Documento descargado de http://www.elsevier.

es el 22-02-2017

Rev Argent Microbiol. 2014;46(2):150-160

REVIS TA ARGENTINA DE
MICROBIOLOGA
www.elsevier.es/ram

ARTCULO ORIGINAL

Cuanticacin y evaluacin de la estacionalidad de elementos

parasitarios en ambientes acuticos recreativos de la provincia
de Salta, Argentina
Dolores Gutirrez Cacciabuea,b, Mara M. Jureza,b,c, Hugo R. Pomaa, Beatriz Garcd
y Vernica B. Rajala,b,*

a
Instituto de Investigaciones para la Industria Qumica, Consejo Nacional de Investigaciones Cientcas y Tcnicas,
Universidad Nacional de Salta (INIQUI-CONICET, UNSa), Salta, Argentina
b
Facultad de Ingeniera, Universidad Nacional de Salta (UNSa), Salta, Argentina
c
Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad Nacional de Salta (UNSa), Salta, Argentina
d
SERMed Servicios Mdicos, Salta, Argentina

Recibido el 5 de marzo de 2014; aceptado el 22 de mayo de 2014

PALABRAS CLAVE Resumen

Calidad de aguas La contaminacin microbiolgica de aguas recreativas es un problema preocupante, ya que
recreativas; las personas que las utilizan pueden contraer enfermedades que podran afectar su bien-
Indicadores estar general. Para evaluar la calidad del agua, las legislaciones existentes solo establecen
bacterianos; lmites de indicadores bacterianos, los cuales no predicen con exactitud la presencia de
Parsitos; parsitos. Adems, la cantidad de parsitos presentes en el agua, aunque suciente para
Salud; producir enfermedad, suele ser pequea, por lo que, se necesita una etapa previa de
Argentina concentracin para poder detectarlos. En este trabajo se monitorearon trimestralmente
durante un ao tres ambientes acuticos de usos recreativos de la provincia de Salta,
realizando la concentracin de las muestras y la posterior preparacin para la bsqueda
de elementos parasitarios por microscopa. Adicionalmente, en cada ambiente se midie-
ron mensualmente variables sicoqumicas in situ y variables bacteriolgicas por tcnicas
microbiolgicas tradicionales. En cada ambiente se encontraron como mnimo 9 de los 14
parsitos detectados en conjunto. La presencia de los elementos parasitarios no present
correlacin con indicadores bacterianos en ningn ambiente ni en ninguna de las estacio-
nes (p > 0,05). Mientras que en invierno la contaminacin bacteriolgica disminuy entre
un 76 % y un 99 %, los elementos parasitarios no presentaron disminucin estacional. Los
resultados permiten sugerir al gnero Entamoeba como indicador anual de contaminacin
parasitaria, ya que este fue encontrado en todos los ambientes con mnimas variaciones
estacionales. Estos resultados poseen relevancia epidemiolgica, dado que permitirn a
los tomadores de decisiones proponer medidas para mejorar el bienestar de la poblacin.
2014 Asociacin Argentina de Microbiologa. Publicado por Elsevier Espaa, S.L. Todos
los derechos reservados.

* Autor para correspondencia.

Correo electrnico: vbrajal@gmail.com (V.B. Rajal).

0325-7541/ 2014 Asociacin Argentina de Microbiologa. Publicado por Elsevier Espaa, S.L. Todos los derechos reservados.
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017

Cuanticacin de parsitos en aguas recreativas 151

Quantication of parasites in aquatic environments in the Province of Salta,

KEYWORDS Argentina
Recreational water
quality; Abstract
Bacterial indicators; Microbiological pollution of recreational waters is a major problem for public health as it
Parasites; may transmit waterborne diseases. To assess water quality, current legislation only
Health; requires limits for bacterial indicators; however, these organisms do not accurately
Argentina predict the presence of parasites. Small number of parasites is usually present in water
and although they are capable of causing disease, they may not be high enough to be
detected. Detection therefore requires water samples to be concentrated. In this work
three recreational aquatic environments located in the province of Salta were monitored
over one year. For parasite quantication, water samples were collected every three
months and concentrated by ultraltration. Detection was performed by microscopy. In
addition, monthly monitoring was carried out in each aquatic environment:
physicochemical variables were measured in situ and bacteriological counts were
determined by traditional microbiological techniques. Of 14 parasites identied, at least
nine were detected in each aquatic environment sampled. While bacteriological
contamination decreased in most cases during winter (76-99%), parasites were present
year-round, becoming a continual threat to public health. Thus, we here propose that it
is necessary to use specic parasitological indicators to prevent waterborne disease
transmission. Our results suggest that Entamoeba would be a suitable indicator as it was
found in all environments and showed minimal seasonal variation. The results obtained in
this study have epidemiological relevance and will allow decision-makers to propose
solutions for water protection in order to care for population health.
2014 Asociacin Argentina de Microbiologa. Published by Elsevier Espaa, S.L. All
rights reserved.

Introduccin el caso de aguas recreativas, el 43 % de los brotes informa-

Las aguas recreativas son aquellas aguas superciales utili-
zadas por la poblacin con nes de esparcimiento.
En general, las aguas recreacionales incluyen aguas de
piscinas, baos de hidromasajes, aguas termales y aguas
naturales superciales dulces (incluyendo ros, lagos, lagu-
nas, embalses, etc.) y marinas13. Estos ambientes acuticos
de uso recreacional, en especial aquellos que conforman
ros, lagos y diques, son una alternativa para la poblacin
que carece de recursos econmicos como para acceder a
piletas privadas o balnearios, entre otros.
Desde hace ya varios aos, se vinculan las actividades
recreativas en aguas con problemas en la salud de las per-
sonas. En Estados Unidos, el 80 % de las enfermedades ad-
quiridas en ambientes recreativos se deben a infecciones
producidas por microorganismos, principalmente parsitos
y bacterias9. Las infecciones ms comunes son intestinales y
respiratorias, aunque tambin pueden resultar afectados
los ojos, los odos y la piel. La principal va de transmisin
es la ingestin de agua contaminada, pero los microorganis-
mos causantes de enfermedad tambin pueden entrar al
cuerpo a travs de los odos, los ojos, la nariz o la piel da-
ada por un corte o una erupcin cutnea58. Las fuentes de
contaminacin de las aguas recreativas pueden ser varias,
incluyendo heces humanas y de animales infectados, bais-
tas, escorrentas pluviales, contaminacin de los navegan-
tes, aguas sin tratamiento o insucientemente tratadas y
escorrenta agrcola.
Se han informado al menos 325 brotes de enfermedades
de origen hdrico causadas por parsitos en el mundo26. Para
dos en Estados Unidos durante 2005 y 2006 fueron a causa
de parsitos9. Entre ellos, Cryptosporidium y Giardia son
conocidos por ser los responsables principales de las enfer-
medades hdricas de origen recreativo. Ellos persisten en el
ambiente por perodos mayores que algunas bacterias, son
ms resistentes a los tratamientos de desinfeccin y pre-
sentan bajas dosis infectivas47. Otro grupo parasitario cuya
presencia en el agua es de importancia es el de las amebas
de vida libre. A diferencia de otros parsitos patgenos del
hombre, ellas tienen la capacidad no solo de sobrevivir en
este medio, sino tambin de reproducirse, y, ocasionalmen-
te, invaden un hospedador y viven como parsitos dentro de
sus tejidos55.
Por otro lado, en los pases en desarrollo, las enfermeda-
des causadas por parsitos son habituales, y las escasas in-
versiones en saneamiento ambiental, como as tambin las
condiciones climticas en algunos de ellos, favorecen su
proliferacin. En Argentina, los enteroparsitos ms fre-
cuentes en nios menores de 14 aos son Enterobius vermi-
cularis y Giardia lamblia6. En una reciente revisin de los
gneros parasitarios presentes en el ambiente de nuestro
pas se encontr amplia coincidencia con los informados en
muestras fecales de pacientes, de lo que se concluye que
los parsitos que pueden causar patologas intestinales en
humanos se aslan frecuentemente de muestras ambienta-
les25.
A pesar de que algunos estudios plantean que las bacte-
rias no son buenas indicadoras de la presencia de patgenos
en el agua23,39, las legislaciones vigentes las siguen utilizan-
do durante el monitoreo rutinario para evaluar la contami-
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017
152
nacin de los recursos hdricos14,52,54. Debido a la falta de
estudios epidemiolgicos, Argentina carece de legislaciones
propias referidas a lmites de calidad para aguas de uso re-
creativo, por lo que se han tomado como valores guas nive-
les de indicadores bacterianos de acuerdo con estndares
internacionales52. En este sentido, la Unin Europea esta-
blece como valor lmite para bacterias coliformes totales
10 000 en 100 ml y para el caso de coliformes fecales el
valor debe ser menor de 2000 en 100 ml14. La Agencia de
Proteccin Ambiental de los Estados Unidos (USEPA) esta-
blece un lmite de 61 unidades formadoras de colonias
(UFC)/100 ml para el caso de enterococos y 235 UFC/100 ml
para Escherichia coli54.
Se ha demostrado que algunos virus y parsitos pueden
ser utilizados como potenciales indicadores de contamina-
cin en aguas39,41. Con respecto a los parsitos, diferentes
trabajos han evaluado la calidad parasitolgica de muestras
de agua y han detectado una gran cantidad de especies pre-
sentes2,5,19,22,39,56. Las cantidades de estos organismos
presentes en el agua, si bien son sucientes para producir
enfermedad, son generalmente pequeas para permitir su
deteccin, por lo que es necesario realizar previamente una
etapa de concentracin20,39,40,41. Uno de los procesos em-
pleados con este n es la ultraltracin (UF). Mediante el
empleo de una membrana de tamao de poros determina-
do, se logra retener a los microorganismos, que luego son
recuperados, para su posterior deteccin por tcnicas espe-
ccas1,40,42.
Los objetivos de este trabajo fueron detectar la presen-
cia de elementos parasitarios en distintos ambientes acu-
ticos de la provincia de Salta con intenso uso recreativo;
evaluar la estacionalidad de los hallazgos y compararla con
la que muestran las bacterias indicadoras; y encontrar un
parsito o grupo de parsitos que puedan servir como po-
tenciales indicadores de contaminacin parasitaria en
aguas.
A pesar de que existen estudios en el pas en donde se
han detectado diferentes elementos parasitarios en el me-
dio ambiente (agua y suelo) y, principalmente, en materia
fecal12,51, hasta donde llega nuestro conocimiento, este
constituye el primer estudio de estas caractersticas en Ar-
gentina. Es por ello que los resultados obtenidos en este
trabajo poseen relevancia epidemiolgica, ya que a partir
de ellos se podr en un futuro proponer medidas de protec-
cin para las personas y para el recurso acutico.
Materiales y mtodos
Muestreo
Se monitorearon en este estudio tres ambientes acuticos
ubicados en la provincia de Salta: dique Campo Alegre, ro
Vaqueros y ro La Caldera. De cada uno de ellos se recolec-
taron 20 l de agua trimestralmente durante el ao 2010.
De ese modo, se obtuvieron muestras de las cuatro esta-
ciones: verano (de enero a marzo) y primavera (de octubre
a diciembre), en ambos casos en correspondencia con la
poca de lluvia o estacin hmeda, y otoo (de abril
a junio) e invierno (de julio a septiembre), dentro de la
poca o estacin seca. Cada muestra para el anlisis para-
D. Gutirrez Cacciabue et al
sitolgico se colect en un balde limpio y previamente en-
juagado con el agua objeto de estudio, se enjuag tam-
bin el bidn en el que se almacenara la muestra y
nalmente se lo llen.
Por otro lado, para contar con una referencia sobre la
calidad de las aguas, mensualmente se realiz el anlisis
sicoqumico (in situ) y bacteriolgico de los mismos am-
bientes. Para los anlisis bacteriolgicos se colectaron
muestras adicionales siguiendo el Standard Method for Exa-
mination of Water and Wastewater for Surface Waters13. En
este caso, la recoleccin se realiz en frascos de vidrio es-
triles de 500 ml, los que se almacenaron a 4 C hasta su
llegada al laboratorio y anlisis. Las muestras se procesaron
dentro de las cuatro horas posteriores a su llegada.
Caracterizacin sicoqumica
Se determinaron in situ las siguientes variables sicoqumi-
cas: pH, conductividad (COND), turbidez (TURB), oxgeno
disuelto (OD) y temperatura (T), utilizando el analizador
multiparamtrico U10 de HORIBA (Tokyo, Japn).
Recuento bacteriano
Se estim la densidad de bacterias coliformes totales (CT) y
fecales (CF) empleando el mtodo de tubos mltiples en
caldo MacConkey (Britania, Argentina), con incubacin a
37 C 0,5 C y 44 C 0,5 C, respectivamente, durante
24 h13. La densidad bacteriana de la muestra se estim en
trminos de nmero ms probable en 100 ml (NMP/100 ml).
Aplicando la tcnica de ltracin por membrana se deter-
minaron los siguientes microorganismos: Escherichia coli
(ECL), en agar mTEC modicado (Fluka, EE.UU.) a 44,5 C
durante 24 h15, y enterococos (EN), en agar mE (Difco,
EE.UU.) a 41 C durante 48 h y conrmacin en agar esculi-
na-hierro (EIA) a 41 C por 20 min16. Los resultados se expre-
saron en UFC/100 ml.
Concentracin de aguas por UF para la
deteccin de elementos parasitarios
La concentracin de las muestras se realiz por medio de un
sistema de ultraltracin (UF) en bra hueca empleando el
mdulo AHP 1013 de Microza (Pall, EE.UU.), con peso mole-
cular de corte de 50 000 daltons41. Los 20 l de agua fueron
vertidos en el tanque de alimentacin del sistema e impul-
sados por medio de una bomba peristltica a travs del m-
dulo de UF, con lo que se obtuvieron dos corrientes, la de
permeado libre de microorganismos y la de retenido, que se
recircul al tanque de alimentacin41. El proceso continu
hasta que se alcanz el menor volumen posible de retenido
(40 a 60 ml). Posteriormente se incorpor en dos etapas
15 ml de una solucin de elucin, que contena 0,05 mol/l
de glicina/NaOH pH 7,0 y 0,1 % de Tween 8040, y sta se hizo
recircular por el sistema (sin permeado) durante 15 minu-
tos, con el objetivo de liberar aquellas partculas adsorbi-
das a la membrana. Los eluidos se juntaron con el retenido
para conformar el concentrado nal, que se us para la de-
teccin de elementos parasitarios.
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017

Cuanticacin de parsitos en aguas recreativas 153

Acondicionamiento de la muestra concentrada
para la bsqueda de elementos parasitarios
Antes de la determinacin parasitolgica se acondicion la
muestra de agua concentrada de acuerdo a lo explicado en
el tem anterior. En primer lugar, se eliminaron partculas
microscpicas o restos que pudieran confundirse con los
elementos parasitarios buscados. Para ello, se ltraron
20 ml de las muestras a travs de tres capas de gasa; se
dividi cada muestra en dos y a cada una de ellas se la con-
centr nuevamente aplicando dos mtodos: el de otacin
de sacarosa de Sheather50 y el de sedimentacin por centri-
fugacin de Charles Barthelemy, modicado por Bacigalupo
y Rivero32. El sedimento se centrifug a 1000 rpm durante
5 min y posteriormente se resuspendi en solucin de saca-
rosa al 10 %. Para evitar prdida de la morfologa caracte-
rstica de los elementos parasitarios, en este punto las
muestras se conservaron de tres maneras diferentes: en
formol al 10 %, en acetato de sodio-cido actico-formalina
(SAF)59 y en mertiolate-yodo-formaldehdo (MIF)44.
Recuento de elementos parasitarios
La identicacin de trofozotos, quistes, ooquistes, huevos
y larvas se realiz por microscopa directa (100X, 400X o
1000X) de las muestras preservadas. Se usaron preparacio-
nes hmedas con solucin de lugol para identicar trofozo-
tos o quistes de protozoos y huevos o larvas de helmintos.
Se utilizaron coloraciones hmedas con eosina o azul de
metileno para identicar ooquistes y con safranina modi-
cada para esporas de Microsporidum. Se realiz tambin
coloracin tricrmica permanente de las muestras origina-
les concentradas o de las conservadas en formol y SAF para
detectar esporos de protozoos y microsporidios56. El recuen-
to de huevos de helmintos se realiz por el mtodo de cuan-
ticacin de Stoll53.
Resultados y discusin
Importancia de los elementos parasitarios
encontrados en los ambientes acuticos
En cada uno de los ambientes acuticos analizados se en-
contraron como mnimo 9 de los 14 parsitos identicados
(tabla 1, g. 1). Hay que tener en cuenta que, al igual que
otros agentes patgenos, los parsitos que se transmiten
con mayor frecuencia a travs del agua son los que presen-
tan infectividad alta, los que pueden proliferar en ella o los
que demuestran elevada resistencia fuera del organismo8.
Esta ltima premisa la cumplen las formas latentes de los
parsitos (quistes, ooquistes, huevos), y si bien no pueden
multiplicarse en el ambiente, s pueden hacerlo algunas
formas de vida libre, tales como algunas amebas45 y Stron-
gyloides stercoralis29.
La gran mayora de los elementos reconocidos pertene-
cen al grupo de los protozoos, los que generalmente se en-
cuentran asociados a enfermedades transmitidas por el

Tabla 1 Elementos parasitarios encontrados (por litro de agua) en los distintos ambientes acuticos y en las diferentes es-
taciones a partir de concentrados obtenidos mediante la ultraltracin de 20 litros de agua

Elementos parasitarios/l agua Ro La Caldera Ro Vaqueros Dique Campo Alegre

OT IN PR VE OT IN VE OT IN PR VE
Amebas (T) 5 8 - 10 - 8 13 - 8 5 -
Ascaris lumbricoides (H) - - - 8 - - 10 - - 5 -
Balantidium coli (Q) - - - - - - - - - 10 -
Blastocystis hominis (P y M) 8 - - - 8 - - - - - -
Blastocystis hominis (Q) - - 8 - - - - - 13 - -
Cryptosporidium sp. (O) - - - 5 - - 5 - - -
Cyclospora sp. (O) - - 5 - 5 10 - - - - -
Dientamoeba fragilis (T) - - - - - 8 - 13 - -
Endolimax nana (Q) - 8 8 - - - 10 - 10 - -
Entamoeba spp. (T) - - 8 - - - 5 - - -
Entamoeba spp. (Q) 8 8 8 8 8 8 8 15 15 8 8
Enterobius vermicularis (H) - - 9 - - 8 10 - - -
Giardia lamblia (Q) 8 8 5 6 8 - - 25 10 - 10
Isospora sp. (O) - - - - 13 - - 10 - -
Microsporidium sp. (E) 8 20 35 5 5 8 13 5 35 15 15
Trichomonas sp. (T) - - - - - - 5 - - -
OT: otoo; IN: invierno; PR: primavera; VE: verano. Se indican entre parntesis las distintas formas: trofozoito (T),
huevo (H), quiste (Q), ooquiste (O) y espora (E), prequiste y multivacuolar (P y M).
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017

154 D. Gutirrez Cacciabue et al

Figura 1 Cuanticacin de elementos parasitarios (barras verticales) e indicadores bacterianos (lneas continuas) en los ambien-
tes acuticos (A) ro La Caldera, (B) ro Vaqueros y (C) dique Campo Alegre, localizados en la provincia de Salta, Argentina. Estos
ltimos se presentan como valores promedios, con sus desviaciones estndares, de los tres meses incluidos en cada estacin del
ao. Las lneas punteadas representan los valores lmites (VL) de los indicadores bacterianos (medidos en el eje secundario) esta-
blecidos por diferentes normativas para aguas con usos recreativos: coliformes totales (CT) 10 000 NMP/100 ml, fecales (CF)
1000 NMP/100 ml, Escherichia coli (ECL) 235 UFC/100 ml y Enterococos (EN) 61 UFC/100 ml. No se obtuvieron medidas para el ro
Vaqueros durante la primavera debido a la ausencia de agua durante esta estacin.
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017
Cuanticacin de parsitos en aguas recreativas
agua; es por esto que se los puede hallar con mayor fre-
cuencia en estas muestras3. En los tres ambientes acuticos
monitoreados se encontraron amebas en general, sin espe-
cicar gnero. Si bien no todas las amebas encontradas en
el ambiente (por ej. en agua o suelo) son causantes de en-
fermedad, algunas de ellas tienen la capacidad de alojar
bacterias, como Legionella spp. y otras, que pueden ocasio-
nar patologas en poblaciones de inmunodeprimidos30.
Con respecto al grupo Entamoeba, es importante aclarar
que aunque no todas son patgenas para el hombre, la ma-
yora proviene del intestino humano, por lo que su presen-
cia en agua indica una posible contaminacin fecal6. Ade-
ms, la eventual ingesta de este protozoo puede ir
acompaada por otros parsitos que s son patgenos. Hay derarse un patgeno emergente transmitido por el agua49,
que considerar tambin que la lnea demarcatoria entre co-
mensalismo y parasitismo no es rgida, muchas veces los
parsitos viven como comensales en un hospedador y solo
en determinadas ocasiones producen dao57. El elemento
infectivo para contraer amebiosis por E. histolytica es el
quiste, por esta razn se han enumerado de modo separado
de los trofozotos de Entamoeba (tabla 1). La amebiasis in-
testinal causada por E. histolytica es la tercera enfermedad
parasitaria ms extendida y responsable de muertes en el
mundo, despus de la malaria y la esquistosomiasis26.
Endolimax nana, ameba cosmopolita de patogenicidad
dudosa, es comensal del intestino humano y del de algunos
animales, y se transmite por la ruta fecal-oral. Presenta
alta prevalencia, principalmente en zonas tropicales y sub-
tropicales48. Las condiciones de vida precaria y el consumo
de agua y alimentos contaminados son algunos de los facto-
res responsables de la presencia de este parsito en la po-
blacin48. En este estudio se detect E. nana en todos los
ambientes acuticos analizados; su presencia ya ha sido in-
formada por otros autores en todo el mundo: en agua con
distintos usos39, en aguas residuales de una planta de trata-
miento27, en alimentos crudos y cocidos37, en materia fecal
de nios y en el suelo51, y en materia fecal y orina18.
Muchos trabajos asociaron la presencia de E. nana con
Blastocystis hominis18,48. Aunque ambos parsitos son consi-
derados no patgenos, Graczyk et al.18 demostraron que
pueden estar asociados con diarrea en nios.
En cuanto a los coccidios, en dos de los tres ambientes se
han encontrado Cryptosporidium sp. y Cyclospora sp., y en
los tres Isospora spp. (reclasicado por el CDC como Cys-
toisospora spp.)33 (g. 1). El ooquiste maduro de Cyptospo-
ridium es la forma infectante del parsito; este tiene carac-
tersticas importantes que incrementan su potencial
patogenicidad: es resistente a condiciones adversas (sobre-
vive a los niveles de cloracin usados en la potabilizacin
del agua: 0,2 a 0,5 mg/l de cloro residual), la dosis infecti-
va es muy baja (de 1 a 10 ooquistes)7 y son infecciosos in-
mediatamente despus de su excrecin por el hospedador
previo47. Los otros dos gneros requieren maduracin exter-
na de sus ooquistes para actuar como elementos infectivos.
Se observaron quistes de G. lamblia en todos los ambien-
tes (g. 1). Este gnero cosmopolita es ya muy conocido por
ser el causante de brotes transmitidos por el agua, al igual
que Cryptosporidium spp.26. Estos parsitos son muy comu-
nes en aguas residuales, por lo que su presencia puede estar
relacionada con algn tipo de descarga ilegal de euentes
domsticos o industriales39. La presencia ubicua de patge-
155
nos y los tratamientos inecientes de euentes llevan a una
proliferacin de estos organismos en aguas superciales,
con una alta probabilidad de causar efectos adversos no
solamente en humanos, sino tambin en animales2.
Se encontraron Trichomonas sp. solamente en el dique
Campo Alegre (g. 1C). A pesar de ser elementos frgiles
por encontrarse solo en forma de trofozoto, Pereira-Neves
y Benchimol36 demostraron que cepas de T. vaginalis pue-
den mantenerse viables hasta 30 h en aguas de una de pile-
ta de natacin.
Microsporidium es un gnero articial que abarca espe-
cies insucientemente descritas o clasicadas y en el que se
agrupan varias especies patgenas humanas. Puede consi-
ya que siete especies de microsporidios han demostrado ser
agentes etiolgicos de enfermedad en los seres humanos,
especialmente en individuos inmunocomprometidos o inmu-
nosuprimidos19,26.
En el dique Campo Alegre se encontr Balantidium coli
(g. 1C). El agua es el principal vehculo de este ciliado que
infecta a humanos y a cerdos, y que causa diarrea y disen-
tera46. Este organismo es el ms grande entre los protozoos
y su trofozoto puede alcanzar hasta 150 m de longitud.
Se han encontrado diversas formas de Blastocystis spp.
en todos los ambientes (g. 1). Este es un organismo opor-
tunista21, con mayor prevalencia en los pases en desarrollo,
relacionado con la falta de higiene, la exposicin a los ani-
males y el consumo de alimentos o agua contaminados28.
Dientamoeba fragilis, protozoo tambin de distribucin
mundial y habitante del tracto gastrointestinal humano, fue
encontrado en el dique Campo Alegre y en el ro La Caldera
(gs. 1A y 1C). Ubicado denitivamente dentro de los age-
lados24, en la actualidad existe evidencia que apoya su pa-
togenicidad4,21. Solamente se encuentra en forma de trofo-
zoto, por lo que se postula que podra ser transportado por
los huevos de algunos nematodes parsitos comunes, como
E. vermicularis35,43.
Entre los metazoarios solo se hallaron dos especies. Una
de estas fue E. vermicularis, encontrada en ambos ros
(gs. 1A y 1B). Este es, probablemente, el ms comn de los
helmintos que infectan a los seres humanos, se han regis-
trado tasas de prevalencia de hasta el 100 % en el noroeste
de Europa y los EE.UU.34. No es un gnero zoontico, por lo
que su presencia indica contaminacin antrpica. El otro
metazoario encontrado en todos los ambientes estudiados
fue el geohelminto A. lumbricoides. Sus huevos requieren
maduracin en tierra para volverse infectivos.
Aunque no fue el objeto de este estudio, en la observa-
cin microscpica se detect tambin en todos los ambien-
tes acuticos la presencia de caros y levaduras.
Estacionalidad de los hallazgos
En todos los ambientes acuticos se observaron algunas di-
ferencias en los valores de las variables sicoqumicas me-
didas en cada estacin (tabla 2). Para el caso de la tempe-
ratura, el agua del ro Vaqueros fue la que present el
mnimo valor durante el invierno (11 C) y la del dique Cam-
po Alegre, el mximo durante el verano (25 C) (tabla 2). En
el caso del pH, no hubo una gran variacin, los valores osci-
laron entre 7 y 8. En algunos casos, los cambios de los valo-
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017

156 D. Gutirrez Cacciabue et al

Tabla 2 Variables sicoqumicas medidas en los ambientes acuticos

Primavera Verano
DiqCA Rvaqa RCald DiqCA RVaq RCald
T (C) 21,7 4,9 - 22,2 0,5 25,0 3,1 20,5 2,2 23,9 1,9
pH 9,7 0,2 - 8,4 0,1 8,4 0,6 7,5 0,5 8,4 0,2
OD (mg/l) 8,0 0,1 - 9,0 0,0 6,0 1,6 8,1 0,9 7,8 1,7
COND (-s/cm) 115,7 8,0 - 194,3 33,2 105,2 10,2 71,5 5,9 189,7 13,7
TURB (UNT) 24,8 9,7 - 17,3 16,1 12,4 3,6 61,0 185,0 410,7 319,7
Otoo Invierno
DiqCA RVaq RCald DiqCA RVaq RCald
T (C) 18,4 0,3 14,9 2,7 17,4 0,0 14,3 0,9 11,7 0,2 13,7 0,0
pH 7,7 0,2 7,9 0,2 8,3 0,0 8,3 0,9 7,9 0,2 8,65 0,0
OD (mg/l) 4,4 0,8 8,2 0,3 7,6 0,0 7,0 2,2 9,5 0,3 9,14 0,0
COND (-s/cm) 114,5 2,9 92,0 4,4 257,0 0,0 115,3 2,4 90,5 0,7 230,0 0,0
TURB (UNT) 3,0 2,3 6,3 9,2 1,0 0,0 7,7 5,0 15,0 1,4 2,0 0,0
RVaq: ro Vaqueros; DiqCA: dique Campo Alegre; RCald: ro La Caldera. T: Temperatura; OD: oxgeno disuelto; COND:
conductividad; TURB: turbidez.
Los valores que se presentan corresponden al promedio y desviacin estndar de los tres meses incluidos en cada
estacin del ao.
a
No se realizaron mediciones en el ro Vaqueros durante la primavera debido a la ausencia de agua durante dicha
estacin.

res de las variables sicoqumicas entre estaciones pueden
inuir en la presencia o ausencia de ciertos microorganis-
mos.
En el ro La Caldera, las especies que estuvieron presen-
tes durante todas las estaciones fueron Entamoeba spp.,
Microsporidium sp. y G. lamblia (g. 1). Los quistes de
G. lamblia y los huevos de A. lumbricoides fueron los ele-
mentos parasitarios ms informados en investigaciones rea-
lizadas en el ambiente en la Repblica Argentina25.
La ausencia de agua en el ro Vaqueros durante la prima-
vera hizo que no fuera posible tener datos para esa poca.
Al igual que en el ro La Caldera, durante el verano se de-
tectaron E. vermicularis y A. lumbricoides, por lo que estos
parsitos pareceran estar altamente relacionados con la
poca hmeda (g. 1). Como fue dicho anteriormente, el
primer gnero es parsito exclusivo de humanos, por lo que
su presencia en la poca estival se debe al comienzo de las
actividades recreativas humanas, favorecidas por la tempe-
ratura. En el caso del geohelminto A. lumbricoides, las ba-
jas temperaturas no son favorables para su desarrollo51. A su
vez, los dos ros analizados presentan cercana geogrca y
usos similares17 por lo que es de esperar que se encuentren
especies similares de parsitos (gs. 1A y 1B).
Durante la estacin hmeda, el aumento del caudal debi-
do a las precipitaciones abundantes y el uso recreativo au-
mentan la turbidez del agua, efecto observado en los ros
estudiados (tabla 2). La turbidez se reere a la claridad del
agua y no tiene efectos directos sobre la salud, pero puede
indicar la presencia de microorganismos causantes de enfer-
medades hdricas (www.epa.gov). Si las partculas resuspen-
didas tienen organismos adheridos, estos tambin se resus-
pendern y eventualmente se podrn desorber, lo que implica
un potencial riesgo de infeccin10. Por otro lado, la turbulen-
cia contribuye a la oxigenacin del agua, aunque los valores
variables de OD obtenidos en los distintos ambientes pueden
explicarse por el hecho de que los contaminantes del agua
(fertilizantes, desechos industriales, material particulado)
son hidrolizados por los microorganismos presentes, que van
consumiendo el oxgeno y generando condiciones anaero-
bias. El OD es crucial para la supervivencia de organismos
acuticos, de hecho, valores menores que 2 mg/l podran
matar a los peces11. Sin embargo, los elementos de resisten-
cia de los parsitos no requieren oxgeno, debido a que no se
encuentran metablicamente activos.
Los coccidios Isospora sp. y Cryptosporidium sp. estuvie-
ron presentes solamente en la poca seca en el ro Vaque-
ros.
En cuanto al gnero Blastocystis, Ithoi et al.22 investiga-
ron la presencia de este protozoo en aguas recreacionales,
y comunicaron correlaciones positivas con coliformes. En
nuestro caso se observ que solamente en el ro La Caldera
la aparicin de la forma qustica de Blastocystis se relacio-
n con el aumento de coliformes totales y fecales en prima-
vera (g. 1A).
En el dique Campo Alegre, la estacionalidad de los ele-
mentos parasitarios merece un tratamiento especial, debi-
do a que la turbidez, que se incrementa generalmente en
los ros por el aumento de las precipitaciones y los usos re-
creativos, no aument en este ambiente (tabla 2), por lo
que no sera este el factor responsable del aumento en el
nmero de gneros observables en el agua. Es posible que
el momento en el que se encuentra mayor variedad de g-
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017
Cuanticacin de parsitos en aguas recreativas
neros sea la poca seca debido a la disminucin del volu-
men de agua, lo que produce una concentracin de distin-
tos contaminantes (en este caso, de elementos parasitarios)
en esta estacin, cuando baja el nivel del dique38. Solo en
este ltimo ambiente se encontraron Balantidium coli
en primavera e invierno (g. 1C) y el gnero Trichomonas en
otoo. Es esperable no encontrar frecuentemente estos l-
timos elementos debido a su mayor fragilidad, ya que solo
estn en el estadio de trofozoto. La razn por la cual la
membrana celular de estos elementos frgiles no se vera
alterada31 podra radicar en que, a diferencia de los ros, la
conductividad en este ambiente no present diferencias en-
tre estaciones, de hecho se mantuvo constante a lo largo
del ao. Podemos considerar que la fuerza inica en el agua
no vara demasiado, ya que la principal fuente que contri-
buye a esta variable es la gran cantidad de sales disueltas
provenientes de una mala gestin de riego, de minerales de
la escorrenta de aguas pluviales o de otras descargas11.
El gnero Dientamoeba fue hallado en aguas del dique en
invierno y el helminto A. lumbricoides fue encontrado en
primavera.
Con respecto a la calidad bacteriolgica del agua, se ob-
serv que en todos los ambientes acuticos estudiados y, en
la mayora de los casos, en invierno, la contaminacin dis-
minuy considerablemente (g. 1): 90-96 % en el caso de
enterococos, 99 % para E. coli (bacteria muy sensible al
fro), 76-98 % para coliformes totales y 91-97 % para colifor-
mes fecales. Esto sucedi a pesar del efecto de concentra-
cin por la disminucin del caudal o volumen de agua. Con-
trariamente, en el verano la contaminacin microbiana fue
elevada, a pesar del efecto de dilucin causado por las pre-
cipitaciones abundantes. Solo en primavera en el ro La Cal-
dera se observ una mayor concentracin de CT y en el ro
Vaqueros la disminucin de CT y CF fue mucho menor (23 %
y 14 %, respectivamente). Sin embargo, esta disminucin no
se observ ni en cantidad ni en variedad en el caso de los
elementos parasitarios, en todas las estaciones estuvieron
presentes como mnimo tres gneros (g. 1). Es por ello que
las citadas bacterias no seran tiles para indicar la presen-
cia de especies parasitarias en el ambiente acutico39.
Frecuencia de aparicin de elementos parasitarios
y su importancia como potenciales indicadores
de calidad
Con el objeto de encontrar un elemento parasitario que pu-
diera servir como futuro indicador de calidad, se realiz un
anlisis de la frecuencia estacional de aparicin teniendo
en cuenta todos los datos colectados (g. 2). Para este an-
lisis, los datos se agruparon en dos: los correspondientes a
la estacin hmeda (EH), incluyendo verano y primavera, y
los correspondientes a la estacin seca (ES), con los datos
colectados en otoo e invierno.
Nueve de los catorce parsitos encontrados presentaron
una mayor frecuencia de aparicin durante la ES, mientras
que A. lumbricoides, E. vermicularis y B. coli se detectaron
con mayor frecuencia durante la EH (g. 2), por lo que estos
tres podran postularse como candidatos a organismos indica-
dores durante dicha estacin. La primera y la ltima de las
especies nombradas se encontraron solamente en la EH, que
es cuando se incrementan las actividades recreativas. Sin
157
Figura 2 Frecuencia de aparicin de elementos parasitarios
(cantidad de veces que aparece un elemento en una determina-
da estacin) considerando los datos obtenidos en todos los am-
bientes acuticos y durante la estacin hmeda (EH) y seca (ES).
embargo, no todos ellos fueron detectados en todos los am-
bientes acuticos (g. 1). Son cuatro los gneros que presen-
taron una frecuencia de aparicin constante en ambas esta-
ciones: los quistes de Blastocystis, los trofozotos de
D. fragilis, Microsporidium sp. y los quistes de E. nana (g. 2).
Microsporidium es uno de los parsitos que estuvo pre-
sente en todas las muestras analizadas en los tres ambien-
tes acuticos (gs. 1 y 2). Poma et al.39 han sugerido a este
parsito como un posible candidato a indicador parasitol-
gico. Sin embargo, los quistes de Entamoeba spp. tambin
estuvieron presentes en todos los ambientes acuticos y en
todas las estaciones (gs. 1 y 2). Al ser los quistes elemen-
tos con mucha mayor resistencia al medio externo, y consi-
derando que su tamao es casi diez veces mayor que el de
las esporas del primer gnero mencionado (lo que los con-
vierte en elementos ms fciles de identicar), se puede
considerar que los quistes de Entamoeba spp. son an me-
jores candidatos a indicadores parasitolgicos.
Los resultados obtenidos nos permiten concluir que las va-
riaciones estacionales en los ambientes acuticos ejercen un
fuerte efecto en la dinmica poblacional de elementos para-
sitarios y bacterias indicadoras, y que estos estaran princi-
palmente inuenciados por los cambios de temperatura, las
precipitaciones y la cantidad de personas que concurren a
estos ambientes para realizar actividades recreativas.
En general, la frecuencia de aparicin de algunos de los
elementos parasitarios encontrados en los ambientes acu-
ticos se mantuvo constante a lo largo del ao, sin importar
la estacin. Se requiere un estudio ms profundo para cono-
cer cules son los factores que inuyen en la estabilidad y
capacidad infectiva de los estadios presentes en el agua.
Esa presencia constante es preocupante, ya que puede ser
causa de brotes relacionados con actividades recreativas,
tal como se ha informado en muchos lugares del mundo. Sin
embargo, la presencia de los elementos parasitarios no pre-
sent correlacin con los indicadores bacterianos en ningu-
na de las estaciones (p > 0,05), por lo que se sugiere propo-
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017
158
ner indicadores especcos para estos casos. Un posible
candidato podra ser Microsporidium sp., ya que se lo de-
tect en todas las muestras analizadas, aunque se preri
proponer al gnero Entamoeba debido a que tambin se lo
encontr en todas las muestras, con mnimas variaciones
estacionales, y su mayor tamao permite identicarlo ms
fcilmente por personas menos entrenadas, adems, sin la
necesidad de colorear la muestra. Tambin se identicaron
especies caractersticas de cada estacin, como el caso de
A. lumbricoides, que por el mayor tamao de sus huevos
sera de utilidad en monitoreos durante la estacin hme-
da. En cualquier caso, el monitoreo sistemtico de los cuer-
pos acuticos parecera ser lo ms adecuado para alertar a
los usuarios sobre los peligros involucrados y, eventualmen-
te, brindar informacin valiosa para su mitigacin. A su vez,
estos resultados son tiles para una posterior evaluacin
cuantitativa del riesgo para la salud de las personas expues-
tas a los distintos patgenos en aguas superciales. Esto
permitir a los tomadores de decisiones proponer, por un
lado, nuevos indicadores de contaminacin del recurso, y
por otro, adoptar medidas tendientes a controlar dicha con-
taminacin.
Responsabilidades ticas
Proteccin de personas y animales. Los autores declaran
que para esta investigacin no se han realizado experimen-
tos en seres humanos ni en animales.
Condencialidad de los datos. Los autores declaran que en
este artculo no aparecen datos de pacientes.
Derecho a la privacidad y consentimiento informado. Los
autores declaran que en este artculo no aparecen datos de
pacientes.
Financiacin
El presente trabajo tuvo nanciacin parcial del Fogarty In-
ternational Center (National Institutes of Health), Universi-
dad de California, Davis, Estados Unidos, a travs del UCD-
INIQUI Agreement N. 06001055-02 y del Proyecto N 2070/4
nanciado por el Consejo de investigacin de la Universidad
Nacional de Salta (CIUNSa). La Dra. Dolores Gutirrez
Cacciabue, la Dra. Mara Mercedes Jurez y el Dr. Hugo R.
Poma cuentan con becas posdoctorales del Consejo Nacio-
nal de Investigaciones Cientcas y Tcnicas (CONICET).
Conicto de intereses
Los autores declaran no tener ningn conicto de intereses.
Bibliografa
1. Albinana-Gimenez N, Clemente-Casares P, Calgua B, Huguet
JM, Courtois S, Girones R. Comparison of methods for
concentrating human adenoviruses, polyomavirus JC and
D. Gutirrez Cacciabue et al
noroviruses in source waters and drinking water using
quantitative PCR. J Virol Methods. 2009;158:104-9.
2. Ayed BL, Schijven J, Alouini Z, Jemli M, Sabbahi S. Presence
of parasitic protozoa and helminth in sewage and efciency of
sewage treatment in Tunisia. Parasitol Res. 2009;105:393-406.
3. Baldursson S, Karanis P. Waterborne transmission of protozoan
parasites: review of worldwide outbreaks - an update 2004-
2010. Water Res. 2011;45:6603-14.
4. Barratt JL, Harkness J, Marriott D, Ellis JT, Stark D. A review of
Dientamoeba fragilis carriage in humans: several reasons why
this organism should be considered in the diagnosis of
gastrointestinal illness. Gut Microbes. 2011;2:3-12.
5. Betancourt WQ, Querales LJ. Parsitos protozoarios entricos
en ambientes acuticos. Mtodos de concentracin y deteccin.
Interciencia. 2008;33:418-23.
6. Birri ML, Bezombe M, Manuale, M. Relacin entre parasitosis
intestinales y grado de educacin sanitaria de la poblacin.
Aula Universitaria. 2004;6:67-87 [Online]. Disponible en:
http://bibliotecavirtual.unl.edu.ar:8180/publicaciones/
bitstream/1/1733/1/AU_2004_6_pag_67_87.pdf. Consultado
el 5-12-2013.
7. Carpenter C, Fayer R, Trout J, Beach MJ. Chlorine disinfection
of recreational water for Cryptosporidium parvum. Emerg
Infect Dis. 1999;5:579-84.
8. Castro-Hermida JA, Garcia-Presedo I, Almeida A, Gonzalez-
Warleta M, Correia Da Costa JM, Mezo M. Presence of
Cryptosporidium spp. and Giardia duodenalis through drinking
water. Sci Total Environ. 2008;405:45-53.
9. CDC, Centers for Disease Control and Prevention. Surveillance
for waterborne disease and outbreaks associated with
recreational water use and other aquatic facility-associated
health events - United States, 2005-2006 and surveillance
for waterborne disease and outbreaks associated with
drinking water and water not intended for drinking. United
States, 2005-2006. MMWR CDC 2008; 57SS-9:1-70 [Online].
Disponible en: http://www.cdc.gov/mmwr/pdf/ss/ss5709.
pdf. Consultado el 5-2-2014.
10. Chandran A, Varghese S, Kandeler E, Thomas A, Hatha M,
Mazumde A. An assessment of potential public health risk
associated with the extended survival of indicator and
pathogenic bacteria in freshwater lake sediments. Int J Hyg
Environ Health. 2011;214:258-64.
11. Chapman D. Water quality assessments: a guide to the use of
biota, sediments and water in environmental monitoring.
2nd ed. Cambridge, University Press, WHO; 1996.
12. Costamagna SR, Visciarelli E, Lucchi LD, Basualdo JA. Parsitos
en aguas del arroyo Naposta, aguas de recreacin y de consumo
en la ciudad de Baha Blanca (Provincia de Buenos Aires,
Argentina). Parasitol Latinoam. 2005;60:122-6.
13. Eaton AD, Clesceri LS, Rice EW, Greenberg AE. Standard
methods for the examination of water and wastewater. 21st
ed. Washington DC, APHA; 2005.
14. EC, Council-Directive. Concerning the quality required of
surface water intended for the abstraction of drinking water in
the Member States. 1975.- [Online]. Disponible en: www.
nomosphysis.org.gr/attachments/39/75-440.pdf. Consultado
el 13-11-2013.
15. EPA, Environmental Protection Agency. Method 1603:
Escherichia coli (E. coli) in water by membrane ltration using
modied membrane-thermotolerant Escherichia coli agar
(Modied mTEC). EPA-821-R-09-007 Washington DC, EPA,
2002[Online]. Disponible en: http://water.epa.gov/scitech/
methods/cwa/ bioindicators/upload/method_1603.pdf
16. EPA, Environmental Protection Agency. Method 1106.1:
enterococci in water by membrane ltration using membrane-
Enterococcus-esculin iron agar (mE-EIA). EPA-821-R-02-021,
Washington DC. 2002 [Online]. Disponible en: http://www.
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017
Cuanticacin de parsitos en aguas recreativas
epa.gov/microbes/documents/1106_1sp02.pdf. Consultado el
1-10-2013.
17. Gutirrez Cacciabue, D. Resistencia y persistencia de
organismos patgenos en ambientes acuticos de la Provincia
de Salta-Sistemas para la mitigacin y el control de la
contaminacin. Tesis Doctoral. 2013. Facultad de Ingeniera,
Universidad Nacional de Salta. Argentina.
18. Graczyk TK,Shiff CK, Tamang L, Munsaka F, Beitin AM, Moss WJ.
The association of Blastocystis hominis and Endolimax nana
with diarrheal stools in Zambian school-age children. Parasitol
Res. 2005;98:38-43.
19. Graczyk TK, Sunderland D, Tamang L, Shields TM, Lucy FE,
Breysse PN. Quantitative evaluation of the impact of bather
density on levels of human-virulent microsporidian spores in
recreational water. Appl Environ Microbiol. 2007;73:4095-9.
20. Hill VR, Kahler AM, Jothikumar N, Johnson TB, Hahn D, Cromeans
TL. Multistate evaluation of an ultraltration-based procedure
for simultaneous recovery of enteric microbes in 100-liter tap
water samples. Appl Environ Microbiol. 2007;73:4218-25.
21. Hotez P. The other intestinal protozoa: enteric infections caused
by Blastocystis hominis, Entamoeba coli, and Dientamoeba
fragilis. Semin Pediatr Infect Dis. 2000;11:178-81.
22. Ithoi I, Jali A, Mak JW, Wan Sulaiman YW, Mahmud R. Occurrence
of Blastocystis in water of two rivers from recreational areas in
Malaysia. J Parasitol Res. 2011. doi:10.1155/2011/123916
[Online]. Disponible en: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/
articles/PMC3135064/pdf/JPR2011-123916.pdf. Consultado el
10-2-2014.
23. Jiang SC. Human adenoviruses in water: occurrence and health
implications: a critical review. Environ Sci Technol.
2006;40:7132-40.
24. Johnson EH, Windsor JJ, Clark CG. Emerging from obscurity:
biological, clinical, and diagnostic aspects of Dientamoeba
fragilis. Clin Microbiol Rev. 2004;17:553-70.
25. Jurez MM, Rajal VB. Parasitosis intestinales en Argentina:
principales agentes causales encontrados en la poblacin y en
el ambiente. Rev Argent Microbiol. 2013;45:196-204.
26. Karanis P, Kourenti C, Smith H. Waterborne transmission of
protozoan parasites: a worldwide review of outbreaks and
lessons learnt. J Water Health. 2007;5:1-38.
27. Khanum H, Shanjida Khanam S, Sultana M, Uddin MH, Chandra
Dhar R, Islam MS. Protozoan parasites in a wastewater
treatment plant of Bangladesh Univ. J Zool Rajshahi Univ.
2012;31:5-8.
28. Kozubsky LE, Archelli S. Algunas consideraciones acerca de
Blastocystis sp., un parsito controversial. Acta Bioqum Cln
Latinoam. 2010;44:371-6.
29. Krolewiecki AJ, Lammie P, Jacobson J, Gabrielli AF, Levecke B,
Socias E, Arias LM, Sosa N, Abraham D, Cimino R, Echazu A,
Crudo F, Vercruysse J, Albonico M. A public health response
against Strongyloides stercoralis: time to look at soil-
transmitted helminthiasis in full. PLoS Neglect Trop Dis.
2013;7:1-7.
30. Lau HY, Ashbolt NJ. The role of biolms and protozoa in
Legionella pathogenesis: implications for drinking water.
J Appl Microbiol. 2009;107:368-78.
31. Lloyd D, Harris JC, Biagini GA, Hughes MR, Maroulis S, Bernard
C, Wadley RB, Edwards MR. The plasma membrane of
microaerophilic protists: oxidative and nitrosative stress.
Microbiology. 2004;150:1183-90.
32. Magar HM. Tpicos de parasitologa. Parsitos del tracto
intestinal humano: Aspectos epidemiolgicos, morfolgicos,
biolgicos, clnicos, diagnstico y prolaxis, de protozoos y 52.
helmintos. 1. ed. Saarbrcken, Editorial Acadmica Espaola;
2011. Mxico.
33. Magill AJ, Ryan ET, Maguire JH, Strickland GT, Solomon T, Hill
DR. Hunters tropical medicine and emerging infectious
159
diseases. Londres, Nueva York, Oxford, St. Louis, Sidney,
Toronto, Saunders, 2012.
34. Mahmoud AAF. Intestinal nematodes. En: Mandell GL, Bennett
JE, Dolin R, editores. Principles and practice of infectious
diseases. 5. ed. Philadelphia, Churchill Livingstone; 2000.
p. 2938-43.
35. Menghi CI, Makiya R, Gatta CL, Mndez OC. Dientamoeba
fragilis: tcnicas moleculares para dilucidar su modo de
transmisin. Parasitol Latinoam. 2005;60:25-31.
36. Pereira-Neves A, Benchimol M. Trichomonas vaginalis: in vitro
survival in swimming pool water samples. Exp Parasitol.
2008;118:438-41.
37. Perez-Cordn G, Rosales MJ, Valdez RA, Vargas-Vsquez F,
Cordova O. Deteccin de parsitos intestinales en agua y
alimentos de Trujillo, Per. Salud Pblica 2008;25:144-8.
38. Pesce SF, Wunderlin DA. Use of water quality indices to verify
the impact of Crdoba City (Argentina) on Suquia River. Water
Res. 2000;34:2915-26.
39. Poma HR, Gutirrez Cacciabue D, Garc B, Gonzo EE, Rajal VB.
Towards a rational strategy for monitoring microbiological
quality of ambient waters. Sci Total Environ. 2012;433:98-109.
40. Poma HR, Rajal VB, Blanco Fernndez MD, Barril PA, Giordano
MO, Masachessi G, Martnez LC, Isa MB, Freire MC, Riviello
Lpez G, Cisterna G, Nates SV, Mbayed VA. Evaluation of
concentration efciency of the Pseudomonas aeruginosa phage
PP7 in various water matrixes by different methods. Environ
Monit Assess. 2013;185:2565-76.
41. Rajal VB, McSwain BS, Thompson DE, Leutenegger CM, Wuertz
S. Molecular quantitative analysis of human viruses in California
storm water. Water Res. 2007;41:4287-98.
42. Rajal VB, McSwain BS, Thompson DE, Leutenegger CM, Kildare
BJ, Wuertz S. Validation of hollow ber ultraltration and real-
time PCR using bacteriophage PP7 as surrogate for the
quantication of viruses from water samples. Water Res.
2007;41:1411-22.
43. Roser D, Nejsum P, Carlsgart AJ, Nielsen HV, Stensvold CR. DNA
of Dientamoeba fragilis detected within surface-sterilized eggs
of Enterobius vermicularis. Exp Parasitol. 2013;133:57-61.
44. Sapero JJ, Lawless DK. The MIF strain preservation technique
for the identication of intestinal protozoa. Am J Trop Med
Hyg. 1953;2:613-9.
45. Schuster FL, Visvesvara GS. Free-living amoebae as
opportunistic and non-opportunistic pathogens of humans and
animals. Int J Parasitol. 2004;34:1001-27.
46. Schuster FL, Ramirez-Avila L. Current world status of
Balantidium coli. Clin Microbiol Rev. 2008;21:626-38.
47. Schwab KJ. Are existing bacterial indicators adequate for
determining recreational water illness in waters impacted by
nonpoint pollution? Epidemiology. 2007;18:21-2.
48. Shah M, Tan CB, Rajan D, Ahmed S, Subramani K, Rizvon K,
Mustacchia P. Blastocystis hominis and Endolimax nana co-
infection resulting in chronic diarrhea in an immunocompetent
male. Case Rep Gastroenterol. 2012;6:358-64.
49. Sharma S, Sachdeva P, Virdi JS. Emerging water-borne
pathogens. Appl Microbiol Biotechnol. 2003;61:424-8.
50. Sheather AT. The detection of intestinal protozoa and mange
parasites by a otation technique. J Comp Pathol. 1923;36:266-75.
51. Soriano SV, Barbieri LM, Pierangeli NB, Giayetto AL, Manacorda
AM, Castronovo E, Pezzani BC, Minvielle M, Basualdo JA.
Intestinal parasites and the environment: frequency of
intestinal parasites in children of Neuquen, Patagonia,
Argentina. Rev Latinoam Microbiol. 2001;43:96-101.
SRHN, Subsecretara de Recursos Hdricos de la Nacin.
Desarrollos de niveles guas nacionales de calidad de agua
ambiente correspondientes a Escherichia coli/Enterococos.
Repblica Argentina. 2003 [Online]. Disponible en: http://
www.pnuma.org/agua-miaac/CODIA%20CALIDAD%20DE%20
Documento descargado de http://www.elsevier.es el 22-02-2017
160
L A S% 2 0 A G U A S/ M AT E RI A L % 2 0 A D I C I O N A L / P O N E N C I A S/
PONENTES/Tema%205%20Niveles%20Guias%20Calidad%20de%20
Aguas/NIVELES%20GUIA/4%20-%20Desarrollos/escherichia.pdf.
Consultado el 15-12-2013.
53. Stoll NR, Hausheer WC. Concerning two options in dilution egg
counting: small drop and displacement. Am J Hyg. 1926;6:134-
45.
54. USEPA, United States Environmental Protection Agency.
Implementation guidance for ambient water quality criteria
for bacteria (May 2002 draft). Ofce of Water, United States
Environmental Protection Agency, Washington, DC (EPA- 823-
B-02-003 [Online]. Disponible en: http://www.epa.gov/
waterscience/standards/bacteria . Consultado el 1-10-2013.
55. Visvesvara GS, Moura H, Schuster FL. Pathogenic and
opportunistic free-living amoebae: Acanthamoeba spp.,
D. Gutirrez Cacciabue et al
Balamuthia mandrillaris, Naegleria fowleri, and Sappinia
diploidea. FEMS Immunol Med Microbiol. 2007;50:1-26.
56. Weber R, Bryan RT, Owen RL, Wilcox CM, Gorelkin L, Visvesvara
GS. Improved light-microscopical detection of microsporidia
spores in stool and duodenal aspirates. N Engl J Med. 1992;326:161-6.
57. Winner HI. The transition from commensalism to parasitism. Br
J Dermatol. 1969;81(Supl 1):62-8.
58. WHO, World Health Organization. Guidelines for safe recrea-
tional water environments. Vol. 2. Swimming pools and similar
environments. 1. ed. Ginebra, Suiza, WHO Press; 2006 [Onli-
ne]. Disponible en: http://whqlibdoc.who.int/publica-
tions/2006/9241546808_eng.pdf. Consultado el 10-11-2013.
59. Yang J, Scholten T. A xative for intestinal parasites permitting
the use of concentration and permanent staining procedures.
Am J Clin Pathol. 1977;67:300-4.