CAPTULO 7
UN NUEVO MTODO ESTADSTICO PARA
CAPTULO 7:
Un nuevo mtodo estadstico para
la evaluacin de la similitud en la
composicin de especies con datos
de incidencia y abundancia
1
Anne Chao ,
Robin L. Chazdon ,
2*
2
Robert K. Colwell
Tsung-Jen Shen
1 en las muestras. Utilizando conjuntos de datos empricos y ricos en especies, demos-
1
. Institute of Statistics,
National Tsing Hua University,
Hsin-Chu, Taiwan
2
. Department of Ecology and
Evolutionary Biology,
University of Connecticut,
Storrs, CT, USA
* chazdon@uconn.edu
Sobre Diversidad Biolgica:
El significado de las Diversidades
Alfa, Beta y Gamma.
Editores:
Gonzalo Halffter, Jorge Sobern,
Patricia Koleff & Antonio Melic
Patrocinadores:
COMISION NACIONAL PARA EL
CONOCIMIENTO Y USO DE LA
BIODIVERSIDAD (CONABIO) MXICO
SOCIEDAD ENTOMOLGICA ARAGONESA
(SEA), ZARAGOZA, ESPAA.
GRUPO DIVERSITAS-MXICO
CONSEJO NACIONAL DE CIENCIA Y
TECNOLOGA (CONACYT) MXICO
ISBN: 8493280771
Dep. Legal: Z227505
m3m: Monografas Tercer Milenio
vol.4, S.E.A., Zaragoza, Espaa
30 Noviembre 2005
pp: 85 96.
Informacin sobre la publicacin:
www.sea-entomologia.org/m3m
LA EVALUACIN DE LA SIMILITUD EN LA
COMPOSICIN DE ESPECIES CON DATOS
DE INCIDENCIA Y ABUNDANCIA*
Anne Chao, Robin L. Chazdon,
Robert K. Colwell & Tsung-Jen Shen
* Traduccin del artculo publicado en: Ecology Letters (2004), 8: 148-159.
Resumen: Los ndices clsicos Jaccard y Srensen de similitud en la composicin de
especies (y otros ndices que dependen de las mismas variables) son notoriamente
sensibles al tamao de la muestra, especialmente aquellos ensamblajes con numero-
sas especies raras. Adems, dado que estos ndices se basan exclusivamente en
datos presencia-ausencia, no hay estimadores precisos para ellos. Ofrecemos una
derivacin probabilstica para las formas clsicas basadas en incidencia de estos
ndices y extendemos este mtodo para formular nuevos ndices tipo Jaccard o Sren-
sen basados en datos de la abundancia de especies. Luego proponemos estimadores
para estos ndices, los cuales incluyen el efecto de las especies compartidas no vistas
y que se basan en datos de muestreos de incidencia o de abundancia (replicados). En
las simulaciones de muestreo, estos nuevos estimadores demuestran ser menos
sesgados que los ndices clsicos cuando falta una proporcin sustancial de especies
tramos como la incorporacin del efecto de especies compartidas pero no vistas no
solamente incrementa la exactitud, sino tambin puede afectar la interpretacin de los
resultados.
Palabras Clave: datos de abundancia, diversidad beta, biodiversidad, complementa-
riedad, datos de incidencia, especies compartidas, estimadores de similitud, ndice de
similitud, solapamiento de especies, sucesin.
A new statistical approach for assessing similarity of species composition with
incidence and abundance data
Abstract: The classical Jaccard and Srensen indices composotopnal similarity (and
others indices that depend upon the same variables) are anotoriously sensitive to
sample size, especially for assemblages with numerous rare species. Furthers, becau-
se these indices are based solely on presence-absence data, accurate estimators for
them are unattainable. We provide a probabilistic derivation for the classic, incidende-
based forms of these indices and extend this approach to formulate new Jaccerd-type
of Srensen-type indices based on species abundance data. We then propose estima-
tors for these indices thatinclude the effect of unseen shared species, based on either
(replicated) indicende- or abundance- based sample data. In sampling simulations,
these new estimator prove to be considerably less biased than classic indices when a
substantial proportion od species are missing from samples. Based on species-rich
empirical datasets, we show how incorporating the effect of unseen shared species not
only increases accuracy but also can change the interpretation of results.
Key words: Abundance data, beta diversity, biodiversity, complementarity, indicence
data, shared species, similarity stimators, similarity index, species overlap, succession.
Introduccin
Los eclogos quienes llevan a cabo el registro de la riqueza de especies,
desde hace mucho se han dado cuenta de que es casi imposible detectar a
todas las especies y determinar sus abundancias relativas con un nmero
limitado de muestras o una intensidad limitada de muestreo. Limitaciones de
muestreo crean retos para estimar con precisin la diversidad alfa, el nmero
de especies dentro de ensamblajes locales y aproximadamente homogneos,
particularmente para los ensamblajes con una riqueza especfica alta y una
fraccin grande de especies raras (Colwell y Coddington, 1994; Chazdon et
al., 1998; Colwell et al., 2004; Magurran, 2004). Para enfrentar este reto, se
han desarrollado varios mtodos para estimar la riqueza de especies a partir
86 A. Chao et al.
de los datos de muestreo, o por la extrapolacin de las
curvas de acumulacin de especies o con la aplicacin
de mtodos no paramtricos (vanse reseas por Bunge
y Fitzpatrick, 1993; Colwell y Coddington, 1994; Ma-
gurran, 2004; Chao, en prensa). Este ltimo enfoque
involucra la estimacin de las especies no vistas (las
especies que probablemente estn presentes en una
muestra homognea y ms grande del ensamblaje, pero
que no se encuentran en los datos de la muestra actual).
Dado que los estimados de las especies no vistas se
basan en el nmero de especies raras observadas dentro
de las muestras (Colwell y Coddington, 1994; Chazdon
et al., 1998), para estimar la riqueza se requiere de datos
de la abundancia o de muestras de la incidencia replica-
das. En los estimadores de la riqueza ms sencillos (p.
ejem. Chao1, Chao2 o los estimadores jack-knife), las
especies raras se clasifican como especies con una
abundancia total de 1 (singletons) o 2 (doubletons) en
una muestra basada en la abundancia, y se encuentran
en solamente una unidad de muestreo (nicos = uni-
ques) o en exactamente dos unidades de muestreo (du-
plicados = duplicates) en los datos de incidencia con
muestreo replicado. El estimador de cobertura basada en
abundancias (abundance-based coverage estimator:
ACE) utiliza informacin adicional basada en aquellas
especies con diez o menos individuos en la muestra
(Chao et al., 1993) y el correspondiente estimador basa-
do en incidencia (incidence-based coverage estimator:
ICE) se basa en las especies que ocurren en diez o me-
nos unidades de muestreo (Lee y Chao, 1994; Chazdon
et al., 1998; Magurran, 2004).
Las mismas limitaciones que se aplican a la esti-
macin de la diversidad alfa de los ensamblajes de es-
pecies, se aplican de igual manera a la estimacin de la
diversidad beta o la disimilitud (complementariedad,
recambio o distancia) entre dos ensamblajes. El ndice
Jaccard de similitud y el muy relacionado ndice Sren-
sen son los dos ms viejos y ampliamente utilizados
para la valoracin de la similitud en la composicin de
los ensamblajes (a veces llamado solapamiento de
especies) y, por lo tanto, su complemento, la falta de
similitud. Ambos se basan en la presencia/ausencia de
especies en ensamblajes pareados, y son clculos senci-
llos (Magurran, 2004). Existen muchos otros ndices de
la similitud que se basan en la misma informacin: el
nmero de especies compartidas por dos muestras y el
nmero de especies nicas en cada muestra (Legendre y
Legendre, 1998), y nuevos ndices siguen apareciendo
(p. ejem. Lennon et al., 2001). Una versin modificada
del ndice Srensen fue desarrollada por Bray y Curtis
(1957), con base en datos de abundancia (tambin co-
nocido como el ndice Srensen de la abundancia; Ma-
gurran, 2004), y un gran nmero de otros ndices basa-
dos en abundancias se han desarrollado (Legendre y
Legendre, 1998), incluyendo el ampliamente aplicado
ndice MorisitaHorn (Magurran, 2004).
A pesar de su amplia aplicacin en los estudios
ecolgicos, los ndices clsicos de Jaccard y Srensen,
cuando calculados con datos de muestreo, tienen un
desempeo pobre como medidas de la similitud entre
ensamblajes diversos que incluyen una fraccin sustan-
ciosa de especies raras (Wolda, 1981; Colwell y Cod-
dington, 1994; Plotkin y Muller-Landau, 2002), dado
que se asume que los datos de muestreo (usualmente
errneamente) son representaciones verdaderas y com-
pletas de la composicin del ensamblaje. [En efecto,
con pocas excepciones (p. ejem. Grassle y Smith, 1976;
MacKenzie et al., 2004), casi todos los mtodos actua-
les para medir la similitud parten de este supuesto.] En
general, como demostraremos con simulaciones, es
probable que estas medidas subestimen severamente la
verdadera similitud entre dos ensamblajes (genuinamen-
te similares) que contienen numerosas especies raras.
Dado que muchas especies quedan fuera de la muestra,
es probable que las especies raras que aparecen en una
muestra sean diferentes a las que aparecen en la otra
muestra, aun cuando todas estn realmente presentes en
ambos ensamblajes. Problemas similares surgen al
comparar dos muestras de tamaos notablemente dife-
rentes: sencillamente porque la muestra ms pequea
tiene un nmero menor de individuos o de unidades de
muestreo, puede que no tenga especies que aparecen en
la muestra ms grande. En breve, la subestimacin de la
similitud ocurre por no tomar en cuenta las especies
compartidas pero no vistas.
En principio, la sobre-estimacin de la similitud
tambin puede ocurrir al comparar comunidades sub-
muestreadas de dominancia alta en las cuales las espe-
cies comunes estn ampliamente distribuidas y en donde
las especies raras tienden a ser endmicas localmente.
En este caso, dos muestras pueden dar las mismas pocas
especies comunes, pero no revelan las especies raras
que diferenciaran los ensamblajes de contar con mues-
tras ms grandes (Colwell y Coddington, 1994; Ruoko-
lainen y Tuomisto, 2002 discuten un posible ejemplo).
Sin embargo, en casi todos los casos que hemos exami-
nado cuantitativamente, la rareza (o por naturaleza o por
tratarse de un tamao de muestra pequeo) incrementa
la posibilidad de que una especie est errneamente
ausente de una muestra pero no de otra, introduciendo
equivocadamente as un sesgo negativo a los ndices de
similitud. [Fisher (1999, Fig. 8) llega a la misma con-
clusin para varios conjuntos de datos, basado en prue-
bas de rarefaccin.] Adems, para los nuevos ndices
que presentamos aqu, se puede demostrar tericamente
que el sesgo de muestreo, cuando presente, siempre es
negativo. [Los autores demuestran el sesgo negativo
esperado matemticamente (A. Chao, R. L. Chazdon, R.
K. Colwell y T.-J. Shen, datos no publicados); se puede
probar para cualquiera de los modelos de abundancia
dados en Magurran (2004) y en Plotkin y Muller-
Landau (2002).]
Recientemente, se ha intensificado el inters en el
desarrollo y evaluacin de los ndices para medir la
diversidad beta, o la tasa de recambio, de ensamblajes
de especies (Duivenvoorden, 1995; Lennon et al., 2001;
Arita y Rodrguez, 2002, 2004; Condit et al., 2002;
Plotkin y Muller-Landau, 2002; Koleff et al., 2003;
Rodrguez y Arita, 2004), subrayando la necesidad de
estimadores estadsticos robustos para poder inferir la
similitud de la composicin a partir de los datos de
muestreo. El aumento en el recambio de especies (simi-
 Un nuevo mtodo estadstico para la evaluacin de la similitud
litud decreciente) conforme se incrementa la distancia
entre sitios puede reflejar patrones espaciales de disper-
sin o podran resultar del aumento en la heterogenei-
dad ambiental a escalas mayores (Harte et al., 1999;
Hubbell, 2001; Balvanera et al., 2002; Chave y Leigh,
2002; Condit et al., 2002; Duivenvoorden et al., 2002;
Ruokolainen y Tuomisto, 2002; Rodrguez y Arita,
2004; Valencia et al., 2004). Desafortunadamente, la
mayora de los ndices de diversidad beta dependen de
la misma informacin que los ndices clsicos de Jac-
card y Srensen, y comparten las limitaciones arriba
mencionadas.
Con este problema en mente, Plotkin y Muller-
Landau (2002) desarrollaron un ndice de similitud tipo
Srensen para conteos de abundancia utilizando un
enfoque paramtrico que depende de la distribucin
gama para caracterizar la estructura de las abundancias
de las especies. Condit et al. (2002) adoptan un mtodo
para medir la diversidad beta usando el ndice de co-
dominancia F (codominance index F) de Leigh et al.
(1993); la probabilidad de que dos individuos seleccio-
nados al azar, cada uno de un diferente ensamblaje sean
la misma especie. Aunque esta medida est basada en
los datos de la abundancia, F, en si, no es un ndice de
similitud estadsticamente vlido. Para dos ensamblajes
idnticos con muchas especies, F tiende a 0. Adems, es
posible para cualquier par de ensamblajes tener un valor
de F de 0 a 1, dependiendo de cuntas especies estn
presentes y de los patrones de la abundancia relativa.
Sin embargo, es posible normalizar F para producir un
ndice de similitud vlido. Chave y Leigh (2002)
sealan que el ndice MorisitaHorn es una versin
normalizada de F.
Empezamos por desarrollar un nuevo mtodo
probabilstico para los ndices clsicos Jaccard y Sren-
sen basados en la incidencia. Posteriormente, extende-
mos este enfoque para formular ndices tipo Jaccard y
tipo Srensen que consideran las abundancias de las
especies. A cambio de Plotkin y Muller-Landau (2002),
adoptamos una estrategia no paramtrica que no requie-
re de ningn supuesto en cuanto a las distribuciones de
la abundancia de las especies. Luego, proponemos un
mtodo para estimar tanto los ndices Jaccard y Sren-
sen basados en incidencia y abundancia a partir de datos
de muestreo, incorporando el efecto de las especies
compartidas no vistas.
Despus, llevamos a cabo simulaciones de mues-
treo con conjuntos de datos empricos con el fin de
evaluar el desempeo de los ndices clsicos de Jaccard
y Srensen; sus nuevas contrapartes Jaccard y Srensen
basadas en abundancias; y los correspondientes estima-
dores Jaccard y Srensen. Demostramos que la incorpo-
racin del efecto de las especies no vistas disminuye
sustancialmente el sesgo de tamao de muestra de estos
estimadores y mejora su utilidad para inferir la similitud
(o su complemento, la disimilitud) entre ensamblajes
hiper-diversos en los cuales una porcin grande de sus
especies no se registra en las muestras. Finalmente,
ilustramos una aplicacin del nuevo ndice Jaccard
basada en abundancias y el estimador Jaccard basada en
87
abundancias, usando datos de un estudio sucesional de
las abundancias de rboles, plntulas y briznales para
especies del dosel. Con base en conjuntos de datos para
ensamblajes ricos de insectos y plantas tropicales, de-
mostramos como la incorporacin del efecto de especies
compartidas no vistas no solamente incrementa la exac-
titud, pero tambin puede cambiar la interpretacin de
los resultados.
El desarrollo de los nuevos ndices
y estimadores
Los ndices clsicos de Srensen y Jaccard
Los ndices clsicos de Srensen y Jaccard dependen de
tres sencillos conteos de incidencia: el nmero de espe-
cies compartidas por dos ensamblajes y el nmero de
especies nicas en cada ensamblaje. Se ha vuelto tradi-
cin referirse a estos conteos como A, B y C, respecti-
vamente (Tabla I). Los ndices clsicos Jaccard y
Srensen para los conteos de incidencia entonces son
A
J clas = (1) y
A+ B +C
2A
Lclas = (2)
2A + B + C
(Usamos L para el ndice de Srensen para evitar la
confusin con la S para especies.) Hay una relacin
cercana monotnica entre los dos ndices: Lclas =
2Jclas/(Jclas + 1) y Jclas = 1/(2/Lclas - 1).
Asuma que hay S1 especies en el Ensamblaje 1 y
S2 especies en el Ensamblaje 2. Que el nmero de espe-
cies compartidas sea S12. Entonces, los conteos de inci-
dencia A, B, C en la Tabla I corresponden a: A = S12, B
= S1 S12, y C = S2 S12. Sustituyendo estas expresio-
nes en las ecuaciones 1 y 2 tenemos una manera alterna-
tiva de escribir los ndices clsicos que sern requeridos
para los prximos pasos en el desarrollo de los nuevos
ndices:
A S12
J clas = = (3) y
A + B + C S1 + S 2 S12
2A 2 S12
Lclas = = (4)
2 A + B + C S1 + S 2
Tabla I. Conteos de clasificacin de especies
utilizados en los ndices clsicos
Ensamblaje 2
Presente Ausente
Ensamblaje 1
Presente A B
Ausente C -
88 A. Chao et al.

Fig. 1.Una representacin grfica del signifi-

cado de especies compartidas para dos ensam-
blajes. El Ensamblaje 1 (a1) es gris, el Ensam-
blaje 2 (a2) es blanco. El punto gris representa
una especie seleccionada al azar del Ensambla-
je 1 y el punto blanco representa una especie
seleccionada al azar del Ensamblaje 2. El Caso
1 es el nico caso en el que ambas especies
estn compartidas (pero no necesariamente la
misma especie). En el Caso 2, la especie selec-
cionada al azar del Ensamblaje 1 es una espe-
cie compartida, pero la especie seleccionada
del Ensamblaje 2 no est compartida con el
Ensamblaje 1. El opuesto ocurre en el Caso 3.
En el Caso 4, ninguna de las especies seleccio-
nadas est compartida. Estos patrones se des-
criben matemticamente en la Tabla II.

Un enfoque probabilstico de los ndices clsicos de Jaccard y Srensen

Los ndices clsicos de Jaccard y Srensen solamente
consideran la presencia o ausencia (incidencia) de espe-
cies. Dos pares de ensamblajes, uno compartiendo las
especies abundantes pero no las raras y el otro compar-
tiendo las especies raras pero no las comunes, darn el
mismo valor para el ndice. Desde el punto de vista de
la similitud global de los ensamblajes, llevar la similitud
de la composicin del ensamblaje al nivel del individuo
suele ser sensato (Magurran, 2004). Nuestro prximo
objetivo es extender los ndices de incidencia para que
tomen en cuenta la abundancia relativa de las especies,
un prerrequisito para el desarrollo de estimadores del
ndice para datos de muestreo que toman en cuenta las
especies raras no vistas.
Primero, tenemos que proveer una derivacin
probabilstica de los ndices clsicos de incidencia Jac-
card y Srensen. Suponga que seleccionamos al azar
una especie del Ensamblaje 1 y una especie del Ensam-
blaje 2 y luego clasificamos a cada miembro de este par
de acuerdo con si se trata de una especie compartida o
no. Las probabilidades correspondientes se muestran
grficamente en la Fig. 1 y se especifican en la Tabla II.
Aunque las probabilidades en la Tabla II no son
conteos, pueden ser considerados como conteos norma-
lizados dado que suman la unidad (1). Sustituyendo
estas probabilidades en las ecuaciones 1 y 2, entonces
tenemos:

J clas =
A
=
[(S12 / S1 )(S12 / S 2 )] =
S12
A + B + C [(S12 / S1 )(S12 / S 2 )] + [(S12 / S1 )(1 (S12 / S 2 ))] + [(1 (S12 / S1 ))(S12 / S 2 )] S1 + S 2 S12

que es exactamente la ecuacin 3. Asimismo, tenemos

2A 2[(S12 / S1 )(S12 / S 2 )] 2S12

Lclas = = =
2 A + B + C 2[(S12 / S1 )(S12 / S 2 )] + [(S12 / S1 )(1 (S12 / S 2 ))] + [(1 (S12 / S1 ))(S12 / S 2 )] S1 + S 2

que es la misma que la ecuacin 4.

Tabla II. Derivacin probabilstica de conteos de especies para los ndices clsicos

Seleccione cualquier especie del Ensamblaje 2

Compartida No compartida
Seleccione cualquier especie del Ensamblaje 1
S12 S12 S12 S12
Compartida A= (Caso 1) B= 1 (Caso 2)
S1 S2 S1 S 2
S S S S
No compartida C = 1 12 12 (Caso 3) D = 1 12 1 12 (Caso 4)
S1 S 2 S1 S2
 Un nuevo mtodo estadstico para la evaluacin de la similitud
Puede parecer que no hemos avanzado, pero este
mtodo probabilstico establece la base para desarrollar
ndices basados en abundancias, que a su vez permiten
la estimacin de ndices que toman en cuenta el efecto
de las especies compartidas no vistas. Ntese que, utili-
zando este mtodo, tambin podemos calcular la proba-
bilidad de que ambas especies seleccionadas al azar
sean especies no compartidas (Caso 4, presentado en la
Fig. 1 y la Tabla II). Sin embargo, el concepto funda-
mental para los ndices Jaccard y Srensen se basa so-
lamente en informacin para las otras tres celdas (Casos
1-3).
Extendiendo el enfoque probabilstico a
los ndices basados en abundancias
Dejemos que las probabilidades de que las especies
sean descubiertas (mismas que dependen principalmente
de la abundancia relativa, asumiendo una mezcla aleato-
ria y detectabilidad equiparable) en los Ensamblajes 1 y
2 sean denotadas por (p1, p2, ..., pS1) y (1, 2, ..., S2),
respectivamente, donde pi > 0, i > 0 y
S1 S2
pi = i = 1 .
i =1 i =1
Ya no tratamos a todas las especies de manera igual
dado que algunas son comunes y otras son raras. En
cambio, la idea bsica para manejar los conteos de la
abundancia es que tratemos a todos los individuos idn-
ticamente. Adaptando el mtodo de la seccin anterior,
seleccionamos al azar un individuo del Ensamblaje 1 y
un individuo del Ensamblaje 2. Para cada individuo del
par, notamos si pertenece a una especie compartida o
no.
Derivamos ahora las frmulas generales para las
versiones basadas en abundancias de los ndices Jaccard
y Srensen. Sin perder la generalidad, asumimos que las
primeras S12 especies son especies compartidas, es decir
las especies compartidas estn indexadas por 1,2,...,S12.
En el Ensamblaje 1, dejemos que U denote la suma de
las abundancias relativas de individuos que pertenecen a
las especies compartidas, U = p1 + p2 + ... + pS12. Asi-
mismo, en el Ensamblaje 2, dejemos que V denote la
suma de las abundancias relativas de individuos que
pertenecen a las especies compartidas, V = 1 + 2 + ...
+ S12. La Tabla III muestra las probabilidades de que
dos individuos, uno de cada ensamblaje, representen
cada una de las cuatro categoras usuales.
Con base en las ecuaciones 1 y 2 para las tres
probabilidades (A, B y C en la Tabla III), obtenemos los
siguientes ndices basados en la abundancia en trminos
de U y V:
A UV
J abd = = (5) y
A + B + C U + V UV
A2 2UV
Labd = = (6)
2A + B + C U +V
Dado que U y V representan las abundancias totales de
las especies compartidas en Ensamblajes 1 y 2, respec-
tivamente, vemos que ambos ndices tienden a 1 para
89
Tabla III Probabilidades para conteos de especies
basados en individuos
Seleccione cualquier
individuo del Ensamblaje 2
Compartido No compartido
Seleccione cualquier
individuo del Ensamblaje 1
Compartido A = UV B = U(1 - V)
No compartido C = (1 - U)V D = (1 - U)(1 - V)
ensamblajes idnticos y tienden hacia 0 para ensambla-
jes disimilares. En este ltimo caso, por ejemplo Labd =
2/[(1/U) + (1/V)] tiende hacia 0 conforme tanto U como
V se acercan a 0.
Estimacin de los ndices basados en abundancia
a partir de datos de muestreo
Hasta ahora, solamente hemos considerado las especies
y los individuos observados en dos ensamblajes. Tanto
las versiones clsicas de Jaccard y Srensen como la
nueva versin basada en abundancias, asumen total y
completo conocimiento de los dos ensamblajes que
estamos comparando. En la prctica, necesitamos esti-
mar los ndices de similitud usando datos de muestreo,
una tarea que realizamos ahora. Nuestro enfoque es no
paramtrico en el sentido de que no necesitamos postu-
lar ninguna distribucin de abundancia de especies en
particular para derivar los estimadores, mismos que por
lo tanto son vlidos bajo muchos modelos estadsticos
de la abundancia (p. ejem. log-normal, vara rota, gam-
ma, etc.). La derivacin s asume que el nmero de
especies es finito por lo que las probabilidades de des-
cubrimiento de especies tienen un lmite. [Los autores
demuestran que los estimadores son vlidos bajo mu-
chos de los modelos estadsticos de la abundancia (A.
Chao, R. L. Chazdon, R. K. Colwell y T.-J. Shen, datos
no publicados) (p. ejem. log-normal, exponencial,
gamma, binomial negativo, Zipf-Mandelbrot, modelos
de vara rota, etc.) que aparecen en Magurran (2004,
Tabla 2.1) o en Plotkin y Muller-Landau (2002, Tabla
1]
Una muestra aleatoria de n individuos (Muestra 1)
se toma del Ensamblaje 1 y una muestra aleatoria de m
individuos (Muestra 2) se toma del Ensamblaje 2. De-
note las frecuencias de las especies en las muestras por
(X1, X2, ..., XS1) y (Y1, Y2, ..., YS2), respectivamente.
(Ntese que si una especie falta en una muestra, Xi o Yi
ser igual a cero.) As, el par de frecuencias para las
especies S12 verdaderamente compartidas por los dos
ensamblajes son (X1, Y1)(X2, Y2)...(XS12, YS12). Asuma
que D12 de las S12 especies compartidas disponibles de
hecho se observan en ambas muestras, y que sus fre-
cuencias son los primeros D12 pares. De esta manera, S12
- D12 especies adicionales se comparten entre los dos
ensamblajes, pero estn ausentes de una o dos de las
muestras. Conforme las frecuencias de las especies raras
compartidas sean mayores, se incrementa la probabili-
dad de que especies compartidas adicionales estn pre-
sentes en ambos ensamblajes, pero ausentes de una o
ambas muestras. Nos referimos a stas como especies
compartidas, no vistas.
90
Para incorporar a las probabilidades de la Tabla III
el efecto de las especies compartidas pero no vistas,
usamos las frecuencias de las especies raras observadas
y compartidas para estimar el trmino de ajuste apro-
piado para U y V para tomar en cuenta las especies
compartidas no vistas. Primero definimos la funcin
indicadora I(expresin) tal como I = 1 si la expresin
es verdadera y I = 0 si la expresin es falsa. Dejemos
que
D12
f1+ = I [X i = 1, Yi 1]
i =1
sea el nmero observado de las especies compartidas
que ocurren una sola vez [singletons] (Xi = 1) en la
Muestra 1 (estas especies tienen que estar presentes en
la Muestra 2, pero pueden tener cualquier abundancia).
Ahora, dejemos que f2+ sea el nmero observado de
especies compartidas que ocurren dos veces [double-
tons] (Xi = 2) en la Muestra 1. De igual manera, defini-
mos f+1 y f+2 como el nmero observado de especies
compartidas que ocurren, respectivamente, una sola vez
(Yi = 1) y dos veces (Yi = 2) en la Muestra 2.
Entonces, el estimador propuesto para U es
D12
X (m 1) f +1 D12
Xi
U = i + I (Yi = 1) (7)
i =1 n m 2 f +2 i =1 n incidencia son estadsticamente homogneas (dentro de
Ntese que el primer trmino al lado derecho de la ec. 7
denota el total observado de las frecuencias asociadas
con las especies observadas compartidas; el segundo
trmino representa el efecto estimado de las especies
compartidas no vistas. De manera similar, tenemos
D12
Y (n 1) f1+ D12
Yi
V = i +
i =1 m n 2 f 2+
mI (X
i =1
i = 1) (8)
Cuando f+2 = 0 o f2+ = 0, reemplace f+2 y f2+ en los
denominadores por f+2 + 1 o f2+ + 1, respectivamente. Si
el valor de o V es mayor a 1 (que rara vez ocurre),
entonces se reemplaza por 1. Los estimadores Jaccard y
Srensen basados en abundancias que proponemos son
UV
Jabd = (9) y
U + V UV
2UV
Labd = (10)
U + V
Las varianzas para estos dos estimadores se pue-
den derivar por el mtodo bootstrap. (La derivacin
completa de las ecuaciones 7 y 8 y los detalles del pro-
cedimiento bootstrap para calcular los estimadores de la
varianza para las ecuaciones 9 y 10 estn disponibles
previa solicitud al primer autor.)
Estimacin de los ndices de similitud a partir
de frecuencias de incidencia
En virtud de que la informacin acerca de las frecuen-
cias y las identidades de las especies raras, provee in-
formacin crtica para ajustar los ndices de similitud
para que tomen en cuenta el efecto de las especies com-
A. Chao et al.
partidas no vistas, no es posible usar una sencilla lista
de las especies presentes en dos ensamblajes (datos de
incidencia), aun en principio, para ajustar los ndices de
similitud para el efecto de las especies no vistas. Por
otro lado, el mtodo basado en estimacin se puede
extender a los datos de incidencia (presencia-ausencia)
replicados.
Suponga que tomamos un conjunto de w muestras
de incidencia replicadas del Ensamblaje X y un conjunto
de z muestras de incidencia replicadas del Ensamblaje
Y. Para ambos conjuntos de muestras combinados, hay S
especies. El nmero de muestras en las que se encuentra
una especie en el Ensamblaje X o Y es la frecuencia
para esta especie en dicho conjunto de muestras. Las
frecuencias para la especie i entonces se definen como
w z
X i = xij y Yi = yij
j =1 j =1
donde xij y yij representan la presencia (1) o ausencia (0)
de la especie i en la muestra j.
Ntese que Xi o Yi ser cero para algunas especies,
a menos que todas las especies estn compartidas y
observadas.
Bajo el supuesto que las muestras replicadas de la
cada ensamblaje), la probabilidad de que una especie
est presente en una muestra dada es proporcional a su
abundancia relativa en el ensamblaje, y los vectores de
frecuencia Xi o Yi as representan estadsticamente la
abundancia relativa de las especies en los Ensamblajes
X y Y (p. ejem. Chao, 2004; Colwell et al., 2004). Por
ello, con cambios menores, las ecuaciones 7 y 8 pueden
usarse para calcular las probabilidades ajustadas de que
una incidencia seleccionada al azar (deteccin de espe-
cies) de cada uno de los dos ensamblajes representarn
especies compartidas (aunque no necesariamente la
misma especie compartida).
Para los datos de incidencia replicados, f1+ es el
nmero de especies compartidas observadas que ocurre
en exactamente una muestra (Xi = 1) en X y f2+ es el
nmero de especies compartidas observadas que ocurre
en exactamente dos muestras (Xi = 2) en X; f+1 y f+2 son
los nmeros correspondientes para la matriz de muestras
Y. Definamos la suma de las frecuencias de incidencia
para las matrices como
S S
n = Xi y m = Yi
i =1 i =1
Entonces los estimadores propuestos son
D12
X ( z 1) f +1 D12
X
U inc = i +
i =1 n z 2 f +2
n I (Y = 1)
i =1
i
i
(11) y
D12
Y (w 1) f1+ D12
Yi
Vinc = i +
i =1 m w 2 f 2+
m I ( X
i =1
i = 1) (12)
(Las mismas modificaciones descritas para las ecuacio-
nes 7 y 8 pueden aplicarse aqu si f+2 = 0 o f2+ = 0.) De
 Un nuevo mtodo estadstico para la evaluacin de la similitud
esta manera, nuestros estimadores Jaccard y Srensen
basados en incidencia son
U incVinc
Jinc = (13) y
U inc + Vinc U incVinc
2U incVinc
Linc = (14)
U + V
inc inc
Evaluacin de desempeo:
ndices clsicos vs. ndices nuevos
ndices evaluados
Llevamos a cabo pruebas de desempeo para: (1) los
ndices clsicos de Jaccard y Srensen (ecuaciones 1 y
2); (2) los nuevos ndices Jaccard y Srensen basados
en incidencia (ecuaciones 5 y 6); (3) los estimadores
para los ndices basados en abundancia (ecuaciones 9 y
10); y (4) los estimadores de incidencia replicada para
los ndices basados en abundancias (ecuaciones 13 y
14).
Conjuntos de datos utilizados en las pruebas
Llevamos a cabo pruebas de desempeo con un conjun-
to de datos grande para hormigas de la selva, rico en
especies (Longino et al., 2003), coleccionado mediante
varias tcnicas de colecta masiva replicada en la Esta-
cin Biolgica La Selva, en Costa Rica. Aqu presenta-
mos resultados representativos para tres mtodos de
coleccin: la extraccin de muestras de suelo Berlese
(217 muestras, 4318 individuos, 117 especies de las
cuales 19 ocurrieron una sola vez), muestras de trampas
Malaise para insectos voladores y rastreros (62 mues-
tras, 1660 individuos, 103 especies de las cuales 35
ocurrieron una sola vez) y muestras obtenidas con la
aspersin de insecticida (fumigacin del dosel) (459
muestras, 26302 individuos, 165 especies de las cuales
19 ocurrieron una sola vez). [Los diagramas de abun-
dancia relativa aparecen en Longino et al. (2002).] Tal y
como Longino et al. (2002) sealan, estos tres mtodos
muestrean, a propsito, diferentes pero solapados seg-
mentos de la fauna local de hormigas. Mientras la suma
bruta de especies para los tres mtodos sera 117 + 103
+ 165 = 385 especies, el nmero actual de especies
capturadas por estos tres mtodos solamente fue de 276
especies. Pruebas paralelas para otros conjuntos de
datos ricos en especies, incluyendo los datos de especies
de rboles de la selva presentados ms adelante en este
artculo, dieron resultados concordantes (A. Chao, R. L.
Chazdon, R. K. Colwell y T.-J. Shen, datos no publica-
dos).
Las pruebas
Aunque los ndices clsicos de Jaccard y Srensen y
nuestros nuevos ndices miden todas la similitud, su
propsito es medir aspectos diferentes de esta construc-
cin: los ndices clsicos miden ostensiblemente la
similitud en la composicin de especies mientras hacen
91
caso omiso de la abundancia relativa (aunque son fuer-
temente afectados por ella, cuando se trata de mues-
trear), mientras nuestros nuevos ndices [y muchos otros
(Legendre y Legendre, 1998; Magurran, 2004)] consi-
deran explcitamente la abundancia relativa. De esta
manera, para cualquier conjunto de datos en particular,
las diferencias en la magnitud absoluta de los valores
Jaccard o Srensen basados en incidencia vs. abundan-
cia (o bien, las diferencias entre la mayora de los otros
ndices de similitud) en s, carecen de sentido.
No obstante, los ndices de similitud en la compo-
sicin pueden compararse en trminos de su desempeo
en pruebas de su sensibilidad al submuestreo. Utilizan-
do los datos de las hormigas, ilustramos tres pruebas:
(1) Prueba 1: muestras de igual tamao de un solo con-
junto de datos (rarefaccin dentro del mismo ensambla-
je); (2) Prueba 2: muestras de tamao desigual de un
solo conjunto de datos; y (3) Prueba 3: muestras de
igual proporcin de dos conjuntos de datos (rarefaccin
entre ensamblajes). Para los fines de estas pruebas,
tratamos a los datos de cada uno de los mtodos de
colecta de hormigas (Berlese, Malaise o la fumigacin)
como un ensamblaje completo y por separado, al cual
nos referimos aqu como el agrupamiento de muestreo
(sampling pool). Muestras de tamaos especificados (en
trminos de los nmeros de individuos) fueron entonces
seleccionadas al azar, con reemplazo, de estos agrupa-
mientos. Desde luego, no todas las especies presentes
en un agrupamiento de muestreo estn representadas en
las muestras de menor tamao. Sin embargo, dado que
el muestreo se hizo con reemplazo, no todas las especies
estn presentes aun cuando el nmero de individuos
seleccionado es el mismo que el nmero de individuos
en el agrupamiento.
Resultados
Prueba 1: Muestras de igual tamao de un solo
conjunto de datos
Todos los ndices de similitud rinden un valor verdadero
de 1 cuando un agrupamiento de muestreo completo
(ensamblaje) es comparado con si mismo. Qu pasa
cuando un ndice de similitud se calcula para dos mues-
tras aleatorias de un solo agrupamiento de muestreo? Si
un ndice no est sesgado por el tamao de la muestra,
debe dar un valor de 1 cuando se aplica a muestras de
cualquier tamao. Primero, muestreamos individuos al
azar (con reemplazo) del agrupamiento de datos de
hormigas para un solo mtodo de colecta para producir
pares de muestras con el mismo nmero de individuos
que los agrupamientos mismos (muestras completas).
Luego, al azar seleccionamos muestras ms pequeas,
cada una con la mitad del nmero de individuos en el
agrupamiento de muestreo original. Seguimos repitien-
do este procedimiento para un par de muestras, cada una
1/4 del tamao del agrupamiento original, luego un par
1/8 del tamao del agrupamiento, etc., sucesivamente
dividiendo la muestra a la mitad hasta quedar con 1/64
del nmero original de individuos. (Ntese que es una
prueba muy severa del sesgo del submuestreo, aun para
92 A. Chao et al.

Fig. 2. Pruebas de muestreo aleatorio de los

ndices de solapamiento clsicos de Jaccard
(Jclas, ec. 1) y Srensen (Lclas, ec. 2). Las
grficas muestran el efecto sobre cada
ndice al considerar muestras aleatorias
compuestas de 1/1 (Completo), 1/2, 1/4, ...,
1/64 de las abundancias o los equivalentes
en incidencia en los agrupamientos de
muestreo, muestreados con reemplazo. (Las
etiquetas de la grfica inferior a la izquierda
se aplican a todas las grficas). La columna
1 (Prueba 1: Berlese rarefaccin) muestra
valores del ndice de similitud para pares de
muestras del mismo tamao del conjunto de
datos Berlese de hormigas. La columna 2
(Prueba 2: Berlese desigual) muestra los
valores del ndice para comparaciones de
muestras de tamao decreciente vs. una
muestra del mismo tamao del conjunto completo de datos Berlese de hormigas. La columna 3 (Malaise-fumigacin rarefaccin)
muestra valores del ndice de similitud para pares de muestras de igual proporcin (Prueba 3) de los conjuntos de datos de hor-
migas Malaise vs. fumigacin, una comparacin de alta similitud. La columna 4 (Malaise-Berlese rarefaccin) muestra los valo-
res del ndice de similitud para pares de muestras de igual proporcin (Prueba 3) del conjunto de datos de hormigas Berlese vs.
Malaise, una comparacin de baja similitud. El verdadero valor de cada ndice para los agrupamientos de muestreo se indica con
lneas punteadas horizontales en las columnas para la Prueba 3 (rarefaccin Malaise-fumigacin y Malaise-Berlese). El verdade-
ro valor del ndice para la Prueba 1 y la Prueba 2 es 1.0, es decir, la parte superior de las grficas.

estos agrupamientos muy grandes.) Este proceso com-
pleto se repiti 1000 veces y promedios fueron calcula-
dos para cada prueba de cada ndice, y para cada uno de
los tres mtodos de colectar las hormigas.
La Figura 2 presenta los resultados representativos
para esta prueba para los ndices clsicos de Jaccard y
Srensen (primera columna, Prueba 1: rarefaccin Ber-
lese). Claramente ambos ndices fueron muy sensibles
al submuestreo. La Figura 3 (primera columna) presenta
los resultados correspondientes a los nuevos ndices
para esta prueba. Los nuevos ndices Jaccard y Srensen
basados en abundancia, sin ajustar por las especies
compartidas no vistas (Jabd y Labd), fueron tambin sen-
sibles al tamao de la muestra. En cambio, los estima-
dores Jaccard y Srensen, mismos que incluyen el efec-
to estimado de las especies compartidas, no vistas, re-
sult menos sensible al submuestreo, con valores nota-
debe mantener un valor de 1, sin importar discrepancias
en los tamaos de las muestras. Las Figuras 2 y 3 (se-
gunda columna, Prueba 2: Berlese desigual) muestran
una prueba as para los datos de hormigas de la muestra
Berlese, utilizando muestras creadas por el mismo es-
quema indicado en el primer mtodo. Aun ms que en la
primera prueba, los ndices clsicos de Jaccard y Sren-
sen (Fig. 2) se vieron fuertemente afectados por el ta-
mao de la muestra, causando un sesgo negativo y seve-
ro cuando una muestra era mucho ms pequea que la
muestra completa. En cambio, los nuevos estimadores
de Jaccard y Srensen (Fig. 3, segunda columna) resul-
taron notablemente resistentes al submuestreo, inclu-
yendo tanto los estimadores basados en abundancia
( Jabd y Labd ) y los basados en datos de incidencia repli-
cados ( J y L ).
inc inc

blemente ms cercanos a 1 aun para muestras pequeas

(Fig. 3). Esto fue cierto tanto para los estimadores basa-
dos en abundancia ( Jabd y Labd ) como para los estima-
dores basados en los datos de incidencia replicados
( Jinc y Linc ).
Prueba 2: Muestras de diferentes tamaos de un
solo conjunto de datos
Un ndice de similitud idealmente debera ser robusto en
cuanto al tamao de muestra no solamente para mues-
tras de igual tamao, sino tambin para muestras de
diferentes tamaos. Para poner a prueba esta propiedad
calculamos los ndices de similitud para muestras de
tamaos sucesivamente ms pequeos, vs. muestras
completas, con un nmero de individuos igual al n-
mero en el agrupamiento de muestreo correspondiente.
Tal y como se vio en la primera prueba, un ndice ideal
Muestras de igual proporcin de dos conjuntos
de datos
Est bien que un ndice de la similitud sea robusto al
tamao de muestra al comparar muestras pareadas que
provienen del mismo agrupamiento, pero un ndice es
de poca utilidad si no retiene esta robustez al comparar
conjuntos de datos distintos, a la vez que detecta exito-
samente las diferencias en la composicin entre ellos.
Llevamos a cabo los mismos procedimientos de compa-
racin de tamao de muestra descritos para el primer
conjunto de pruebas, pero en vez de comparar pares de
muestras del mismo agrupamiento de muestreo, compa-
ramos pares de muestras sucesivamente ms pequeos
de los conjuntos de datos Malaise y fumigacin [de alta
similitud (Longino et al., 2002)], y de los conjuntos de
datos de Malaise y Berlese (baja similitud). Los resulta-
dos para los ndices clsicos de Jaccard y Srensen se
 Un nuevo mtodo estadstico para la evaluacin de la similitud 93

Fig. 3. Pruebas de muestreo aleatorio de los

nuevos ndices de solapamiento. Para cada
ndice las grficas muestran el efecto al consi-
derar muestras aleatorias compuestas de 1/1
(Completo), 1/2, 1/4, ..., 1/64 de las abundan-
cias o equivalentes de incidencia en los agru-
pamientos de muestreo, muestreados con re-
emplazo. (Las etiquetas de la grfica inferior se
aplican a todas las grficas.) Las columnas se
describen en la leyenda de la Figura 2. ndices
de Jaccard: Jabd es el nuevo ndice basado en
abundancia, no ajustado para las especies no
vistas, calculado con la ecuacin 5. J abd es el
estimador basado en abundancias correspon-
diente que toma en cuenta las especies no
vistas, calculado con la ecuacin 9. El estima-
dor basado en datos de incidencia replicados,
J inc , se calcula con la ecuacin 13. Los ndices
Srensen: Labd es el nuevo ndice Srensen
basado en abundancias, no ajustado para las
especies no vistas, y calculado con la ecuacin
6. L abd es el estimador basado en abundancias
que toma en cuenta las especies no vistas,
calculado con la ecuacin 10. El estimador
basado en los datos de incidencia replicados,
Linc , se calcula con la ecuacin 14. El verdade-
ro valor de cada ndice para los agrupamientos
de muestreo considerados se indica con lneas
punteadas horizontales en las columnas para la
Prueba 3 (Rarefaccin Malaisefumigacin y
MalaiseBerlese). El verdadero valor del ndi-
ce para la Prueba 1 y la Prueba 2 es 1.0, es
decir, la parte superior de las grficas. Para
permitir la comparacin vlida entre los esti-
madores basados en incidencia ( J inc y Linc ) y los
estimadores basados en abundancias correspon-
dientes ( J abd y L abd , respectivamente), el eje X
para cada estimador basado en incidencia se
ajust para que el nmero mnimo de incidencias
corresponda con la abundancia mnima del esti-
mador basado en abundancias, igualando as
la cantidad de informacin estadstica.

presentan en la tercera y cuarta columna de la Fig. 2. Un Aplicacin

ndice ideal dara y mantendra el verdadero valor calcu-
A manera de ejemplo de los nuevos ndices, aplicamos
lado para los agrupamientos completos (la lnea puntea-
el ndice clsico Jaccard (ec. 1), el nuevo ndice Jaccard
da y horizontal en cada caja) en el proceso de rarefac-
basado en abundancias (ec. 5) y su estimador (ec. 9) a
cin. Los ndices clsicos de Jaccard y Srensen resulta-
datos provenientes de dos sitios de selva madura y cua-
ron muy sensibles al submuestreo en esta prueba (Fig.
tro sitios de selva secundaria en Costa Rica. Examina-
2). Los nuevos ndices Jaccard y Srensen basados en
mos la similitud en la composicin entre las especies de
abundancia y sin corregir por las especies no vistas (Jabd
rboles 25 cm dimetro a la altura del pecho (dap;
y Labd en la tercera y la cuarta columna de la Fig. 3),
especies de rboles del dosel), briznales de las especies
tambin sufrieron del sesgo del submuestreo, pero el
del dosel (1 5 cm dap) y plntulas de las especies del
sesgo se redujo para sus contrapartes basadas en la
dosel (altura > 20 cm, dap < 1 cm) en cuatro selvas
abundancia y corregidas para las especies no vistas
secundarias con diferente tiempo transcurrido desde su
( Jabd y Labd en la tercera y cuarta columna de la Fig. 3) abandono como pastizal y en dos selvas maduras en la
as como para los estimadores basados en los datos misma rea de estudio. Durante las etapas tempranas de
correspondientes de incidencia replicados ( Jinc y Linc en las sucesin, cuando el dosel empieza a cerrarse, las
la tercera y cuarta columna de la Fig. 3). especies arbreas colonizadoras de rpido crecimiento
94
Tabla IV. Patrones observados de riqueza de especies
arbreas para plntulas, briznales e individuos del dosel
para cuatro cuadros de una ha de selva secundaria y dos
cuadros de selva madura en el ao 2000
Sobs
Sitio Edad
Sobs Sobs
rboles
plntulas briznales
del dosel
LSUR 15 45 68 12
TIR 18 49 74 16
LEP 23 47 67 24
CR 28 57 91 33
LSUR
selva >200 47 101 37
madura
LEP
selva >200 69 102 43
madura
Todos los rboles y los briznales fueron marcados y su dime-
tro medido dentro de un cuadro de una ha en cada selva. Las
plntulas fueron muestreadas en 144 cuadros que medan 1 x
5 m dentro del cuadro de una ha, resultando en un rea mues-
treada de 0.072 ha. En estos anlisis, incluimos solamente
especies arbreas; se excluyeron los arbustos, arbolitos (tree-
lets) y rboles del dosel medio. Ntese que los sitios jvenes
tienen un nmero bajo de especies arbreas del dosel por
hectrea (individuos 25 cm dap) y un nmero menor de
briznales comparado con la selva madura, pero para el caso de
las plntulas las diferencias en la riqueza de especies fueron
menos notables.
que no toleran la sombra estn presentes en el dosel y
tambin se encuentran como briznales y plntulas en el
sotobosque. Conforme avanza el tiempo y el sotobosque
se vuelve ms sombreado, las especies que no toleran la
sombra desaparecen del agrupamiento de plntulas y
briznales y las especies que toleran la sombra rpida-
mente colonizan estas clases de tamao pequeas. Estas
especies tolerantes a la sombra estn representadas en
los briznales y las plntulas, pero tienen pocos o ningn
rbol en el dosel, gradualmente aumentando la riqueza
de las especies arbreas conforme la selva madura
(Guariguata et al., 1997; Tabla IV). De esta manera,
predeciramos que, a la medida que la selva secundaria
madura, la similitud en la composicin entre especies de
rboles inicialmente sera alta pero rpidamente dismi-
nuira a un mnimo durante las etapas intermedias de la
sucesin y luego empezara a aumentarse ms tarde en
la sucesin cuando los rboles tolerantes a la sombra
alcanzan la madurez reproductiva y producen plntulas
que pueden establecerse, crecer y sobrevivir.
El ndice clsico Jaccard (ec. 1) mostr baja simi-
litud en la composicin entre rboles y plntulas para
las cuatro selvas secundarias en comparacin con las
selvas maduras, con la similitud disminuyendo un poco
a mayor edad entre las cuatro selvas secundarias (Fig.
4). La similitud entre rboles y briznales, en cambio,
mostr aumentos graduales de la selva ms joven a la
selva secundaria mayor, continuando con esta tendencia
a las selvas maduras (Fig. 4).
El ndice Jaccard basado en abundancias (ec. 5)
mostr un patrn marcadamente diferente para los seis
sitios de selva. La similitud en la composicin entre los
ensamblajes de plntulas y rboles, y entre los de los
briznales y los rboles fue inicialmente alta en la selva
ms joven, tal y como se predijo. Conforme la selva va
madurando, los agrupamientos de plntulas y briznales
A. Chao et al.
se enriquecen con las especies tolerantes a la sombra
que no estn representadas en el dosel, y esto resulta en
la disminucin de la similitud en la composicin que
lleg a su mnimo en la selva LEP de 23 aos de edad
(Fig. 4). Esta similitud mnima representa un punto en la
sucesin de la selva de mxima limitacin de recluta-
miento tanto para plntulas como para briznales. En el
sitio con la selva secundaria de mayor edad, CR, el
ndice Jaccard basado en abundancias empez a aumen-
tar, reflejando el reclutamiento de las especies tolerantes
a la sombra en cada una de las tres clases de tamao
(Fig. 4). El ndice de similitud continu aumentando y
se estabiliz en 0.4 0.5 en las dos selvas maduras. Con
la excepcin de uno de los sitios de selva madura, los
ndices de similitud fueron ms altos para plntulas vs.
rboles que para briznales vs. rboles. En la escala de
cuadros de una ha, la similitud en la composicin entre
las clases de tamao rboles, plntulas y briznales (es-
pecies del dosel) en selvas maduras fue comparable a lo
observado en una selva secundaria de 15 aos de edad,
pero mayor a lo observado en selvas secundarias de
edad intermedia. Por diseo, el ndice Jaccard basado en
abundancias responde sensiblemente a cambios en las
abundancias relativas totales de especies compartidas
durante la sucesin en selvas.
El estimador Jaccard basado en abundancias (ec.
9), el cual incorpora los efectos de las especies compar-
tidas no vistas, mostr tendencias generales similares
para todas las selvas cuando se compar con el ndice
Jaccard basado en abundancias (Fig. 4). La selva secun-
daria de 28 aos de edad, sin embargo, tuvo estimados
de similitud casi comparables con las dos selvas madu-
ras, sugiriendo que el estimador est respondiendo a
especies raras o infrecuentes que estn compartidas
entre las clases de tamao (Fig. 4). El estimador para la
similitud entre briznales y rboles fue ms alto que el
obtenido para plntulas vs. rboles en el sitio de selva
secundaria TIR, indicando que este sitio tiene un mayor
nmero de especies raras compartidas en briznales que
en plntulas.
Conclusiones
En virtud de que la similitud es una construccin cuali-
tativa humana, no tiene una definicin matemtica pre-
cisa. No obstante, el medir la similitud depende de
ndices cuantitativos diseados para el propsito, y en la
prctica, podemos esperar que los ndices de la similitud
cumplan con criterios razonables para su comporta-
miento matemtico (Legendre y Legendre, 1998). Da-
dos ndices que tengan sentido matemticamente, lo que
nos concierne aqu es su desempeo estadstico en el
contexto de la realidad del muestreo de campo, particu-
larmente para aquellos taxa ricos en especies para los
cuales es poco prctico o incluso imposible llevar a
cabo inventarios completos.
Utilizando simulaciones de muestreo aplicadas a
conjuntos de datos de campo representativos, confir-
mamos que dos de los ndices clsicos ms ampliamente
usados, Jaccard y Srensen, sufren de sesgo negativo
bajo condiciones de submuestreo, a menudo un sesgo
muy fuerte (Fig. 2). Nuestro objetivo fue desarrollar
 Un nuevo mtodo estadstico para la evaluacin de la similitud 95

Fig. 4. La similitud en composicin entre los rboles del

dosel y las plntulas y los rboles del dosel y los briznales en
cuatro cuadros de selva secundaria de diferentes edades y en
dos cuadros de selva madura. Los resultados se presentan para
Jclas, el ndice clsico de Jaccard (ec. 1 grfica superior), para
el nuevo ndice Jaccard basado en abundancias Jabd (ec. 5) sin
ajustar por las especies no vistas (grfica de en medio), y para
abd, el nuevo estimador Jaccard basado en abundancias que
toma en cuenta las especies no vistas (ec. 9; las barras de error
muestran 1 error estndar, calculado con el procedimiento
bootstrap; detalles disponibles del primer autor; A. Chao, R.
L. Chazdon, R. K. Colwell & T.-J. Shen, datos no publica-
dos). Estos anlisis incluyen solamente especies arbreas del
dosel; se excluyeron los arbustos, arbolitos (treelets) y rboles
del dosel medio.

nuevos ndices basados en la probabilidad que reduce el

sesgo introducido por el submuestreo mediante la esti-
macin y compensacin por los efectos de las especies
compartidas no vistas. Basamos un nuevo ndice de
similitud en la probabilidad de que dos individuos se-
leccionados al azar, cada uno proveniente de una de dos
muestras, pertenezcan a cualquiera de las especies com-
partidas por las dos muestras [no necesariamente a la
misma especie compartida, la base de F (Chave y
Leigh, 2002; Condit et al., 2002) y el ndice Morisita-
Horn]. Este enfoque abri el camino al paso crtico, el
ajuste de esta probabilidad para tomar en cuenta la po-
sibilidad de que muestras ms grandes revelaran una
proporcin mayor de las especies compartidas. Como se
anticip, los nuevos ndices redujeron de manera consis-
tente el sesgo del submuestreo en las pruebas de desem-
peo, notablemente en la mayora de las circunstancias.
Inevitablemente, todava hay algo de sesgo, especial-
mente cuando se trata del submuestreo severo y para las
muestras altamente disimilares. Bajo tales condiciones,
existe relativamente poca informacin para guiarnos en
la reduccin del sesgo.
Los eclogos distinguen dos aspectos de la simili-
tud en la composicin de los ensamblajes de especies: la
similitud en las listas de especies (incidencia) y la simi-
litud en las abundancias relativas de las especies. Los
ndices clsicos basados en abundancias (p. ejem. Mori-
sita-Horn o Bray-Curtis) aparean abundancias, especie
por especie. Nuestros nuevos ndices toman un camino
intermedio, evaluando la probabilidad de que individuos
pertenezcan a especies compartidas vs. no compartidas,
sin importar a qu especies pertenecen. Desafortunada-
mente, para muchos estudios, datos puros de incidencia,
no replicados (listas pareadas de especies) no proveen
informacin que se pueda usar para estimar el nmero
de especies compartidas pero no vistas. En principio,
puede ser posible derivar estimadores que utilizan datos
de abundancia para corregir ndices de similitud puros
de incidencia para las especies no vistas, pero actual-
mente es estadsticamente difcil para datos biolgica-
mente realistas. Sin embargo, recomendamos los nuevos
ndices para cualquier aplicacin en la que no solamente
el apareamiento de especies sino tambin la similitud de
las abundancias relativas sean de inters. Ms an, estos
nuevos ndices son ms apropiados que los ndices
clsicos correspondientes para la evaluacin de la simi-
litud en la composicin entre muestras de diferentes
tamaos, as como en situaciones reales o sospechadas
de submuestreo, y cuando es probable que las muestras
tengan numerosas especies raras.
Agradecimiento
Agradecemos a tres rbitros annimos sus comentarios
y sugerencias. Este trabajo recibi el apoyo del Consejo
Nacional de Ciencias de Taiwan (Contrato NSC92-
2118-M007-013) otorgado a A. Chao y T.-J. Shen, y un
apoyo del Andrew W. Mellon Foundation otorgado a R.
L. Chazdon, y por US-NSF proyecto DEB-0072702
otorgado a R. K. Colwell. Damos las gracias a Jorge
Leiva por compartir sus datos de vegetacin para las
especies arbreas en selvas maduras. Los nuevos esti-
madores presentados en este artculo se incluyen en la
versin 7.5 de ESTIMATES (Colwell 200n 7.5 de
ESTIMATES (Colwell 2004) y el programa SPADE
(Chao y Shen 2003), que sern difundidos al publicar
este artculo. La derivacin completa de las ecuaciones
7 y 8 y los estimadores de la varianza para las ecuacio-
nes 9 y 10 son disponibles, previa solicitud, del primer
autor. Los conjuntos completos de los datos de las hor-
migas estn disponibles de RKC.
La traductora, Bianca Delfosse, agradece a Javier
Laborde su puntual asesora.
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