afecta a muchas varieda-
des de cítricos comerciales. La toronja es
la variedad más susceptible, pero las na-
ranjas tempranas pueden ser bastante
afectadas. Las naranjas tardías y manda-
rinos son menos susceptibles. La cepa B
ataca principalmente limones, pero pue-
de afectar otras variedades bajo condicio-
nes favorables; esta forma existe solamen-
te en la Argentina, donde se conoce como
X. axonopodis p.v. citri y fue introducida
en el noreste en 1975, Uruguay y Para-
guay. La cepa C afecta únicamente al li-
món mejicano y sólo se ha observado en
Brasil. Otras bacterias del género Xantho-
Figura 50. Lesiones en fruto de limón Argentino monas han atacado cítricos en Florida,
causadas por la bacteria Xanthomonas campestris (USA), pero solo en viveros donde las con-
pv. citri. diciones son muy favorables.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 57


MANEJO Una manera efectiva de controlar la di-
fusión de la enfermedad y bajar la severi-
La bacteriosis no se ha presentado aún en dad es plantar cortinas rompevientos alre-
Colombia y es sumamente importante evi- dedor de los huertos. Esas cortinas reduci-
tar la introducción de este problema. La rían mucho la difusión de la bacteria dentro
manera más común en que se introduce del huerto y la penetración de las mismas
es por el uso de baretas o plantas del vive- en los tejidos susceptibles.
ro infectadas. También es posible transpor-
tar la enfermedad de una zona a otra en Los únicos productos efectivos para
frutas infectadas. Sin embargo, no tiene controlar la enfermedad son bactericidas con
mucha importancia en el transporte por- base en cobre. La fruta es susceptible des-
que es raro que esta fruta comercial tenga de la caída de los pétalos por más de tres
meses y, por tanto, tiene que estar protegi-
contacto con los tejidos susceptibles a la
do durante ese periodo. Las aplicaciones
bacteria. Se debe controlar la importación necesarias dependen del clima y de la can-
de material cítrico de los países que tienen tidad de inóculo que hay en los árboles en
la enfermedad. forma de lesiones viejas.

Bibliografía
AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego,
CA, USA.

BROWNING, H. W.; MCGOVERN, R. J.;JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI,


W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. LakeAlfred,
Florida, USA.

GARNSEY S.,M. 1999. Sistemic diseases. In: TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. Citrus; health
management. APS Press, 95-106 p. St. Paul, Minnesota, USA

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. St.
Paul, Minnesota, USA.

WHITESIDE, J.O; GARNSEY, S.M. and TIMMER, L.W. 1989. Compendium of citrus diseases.
APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

58 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


CLOROSIS VARIEGADA DE LOS CÍTRICOS
(Xilella fastidiosa)

En la región de Sao Paulo (Brasil), en 1987, se Fortunella y Poncirus, son portad or es


presentó un disturbio en árboles de naranja asintomáticos de la bacteria.
Valencia, caracterizado por afectar las hojas
nuevas, ocasionando manchas similares a las Una bacteria similar ha sido registrada
causadas por deficiencias nutricionalesy/o por en café, uvas, robles, duraznos y otras es-
exceso de elementos, reduciendo además la pecies leñosas. Al parecer la bacteria se en-
producción y tamaño de los frutos. Inicialmen- contró inicialmente en otras plantas hos-
te este disturbio fue designado como “mal de
pedantes diferentes a los cítricos y poste-
malcavan” o “amarillita” y se atribuyó a
desequilibrios nutricionales, o a la presencia riormente insectos vectores la propagaron
de una nueva raza del virus de la tristeza. En entre especies cítricas.
1993 se confirmó la presencia de la bacteria
Xillela fastidiosa, como el agente etiológico SINTOMATOLOGÍA
de la denominada “clorosis variegada de los La presencia de X. fastidiosa en árboles de
cítricos (CVC). naranja Valencia es completamente inad-
vertida en sus inicios. El síntoma más co-
Hoy en día esta bacteria se encuentra
mún se observa en la haz de las hojas, en
diseminada en otros países de Sur Améri-
ca, como en Argentina, donde se la conoce forma de pequeñas manchas intervenales,
como “pecosita”. En Brasil ha causado pér- de color amarillo, no muy extensas, pare-
didas importantes, como las registradas en cidas a las ocasionadas por deficiencias de
el Estado de Sao Paulo, donde se estima elementos menores (Figura 51), mientras
que 26% de los huertos revelan síntomas por el envés se observan manchas de co-
de esta enfermedad, con pérdidas anuales lor marrón.
que ascienden a cien millones de dólares
americanos ( US$100 millones). Cuando la planta se encuentra muy
afectada por la bacteria, presenta aspecto
Las especies cítricas más afectadas por generalizado de debilidad, con coloración
la CVC son: naranjo dulce (Citrus sinensis amarillenta en su follaje, puede haber
Osb.), mandarinas ( Citrus reticulata ), defoliación y secamiento de ramas termi-
tangores (Citrus reticulata x C. paradisi), lima nales (Figura 52). Las ramas afectadas pre-
ácida tahití (C. latifolia Tanaka). Los géneros sentan entrenudos cortos.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 59


Los síntomas son visibles en frutos, des-
pués de la ocurrencia de síntomas foliares.
Los frutos se quedan pequeños (del tama-
ño de una bola de ping-pong) (Figura 53),
endurecidos, maduran en forma prematura
y presentan manchas circulares de color
marrón por efecto de los rayos solares que
fácilmente queman su epidermis.

ORGANISMO CAUSANTE
X. fastidiosa, se ubica en los haces del xilema,
causando taponamiento y obstrucción de Figura 51. hojas de naranja Valencia con manchas
agua y nutrientes, razón por la cual las ramas intervenales, similares a deficiencias nutricionales
y el árbol afectado en general muestran sín- características de clorosis variegada.
tomas de deficiencia hídrica. Esta bacteria
puede ser cultivada a partir de extractos de
tejidos infectados sobre medios artificiales,
e identificada por medios serológicos y pro-
cedimientos moleculares.

EPIDEMIOLOGÍA
La bacteria causante del CVC es transmitida
por insectos llamados cigarritas (Homoptera:
Cicadellidae), los cuales se alimentan de los
vasos del xilema de las plantas. Las especies
d e cigarritas más importantes son:
Dilobopterus costalimai, Acrogamia termi-
nalis y Oncometopia facialis. No obstante, Figura 52. Árbol de naranja Valencia con debili-
también se han registrado transmisiones de tamiento generalizado causado por la clorosis
la bacteria con especies como Malomea con- variegada.
solida, M. cincta, Homalodisca incognita,
Macugonalia leucomelas, Scyncharina
punctatissima y Scopogonalia sp.

Hasta el momento no se ha compro-


bado transmisión de la bacteria por medios
mecánicos, con los instrumentos de corte o
con la semilla, pero sí se transmite por in-
jerto de yemas infectadas.

MANEJO
Hasta el momento no existe un método
confiable de control de la enfermedad. El
uso de bactericidas, como la oxitetraciclina,
puede tener un efecto relativamente acep- Figura 53. Frutos de naranja Valencia afectados por
table pero es una práctica costosa. la clorosis variegada.

60 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


También se puede recurrir a la poda y La recomendación más importante es
quema de ramas afectadas, así como elimi- el uso de material certificado, evitando la in-
nar frutos que muestren síntomas caracterís- troducción a Colombia de material que pue-
ticos de la enfermedad. da estar contaminado, procedente de países
portadores de la bacteria.

Bibliografía
BROWNING, H. W.;MCGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI,
W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. Lake Alfred,
Florida, USA.

CORRALES G., J. A. 1998. La clorosis variegada de los cítricos. CVC. Comité de Cafeteros de
Risaralda, 3p. ( Mimeografiado), Pereira, Colombia.

GARNSEY S.,M. Sistemic diseases. In:TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus, health
management. APS Press, p 95-106. St. Paul, Minnesota, USA.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus, health management.. APS Press, 197 p. St.
Paul, Minnesota, USA.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 61


NEMATODOS
MUERTE O DECLINACIÓN LENTA
(Tylenchulus semipenetrans Cobb.)

T. semipenetrans se conoce como el nema- facilidad, exponiendo el cilindro central; algu-


todo de los cítricos, por que se ha registrado nas veces se forman lesiones necróticas y
en todas las regiones donde se cultivan los pudrición al ser invadidos por microorga-
cítricos. Causa declinación lenta de las plan- nismos secundarios.
tas, disminución gradual de la calidad de los
árboles, los cuales son más pequeños y me- La reducción del crecimiento de la plan-
nos productivos; se han registrado casos de ta va acompañada con producción de hojas
disminución en producción hasta de 12%. más pequeñas, enr oscadas o con
Entre los pocos hospedantes, se cuentan es- defoliación. Cuando los árboles crecen en
pecies cítricas, vid y olivos. suelos alcalinos puede haber acumulación
de sodio, aunque también pueden presen-
SINTOMATOLOGÍA tarse deficiencias de zinc y manganeso.
El nematodo causa en los árboles de cítricos
ORGANISMO CAUSANTE
una enfermedad denominada “paloteo len-
to” o “muerte lenta”, la cual como su nom- T. semipenetrans es considerado un nema-
bre lo indica es de progreso lento. En la par- todo semiendoparásito, perteneciente al gé-
te externa no se evidencian síntomas que nero Tylenchulus Cobb, familia Tylenchuli-
puedan servir como diagnóstico seguro de dae. Es una especie bisexual; en presencia
la enfermedad, ya que se puede confundir de agua, los estados juveniles salen de los
con deficiencias nutricionales, ataque de hon- huevos, inicialmente los machos y las hem-
gos en raíces o el virus de la tristeza. Sin em- bras tienen forma filiforme; luego, las hem-
bargo, las observaciones del sistema radical bras empiezan a buscar raicillas para atacar;
son las más confiables para su diagnóstico. durante su maduración, el cuello o región
anterior del cuerpo se alarga, se adelgaza y
Se presenta desarrollo pobre de raicillas: se incrusta en las células corticales de la raíz
las raíces son más delgadas y de apariencia y su porción posterior se hincha y queda
sucia, debido a las partículas de suelo que se afuera junto con la matriz gelatinosa, (Figu-
adhieren a las masas gelatinosas de los hue- ra 54). El macho no es parasítico y solo sir-
vos en la superficie de la raíz. Las raíces no ve para fertilizar los huevos.
presentan agallas, nudos o quistes, pero a
menudo la superficie de éstas se vuelve ru- Este nematodo ataca sólo el parénquima
gosa, se raja y la corteza se desprende con cortical y nunca las células de los haces

62 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


venes para reproducirse. La zona de mayor
concentración del nematodo en las raíces está
en los primeros 30 cm de profundidad y en
la zona de goteo, donde hay mayor emisión
de raíces secundarias, especialmente jóve-
nes, ya que raíces lignificadas son poco pro-
pensas al ataque.

MANEJO
Es importante evitar la introducción de
Tylenchulus a viveros y el transporte del
Figura 54. Hembra de Tylenchulus semipenetrans mismo desde lugares infestados a sitios li-
parasitando una raíz ( Foto: Cortesía: R. Alzate). bres del problema. Los almácigos y vive-
ros se deben hacer en tierras vírgenes o
fumigadas. Se puede tratar con Basamid
vasculares. Aunque T. semipenetrans ataca en dosis de 40 gramos/metro cuadrado de
en cierto grado a casi todas las clases de cítri- suelo. Además, para evitar la introducción
cos, se han identificado 3 biotipos relaciona- del nematodo, se deben lavar y desinfestar
dos con sus hospedantes: “biotipo Poncirus”, todos los equipos y herramientas.
que se reproduce sobre Citrus; Poncirus
trifoliata, y sus híbridos; y “biotipo Citrus”, que Deben ser tratados los sitios de siembra
difícilmente ataca cítricos, pero si infecta al oli- de las plántulas en el huerto, con nematicidas
vo; además, el “biotipo mediterráneo”, simi- o fumigantes, si en ese suelo estaban planta-
lar al anterior pero no afecta al olivo. dos cítricos anteriormente. Es conveniente
postergar la siembra del huerto por un año
EPIDEMIOLOGÍA después de remover la plantación anterior.
Lascondicionesde temperatura, humedad del Como Tylenchulus es un parásito obligado,
suelo y pH que son aptos para la producción no puede sobrevivir por mucho tiempo en
de cítricos favorecen la multiplicación del ausencia de raicillas.
nematodo. Los síntomas son más severos en
suelos con altos contenidos de materia orgá- El uso de portainjertos tolerantes es útil
nica, pesados, con pH entre 6.0 a 8.0 y/o con en el control de este nematodo. El naranjo
problemas de salinidad. Las poblaciones va- trifoliado, el citrumelo Swingle y algunos otros
rían mucho según la época del año, entre huer- híbridos de trifoliado son tolerantes a la ma-
tos y aún entre plantas en el mismo huerto. yoría de los biotipos de Tylenchulus. En cam-
La densidad de población aumenta durante la bio el naranjo agrio, el limón rugoso, la lima
época seca, cuando el contenido de hume- Rangpur y el mandarino Cleopatra, que son
dad del suelo está entre 8 y 11%. comúnmente usados, permiten la multiplica-
ción del nematodo, manifestando cierta tole-
Generalmente, Tylenchulus no está pre- rancia. Nematicidas como aldicarb (Témik),
sente en plantas silvestres. El nematodo se fenamiphos (Nemacur), carbofurán (Furadán),
transporta de un lado a otro con plantas del pueden ser usados en almácigo o en campo.
vivero y con maquinaria que lleva suelo ad-
herido. Huevos y estados juveniles del Según algunos autores, el uso de hon-
nematodo pueden sobrevivir en el suelo en gos micorrizógenos en sistemas de produc-
ausencia de raíces de las plantas, no así las ción de cítricos puede conferir cierta tole-
hembras que necesitan tejidos de raíces jó- rancia al ataque, no solamente de nema-

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 63


todos sino de otros patógenos habitantes mientras P. vulnus es problema grave en cí-
del suelo. Glomus manihotis es la especie tricos en Italia.
de micorriza más promisoria evaluada so-
bre los patrones citrumelo, Fly dragon, ca- Belonolaimus longicaudatus es un
rrizo y Troyer, mostrando colonización de nematodo ectopárasito que inhibe el creci-
raíces entre 73 y 89% miento de las raicillas de los cítricos. Este
nematodo tiene un rango de hospedantes
OTROS NEMATODOS muy amplio y es comúnmente un problema
cuando se alcanzan poblaciones muy altas en
Radopholus citrophilus (anteriormente cono- otras especies de plantas. Una vez producida
cido como R. similis), es un nematodo la infección puede afectar el crecimiento nor-
endoparásito migratorio que ataca las raicillas mal de la planta.
de muchos portainjertos de cítricos causando
un declinamiento general de la planta, con fre- Existen otros géneros de nematodos
cuencia asociado con marchitez de las hojas. que atacan cítricos y que han sido registra-
Este parásito es principalmente un problema dos en algunos países: Hemicycliophora,
en suelos arenosos y profundos en Florida Meloidogyne, Paratrichodorus, Helicotylen-
(USA). Debido a que es muy sensible a tem- chus, Haplolaimus, y Xiphinema. Algunos
peraturas altas, las poblaciones sobre la su- pueden tener un efecto serio sobre la pro-
perficie no son altas, pero muchas veces eli- ducción, aunque son considerados de me-
mina casi totalmente las raíces profundas de nor importancia.
la planta. Se han seleccionado portainjertos
resistentes a Radopholus, como Milam (una
variante de limón rugoso), el naranjo dulce
Ridge Pineapple, y el citrange Carrizo.
Bibliografía
AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4. Ed. San Diego,
Los huertos afectados se pueden man- Academic Press. 635 p. San |Diego, CA, USA
tener en producción aplicando agua de rie-
go y fertilizantes frecuentemente. Algunos DUNCAN , L. W.; COLIN, E. 1990. Nematodes parasites of
nematicidas también son efectivos para re- citrus. In: Plant parasitic nematodes in subtropical and
tropical agriculture. Wallingford, CAB International
ducir las poblaciones. Existe una especie re- Institute of Parasitology, 629 p.
cientemente descrita, R. citri, la cual causa
síntomas muy parecidos a los antes descri- DUNCAN L. W. 1999. Nematode diseases of citrus. In: Citrus;
tos en huertos de cítricos en Indonesia. health management.. APS Press, p. 136-148 . St. Paul,
Minnesota, USA.
Pratylenchus spp. es un endoparásito RIVILLAS O., C. A. 1998. Informe anual de actividades de
que ataca las raicillas de cítricos. Las espe- la disiciplina de fitopatología, 1997-1998. Cenicafé.
cies P. vulnus y P. coffeae pueden ocasionar 205 p. Chinchiná, Colombia.
un declinamiento muy severo de los cítri-
cos, pero generalmente están muy locali- TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health
management.. APS Press. 197 p. St. Paul, Minnesota,
zados afectando pocos árboles dentro de USA.
un huerto. Ha sido registrado causando da-
ños en Brasil, Japón, India, Taiwan y Florida VOLCY C. 1998. Nematodos. Diversidad y parasitismo en
(USA). P. brachyurus es más común en vi- plantas. Universidad Nacional de Colombia, 2 Vols.
veros y en árboles jóvenes en Florida (EU), Medellín, Colombia.

64 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


ENFERMEDADES CAUSADAS POR VIRUS,
VIROIDES Y FITOPLASMAS

Colombia ha registrado enfermedades virales SINTOMATOLOGÍA


como tristeza, psorosis, cristacortis, exacortis,
xiloporosis y más recientemente blight o El virus de la tristeza infecta prácticamente
declinio, considerado un disturbio cuyo agen- todas las especies, cultivares, híbridos y mu-
te causal no ha sido determinado. Han sido chos cítricos afines. La única p lanta
registradas en el mundo 78 enfermedades hospedante no rutácea conocida es Passiflora,
infecciosas producidas por virus y otros or- conocida como maracuyá cobra.
ganismos asociados con síntomas similares
a los virus en plantas cítricas. La expresión de los síntomas de triste-
za en cítricos es variable y es afectada por
el medio ambiente, la especie hospedante
y la severidad de la raza o estirpe del virus.
TRISTEZA La sintomatología, en su concepción clási-
(Citrus tristeza closterovirus, CTV) ca, es observada en combinaciones que tie-
nen como portainjerto al naranjo agrio
El virus de la tristeza, causante de una de las (Citrus aurantiun L.), y se caracteriza por un
enfermedades más graves de los cítricos, es ligero bronceado en las hojas, con aspecto
originario del sureste asiático, dónde al pa- coriáceo y quebradizas. Algunos casos pre-
recer existió por cientos de años en materia- sentan amarilleamiento de la nervadura prin-
les resistentes, sin que fuera identificado. cipal o amarilleamiento progresivo de las
hojas viejas, deterioro rápido de la planta,
Esta enfermedad fue introducida en Sur secamiento progresivo de las ramas a partir
América, concretamente en Argentina, en de las extremidades, lo cual se conoce como
material de naranjos dulces injertados sobre “dieback”. También puede ocurrir necrosis
limón rugoso procedentes de Sur África, en de los tubos cribosos y pudrición de las
1930, donde se observó desde el siglo pa- raicillas. Algunas veces las plantas sucum-
sado. El CTV es uno de los patógenos de ben rápidamente, o en otros casos quedan
mayor importancia económica en la cloróticas sin que perezcan (Figura 55). Exis-
citricultura mundial. Miles de árboles fueron ten aislamientos del virus que inducen sín-
aniquilados o se volvieron improductivos por tomas conocidos como acanaladuras “stem
la tristeza en países como: Argentina, Brasil, pitting”, que son depresiones que se for-
Estados Unidos, España, y más recientemente man en el leño de las plantas, dándoles apa-
en Venezuela. riencia porosa (Figura 56).

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 65


gunas otras rutáceas. La presencia del CTV
en hojas de limas ácidas (C. aurantifolia
Cristm.) Swing. y algunas otras rutáceas se
caracteriza por la palidez de las nervaduras,
que se ven translúcidas.

El CTV pertenece al género de los


Closterovirus y está limitado al floema. Sus
partículas son largas, flexibles y fila-
mentosas, de aproximadamente 2.000
nanómetr os de la rgo por 10 a 12
nanómetros de diámetro.
Figura 55. Copas de naranja Valencia sobre un
patrón de naranjo agrio. A la izquierda un árbol
afectado por el virus de la tristeza. (Cortesía: A. S.
EPIDEMIOLOGÍA
Costa). El virus de la tristeza puede ser transmiti-
do mecánicamente a través de heridas,
por injerto, por plantas parásitas y por di-
ferentes especies de áfidos que portan el
virus en forma semipersistente. Entre las
esp ecie s de áfi dos vect or es est án
Toxoptera citricida Kirk., Aphis gossypii
(Glov . ) , A. spiraecola Patch, T. aurantii (B.
de F . ) Myzus pe rsi cae Sul z , Aphis
craccivora (Koch) y Dactynotus jaceae L.
Estos vectores requieren un tiempo míni-
mo de 20 minutos para adquirir el virus,
pero este es favorecido si el período se
incrementa hasta 24 horas.
Figura 56. Síntomas de “stem-pitting” ocasionado
por el virus de la tristeza en toronja. Nótense las La ausencia de Toxoptera citricidus es
acanaladuras de los tejidos vasculares. probablemente la razón por la que en paí-
ses en los cuales ocasionalmente se han
detectado árboles aislados con tristeza (Ita-
Estos síntomas van acompañados de lia, Marruecos, Turquía, etc.) no se hayan
reducción en área foliar, clorosis que seme- desarrollado verdaderas epidemias.
ja deficiencias de zinc, manganeso u otros
nutrientes. También inducen frutos peque- IDENTIFICACIÓN Y CONTROL
ños y con deformaciones. La identificación biológica se hace por plantas
indicadoras, siendo una de las más importan-
Estos frutos tienen el albedo muy grue- tes el limón pajarito ( Citrus aurantifolia
so, son muy ácidos y de bajo contenido de (Cristm.)) Swing, sea de injerto o de patrón
jugo. Esta sintomatología es observada en vigoroso, mediante el test de doble injerto.
copas susceptibles como la lima ácida Tahití, En caso que la fuente a evaluar esté infectada
(C. latifolia Tan.) y en toronjas (C. paradisi por la tristeza, se observarán síntomas de pa-
Macf.), igualmente cuando son propagadas lidez intensa en las nervaduras, dependiendo
en patrones tolerantes. En hojas de limas de la severidad del aislamiento y posterior-
ácidas (C. aurantifolia Cristm.) Swing. y al- mente pueden surgir acanaladuras en el leño.

66 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


La identificación rápida del virus se hace por Bibliografía
medio del test ELISA (enzyme linked
inmunoabsorbent assay), que emplea
CORRALES G., J. A. 1996. Enfermedades causadas por vi-
anticuerpos policlonaleso monoclonales. Otro rus, viroides y similares en cítricos. Asocia 4(4):19-
test usado es el de MEIAD (microscopia elec- 24. Manizales, Colombia.
trónica de imuno adsorción), de gran sensibi-
lidad pero más laborioso que ELISA. Actual- CORRALES G., J. A. 1991. La tristeza de los cítricos. Comi-
mente se están usando nuevos procedimien- té Departamentalde Cafeteros de Risaralda, 8 p. Pereira;
Colombia.
tos para la identificación de las estirpes de CTV,
como mapeamiento de péptidos de la capa COSTA, A.P. 1956. Present status of the tristeza disease of
protéica del virus; análisis de dsRNA de plan- citrus in South America. FAO Plant Protection, Bulletin.
tasinfectadas; hibridación con sondas de DNA 4:97-105. Roma, Italia.
y comparación de secuencias de RNA y RFLP
COSTA, A. S.; MÜLLER, G. W. 1980. Tristeza control by
(restriction fragment lenght polymorphism) de cross protection. Plant Disease. 64:538-541.
genes del virus.
GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic diseases. In: Citrus Health
A pesar de que el virus de la tristeza Management. Ed. L. W. Timmer and Larry W Duncan.
es posible eliminarlo del tejido vivo por University ofFlorida,. p95-106 . LakeAlfred, Florida, USA.
med ios tales como clones nucelar es, MENEGHINI, M. 1946. Sobre a natureza e transmissibilidade
termoterapia y microinjerto de ápices da doença “tristeza” dos citros. O Biológico 12:285-287.
caulinares, la presencia del insecto vector
que recontamina las plantas en condiciones MÜLLER, G. W. 1980. Molestias de virus e micoplasmas em
de campo, exige otros métodos de control, citros. In: RODRÍGUEZ, O. ; VIEGAS, F. Citricultura
brasileira. Campinas, Fundação Carguill, p. 567-584.
como los portainjertos tolerantes a los vi- Campinas, Brasil.
rus, que permitirán el surgimiento de la in-
dustria citrícola después del fracaso en el ROSSETTI, V.; SALIBE, A. A. 1962. Prevalência das doenças
patrón de naranjo agrio no tolerante. Para de vírus de citros no Estado de São Paulo. 21 : 107-
el caso de las copas no tolerantes a tristeza, 21. Bragantia, Brasil.
el uso exclusivo del patrón tolerante no re- ROISTACHER, C. N. 1991. Graft-transmissible diseases of
suelve el problema. En este caso, la solu- citrus. Handbook for detection and diagnosis. Intern.
ción es el empleo de protección cruzada o Org. Of Citrus Virol. Food and Agr. Org. Of the United
preinmunización, que consiste en promo- Nations (FAO), 286 p. Roma, Italia.
ver la infección de una planta con una estir- SALIBE, A. A. 1988. Incidencia de doenças viróticas nas
pe débil de tristeza que ofrezca protección regiões da América Central e Caribe. Summa
contra las fuertes, proporcionando así el Phytopathologica. 14(1-2):42,
control de las manifestaciones severas de la
enfermedad. TIMMER, L. W. Blight. In: WHITESIDE, I. O:; GARNSEY,
S. M.;TIMMER, L. W. Compendiumof citrus diseases.
APS. Press., 1988. p. 66-67. Saint Paul, MN, USA.
Finalmente, existe la posibilidad de ge-
nerar cítricos resistentes a tristeza por me- TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health
dio de la biología molecular, como la hibri- management.. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota,
dación somática y la obtención de plantas USA
transgénicas, que a largo plazo puede ser WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989.
una herramienta de gran utilidad. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80p. Saint
Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 67


LEPROSIS

La “leprosis” o “clorosis zonada” de los cí- gura 57). Con el pasar del tiempo, el tejido
tricos se observó en algunos países de Sur se necrosa y como consecuencia aparecen
América, como Paraguay, Argentina, Vene- hongos saprofitos.
zuela y Brasil. En este último se constituyó
en serio problema, causando sensibles pér- Los frutos presentan manchas oscuras
didas en la producción de árboles, que que- deprimidas. Al principio, en el fruto aún
dan debilitados. Hasta el momento no se verde, estas manchas son de color verde
conoce su presencia en Colombia, aunque pálido en el centro, con aureola amarilla, y
sí se encuentra el vector, denominado áca- se destacan bien del color verde oscuro de
ro rojo plano (Brevipalpus phoenicis). la parte sana del fruto. Posteriormente, el
centro se oscurece, tornándose pardo pá-
SINTOMATOLOGÍA lido; la mancha es redonda con 0.2 a 1.2
cm de diámetro, deprimida debajo de la
Los síntomas de esta enfermedad, conoci-
da como “leprosis” o “clorosis zonada”, son
variables, en función de la especie o varie-
dad, localidad, región, país o fase de desa-
rrollo del órgano afectado. Hay sospechas
de que existen varias razas del agente cau-
sal de la enfermedad, debido a las diferen-
tes reacciones de los hospederos.

La naranja dulce Citrus sinensis L., es


dentro de las variedades cítricas la más sus-
ceptible y la que más perjuicios económi-
cos sufre.

Los síntomas de “leprosis” en las hojas


consisten en manchas que miden de 4 a 12
mm de ancho, redondas, ligeramente sa- Figura 57. Hojas de naranja Valencia con lesiones
causadas por «leprosis». Nótense las características
lientes en el envés y lisas en la haz, con co- de las lesiones, redondeadas, ligeramente salien-
loración verde pálida en el centro, el cual tes por el envés y lisas en la haz con un halo
es circundado por un halo amarillento (Fi- amarillento.

68 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


ORGANISMO CAUSANTE
Inicialmente, la enfermedad de la “leprosis”
fue atribuida al hongo Cladosporium
hervarum. Posteriormente, en 1940, Frezzi,
en Argentina, observó en frutas la presen-
cia de ácaros en lesiones de “leprosis”, los
cuales transfirió a plantas sanas y obtuvo la
reproducción típica de lesiones de “leprosis”
en hojas y en frutos. El ácaro asociado a este
problema fue el Brevipalpus obovatus
(Donnadie); en Florida (EU), el Brevipalpus
californicus (Banks) y en Brasil el Brevipalpus
phoenicis (Geijskes).

Observaciones de lesiones inducidas por


leprosis permitieron mediante microscopía
electrónica, identificar partículas semejantes
al componente interno de un Rhabdovirus.
Estudios recientes de microscopía electróni-
ca en lesiones obtenidas por transmisión
mecánica, mostraron la ocurrencia de partí-
Figura 58. Síntomas de «leprosis» en frutos de
culas baciliformes de 120 a 130 x 50-55
naranja dulce. (Arriba) Lesiones con un halo nanómetros, contenidas en el retículo
amarillento. (Abajo) Necrosis causada por leprosis. endoplasmático de células del mesófilo del
(Foto: Cortesía:H. S. Prates). parénquima vascular, correspondiente a las
áreas seminecróticas de las lesiones.
superficie de la cáscara y nítidamente limi-
tada del resto sano del fruto. Experimentalmente se ha intentado
transmitir la “leprosis” por injerto de yemas,
Las manchas son encontradas general- pero sin éxito; sin embargo, se ha consegui-
mente agrupadas; casi siempre 5 ó 6 man- do transmisión en porcentajes muy bajos in-
chas en un mismo fruto (Fig. 58). jertando cáscaras con lesiones de la enfer-
medad en portainjertos tiernos. Kitajima, en
Los frutos con “leprosis” se maduran Brasil, comprobó que esta enfermedad es
más rápidamente que aquellos sin manchas, causada por un virus baciliforme (Stoma-
lo cual provoca su caída prematura. toviridae), que a diferencia de los demás vi-
rus que atacan las plantas cítricas no es
Los síntomas en los tallos son peque- sistémico y se sugiere como razón para ex-
ñas manchas inicialmente, un poco salien- plicar este hecho, que en todas las observa-
tes, lisas, redondas, de coloración amarilla ciones con microscopía electrónica no han
o verde pálido, las que tenuemente se hin- sido encontradas en la región vascular
chan por la formación de goma en los teji- (parénquima y vasos del xilema y floema)
dos por debajo de la epidermis. Con la evo- partículas asociadas a la “leprosis”; por ello
lución de la enfermedad, los tejidos se afec- no hay posibilidad de que el virus sea trans-
tan más profundamente y la coloración se portado a grandes distancias. Además, la
torna marrón – amarillenta o chocolate. planta posee mecanismos de defensa que

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 69


limitan la lesión, en un proceso similar al des- el nivel poblacional y definir las acciones
crito para las lesiones necróticas causadas por de control.
el virus del mosaico del tabaco.
El muestreo base de evaluación de la
EPIDEMIOLOGÍA población del ácaro consiste en observar al-
gunas plantas que representan todo el huer-
La “leprosis” puede ser trasmitida por injer-
to. Para B. phoencis se toman 3 frutos de la
to de tejidos con síntomas, pero con cierta
parte interna del árbol, y si no los hay se
dificultad. Los mejores resultados de trans-
usan 3 ramas. Como en Brasil, se sugieren
misión se obtienen con trozos de puntas de
2 niveles de acción: en el primero, en huer-
ramas afectadas y mecánicamente por fric-
tos donde hay lesiones de “leprosis” se ini-
ción de las hojas. La leprosis es fácilmente
cia el control cuando 10% de los frutos o de
trasmitida por larvas del ácaro Brevipalpus
las ramas analizados tienen un ácaro rojo
phoenicis. Las ninfas y adultos son menos plano o más. El segundo nivel de acción,
eficientes. La diseminación de la leprosis en para huertos donde no hay presencia de
la naturaleza se da aparentemente en pre- “leprosis”, en cuyo caso el control se inicia
sencia de árboles afectados por ácaros con-
con presencia de uno o más ácaros en 15%
taminados, lo cual puede ocurrir en cual-
de la muestra analizada.
quier etapa de su ciclo biológico, encontrán-
dose que es más eficiente en la transmisión
Como prácticas auxiliares es necesa-
en la fase larval (48,3%) que en las fases de
rio recoger o destruir los frutos caídos y
ninfa (8.7%) o de adulto (7.6%). Chiavegato
podar las ramas enfermas, retirando dicho
& Salibe concluyeron que un periodo de dos
material del huerto.
días de alimentación es suficiente para que
el ácaro transmita la “leprosis”.
Como controladores biológicos existen
ácaros predatores: Euseius sp., Iphiseiodes
El ácaro plano B. Phoenisis tiene como zuluagai.
principal hospedante a los cítricos y como
otras hospederas se han encontrado 80 gé-
neros, entre las cuales estan: marañón
(Anacardium occidentalis), g uanábana
(Annona muricata ), chirimoya ( Annona
scuamosa), papaya (Carica papaya), yuca
(Manihot sculenta), algodón (Gossypium
sp.), banano (Musa cavendishii), guayaba
(Pisidium guajava), maracuyá (Passiflora sp.),
níspero (Eribotria japonica), manzana (Pinus
malus), durazno (Prunus persica), pera (Pirus
communis), café ( Coffea arabica), cacao
(Theobroma cacao) y uva(Vitis vinifera).

MANEJO
Figura 59. Abundante caída de frutos de naranja
Las prácticas de manejo comienzan con Valencia como consecuencia de ataque de
la inspección del huerto para determinar «leprosis».

70 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


Bibliografía
BITANCOURT, A. A. 1985. Estudos sobre a leprose dos citrus. I. Distribucao geografica e
sintomatologia. Arquivos.do Instituto Biologico.22:161-231. Sao Paulo. Brasil.

CORRALES G., J. A. 2000. Ácaro rojo plano Brevipalpus phoenicis vector de la leprosis de los
cítricos. En: Asocítricos- Comité de Cafeteros de Risaralda. 93-99 p. Pereira, Colombia.

GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic diseases. In: L. W. Timmer and Larry W Duncan. Citrus Health
Management. University of Florida, p95-106. Lake Alfred, Florida, USA.

KITAJIMA, E. W.; MÜLLER, G. W.; COSTA, A. S. 1971. Partículas baciliformes associadas


à leprose dos citros. In: Congreso Brasilero de Fruticultura 1. Campinas, Brasil.

MULLER, G. W. 1980. Molestias de virus e micoplasmas em citros. In: RODRÍGUEZ, O.;


VIEGAS, F. Citricultura brasileira. Fundação Carguill, p. 567-584. Campinas, Brasil.

ROSSETTI, V.; SALIBE, A. A. 1962. Prevalência das doenças de vírus de citros no Estado de
São Paulo. Bragantia. 21 : 107-21. Sao Paulo, Brasil.

SALIBE, A. A. 1988. Incidencia de doenças viróticas nas regiões da América Central e Cari-
be. Summa Phytopathologica 14(1-2):42.

TIMMER, L. W. 1988. Blight. In: WHITESIDE I. O: GARNSEY, S. M.; TIMMER ,L. W.


Compendium of Citrus Diseases. APS. Press. p. 66-67. Saint Paul, MN, USA.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management.. APS Press, 197 p. St.
Paul, Minnesota, USA.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 71


EXOCORTIS
(Exocortis viroide)

La exocortis es una enfermedad de los cítri- exudados con goma (Figuras 60A-60B). Los
cos que fue identificada inicialmente causan- brotes que se desarrollan en los patrones
do problemas en combinaciones de cítricos muestran amarillea-miento y posterior exu-
injertados en Poncirus trifoliata en Estados dación de goma a lo largo de heridas
Unidos, en 1948. El agente causante de la
exocortis está distribuido en muchos países, longitudinales.
reduce el crecimiento, la productividad y la
vida útil de las plantas afectadas. Naranjas, ORGANISMO CAUSANTE
limones (C. limon L) Burm. f., toronjas y otras
copas de cítricos que son injertadas en El agente causante de la exocortis es un
portainjertos no tolerantes a la exocortis, tie- viroide que consiste de una molécula infec-
nen un desarrollo retardado con intensida- ciosa con 371 nucleótidos, circular, con ARN
des variadas, o presentan descortezamiento de cadena simple, en forma de bastón. El
en los patrones. Los cultivos de lima ácida viroide es sistémico y aparentemente se
Tahití, en Colombia, están contaminados, al ubica en el floema, de donde se distribuye
igual que muchos de los patrones trifoliados en forma irregular hacia los demás órganos
usados.
de la planta. Pueden existir áreas con estir-
SINTOMATOLOGÍA
El agente causante de la exocortis puede
infectar muchas especies y cultivares de cí-
tricos; entre las especies susceptibles se in-
cluyen Poncirus trifoliata, lima Rangpur
(Citrus limonia Obs.), cidras (C. medica L.),
limas ácidas y limones.

La copa de las plantas afectadas pre-


senta marchitamiento; la vegetación es dis-
persa y hay alteraciones en la coloración de
las hojas. Ciertas variedades tienden a pre-
sentar copas más abiertas que las sanas. El
descortezamiento en las variedades suscep-
Figura 60. A. Tallo de lima ácida Tahití, con la
tibles se observa a partir de 4 a 10 años de corteza rajada longitudinalmente a consecuen-
edad de la planta y va acompañado de cia del viroide de la exocortis.

72 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


mitido por las manos y hasta en las uñas del
hombre o en los dientes de los roedores,
teniendo así gran capacidad de transmisión.
También ha sido comprobada una infección
natural de los árboles sanos próximos a los
enfermos, por entrecruzamiento de raíces.

IDENTIFICACIÓN Y CONTROL
La presencia del viroide, aunque no se ob-
serven síntomas, puede ser detectada por
indexación o test biológico, procedimiento
que consiste en la unión de tejidos infecta-
dos o sospechosos sobre una planta
indicadora susceptible. Entre las plantas
indicadoras están Cidra etrog, sobre todo
los clones RMS 861 y RMA 861-S-1.
Otras pruebas rápidas para determinar
Figura 60. B. Escamación característica
exocortis son el método PAGE (Electroforésis
causada por el viroide de la “exocortis” en un en gel de polacrilamida) y el de hibridación
patrón tripoliado. con sondas “probes” de ácidos nucléicos
marcados con radioisótopos.
pes o razas fuertes, severas, moderadas o Siendo la exocortis una enfermedad ge-
débiles del patógeno en una misma planta neralmente diseminada por injerto sin que
de lima Tahití, como partes completamente haya un agente vector, puede ser eficazmen-
libres del viroide, de tal manera que las ye- te controlada por la utilización de clones
mas pueden ser portadoras de diferentes nucelares o por la microinjertación de ápices
estirpes del patógeno, resultando una he- caulinares que no presenten la enfermedad.
terogeneidad del material de propagación Para evitar la transmisión mecánica por me-
y, por tanto, huertos desuniformes. dio de herramientas, éstas se deben sumergir
en una solución de hipoclorito de sodio al 1%.
EPIDEMIOLOGÍA La termoterapia no es recomendada para eli-
minar el patógeno de material vegetal, ya que
La exocortis es transmitida principalmente serían necesarias temperaturas de más de
por contacto de tejidos infectados con teji- 100°C por varios segundos; por lo cual sería
dos sanos y mecánicamente por herramien- más deseable desinfestar herramientas de cor-
tas de corte. Al ser el viroide muy estable, te. El método más confiable de control es la
por no tener capa protéica, puede ser trans- utilización de patrones tolerantes.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 73


Bibliografía
BITTERS, W. P. ; DURÁN-VILA, N.; SEMANCIK, J. S. 1987. Effect of citrus exocortis viroid
on flower and fruit structure and development on Ethog citron. Plant Disease Reporter
71:405-412.

CORRALES G., J. A. 1989. Distribuição do viróide da exocorte em plantas de limão Tahiti,


Citrus latifolia Tanaka. Botucatu, Universidade Estadual Paulista Faculdade de Ciencias
Agronómicas, 36 p. ( Tesis: Mestre em Agronomia). Sao Paulo, Brasil.

CORRALES G., J. A. 1996. Enfermedades causadas por virus, viroides y similares en cítri-
cos. Asocia 4(4):19-24. Manizales, Colombia.

CORRALES G., J. A. 1989. A exocorte dos citros. Botucatu. Universidade Estadual Paulista
Faculdade de Ciencias Agronómicas. 31 p. Sao Paulo, Brasil.

GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic Diseases. In: Timmer and Larry W Duncan. Citrus health
management. University of Florida, p. 95-106. Lake Alfred. Florida, USA.

MOREIRA, S. 1954. Exocortis outra moléstia de vírus nos laranjais paulistas.O Agronómico
6:10-12. Sao Paulo, Brasil.

ROISTACHER, C. N.; CALAVAN, E. C.; BLUE, R. L.; NAVARRO, L.; GONZALES, R. 1977.
A new more sensitive citron indicator for detection of mild isolates of citrus exocortis
viroid (CEV). Plant Disease Reporter 61(2):135-139.

SALIBE, A. A. 1988. Incidencia de doenças viróticas nas regiões da América Central e Cari-
be. Summa Phytopathologica. 14(1-2):42.

SEMANCIK, J. S.; WEATHERS, L. G. 1968. Characterization of infectious nucleic acid


associates with infection by exocortis virus of citrus. Phytopathology 58: 1067-1068.

TIMMER, L. W. 1988. Blight. In: WHITESIDE.; I. O: GARNSEY, S. M.; TIMMER , L. W.


Compendium of citrus diseases. APS. Press. p. 66-67. Saint. Paul, Minnesota, USA.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management.. APS Press, 197 p. Saint
Paul, Minnesota, USA.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

74 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


EL COMPLEJO PSOROSIS

El nombre de “psorosis” en cítricos ha sido está ampliamente difundida, causando se-


usado para designar una serie de molestias rias pérdidas económicas.
ocasionadas por virus. En muchas áreas pro-
ductoras de cítricos en el mundo, existen SINTOMATOLOGÍA
aún diversas formas de psorosis en clones
viejos. No obstante que en muchas áreas La psorosis afecta muchas especies de cítri-
ha disminuido su incidencia, debido al uso cos, híbridos y afines. Los síntomas foliares
de material sano, existen zonas como Ar- se expresan con mayor intensidad en las na-
gentina y Brasil, con problemas graves por ranjas dulces y tangerinas. Los síntomas va-
esta enfermedad. rían de áreas cloróticas alargadas de color
verde claro , paralelas a las nervaduras se-
Dentro del complejo “psorosis” se cundarias, visibles a contraluz, hasta dife-
agrupan 14 enfermedades cuyas manifes- rentes moteados cloróticos. Frecuentemente
taciones únicamente tienen en común los se observa un tipo de mancha clorótica.
síntomas foliares y que son debidos a va-
rios agentes patógenos entre sí, pero por Hojas maduras presentan círculos o ani-
razones históricas aún siguen siendo trata- llos concéntricos cloróticos, translúcidos, de
dos en conjunto, a saber: “psorosis A”; diferentes tamaños, denominados “mancha
“psor osis alveolar” o “bolso ciego”; anular”. Las manchas también se observan
“gomosis cóncava”; “variegación infeccio- en frutos. Aunque los síntomas son más visi-
sa”; “encrespamiento de la hoja”; “mancha bles en hojas nuevas ,pueden desaparecer
de dedos” del Tangor Dweet; “enanismo de con la maduración de éstas, con excepción
la Satsuma”; “hoja arrugada”; mancha de de una forma severa de la enfermedad de-
anillo”; “mancha de anillo raza necrótica”; nominada “psorosis B”, en la cual los sínto-
“mancha concordia” y “psorosis B”. mas persisten en hojas maduras. Así mismo,
los síntomas en hojas nuevas pueden ser
En general, la psorosis ha perdido im- enmascarados por altas temperaturas. Los
portancia económica en muchos países pro- síntomas de los contornos de las hojas del
ductores de cítricos que tienen programas patrón son asociadas a los que ocurren en el
de certificación y emplean material de pro- leño, denominados “gomosis cóncava” o
pagación sano. Sin embargo, en algunas “concave gum” y sorosis alveolar “blind
regiones como Concordia (Argentina), Ba- pocket”. Síntomas semejantes a los causa-
hía (Brasil), Uruguay e Irán, la enfermedad dos por la psorosis en hojas jóvenes pueden

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 75


ser observados en plantas infectadas por los do la muerte de la planta. El período de
virus de cristacortis e “impietratura”. A partir incubación es de 12 ó más años.
de los 8 años de edad los síntomas pueden
ser localizados en el tronco y en las ramas. Psorosis B- Es una forma severa de la en-
Sus manifestaciones difieren de acuerdo con fermedad, en la cual las lesiones de la cor-
los diferentes tipos de psorosis, conforme a teza se expanden rápidamente ocurrien-
lo siguiente: do desprendimiento de grandes pedazos
de corteza. Las ramas desarrollan lesio-
Psorosis A- Se observa un hundimiento de nes superficiales, suberificadas e impreg-
la corteza en áreas más o menos circula- nadas de goma. Parece que la sorosis B
res, comenzando como pequeñas pústu- es igual o pertenece al mismo grupo de
las que irrumpen y coalescen, resultando la mancha anular de los cítricos.
en grandes lesiones que pueden circun-
dar el tronco y las ramas. En general, la La gomosis cóncava se caracteriza por pro-
capa externa de la corteza sobresale re- ducir grandes cavidades longitudinales en
torciéndose en las extremidades, produ- el tronco y en las ramas , las cuales son cu-
ciendo una descamación abundante en biertas por la corteza normal pero a veces
grandes áreas, (Figura 61). También hay se presentan rajaduras o aberturas por don-
producción de una substancia resinosa en de exuda goma. El tejido debajo de la cor-
corteza y leño, lo cual produce decolora- teza se encuentra impregnado de goma,
ción de los tejidos atacados e impide la tomando una coloración rojiza o amarillen-
libre circulación de la savia. La planta en ta oscura. Partes de tejidos impregnados
este estado entra en deterioro gradual, de goma pueden alternar con tejidos prác-
hay caída de hojas; la corteza del tronco ticamente normales. Los síntomas se desa-
y ramas que quedan desprotegidas se rrollan lentamente y mientras tanto lasplan-
queman fácilmente por el sol, aceleran- tas pueden no ser afectadas con reducción
de vigor o producción.

La psorosis alveolar “blind pocket”. Esta


manifestación parece estar estrechamen-
te asociada a gomosis cóncava. Se carac-
teriza por formar depresiones estrechas
y alargadas en sentido longitudinal del
tronco, algunas veces se agrupan en se-
ries paralelas y otras veces toman una for-
ma eruptiva con descamación de la cor-
teza, parecida a psorosis A. Los tejidos
debajo de las depresiones toman una co-
loración ocre-salmón y se impregnan con
goma endurecida. Rara vez la goma es
expulsada hacia la superficie. Afecta prin-
cipalmente naranjas dulces, tangerinas,
toronjas y limones, con reducción del vi-
gor y la producción.

Figura 61. Síntomas de “psorosis tipo A” Marcas de dedos. Son malformaciones de


o “escamosa” en un árbol de tangelo ramas que se parecen a marcas de dedos
Minneola. presionados sobre un material de molde.

76 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


Palomitas de maíz. Tienen como característi- por transmisión mecánica. También ha sido
ca la formación de pequeñas pústulas, comprobada en Argentina la transmisión por
acompañadaso no de un exudado de goma áfidos, posibles vectores del virus.
en la corteza del tronco y ramas gruesas y
afecta diferentes tipos de cítricos. IDENTIFICACIÓN Y CONTROL
El método de “indexación “ para lograr de-
Estudios recientes indican dos partícu- tectar psorosis puede ser realizado en plan-
las virales diferentes para psorosis, uno de tas indicadoras como la naranja dulce (C.
partícula flexible con dos componentes y sinensis Obs. ) variedades Pineapple y
una partícula flexible en forma de bastón, Madam Vinous, injertadas en patrones vi-
semejante a un carlavirus. gorosos. Así mismo, para lograr la expre-
sión de síntomas en las plantas indicadoras
EPIDEMIOLOGÍA se puede recurrir a un choque térmico ( 15°
La psorosis se transmite por unión de teji- a 18°C). La mejor técnica para eliminar
dos enfermos sobre sanos. Así mismo, hay psorosis del material de propagación es
transmisión por semilla como en el caso de mediante una combinación de clones
Poncirus trifoliata y citranges (C. sinensis x nucelares, termoterapia y microinjertación
P. trifoliata) Troyer y Carrizo, y difícilmente de ápices caulinares.

Bibliografía
CORRALES G. J. A. 1996. Enfermedades causadas por virus, viroides y similares en cítricos.
Asocia 4 (4):19-24. Manizales, Colombia.

CORRALES G, J. A.; SALIBE A. 1989. Complexo sorose. Botucatu, Universidade Estadual


Paulista Faculdade de Ciencias Agronómicas, 36 p. Sao Paulo, Brasil.

GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic Diseases. In: Timmer and Larry W Duncan. Citrus Health
Management. University of Florida, 95-106 p. Lake Alfred, Florida, USA.

ROISTACHER, C. N.; NAUER, E. N. A comparison of certain sweet orange varieties as


indicators for concave gum.

ROISTACHER, C. N. 1991. Graft-transmissible diseases of citrus. Handbook for detection


and diagnosis. International Oorg. Of Citrus Virol. Food and Agr. Org. Of the United
Nations (FAO) 286 p. Roma, Italia.

ROSSETTI, V.; SALIBE, A. A. 1962. Prevalência das doenças de vírus de citros no Estado de
São Paulo. Bragantia 21 : 107-21. Sao Paulo, Brasil.

SALIBE A. A. ; CORRALES G. J. A. 1989. Complexo sorose. Botucatu, Universidade Stadual


Paulista. Faculdade de Ciencias Agronomicas, 36 p. Sao Paulo, Brasil.

TIMMER, L. W. 1974. A necrotic strain of citrus ringspot virus and its relationship to citrus
psorosis virus. Phytopathology 64(3):389-94.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint
Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 77


XILOPOROSIS

El nombre de “xiloporosis” fue utilizado por Algunas veces las partes salientes son del
primera vez para designar una enfermedad leño, formando hendiduras en la parte inter-
observada en Israel, entre 1928 y 1933, en na de la corteza. Frecuentemente las depre-
material procedente de las combinaciones siones del leño están llenas de una goma de
de cítricos en patrones de lima Persa (C. color marrón. Estos síntomas pueden ser ob-
limettioides Tan.), un patrón predominante servados a partir de 3 a 4 años de haber sido
en dicho país. injertado en un patrón de lima Persa y de 6 a
12 años en patrón de lima Rangpur. Estados
La xiloporosis fue muchas veces consi- avanzados de la enfermedad presentan de-
derada sinónimo de un disturbio denomi- presiones externas de la corteza con rajaduras
nada cachexia, identificada en los Estados
Unidos en la década de los 50, afectando
tangelos, (C. paradisi Macf. x. C. reticulata
Blanco) y tangerinas (C. reticulata Blanco).
Sin embargo, algunos autores consideran
que la enfermedad originalmente descrita
en lima Persa como xiloporosis, posiblemen-
te no era causada por el agente de cachexia.

SINTOMATOLOGÍA
Aunq ue existen muchas especies y
cultivares de cítricos que pueden ser infec-
tadas por xiloporosis, en muchos casos la
infección está en forma latente sin manifes-
tar síntomas. Porosis del floema es la verifi-
cación principal en variedades susceptibles
como algunos tangelos, lima Persa y lima
Rangpur. Al retirar la corteza de los tallos se
nota un leño criboso, con pequeñas depre-
siones redondeadas o alargadas que corres-
ponden a salientes de parte interna del ta- Figura 62. Síntomas de “xiloporosis” en patrón
llo, (Figura 62). tangelo Orlando.

78 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


longitudinales. A vecespuede ocurrir una pro- reticulata Blanco) “Parson Special” injerta-
longación del patrón o del injerto justo en el das en patrones vigorosos por d oble
punto de injertación, seguida de una desca- injertación. Los síntomas observados en las
mación de la corteza en pedazos. Las hojas plantas indicadoras son: acanaladuras en el
en este estado tienen menor tamaño y mues- tronco con producción de resinas en la
tran síntomas de deficiencias nutricionales. La corteza, tejidos salientes en el leño y hen-
planta queda de tamaño reducido. diduras en la parte interna de la corteza,
cerca del punto de injertación. La técnica
La xiloporosis está asociada con un de PAGE es promisoria para la localización
viroide de RNA de bajo peso molecular y de la banda del viroide y puede ser un
de menor tamaño que el viroide de la medio rápido para detección del patóge-
exocortis. no. Inoculaciones en calabacita (Cucumis
sativus) pueden ayudar a complementar el
diagnóstico de la enfermedad. Finalmen-
EPIDEMIOLOGÍA
te, la hibridación de ácido nucleico utili-
La xiloporosis es transmitida principalmen- zando sondas de ADN es una técnica
te por contacto de tejidos y mecánicamen- promisoria.
te por herramientas de corte.
La xiloporosis puede ser eliminada de
CONTROL tejido vivo mediante microinjertación de
ápices caulinares de plantas infectadas. Se
La indexación puede ser hecha con plan- recomienda la desinfes-tación de las herra-
tas ind icado-ras como tangerina ( C. mientas de corte.

Bibliografía
CORRALES, G. J. A. 1996. Enfermedades causadas por virus, viroides y similares en cítricos.
Asocia 4 (4):19-24. Manizales, Colombia.

GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic diseases. In: L. W. Timmer and Larry W Duncan. Citrus Health
Management. University of Florida, 95-106 p. Lake Alfred, Florida, USA.

MOREIRA, S. 1938. Xyloporose. Jornal de Agronomia 1:217-226.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint
Paul, Minnesota, USA.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 79


DECLINIO O “BLIGHT”

El denominado declinio o “blight” de los cí- mento ninguna planta afectada se recupera.
tricos es conocido en Florida, Estados uni- El primer síntoma es un marchitamiento sec-
dos desde hace más de 100 años. Ha sido torial o general del follaje de los árboles. Las
registrado en Cuba, Belice, Colombia, hojas adquieren una coloración verde mus-
Suráfrica y Australia. Las pérdidas ocasio- go u olivácea, carentes de brillo y con leve
nadas por este disturbio en Brasil se han es- enrollamiento, así como síntomas de defi-
timado de 5 a 10%. ciencia de zinc. La brotación se retrasa en
comparación con la abundante brotación en
Fue observado en Colombia por prime- plantas sanas. Junto a la inserción de los ta-
ra vez en 1994, en zonas citrícolas del Valle llos sobre el tronco en la parte interna de la
del Cauca y Antioquia. Este disturbio ha al- copa se produce una brotación vigorosa, (Fig.
canzado importancia económica durante los 63A y 63B). Hay retraso en la floración, sien-
últimos años, y es una amenaza para la do ésta insuficiente para proporcionar una
citricultura mundial. producción normal. Los frutos en general son
pequeños, de color amarillo pálido, sin brillo
SINTOMATOLOGÍA y en número reducido. Finalmente, se pre-
senta muerte de raicillas. Las plantas alcan-
Todos los cultivares de naranja dulce y to-
zan estados finales en un período que varía
ronja que son injertados en patrones suscep-
de meses hasta dos años.
tibles como lima Rangpur (Citrus limonia), li-
món rugoso (Citrus jambiri), volkameriana
( Citrus volkameriana), naranja trifoliada EPIDEMIOLOGÍA
(Poncirus trifoliata) y sus híbridos son pro- Tanto Blight como declinio son disturbios
pensos a adquirir el declinio. Su incidencia de etiología desconocida, sin embargo, Es-
parece ser menor en tangerinas, limas y li- tados Unidos, Sur África y Brasil han logra-
mones. Los síntomas se manifiestan a partir do pruebas positivas de transmisión por
de los 4 años de edad de los árboles y con contacto de raíces de plantas sanas adya-
mayor incidencia entre 8 a 12 años, aunque centes a plantas afectadas. Así mismo, en
después de la primera producción se puede Estados Unidos fue lograda la inducción de
manifestar en árboles de cualquier edad. síntomas por injerto de trozos de raíces de
plantas afectadas. Estas pruebas sugieren
Declinio o Blight es un disturbio de ca- la presencia de un agente infeccioso invo-
rácter degradativo, irreversible y hasta el mo- lucrado en el disturbio.

80 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


Niveles de sales de zinc contenidas en
el leño del tronco, el cual es normalmente
más elevado en plantas con declinio, pue-
den ser determinados en el laboratorio. Exis-
ten métodos serológicos (Western blot and
Inmuno Spot assay), que permiten identifi-
car si una planta está afectada por Blight o
no.

El control de declinio se hace básica-

Figura 63. Síntomas iniciales de “declinio “ o


“blight” en naranja valencia. A. (Arriba) Hojas con
coloración verde olivácea con leve enrollamiento y
bordes formando olas. B. (Abajo) Brotes con
síntomas de deficiencia de zinc (Foto: Cortesía C.
Huertas).

Figura 64. Síntomas de «declinio” o “blight” en


árboles de naranja dulce. A. (Arriba) Abundante
emisión de brotes o chupones en la base del
tronco. B. (Abajo) Muerte descendente y prolifera-
ción de cogollos. (Fotos: Cortesía: R. Alzate).

IDENTIFICACIÓN Y CONTROL
Aparte de los síntomas antes descritos, la
determinación de dicho disturbio se puede
hacer mediante la prueba de absorción de
agua, haciendo en el tronco un hueco de 3
cm de profundidad y con la ayuda de una
jeringa se trata de inyectar 10 ml de agua;
en el caso de una planta sana, el agua fácil-
mente se absorbe, mientras que en una en-
ferma la absorción es lenta o nula.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 81


mente con el uso de patrones resistentes o trones tolerantes, como mandarina Sunky,
tolerantes. Posiblemente el patrón más re- naranja criolla y tangelo Orlando que no
sistente es el naranjo agrio; sin embargo, presentan el disturbio. La mandarina
hay regiones donde este patrón no puede Cleopatra y el citrumelo Swingle 4475 pa-
ser utilizado debido a la ocurrencia endé- recen ser menos afectados que los otros
mica de tristeza, como en el caso de Brasil. híbridos trifoliados.
Combinaciones de mandarina Cleopatra,
Sunki, naranja criolla y tangelo Orlando no Una recomendación importante es el
presentan los síntomas. Parece ser que el uso de plantas madres de comprobada sani-
citrumelo Swingle es el menos afectado de dad, y por ningún motivo importar material
los otros híbridos, dentro de los trifoliados. de otros países sin su debida certificación.

La única medida efectiva en los huer- Finalmente, para evitar problemas de


tos es la sustitución de las plantas afecta- origen viral o de etiología desconocida se
das, promoviendo la quema de ellas y su sugiere adquirir el material de siembra en
reemplazo por copas injertadas sobre pa- viveros de reconocido prestigio y de com-
probada certificación por parte del ICA.

Bibliografía

CORRALES G., J. A. 1991. Declinio/Blight de los cítricos. Comité Departamental de Cafeteros


de Risaralda, 6 p. Pereira, Colombia.

BERETTA, M. J. G. 1986. Declinio de plantas cítricas: uma revisão. Revista Fruticulture 8(1):7-
14.

HUERTAS, D. C.; CAMPO, R.; VARÓN DE A., F.; DERRICK, K. S. 1994. Presencia del
declinamiento de los cítricos del Valle del Cauca (Colombia). Fitopatología Colombia-
na 18(2):135-139. Bogotá, Colombia.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

TIMMER, L. W. 1988. Blight. In: WHITESIDE I. O: GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W.


Compendium of citrus diseases. APS. Press. p. 66-67. St. Paul, Minnesota, USA.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press. 197 p. Saint
Paul, Minnesota, USA.

82 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


STUBBORN
(Spiroplasma citri)

La enfermedad de los cítricos denominada da prematura de hojas, clorosis y marchita-


“stubborn”, se registró por primera vez en miento de ramas. El espiroplasma induce flo-
1915 en naranja Washington navel, en Cali- ración fuera de la época normal, y se da una
fornia (EU), cuando se observaron algunos excesiva caída de frutos. La producción de
árboles con detención en su crecimiento y frutos se reduce; éstos, al madurar, mantie-
carentes de producción, razón por la cual se nen el color verde en la parte estilar de la
describió el síntoma como “stubborn”. base y pueden ser de sabor excesivamente
ácido o muy dulces.
Durante 1969, las pérdidas económicas
en huertos de California y Arizona (EU) se ORGANISMO CAUSANTE
estimaron en un millón de árboles afectados.
El primer indicio de que el “stubborn” de
los cítricos se trataba de un fitoplasma en
Varios estudios han demostrado que la
lugar de un virus se registró en 1968, cuan-
enfermedad se encuentra presente en huer- do se descubrió el efecto de supresión de
tos citrícolas de países del Mediterráneo, in- los síntomas de la enfer medad con
cluyendo Chipre, Argelia, Egipto, Irán, Irak, tetraciclina. Posteriores estudios de micros-
Jordán, Líbano, Marruecos y Túnez. También
se ha observado en México y en Perú. Co-
lombia, aún no tiene registro.

SINTOMATOLOGÍA
Los síntomas varían de acuerdo con el
hospedante, la variedad, el estado nutricional,
la edad, la época, la humedad, la tempera-
tura y el aislamiento del espiroplasma. Exis-
te una gama de síntomas que caracterizan la
enfermedad: los brotes, el tallo y las hojas
son pequeños, con entrenudos cortos; las ho-
jas se deforman y en algunos casos hay for-
mación excesiva de yemas y de follaje, en Figura 65. Enanismo en naranja Valencia, caracte-
forma de roceta, quedando los árboles de rístico del “stubborn disease” (Cortesía: S.M.
menor tamaño (Figura 65). Puede haber caí- Garnsey).

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 83


copía electrónica demostraron la presencia Las epidemias en plantaciones jóvenes
de un organismo tipo fitoplasma, al que de- pueden ser originadas a partir de yemas o
nominaron espiroplasma, por su forma injertos procedentes de plantas infectadas.
espiralada filiforme, (Figura 66) denominán-
dolo Spiroplasma citri. Se encuentra en los La enfermedad puede ser detectada
haces del floema de las plantas y se carac- mediante inoculación por injerto de naran-
teriza por ser móvil, con célula carente de ja, toronja o plántulas de tangelo. Los sín-
pared celular; es un claro representante del tomas iniciales en estas plantas indicadoras
tipo procariote, de la familia Spiroplas- pueden ser leves, mostrando reacciones
mataceae, ubicado en el orden Micoplas- más claras a temperaturas entre 28 y 32°C.
matales, clase Mollicutes. Todos los tipos de naranja son susceptibles
al espiroplasma, igualmente toronja, man-
EPIDEMIOLOGÍA darina, tangelo e híbridos de mandarina.
El espiroplasma es diseminado en forma na-
tural en el campo, por diferentes especies MANEJO
de saltahojas como Scaphytopius nitridus En áreas libres del espiroplasma es impor-
(De Long) y S. acutus delongi (Young). Tam- tante la limpieza del material de propaga-
bién es transmitido en arvenses (malezas) y ción, evitando la introducción de material
por los injertos. desde zonas de riesgo, mediante cuarente-
nas y revisión periódica de los viveros de
El espiroplasma puede ser cultivado propagación para garantizar y certificar el
en forma artificial en un medio especial, material de siembra. Aunque es difícil evi-
siendo favorecido por temperaturas entre tar la introducción ilegal de material, las
28° y 30°C, lo cual también puede ocurrir medidas de certificación de material de pro-
en el campo, manifestándose los síntomas pagación pueden minimizar el riesgo de in-
más severos en estas temperaturas, mien- troducir el espiroplasma o cualquier otro
tipo de microorganismo de tipo sistémico.
tras que a menor temperatura puede ha-
ber menor severidad o no manifestarse Se debe recurrir a la erradicación o que-
ningún síntoma, aunque el microorganis- ma del material afectado en sitios con pre-
mo esté en la planta. sencia de la enfermedad, en pequeños fo-
cos iniciales. Igualmente se puede recurrir
al control químico de los vectores, o me-
diante trampas. La desinfestación de herra-
mienta durante la práctica de injertación es
inocua, ya que la diseminación por este
medio no ocurre con el S. citri, al igual que
tratamientos de yemas o plántulas con altas
temperaturas, en cuyo caso el espiroplasma
es resistente.

Aunque el S. citri es altamente sensible


a la tetraciclina en condiciones de laborato-
rio, la inyección de este antibiótico en el
Figura 66. Spiroplasma citri en medio del xilema de árboles afectados no es recomen-
“stubborn disease” (Cortesía: S.M. Garnsey). dable, ya que no hay traslocación suficiente
cultivo (Cortesía: M. Garnier). para inhibir el patógeno.

84 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


Bibliografía

CORRALES G., J. A. 1996. Enfermedades causadas por virus, viroides y similares en cítricos.
Asocia 4 (4):19-24. Manizales, Colombia.

GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic diseases. In: L. W. Timmer and Larry W Duncan. Citrus health
management. University of Florida, 95-106 p. Lake Alfred, Florida, USA.

MARAMOROSCH, K.; RAYCHAUDHURI, S. P. 1988. Mycoplasma diseases of crops. New


Delhi (India-Kalkaji). 456 p.

MULLER, G. W. 1980. Molestias de virus e micoplasmas em citros. In: RODRÍGUEZ, O.;


VIEGAS, F. Citricultura brasileira. Fundação Cargill. p. 567-584. Campinas, Brasil.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint
Paul, Minnesota,USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 85


ENFERMEDADES DE POSCOSECHA
PUDRICIÓN NEGRA
Alternaria alternata. (Fr.) Keissler.
o A. citri Ellis y Pierce

La denominada pudrición negra o verde os- camente ovaladas, de color café claro o café
cura puede darse en todas las frutas cítri- oscuro y multiseptadas, con septos trans-
cas. Aunque el inicio de la enfermedad ocu- versales, oblicuos o longitudinales.
rre desde el huerto, los síntomas y estruc-
turas del patógeno son visibles durante el La gran variabilidad morfológica ha cau-
almacenamiento. sado confusión en cuanto a su clasificación;
no obstante, existen sutiles diferencias que
SINTOMATOLOGÍA las caracterizan, como las dimensiones de
las conidias, en cuyo caso son de un pro-
La pudrición se presenta en la parte inter- medio de 36 x 14m en A. citri, mientras
na de la fruta madura y los síntomas exter- que para A. alternata los promedios están
nos no son muy evidentes. En el huerto, las en 27 x 11,5 m . Estos hongos crecen en
frutas afectadas desarrollan color antes que medio de cultivo a base de papa-dextrosa-
las sanas y el extremo puede tener una con- agar (PDA); las colonias son inicialmente de
sistencia más blanda que lo normal. Al cor- color blanco y posteriormente adquieren un
tar la fruta se nota una pudrición seca y ne- color oliváceo a café oscuro, muy similar a
gra que involucra toda la columela de la A. tenuissima, causante de la mancha foliar
misma (Figura 67). de los cítricos.
ORGANISMO CAUSANTE
La especie A. citri Ellis y Pierce, fue original-
mente d escrita como causante de la
p ud rición negra de frutas cítricas en
poscosecha y posteriormente también se
designaría a A. alternata. Estas dos espe-
cies, que pueden estar conjuntamente ata-
cando frutas en poscosecha, están ubicadas
dentro del género Alternaria, Nees ex Fries,
en la clase Deuteromycetes.

Este género se caracteriza por presen- Figura 67. Pudrición interna en toronja causa-
tar conidias encadenadas o solitarias, típi- da por Alternaria alternata.

86 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


EPIDEMIOLOGÍA Cuando la infección ocurre a través
de la zona estilar (ombligo), el hongo per-
Estos hongos viven en forma saprofítica en manece latente en el interior de los teji-
el huerto, sobre tejidos muertos de la planta dos hasta cuando se presentan las condi-
cítrica. Sus conidios son fácilmente trans- ciones ambientales antes mencionadas.
portados por el viento y la lluvia. Las es-
poras del hongo germinan y producen una Los frutos atacados por insectos son
más susceptibles de ser infectados por es-
infección latente que sólo se desarrolla tas Alternarias, como es el caso de “mosca
cuando la fruta está madura. Esta pudrición de la fruta”, o “mosca del Mediterráneo”
es importante únicamente en la naranja (C eratitis capitata Wied) y por el
ombligona, que tiene una apertura normal microlepidóptero perforador de la corteza
para la entrada del patógeno y en otros de la fruta Myelois ceratoniae Zeller.
tipos de cítricos almacenados por mucho
tiempo. MANEJO
La mayoría de los fungicidas usados para tra-
Las condiciones para que ocurra la tar las frutas frescas no tiene efecto sobre esta
germinación de los conidios incluye una hu- enfermedad. Puede evitarse en parte si se
medad del ambiente superior a 85% y tem- eliminan las frutas sobremaduras. En las fru-
peratura entre 17 y 18°C. Un factor impor- tas para almacenar, el tratamiento con 2,4-D
tante para la presencia de la enfermedad es puede reducir la senescencia de la fruta y dis-
la permanencia de los frutos maduros en el minuir la severidad de la enfermedad.
árbol, ya que la epidermis y el albedo no Inmersiones en mezclas de thiaben-dazol,
ofrecen resistencia al desarrollo de estos bemomil y mancozeb pueden reducir la
hongos. pudrición ocasionada por estos patógenos.

Bibliografía

BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L.
W.; Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul,
Minnesota, USA.

SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits &
vegetables. Vol. 1. General Introduction; frutos. Cambridge University. p. 56-57.
Cambridge, Ingl.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint
Paul, Minnesota, USA.

TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones


Agrarias. p. 43-51. Valencia, España.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 87


PUDRICIÓN O ANTRACNOSIS
(Glomerella cingulata (Stonem.) Spauld. y v. Schrenk.)

Estado conidial: Colletotrichum C. gloeosporioides pertenece a la cla-


gloeosporioides (Penz.) Sacc. se Deuteromycetes, orden Melanconiales.
Se cultiva con facilidad en medio a base de
El ataque de C. gloeosporioides general- PDA, en donde forma inicialmente colonias
mente ocurre durante la poscosecha en to- de color blanco pero que rápidamente ad-
das las especies y variedades de los cítri- quieren tonalidad de gris a oscura. Algunas
cos, debido al envejecimiento de la corteza veces forman micelio algodonoso de tipo
en frutos sobremaduros que permanecen en concéntrico. Entre los 3 ó 4 días de iniciado
el árbol y que pueden recibir lesiones que el cultivo se forman acérvulos (fructifica-
causen heridas en la cutícula, con entrada y ciones asexuales), los cuales pueden ser re-
posterior desarrollo de las estructuras del dondeados, ovalados o alargados, de color
hongo durante el almacenamiento. marrón o negro, miden entre 400 y 500 m
de diámetro. Estos acérvulos poseen setas
SINTOMATOLOGÍA variables en longitud (aproximadamente de
120 m ); están dotadas de 2 ó 3 tabiques,
Las frutas que presentan este problema to-
son de color oscuro o negro, con un leve
man un color de grisáceo a marrón. La le-
abultamiento en la base.
sión es al principio superficial y seca, y afecta
desde un centímetro de diámetro hasta casi
Abundantes conidios de los acérvulos
toda la superficie de la fruta, aunque se lo-
emergen, los cuales son cilíndricos o ligera-
caliza p rincipalmente en las zonas
mente elipsoides, con los ápices redondea-
peduncular y estilar. Con el tiempo el área
dos. Los conidios son hialinos, uniceldados
afectada se ablanda y toma un color más
y miden entre 10-23 x 3-6 m. y se forman a
oscuro. partir de conidióforos cilíndricos unicelu-
lares, fialídicos, hialinos o blancos y miden
ORGANISMO CAUSANTE entre 16-18 x 3-4 m.
El hongo causante de la antracnosis es G.
cingulata. Su estado más activo es el EPIDEMIOLOGÍA
anamorf o (asexual), denominado C.
Las estructuras del hongo en estados de
gloeosporioides, mientras que el estado
micelio latente, apresorios y conidias pue-
sexual o teleomorfo (G. cingulata), actúa en
den permanecer sobre tejidos muertos en
forma saprofítica. las ramas del árbol hasta encontrar las con-

88 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


diciones adecuadas para su germinación, mandarinas, pero puede afectar todas las
como son: alta humedad ambiental (supe- clases de cítricos.
rior a 90%) y tejido vegetal debilitado,
como es el caso de árboles con falta de El hongo se propaga por la lluvia, el
vigor por causas fisiológicas, parasitarias o viento y los insectos, generando infeccio-
ambientales. nes en el almacenamiento y las pudriciones
ya citadas.
Este hongo no infecta tejidos vegeta-
les vigorosos o turgentes, solo a los que co- MANEJO
mienzan a deshidratarse o marchitarse.
El lavado de la fruta puede eliminar muchas
El problema puede ser grave cuando de las estructuras resistentes del hongo que
la fruta verde cosechada es tratada con están en la cáscara y reducir la infección. El
etileno para “desverdecimiento” en el em- tratamiento en el proceso de empaque con
paque, o cuando se somete a bajas tempe- tiabendazol (Mertect) elimina la mayoría del
raturas. Generalmente es más serio en daño de esta pudrición.

Bibliografía

BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L.
W.; Duncan, L. W. Citrus; health management.. APS Press, p.175-188. Saint Paul,
Minnesota, USA.

SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits &
vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 58-59.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint
Paul, Minnesota, USA.

TUSET, J. J. 1989. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investi-
gaciones Agrarias, p. 105-111. Valencia, España.

WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 89


MOHO VERDE Y MOHO AZUL
( Penicillium digitatum Sacc. y P. italicum Wehmer.)

La denominada “pudrición verde” es el tipo


de lesión más común de todos los frutos cítri-
cos en poscosecha y se presenta a lo largo de
todo el ciclo de comercialización. Su presen-
cia es mayor en las naranjas (C. sinensis) (L.)
Osbeck y mandarinas ( C. unshiu (Mak.) Marc
y C. clementina Hort. ex Tan.). También se ha
encontrado alta susceptibilidad en “ W. navel”
y menor en “Valencia late”. En los limones C.
limon (L) Burm f.) y en los pomelos C. paradisi
Macf., la susceptibilidad es menor.

SINTOMATOLOGÍA
Las pudriciones empiezan como puntos de 5 Figura 68 Fruto de tangelo Minneola con
a 10 mm de diámetro, que son blandos sin pudrición causada por Penicillium spp.
color distintivo; la zona afectada se agranda
rápidamente, formando un lesión de 2 a 4
hongo P. italicum Wehmer. Ambos hon-
cm en 24 horas. Después se observa el micelio
gos pertenecen a la clase Deuteromycetes,
blanco del hongo, el cual luego se cubre con
orden Moniliales, familia Moniliaceae. Se
esporas verdes o azules, según la especie del
caractarizan por formar hifas portadoras
hongo. El moho verde se desarrolla más rápi-
de conidióforos y conidios, muy irregula-
damente y las lesiones son irregulares, mien-
res en su número y en sus dimensiones.
tras que el moho azul crece más lentamente
For man ramificaciones denominad as
formando una lesión redonda, siempre con
esterigmas (de 3 a 5) que determinan ca-
un borde de micelio blanco. Al final, la fruta
denas largas de conidios. Los conidios son
colapsa formando un masa de tejidos descom-
lisos, de color verde oscuro o azul violá-
puestos y húmedos (Figura 68).
ceo, en masa, generalmente elípticos, ci-
líndricos y /o globosos, con dimensiones
ORGANISMO CAUSANTE entre 3.5-12 x 3-8 m. Es de anotar que
La denominada “ pudrición verde” es cau- las dimensiones de las estructuras de P.
sada por el hongo P. digitatum Saccardo, italicum son de menor tamaño que las de
mientras la “pudrición azul” lo es por el P. digitatum.

90 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


Ambos hongos crecen en medios de totalmente entre 1° a 4°C. P. italicum es más
cultivo a base de PDA, agar-extracto de saprofítico que P. digitatum, lo cual reduce su
malta y /o harina de maíz-agar. En un esta- ataque en frutos en el árbol.
do avanzado de crecimiento en alguno de
estos medios puede ocurrir la formación de MANEJO
esclerocios (estructuras de resistencia), re- Los ataques de estos hongos se puede re-
dondeados, de 80 a 110 m de diámetro, y ducir al darle buen manejo a la fruta, evi-
de color marrón claro al principio y poste- tando especialmente las heridas en la cás-
riormente se oscurecen. cara. Para reducir el inóculo y evitar la di-
seminación del daño, se debe eliminar
EPIDEMIOLOGÍA toda la fruta podrida del área del empa-
Las esporas de los hongos son producidas en que y desinfestar todo el equipamiento,
grandes cantidades, directamente sobre la su- como canastas, cajas, etc. Los tratamien-
perficie de la fruta podrida. Se dispersan con tos durante el empaque con benomil,
el viento y generalmente son muy abundan- tiabendazol e imazalil eran anteriormente
tes en los empaques y también en los huer- efectivos; sin embargo, con el uso excesi-
tos. La infección ocurre a través de heridas en vo de estos productos han surgido pro-
la cáscara de la fruta. La pudrición se desarro- blemas de resistencia de los patógenos en
lla más rápidamente a 25°C y es inhibida casi muchos lugares.

Bibliografía

AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed. Academic Press..635 p. San Diego, CA, USA.

BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In:Timmer, L. W.
Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul, Minnesota;
USA.

LEÓN V., G. M.; ÁLVAREZ DE LA P., S. 1998. Paquete de capacitación en: manejo poscosecha
de la naranja. NRI- SENA- DFID, pv. Armenia, Colombia. (Serie de paquetes de capa-
citación en manejo poscosecha de frutas y hortalizas No. 13).

SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits &
vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 70-71.
Cambridge, Ingl.

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint
Paul, Minnesota, USA.

TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones


Agrarias, p. 33-42. Valencia, España.

WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M.;TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 91


PUDRICIÓN CAFÉ
(Phytophthora citrophthora) (Smith et Smith) Leonian

Esta enfermedad, que ataca frutos cosecha-


dos de todas las especies y variedades de
cítricos, es denominada “pudrición café” o
“pudrición marrón”. Es una consecuencia del
ataq ue en campo de la denominada
“gomosis” o pudrición de tallo y raíces. Aun-
que no es una enfermedad importante en
poscosecha, puede llegar a causar pérdidas
si no se tienen los cuidados necesarios.

SINTOMATOLOGÍA
Los frutos afectados por este hongo pierden Figura 69. Pudrición café de fruta de naranja
su color verde o naranja (según el estado de Valencia, causada por Phytophthora sp.
madurez en el momento de la infección) y
posteriormente sufren lesiones redondeadas Las características morfológicas de este hon-
de consistencia seca y endurecida, donde los go son similares a las descritas en el capítu-
tejidos toman color marrón claro (Figura 69). lo correspondiente a gomosis.
Si la humedad es muy alta, el micelio blanco
del hongo empieza a crecer sobre la superfi-
cie de la fruta. En los cajones de almacena- EPIDEMIOLOGÍA
miento, la infección puede pasar de la fruta
La contaminación de la fruta con el hongo
afectada a la sana, formando frecuentemen-
se da por el salpique desde el suelo en época
te grupos de fruta podrida.
lluviosa. Si la fruta se mantiene húmeda, se
ORGANISMO CAUSANTE infecta y cae del árbol. Cuando la fruta se
cosecha antes de su adecuada maduración,
Esta enfermedad es causada por el hongo se corre el riesgo de llevar el problema, el
P. citrophthora. que es el mismo patógeno cual puede seguir mientras dura el almace-
que causa la gomosis y la pudrición de namiento y transporte de la fruta. La mani-
raicillas en el huerto. Algunos autores men- festación de síntomas en los frutos puede
cionan también P. nicotianae var. parasitica ocurrir entre 5 a 7 días con 12 a 14°C y
(Dastur) Waterhouse y P. hibernalis Carne. entre 3 a 5 días con 18 a 20°C.

92 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


MANEJO rar la cosecha hasta cuando la fruta afectada
Los árboles en el huerto se deben tratar con se haya caído. Los fungicidas usados nor-
fungicidas a base de cobre o con Aliette para malmente en los empaques, como los
prevenir la infección. Si hay problemas de benzimidazoles, no son efectivos para con-
pudrición café en el huerto, se debe demo- trolar esta enfermedad.

Bibliografía

AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed. San Diego, Academic Press..635 p. San Diego,
CA, USA.

BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L.
W.; Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul,
Minnesota, USA.

SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits &
vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 64-65.
Cambridge (Inglaterra).

TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint
Paul, Minnesota, USA.

TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones


Agrarias. p 71-76. Valencia (España).

WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M. and TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases.


APS Press. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 93


PUDRICIÓN BLANDA
Aspergillus niger v. Tieghem

Este hongo que se encuentra comúnmente


en el suelo y en la atmósfera, afecta frutos
cítricos sobremaduros o cuya corteza pre-
senta algún tipo de herida.

SINTOMATOLOGÍA
Esta enfermedad produce una lesión blanda
y húmeda mojada en la fruta cítrica (Figura
70). Con el tiempo, la zona afectada se agran-
da tomando un color de anaranjado a amari-
llo, y al final el hongo produce abundantes
esporas negras sobre la superficie

ORGANISMO CAUSANTE Figura 70. Pudrición ocasionada por


Aspergillus sp.
El hongo A. niger pertenece a la clase
Deuteromy-cetes u hongos imperfectos, ca-
racterizado por producir micelio septado o Bibliografía
tabicado, forma conidióforos alargados y
erectos, alrededor de cuyo extremo se for-
man cadenas de conidias redondeadas. Es AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego,
el estado imperfecto o anamórfico del hon- Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA.
go Eurotium. BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health
after harvest. In: Timmer, L. W.; Duncan, L. W. Citrus;
EPIDEMIOLOGÍA health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul,
Minnesota, USA
El hongo A. niger, es habitante del suelo y
las esporas permanecen en la atmósfera, sien- SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest
do diseminadas por el viento. Es favorecido diseases & disorders of fruits & vegetables. Vol. 1
por temperaturas entre 25 y 35°C. La fruta General Introduction & Frutos. University of
Cambridge, p. 59. Cambridge (Inglaterra).
se infecta a través de heridas producidas du-
rante la cosecha y manejo de la fruta. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health
management.. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota,
MANEJO USA.

Se sugiere evitar daños en la fruta durante WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M. and TIMMER, L. W.


pos-cosecha. Normalmente los tratamientos 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80
de la fruta con los benzimidazoles o imazalil p. Saint Paul, Minnesota, USA.
son efectivos para control de la enfermedad.

94 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


PUDRICIÓN POR FUSARIUM
(Fusarium oxysporum Schlecht.)
(Fusarium solani (Mart.) Sacc.)

La pudrición causada por Fusarium se pre- F. oxysporum crece en medio de culti-


senta en todos los frutos cítricos en vo a base de PDA; inicialmente forma
poscosecha, aunque en mayor proporción micelio de color blanco algodonoso, poste-
en naranjas y mandarinas. riormente toma coloración rosa o naranja.
Las hifas son septadas o tabicadas y muy
SINTOMATOLOGÍA ramificadas. Forman clamidosporas solita-
rias en parejas o en cadenas de 3, 4 y 5.
Este patógeno produce dos tipos de lesión: Éstas se forman intercalares y en los termi-
una pudrición seca de la corteza de los fru- nales de las hifas. Los conidióforos se for-
tos, en cuyo caso el tejido afectado sufre man separadamente sobre las hifas, son
una lesión hundida de color café a marrón tabicados y poco ramificados. Generan
oscuro, dejando la corteza con textura fiálides cortas y se sitúan en las hifas o en
apergaminada y flexible. Las lesiones se las ramificaciones finales de los conidióforos.
pueden originar en la zona peduncular y Los macroconidios son fusiformes o
estilar. Colocando estas zonas en cámara agudos en los extremos, algo curvados, con
húmeda, se puede observar crecimiento de pared delgada y con 3 a 5 tabiques.
micelio algodonoso de color blanco. Un
segundo caso de ataque se da en tejidos F. solani crece en medio de cultivo a base
internos del fruto, como capas profundas de PDA, formando un micelio denso de co-
del albedo y el endocarpo. En este caso lor blanco inicialmente, y luego toma pig-
genera pudrición blanda; al cortar los fru- mentación gris-amarillenta. Las clamidos-
tos se observa el crecimiento micelial so- poras se forman solas o en pareja, rara vez
bre el eje central o columela. solitarias, a diferencia de F. oxysporum. Igual-
mente las fiálides de F. solani son más largas.
ORGANISMO CAUSANTE Los macroconidios tienen iguales caracterís-
ticas que F. oxysporum, aunque son ligera-
Los hongos del género Fusarium pertene- mente de mayor tamaño.
cen a la familia Tuberculariaceae. Produ-
cen macroconidios en esporodoquios ais- EPIDEMIOLOGÍA
lados y microesporodoquios que in vitro
se observan dispersos en todo el micelio Las dos especies, F. oxysporum y F. solani
aéreo. También forman microconidios y son habitantes del suelo, donde permane-
clamidosporas cen en forma saprófita. También se reprodu-

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 95


cen sobre tejidos muertos de la planta cítrica contacto directo de frutos sanos con los con-
y la fruta se contamina durante el crecimien- taminados desde el campo.
to o cosecha de la misma. Esta pudrición se
desarrolla lentamente y generalmente es un MANEJO
problema en fruta sobremadura o almacena- Los tratamientos con imazalil durante el em-
da por mucho tiempo, y se necesitan de 2 a paque son efectivos para el control de esta
3 semanas a temperatura inferior a los 10°C pudrición. La mayoría de los problemas con
y hmedad relativa no inferior a 90%. La con- esta enfermedad son debidos a la mala se-
taminación en empaques puede ocurrir por lección y manejo de la fruta.

Bibliografía

AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego,
CA, USA.

BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L.
W.; Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul,
Minnesota, USA.

SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits &
vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 67.
Cambridge (Inglaterra).

TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones


Agrarias. p 83-89. Valencia (España).

WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M. and TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus


diseases. APS Press. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

96 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


PUDRICIÓN VERDE
(Trichoderma viridae Pers. ex S.F. Gray)

La pudrición por Trichoderma en frutas cí-


tricas es poco frecuente durante los proce-
sos de comercialización en Colombia. No
obstante, pueden ocurrir largos períodos de
almacenamiento a temperaturas variables,
los cuales pueden generar ataques que nor-
malmente no se diseminan con facilidad.

SINTOMATOLOGÍA
Las lesiones producidas por este hongo afec-
tan la corteza y el albedo; son secas, de con-
sistencia dura y de color marrón oscuro (Fi-
gura 71). Bajo condiciones húmedas, se pro- Figura 71. Pudrición de frutos de tangelo
duce primero un micelio blanco sobre la le- Minneola causada por Trichoderma spp. (Cortesía:
sión y después se cubr e de esporas C. Villegas G.)
verdeoscuras.

ORGANISMO CAUSANTE turales o artificiales, en respuesta a la altera-


El hongo T. viridae es, como la mayoría de ción diaria de luz-oscuridad, con abundante
los del género Trichoderma, habitante de producción de esporas en período lumino-
todos los suelos, especialmente de los ri- so. En medio de cultivo a base de PDA, for-
cos en materia orgánica. La taxonomía de ma una especie de césped difuso, amarillo o
este género ha causado confusión, ya que amarillo verdoso que cubre por completo la
su clasificación se basa en la morfología de superficie del medio de cultivo. La consis-
sus conidióforos y conidias. Es considera- tencia de la colonia es granular a vellosa
do como hongo imperfecto o de la clase
Deuteromycetes, orden-forma Moniliales, Forman conidióforos erectos y en desor-
familia-forma Moniliaceae. den, solitarios o agregados en manojos; son
hialinos, septados, ramificados, formando án-
Las especies de Trichoderma son gulo recto y verticilos. Los conidióforos con-
fotosensibles, se caracterizan por tener cre- tienen conidios unicelulares, hialinos, de for-
cimiento micelial rápido sobre sustratos na- ma globosa u ovalada, lisos y de 2.8 a 3,3 m

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 97


de diámetro. En masa, los conidios adquie- recolección en el campo. Si se usan cajones
ren una pigmentación verdosa-amarillenta. de madera en la cosecha, es común que este
hongo colonice la madera contaminando
EPIDEMIOLOGÍA después la fruta.
T. viride, es un típico invasor de heridas o
MANEJO
tejidos corticales lesionados, que puede vi-
vir largos períodos en forma saprofítica, ini- Se debe tener especial cuidado durante la
ciando su fase patogénica cuando los fru- recolección, no colocar los frutos en el sue-
tos cítricos se encuentran madur os o lo. Los cajones se deben mantener limpios
sobremaduros. y secos para reducir la infección. La fruta
lavada y tratada rápidamente con benzi-
La contaminación de las frutas se da midazoles (Benlate, Mertect) durante el em-
desde el campo, por salpique de suelo, por paque, normalmente no tiene problemas
el viento o al dejar los frutos en cajones de con esta pudrición.

Bibliografía

AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego,
CA, USA.

BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L.
W.; Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul,
Minnesota, USA.

SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits &
vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge.) p. 82.
Cambridge, Inglaterra.

TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones


Agrarias. p 95-98. Valencia, España.

WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M. and TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus


diseases. APS Press. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

98 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


PUDRICIÓN DE FRUTOS
(Botryosphaeria ribis Grossenb. y Duggar)

Es un hongo ampliamente distribuido; eco-


nómicamente importante en zonas de abun-
dante precipitación. Durante largos perío-
dos de almacenamiento y especialmente
d esp ués de tratamientos con etileno
Botryodiplodia theobromae puede
diseminarse hacia frutos sanos.

SINTOMATOLOGÍA
El ataque se presenta generalmente en fru-
tos maduros o sobremaduros. El primer sín-
toma es un ablandamiento suave de los te-
jidos alrededor de la unión con el pedúncu- Figura 72. Pudrición de frutos en poscosecha,
lo, avanzando hacia la base del fruto, to- ocasionada por Botryodiplodia theobromae.
mando coloración café oscura (Figura 72).
Posteriormente se da crecimiento de micelio
blanco sobre la lesión.
bre los tejidos de la corteza, hasta cuan-
do se da la maduración y el ablandamien-
ORGANISMO CAUSANTE to de los tejidos, generalmente después
El hongo B. ribis, pertenece a la clase de la cosecha de la fruta, penetrando vía
Ascomycetes, orden Dothideales. El hongo estomatal.
puede producir el estado sexual o teleomorfo,
mediante la formación de peritecio (pseu- MANEJO
dotecio), del cual emergen ascosporas. El es-
El hongo puede ser transportado desde el
tado asexual o anamorfo corresponde al hon-
campo sobre las ramas que sostienen los
go Botryodiplodia, caracterizado por la for-
frutos; por tanto, se debe tener cuidado du-
mación de picnidios y conidias. rante la recolección de los mismos. La fruta
lavada y tratada rápidamente con benzi-
EPIDEMIOLOGÍA midazoles (Benlate, Mertect) durante el
Durante períodos lluviosos, las estructu- empaque, normalmente no tiene problemas
ras del hongo permanecen latentes so- con esta pudrición.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 99


Bibliografía

BROWN G. E.; MILLER R. W. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In:L. W. Timmer;
Larry W. Duncan. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul,
Minnesota, USA.

SNOWDON, A. L. 1991. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits &
vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 80-81.
Cambridge, Ing.

TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones


Agrarias. p 119-125. Valencia, España.

WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M; TIMMER, L. W. Compendium of citrus diseases. APS


Press. 1989. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

100 Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola


ÍNDICE
Algas , 55 Melanosis, 50
Alternaria tenuissima, 37 Meliola, 54
Alternaria alternata, 86 Moho verde, 90
Antracnosis, 47 Moho azul, 90
Aspergillus niger. 94 Muerte lenta, 62
Bacterias, 56 Nematodos, 62
Bacteriosis, 56 Palomitas de maíz, 77
Belonolaimus longicaudatus, 64 Penicillium digitatum, 90
Bligth, 80 Penicillium italicum, 90
Blind pocket, 75 Phomopsis citri, 50
Botryodiplodia theobromae, 35, 99 Phytophthora nicotianae, 21, 23
Botrytis cinerea, 52 Phytophthora citrophthora, 21,23, 92
Caída prematura de flores, 47 Phytophthora parasitica, 22, 92
Cáncer, 56 Post bloom fruit drop, 47
Capnodium citri, 54 Poscosecha, 86
Ceratocystis fimbriata, 25, 27, 29 Pseudomonas fluorescens, 19
Cephaleuros virescens, 55 Psorosis, 75
Citrus tristeza closterovirus (CTV), 65 Psorosis alveolar, 75
Cladosporium, 54, 69 Pudrición de raíces, 17, 18
Clorosis variegada, 59 Pudrición verde, 90, 97
Colletotrichum acutatum, 47 Pudrición de frutos, 99
Colletotrichum gloeosporioides, 88 Pudrición café, 92
Concave gum, 75 Pythium, 13
Corticium salmonicolor, 32 Rhizoctonia. 13
Damping-off, 13 Roña, 44
Declinio, 80 Rosellinia bunodes, 16
Diaporthe citri, 50 Rosellinia pepo, 16, 17
Diplodia natalensis, 35 Secamiento de los cítricos, 25
Elsinoe australis, 44 Secamiento de ramas, 29
Elsinoe fawcetti, 44 Sphaceloma, 44
Espiroplasmas, 83 Spiroplasma citri, 84
Exocortis, 72 Stubborn, 83
Fitoplasmas, 83 Tylenchulus semipenetrans, 62
Fumagina, 54 Tizón, 52
Fusarium, 95 Trichoderma koningii 19
Glomerella cingulata, 88 Trichoderma viridae, 19, 97
Gomosis, 21 Tristeza, 65
Gomosis cóncava, 76 Volcamiento, 13
Leprosis, 68 Xanthomonas axonopodis , 57
Llagas radicales, 16 Xanthomonas campestris, 57
Mal rosado,32 Xiloporosis, 78
Mancha foliar, 37 Xyleborus, 26
Marcas de dedos, 76 Xylella fastidiosa, 59

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA 101


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