SEMIRIDA Revista de la Facultad de Agronoma UNLPam Vol 24(1):55-67

6300 Santa Rosa - Argentina. 2014

ISSN 2362-4337 (impreso)

ISSN (online) en trmite

REVISIN

LAS PRoTENAS EN LA ToLERANCIA AL ESTRS HDRICo EN PLANTAS

PROTEINS IN WATER STRESS TOLERANCE IN PLANTS
Pereyra Cardozo M. 1,* & A. Quiriban 1
Recibido 08/10/2013
Aceptado 30/04/2014

CoNTENIDo
I. Respuestas de las plantas al estrs por dficit hdrico: Fisiologa, biologa celular y bioqumica del estrs hdrico.
II. Enzimas involucradas en las vas de sntesis de osmolitos.
III. Protenas con funcin protectora. Protenas que protegen a protenas.
Hidrofilinas
Protenas tardas de la embriognesis (Late Embryogenesis
Abundant) (LEA)
Heat-shock proteins
Dehidrinas
Acuaporinas
IV. Enzimas antioxidantes
Superxido dismutasa
Catalasas
Ascorbato peroxidasa
Guaiacol peroxidasa
Glutatin reductasa
Monodehidroascorbato reductasa
Dehydroascorbato reductasa
Glutatin s-transferasas
Glutatin peroxidasa
V. Pptidos antioxidantes
Glutatin
VI. Factores de transcripcin
VII. Aminocidos
VIII. Conclusiones

RESuMEN
A lo largo de la evolucin, las plantas han desarrollado diferentes respuestas y adaptaciones que les permiten sobrevivir en condiciones de dficit hdrico. Estas estrategias de
adaptacin pueden ocurrir a nivel fisiolgico, celular y molecular. En este ltimo nivel, al
modificarse la expresin gnica, se producen diferentes protenas cuya funcin puede ser:
a) otorgar tolerancia ante una limitacin hdrica, actuando como molculas protectoras, o
b) seales regulatorias. El conocimiento de estas protenas y sus funciones, puede ser
utilizado por la Biologa Molecular y la Ingeniera Gentica, en la generacin de plantas
tolerantes a las limitaciones hdricas, siendo un importante aporte a la produccin agrcola
1 Ctedra de Qumica Biolgica, Facultad de Agronoma UNLPam.
* pereyra@agro.unlpam.edu.ar

Pereyra Cardozo M. & A. Quiriban

en regiones con baja disponibilidad de agua.

PALABRAS CLAVE: plantas, estrs hdrico, protenas.

ABSTRACT
In the course of evolution, plants have developed different responses and adaptations
allowing them to survive under water deficit. These adaptation strategies can occur at
physiological, cellular and molecular levels. At the latter one, gene expression modification
would produce different proteins whose function may be: a) acting as protective molecules
which contribute to water deficit tolerance, or b) acting as carriers of regulatory signals.
Knowledge of these proteins and their functions can be used by Molecular Biology and
Genetic Engineering to obtain plants tolerant to water limitations, as an important aid to
agricultural production in regions with low hydric availability.

KEy WoRDS: plants, water stress, proteins

I. RESPuESTAS DE LAS PLANTAS AL ESTRS
PoR DFICIT HDRICo: FISIoLoGA, BIoLoGA CELuLAR y BIoQuMICA DEL ESTRS HDRICo

A lo largo de la evolucin, las plantas han desarrollado diferentes respuestas y adaptaciones

que les permiten sobrevivir en condiciones de
dficit hdrico. Muchas de estas adaptaciones,
estn relacionadas con una mayor capacidad de
absorber agua o con un uso ms eficiente de este
recurso.
Cuando el dficit hdrico se desarrolla lentamente, las plantas pueden presentar respuestas
de aclimatacin que tienen efectos sobre el crecimiento, como la disminucin de la expansin
foliar y el aumento del crecimiento radicular. Un
mecanismo de resistencia, a nivel fisiolgico, es
el cierre de estomas, estructuras responsables de
la mayor proporcin de prdida de agua en las
plantas, respuesta mediada por el cido abscsico
(ABA) (Langridge et al., 2006; Moreno, 2009).
Las plantas tambin responden al estrs por
dficit hdrico a nivel celular y molecular, y una
de las principales respuestas a esta limitacin es
la modificacin de la expresin gentica.
La expresin de los genes inducidos por estrs
puede ser categorizada en tres grupos: 1) genes
que codifican protenas con funciones estructurales o enzimticas conocidas; 2) protenas con
funciones an desconocidas y 3) protenas reguladoras (Bhatnagar-Mathur et al., 2008).
El anlisis del transcriptoma permite analizar
la funcin de los productos de los genes en res56

puesta al estrs hdrico y se pueden clasificar en

dos grupos: a) protenas funcionales, involucradas en tolerancia al estrs y adaptacin celular
tales como, protenas canal, enzimas que participan en la sntesis de osmolitos, protenas tardas de la embriognesis (LEA) protenas y
enzimas de detoxificacin; y b) protenas reguladoras que regulan la expresin de los genes y
traduccin de seales en respuesta al estrs, tales
como factores de transcripcin, quinasas y 143-3 protenas (Shinozaki & Yamaguchi-Shinozaki,1997; Yamaguchi-Shinozaki & Shinozaki,
2005).
La respuesta de las plantas a diferentes tipos
de estrs generalmente modifica el patrn proteico. Estos cambios estn relacionados con modificaciones en la expresin de genes especficos
dependiendo de la naturaleza, duracin y severidad del estrs (Moreno, 2009). Para adaptarse
al ambiente, las plantas activan un gran set de
genes, lo cual lleva a la acumulacin de protenas asociadas especficamente al estrs (Hussain
et al., 2011).
Diversas protenas especficas han sido caracterizadas en plantas bajo condiciones de estrs
y pueden ser clasificadas como LEA (Late
Embryogensis Abundant) protenas, dehidrinas
(protenas inducidas por deshidratacin), protenas tolerantes a la desecacin, protenas que responden al cido abscico (ABA), protenas
reguladas por el fro, proteasas, enzimas requeridas para la biosntesis de varios osmoprotectores tales como: azcares, protenas, glicinbetana,
enzimas para detoxificacin y factores proteicos

Las protenas en la tolerancia al estrs hdrico en plantas

involucrados en la regulacin de la traduccin

de seales y expresin gnica, tales como quinasas y factores de transcripcin (Reddy et al.,
2004). La sequa induce genes cuya funcin no
slo es proteger a las clulas vegetales de la deshidratacin, sino que tambin actan en la regulacin de otros genes que se traducen en seales
de respuesta al estrs hdrico (Reddy et al.,
2004).
Ante condiciones de estrs hdrico, ciertas enzimas y protenas son afectadas y pierden su actividad biolgica. Por lo tanto, el mantenimiento
de las protenas en su forma funcional y el prevenir el agregado de protenas es particularmente importante, para la vida de la clula bajo
condiciones de estrs. Esa funcin es llevada a
cabo, entre otras molculas, por protenas.
La tolerancia a la sequa puede ser considerada como la tolerancia a una deshidratacin
moderada, y la tolerancia a la desecacin generalmente se refiere a la tolerancia a una mayor
deshidratacin. Asimismo, la tolerancia a la desecacin incluye la posibilidad de las clulas de
rehidratarse exitosamente. Los mecanismos que
confieren tolerancia a la sequa estn principalmente basados en la estabilizacin estructural
por hidratacin preferencial, mientras que los
mecanismos que otorgan tolerancia a la desecacin estn basados en el reemplazo del agua por
molculas que forman puentes hidrgenos (Folkert et al., 2001).
La disminucin del volumen celular, aumenta
la posibilidad de las interacciones moleculares
que pueden causar la desnaturalizacin de las
protenas y membranas. Dentro de los compuestos qumicos que pueden prevenir estas interacciones adversas, podemos citar: prolina,
glutamato, glicinbetana, carnitina, manitol, sorbitol, fructanos, polialcoholes, trehalosa, sacarosa
y oligosacridos. Los mismos son qumicamente
diferentes y generalmente son excludos de la
superficie de la protena, posibilitando que la
protena permanezca hidratada. Ante condiciones de menor disponibilidad de agua, existen las
protenas LEA y Heat shock protein (HSP) que
actan reemplazando el agua, dado que forman puentes hidrgenos con las protenas (Folkert et al., 2001).

II. ENZIMAS INVoLuCRADAS EN LAS VAS DE

SNTESIS DE oSMoLIToS

Un mecanismo adaptativo para la proteccin

contra la sequa, es el mantenimiento de la turgencia celular, durante los perodos de sequa,
regulando la presin osmtica de las clulas.
Para ello, la clula puede: a) secuestrar iones en
los compartimentos celulares y b) sintetizar osmolitos especializados tales como la prolina, glicinbetana, manitol, trehalosa, ononitol y ectona
para reajustar el potencial osmtico celular
(Langridge et al., 2006). Los osmolitos son principalmente compuestos orgnicos de bajo peso
molecular que permiten el ajuste osmtico y facilitan la absorcin de agua por la planta (Cushman, 2001).
Otra funcin de los osmolitos es participar en
el mantenimiento de la estructura de las protenas bajo condiciones de estrs. El aminocido
prolina y los azcares, principalmente la trehalosa (Miller et al., 1998) pueden cubrir las molculas de protena excluyendo los solutos de su
superficie y en consecuencia reducir el desplegamiento. Durante la desecacin extrema, las
plantas tolerantes sintetizan grandes cantidades
de azcares disacridos no reductores, tales
como trehalosa, que puede sustituir por agua los
requerimientos de puentes hidrgenos, de los residuos de aminocidos polares en la superficie
de la protena y mantener su estructura nativa.
El aminocido prolina se acumula en grandes
cantidades en las plantas superiores en respuesta
a un estrs ambiental. Adems de su rol como
soluto en el ajuste osmtico, la prolina contribuye a estabilizar estructuras subcelulares,
membranas y protenas, eliminacin de radicales
libres y como buffer del potencial redox bajo estrs (Ashraf & Foolad, 2007).
El aumento en el contenido de prolina puede
deberse a la inhibicin en su desaparicin o bien
al aumento de la actividad de sntesis. Una enzima que regula la sntesis de ste aminocido
es la prolina oxidasa (PROX). Esta enzima cataliza la formacin de glutamato a partir de prolina y su actividad se reduce en condiciones de
estrs hdrico, afectando el nivel de prolina libre.
La acumulacin de prolina en hojas en condiciones de bajo potencial agua, es causada por
57

Pereyra Cardozo M. & A. Quiriban

una combinacin del aumento de la biosntesis

y una menor oxidacin en mitocondrias (Raymond & Smirnoff, 2002). Tambin se observa
un aumento en la sntesis de los transportadores
del aminocido prolina.
Las enzimas pirrolina - 5 - carboxilato sintetasa
(P5CS) y pirrolina - 5 - carboxilato reductasa
(P5CR), participan en los pasos metablicos de
la sntesis de prolina (Ashraf & Foolad, 2007).
La P5CS es la enzima que cataliza la etapa limitante en la biosntesis de prolina en plantas y est
sujeta a una inhibicin por retroalimentacin por
la prolina. Ha sido sugerido que esta regulacin
de la P5CS deja de actuar en plantas bajo condiciones de estrs (Shao et al., 2008).
La induccin de la acumulacin de prolina
podra ser debido a la activacin de la sntesis
de prolina por la va del glutamato. Las plantas
poseen dos vas para la biosntesis de prolina: la
del glutamato y la de la ornitina, siendo, en condiciones de estrs, la primera va la ms activa.
En la va del glutamato, este aminocido es
convertido por la P5CS en -glutamil semialdehido. Otra enzima que regula la sntesis de prolina es la -glutamil quinasa. Este producto se
cicla espontneamente a 1 - pirrolina - 5 - carboxilato (P5C), el cual es reducido por el NADPH
a prolina por la P5CR (Ashraf & Foolad, 2007).
La actividad de la -glutamil quinasa aumenta
bajo condiciones de estrs (Shao et al., 2008).
Las enzimas relacionadas con la sntesis de
prolina se encuentran principalmente en citoplasma. Mientras que las involucradas en el catabolismo se encuentran en mitocondrias. La
prolina puede ser sintetizada en diferentes compartimentos subcelulares dependiendo de las
condiciones ambientales (Szabados & Savour,
2009).

III. PRoTENAS CoN FuNCIN PRoTECToRA.

PRoTENAS QuE PRoTEGEN A PRoTENAS
Hidrofilinas
Las protenas LEA integran un amplio grupo
de protenas denominado hidrofilinas (GarayArroyo et al., 2000; Reyes et al., 2005; Battaglia
et al., 2008). Estas son protenas no estructuradas o flexibles que participan en la respuesta a
condiciones adversas (Cuevas-Velzquez & Co58

varrubias -Robles, 2011). Las mismas presentan

glicina en proporciones mayores al 6% y un ndice de hidrofilicidad superior a uno. Si bien el
rol funcional an es especulativo, existen evidencias de que estas protenas participan en la
aclimatacin y/o en la respuesta adaptativa al estrs hdrico y bajas temperaturas (Reyes et al.,
2005).
Reyes et al. (2005), mostraron en experimentos in vitro, que las hidrofilinas son eficientes
protectores de la actividad de las enzimas por un
mecanismo que previene la modificacin de la
estructura de la enzima. Las hidrofilinas pueden
estabilizar estructuras celulares y macromolculas. Sus segmentos altamente hidroflicos pueden ordenar el agua alrededor de las
macromolculas, previniendo la exposicin de
los dominios hidrofbicos de la enzima hacia el
solvente.
A su vez, pueden usar sus residuos polares
para interactuar con los grupos qumicos presentes en la superficie de otras protenas, reemplazando el agua y evitando los cambios de
conformacin y consecuentemente la inactivacin de las protenas en condiciones de baja disponibilidad de agua (Reyes et al., 2005).
Trabajos experimentales han demostrado, que
la sobrexpresin de una protena AtLEA4 en
Arabidopsis (Brasicaceae) conduce a un fenotipo tolerante comparado con el tipo salvaje en
la tolerancia al estrs hdrico. Por otra parte, la
reduccin en los niveles de estas protenas lleva
a plantas ms sensibles ante condiciones limitantes de agua respecto de los genotipos silvestres. Las protenas LEA4 estn involucradas en
la respuesta adaptativa de las plantas vasculares
de resistencia al dficit hdrico (Olvera-Carrillo
et al., 2010)

Protenas abundantes en la embriognesis

tarda (Late Embriogenesis Abundant)
(LEA) protenas
Entre las protenas ms importantes por su
efecto protector potencial estn las protenas
LEA (Late Embryogenesis Abundant) y las que
funcionan como antioxidantes (Danon et al.,
2005).
Las protenas LEA protegen a las protenas y

Las protenas en la tolerancia al estrs hdrico en plantas

membranas del dao debido a la deshidratacin

(Bray, 1993). La progresiva sequa y salinidad
induce la sntesis de estas protenas en los rganos vegetativos, las cuales estabilizan las enzimas y la estructura de las membranas. Las
protenas LEA participan en la reduccin del
dao celular durante la deshidratacin, aunque
el mecanismo preciso involucrado an debe ser
explorado.
El anlisis bioqumico ha mostrado que las
protenas LEA, pueden prevenir la agregacin
inducida por la desecacin y las bajas temperaturas. Se propone que funcionan como chaperonas, como molculas protectoras y actan
evitando el dao celular (Thapa et al., 2011).
Predicciones de su estructura secundaria sugieren que la mayora de las protenas LEA, existen
como hlice al azar, poseen estructuras desplegadas en su estructura nativa, y unos pocos
miembros existen como dmeros o tetrmeros.
Son protenas estables al calor y no coagulan en
ebullicin. Otra caracterstica comn es que los
genes que las codifican estn regulados a nivel
de la transcripcin y responden al ABA (Wang
et al., 2003).
Cuevas-Velzquez y Covarrubias-Robles
(2011), sugieren que las protenas LEA presentan diferentes organizaciones estructurales dependiendo de la cantidad de agua disponible y
del agrupamiento molecular en la clula, lo que
a su vez podra modular el reconocimiento de
diferentes ligandos. Estas protenas son altamente flexibles en solucin acuosa, condicin
poco frecuente en la clula; ante una disminucin en la disponibilidad de agua y ante el consecuente incremento en la concentracin intracelular
de las macromolculas, las protenas LEA tendern a adquirir una conformacin ms definida
que les permitir reconocer algn o algunos ligandos y de esta forma estabilizarse (CuevasVelzquez & Covarrubias-Robles, 2011).
Las protenas LEA son capaces de prevenir
los cambios estructurales que se promueven por
los efectos de la limitacin de agua en protenas/enzimas reporteras (como la lactato deshidrogenasa), que pudieran llegar a su
desnaturalizacin y consecuente agregacin, y
que tiene como consecuencia una desactivacin
de stas (Cuevas-Velzquez & Covarrubias-Ro-

bles, 2011).
Ha sido encontrado en experimentos in vitro,
que al deshidratar de manera progresiva a la enzima reportera, sta pierde paulatinamente su actividad; sin embargo, si antes de iniciar la
deshidratacin se le agrega una protena LEA,
en una relacin molar 1:1, la actividad de la enzima reportera se mantiene en un mayor nivel
que cuando no es protegida por la adicin de
LEA. El hecho de que estas protenas sean capaces de proteger a la enzima reportera en una
relacin molar 1:1, es indicativo de que uno de
los posibles mecanismos de proteccin sea a travs de una interaccin directa protena LEA-pro
tena blanco (Cuevas-Velzquez & CovarrubiasRobles, 2011).
Olvera-Carrillo et al. (2010), mostraron el rol
de las protenas LEA en la adaptacin de las
plantas superiores a la sequa y desecacin desde
una aproximacin gentica, correlacionando la
presencia y abundancia de miembros de esta familia de protenas con el ajuste al estrs en la
mayora de los estados de desarrollo de su ciclo
de vida. Tambin encontraron que una induccin
especfica y mayor abundancia es necesario,
pero no suficiente, para la adaptacin al estrs
hdrico, sugiriendo que cada LEA gen, est involucrado en ayudar en el proceso adaptativo en
plantas superiores dependiendo del estado de
desarrollo, del tejido as como del tipo y severidad del estrs. Esto muestra que no hay redundancia funcional entre los diferentes grupos de
protenas LEA.
Wise & Tunnacliffe (2004), trabajando con un
mtodo denominado Protein or Oligonucleotide
Probability Profile (POPP), encontraron que la
descripcin de los tres principales grupos de protenas LEA como hidroflicas, es una caracterstica confirmada por la presencia de un
considerable nmero de residuos cargados y/o
polares. La lisina est fuertemente representada
en los grupos 2 y 3 y su presencia es moderada
en el grupo 1. El Grupo 1 tambin muestra un
alto contenido de arginina. Mientras que el glutamato est fuertemente representado en el
Grupo 1 y 3 y moderadamente en el Grupo 2.
Estas protenas son deficientes en cistena,
mientras que la fenilalanina, triptofano, isoleucina, y asparagina se encuentran pobremente re59

Pereyra Cardozo M. & A. Quiriban

presentados. La glicina est fuertemente presente en los Grupos 1 y 2, pero es escasa en el

Grupo 3.
Cada superfamilia se identifica con una funcin propia, y cada subfamilia tiene un patrn
caracterstico de funcionalidad. El Grupo 3b,
est conformado por protenas nucleares que
interaccionan con el ADN y con histonas, pero
ms especficamente con H1 histonas. Aunque
el Grupo 2b reconoce al ADN tambin interacciona con protenas. Otra informacin es que las
protenas LEA no tienen estructura, al menos los
tres grupos mayoritarios, son protenas desplegadas en su forma nativa, o intrnsecamente desordenadas. Sin embargo, esta falta de estructura
no significa falta de funcin, porque el plegamiento de estas protenas puede ocurrir al unirse
a una molcula biolgica objetivo. Otra posibilidad es que el estrs abitico puede inducir el
plegamiento. De manera que la estructura depende de la disponibilidad de agua (Cuevas-Velzquez & Covarrubias-Robles, 2011; Reyes et
al., 2005; Wise & Tunnacliffe, 2004).

Dehidrinas
Las dehidrinas son protenas inducidas por estrs hdrico, que presentan una secuencia consenso
de 15 aminocidos (EKKGIMDKI-KEKLPG),
que est relacionada con las interacciones hidrofbicas que estabilizan la macromolcula, y posibilitan la interaccin sinrgica con los solutos
compatibles (Reddy et al., 2004).
Las fibrilinas-34 son protenas asociadas a los
lpidos presentes en los plstidos, y en respuesta
al estrs hdrico se produce un aumento de las
mismas. Poseen la propiedad de estabilizar los
carotenoides y tilacoides durante la deshidratacin (Reddy et al., 2004).
Las dehidrinas o grupo 2 LEA son protenas
extremadamente hidroflicas y debido a su estado desordenado stas se pueden unir a protenas de membranas, ARN y ADN. Se postula que
estas propiedades permiten a las dehidrinas
interactuar con otras macromolculas celulares
y protegerlas de la deshidratacin (Waterer et
al., 2010).

Heat-shock proteins (HSPs)

Las Heat-shock proteins (HSPs) comprenden
60

un grupo reducido de molculas de alto peso

molecular y un grupo complejo de protenas de
bajo peso cuyo tamao vara entre 15 y 30 KDa.
Estas protenas son parte de un grupo de protenas inducidas para proteger las plantas del dao
causado por estrs o para ayudar a reparar el
dao causado por el estrs (Sato & Yokoya,
2008). La tolerancia al estrs conferida por las
HSPs ha sido parcialmente atribuida a la asociacin de las HSPs con las membranas. Es posible
que estas protenas se asocien a las membranas
como resultado de cambios inducidos por la sequa en la arquitectura celular y de esta manera
ayudan en el sostenimiento de la membrana, no
afectndose los procesos que ocurren en sta
(Sato & Yokoya, 2008). Las HSPs son molculas chaperonas, producidas en respuesta a un aumento de la temperatura u otro estrs. HSPs
aisladas mostraron proteger hasta el 75% de las
protenas solubles de la desnaturalizacin por
calor in vitro. Muchas protenas en respuesta al
estrs, especialmente HSPs, actan como chaperonas moleculares y mantienen la homeostasis
del plegamiento de la protena y son responsables de la adquisicin de la tolerancia al estrs.
Entre las cinco familias conservadas de HSPs
(HSP100, HSP90, HSP70, HSP60) y sHSP, las
ms pequeas son las que prevalecen en plantas
(Wang et al., 2003). Estn codificadas por los
genes nucleares y se dividen en seis clases en
funcin de la ubicacin celular, clase I: se encuentran en citoplasmas, clase II: en cloroplastos, mitocondrias, retculo endoplsmico y
peroxisoma. Estas chaperonas participan en la
estabilizacin de protenas y membranas y en
ayudar a las protenas a recuperar su forma nativa luego de las condiciones de estrs. En arroz
se encontr que las HSP17.7 podran contribuir
a la proteccin de la estructura de la membrana
plasmtica (Sato & Yokoya, 2008).

Acuaporinas
Las acuaporinas constituyen una familia de
protenas que regulan el movimiento del agua a
travs de las membranas celulares (Hussain et
al., 2011). Estas molculas fueron descubiertas
por los investigadores estadounidenses Peter
Agre y Roderick Mac Kinnon, quienes recibieron el premio Nobel de Qumica en el ao 2003

Las protenas en la tolerancia al estrs hdrico en plantas

por sus investigaciones sobre la estructura proteica de los canales inicos y del agua en la
membrana celular. (Castagnino, 2004).
Se han descripto en Arabidopsis thaliana 600
protenas transportadoras, entre ellas 40 fueron
clasificadas como acuaporinas (Castagnino,
2004). Otros investigadores, encontraron 33
acuaporinas en el arroz, 37 en tomate, 36 en
maz y 55 en lamo (Hussain et al., 2011).
Las acuaporinas se pueden dividir en dos subgrupos principales, por un lado las protenas intrnsecas ubicadas en la membrana plasmtica y
por otro las ubicadas en el tonoplasto. Las primeras participan del transporte de agua a travs
de la membrana celular, en tanto que las segundas participan en el intercambio de agua entre el
citoplasma y la vacuola y en la osmoregulacin.
Varios investigadores sugieren que un aumento en la cantidad de acuaporinas otorga a la
planta una habilidad adicional para sobrevivir
ante condiciones de estrs hdrico. Otros autores
sostienen que las plantas evitan una excesiva
prdida de agua regulando las acuaporinas durante la deshidratacin (Hussain et al., 2011).
Por esos motivos, es importante conocer la dinmica de las acuaporinas y as entender la manera en que la clula vegetal regula a nivel de
membrana su permeabilidad al agua (Hachez et
al., 2013).
Trabajos experimentales demostraron que la
sobreexpresin de diferentes genes de acuaporinas, se traduce en incremento no solo de la tolerancia a la sequa sino tambin de mayor
rendimiento, actividad fotosinttica y estabilidad
de membranas (Hussain et al., 2011).

En condiciones fisiolgicas, el equilibrio entre

la produccin y la remocin de EROs puede ser
perturbado por factores de estrs abiticos tales
como alta luminosidad, sequa, bajas y altas temperaturas y estrs mecnico, dando como resultado el aumento en el nivel intracelular de EROs
(Apel & Hirt, 2004).
As el estrs oxidativo (EO), se refiere a una
situacin de desequilibrio, que puede ser el resultado de la disminucin de los antioxidantes o
del aumento en la produccin de EROs. Cuando
ocurre el EO la actividad celular conduce a la
activacin o silenciamiento de genes que codifican mecanismos de defensa, factores de transcripcin y protenas estructurales.
El estrs hdrico est acompaado por la formacin de EROs, tales como O2-, H2O2 y OHlos que producen daos en el ADN, en los lpidos y en las protenas. Las plantas han desarrollado varias estrategias antioxidantes para
eliminar estos compuestos txicos. Dentro de
stas podemos citar los mecanismos celulares,
para inhibir la acumulacin de EROs. Por ejemplo, adaptaciones anatmicas, desarrollo de epidermis refractaria, adaptaciones fisiolgicas y
moleculares, molculas antioxidantes, enzimas
y otros sistemas ms complejos. El aumento de
las defensas antioxidantes en plantas, puede aumentar la tolerancia a diferentes factores de estrs.

IV. ENZIMAS ANTIoxIDANTES

Los mecanismos de detoxificacin de EROs

existen en todas las plantas y pueden ser categorizados como enzimticos: superxido dismutasa (SOD), catalasa (CAT), ascorbato
peroxidasa (APX), peroxidasa (POD), glutatione
reductasa (GR) y monodehidroascorbato reductasa (MDAR) y no enzimticos, los cuales se
clasifican en dos tipos:1) cido ascrbico (AA)
y 2) pigmentos como los carotenoides flavonoides y antocianas (Reddy et al., 2004). Wang et
al., (2003), sugieren tambin compuestos adicionales como osmolitos, protenas, por ejemplo
peroxiredoxina, y molculas como el tocoferol.

Los procesos metablicos aerbicos tales

como la respiracin y la fotosntesis inevitablemente llevan a la produccin de especies reactivas de oxgeno (EROs) en mitocondrias,
cloroplastos y peroxisomas.

En las plantas superiores, las seales de las

EROs, pueden sensar, transducir y traducir en
respuestas celulares. El proceso requiere la presencia de protenas sensibles al sistema redox
que pueden experimentar una oxidacin/reduc-

La actividad y especificidad de estas protenas

es regulada por fosforilacin (Schffner, 1998).
Su regulacin y abundancia en la membrana
plasmtica posibilitan una rpida y precisa adaptacin a condiciones adversas (Hachez et al.,
2013).

61

Pereyra Cardozo M. & A. Quiriban

cin reversible y activarse o desactivarse dependiendo del estado redox de la clula. Las EROs
pueden oxidar las protenas sensibles al sistema
redox directamente o indirectamente por la va
de molculas sensibles al sistema redox, tal
como glutatin (GSH) o tioredoxinas, los cuales
controlan el estado redox celular en plantas superiores.
Las enzimas sensibles al sistema redox pueden directamente modular el metabolismo celular, donde protenas sensibles al sistema redox
llevan a cabo su funcin activando quinasas, fosfatasas y factores de transcripcin. Corrientemente dos mecanismos moleculares regulan la
funcin de las protenas sensibles al sistema
redox. Las seales mediadas por EROs involucran hetero-trimeric G-protenas y fosforilacin
de la protena regulada por MAP quinasas y
Tyr fosfatasas. En plantas, el sistema transductor mejor conocido es el de la ferredoxina-tioredoxina en estromas, el cual regula el
metabolismo del carbono fotosinttico. (Shao
et al., 2008).
Los RNAm correspondientes a los genes de
las enzimas antioxidantes son inducidos por estrs hdrico. Algunos de los genes inducibles
por estrs hdrico, que codifican para protenas
tales como 1 pirrolina 5 carboxilato sintasa, una
enzima clave en la sntesis de prolina, fue sobrexpresada para producir tolerancia al estrs
hdrico.

Superxido dismutasa (SOD)

La metaloenzima SOD, es la enzima intracelular ms efectiva antioxidante, la cual es ubicua en todos los organismos aerbicos y en
todos los compartimentos subcelulares. Est
bien establecido que el estrs hdrico frecuentemente lleva a un incremento en la generacin
de EROs, mientras que SOD ha sido propuesta
como un importante factor de tolerancia al estrs, y es la primera lnea de defensa contra los
efectos txicos de elevados niveles de EROs.
Las SODs remueven el O2-, catalizando su
transformacin en H2O2 y O2. Las SODs estn
clasificadas segn el cofactor en tres tipos: las
que contienen cobre/Zn (Cu/Zn-SOD), manganeso (Mn-SOD), y hierro (Fe-SOD), las cuales
estn localizadas en diferentes compartimentos
62

celulares (Gill & Tuteja, 2010).

Catalasas (CAT)
Las catalasas son enzimas tetramricas que
contiene el grupo hemo, y catalizan la transformacin del H2O2 en H20 y O2. La catalasa tiene
uno de los ritmos de recambio ms elevados.
Una molcula de CAT puede convertir aproximadamente 6 millones de molculas de H2O2
en H2O y O2 por minuto (Gill & Tuteja, 2010).

Ascorbato peroxidasa (APX)

APX se pens que juega un rol esencial en la
eliminacin de EROs y la proteccin de las clulas en las plantas superiores. APX est involucrada en la eliminacin del H2O2, y el ciclo
ASH-GSH y utiliza ASH como dadora de electrones. La familia de APX consiste al menos de
cinco isoformas, ubicadas en discos tilacoides,
membranas de glioxisomas, estroma de cloroplastos y citoplasma.
APX tiene una alta afinidad por H2O2 (del
orden M), mientras que la CAT y POD (del
orden mM) y tiene mayor importancia en el
manejo de EROs durante el estrs (Gill & Tuteja, 2010).

Guaiacol peroxidasa (GPOX)

APX puede distinguirse de GPOX en trminos de diferencias en las secuencias y funciones fisiolgicas. GPOX descompone el
cido3-indolactico (IAA) y tiene un rol en la
biosntesis del guaiacol y piragalol oxidando el
ascorbato. La actividad del GPOX, vara considerablemente dependiendo de las especies vegetales y las condiciones de estrs (Gill &
Tuteja, 2010).

Glutatin reductasa (GR)

GR es una flavoprotena, oxidoreductasa. Es
una enzima potencial del ciclo ASH-GSH y
juega un papel esencial en el sistema de defensa contra los EROs. Est localizada predominantemente en cloroplastos, aunque tambin
se encuentra en mitocondria y citoplasma. La
GR cataliza la reduccin de GSH, una molcula
involucrada en varios procesos regulatorios y
antioxidativos en plantas donde la GR cataliza
una reaccin dependiente del NADPH del enlace disulfuro de GSSG (Glutatin oxidado) y
es importante para mantener el reservorio de
GSH (Glutatin reducido). GSSG consiste de

Las protenas en la tolerancia al estrs hdrico en plantas

dos GSH unidos por un puente disulfuro el cual

puede ser convertido a GSH por GR. GR est
involucrada en la defensa contra el estrs oxidativo, mientras que GSH juega un importante
rol, en el sistema celular, lo cual incluye la participacin en el ciclo ASH-GSH. GR y GSH
juegan un papel crucial en determinar la tolerancia de la planta a diferentes estrs (Gill &
Tuteja, 2010).

Monodehidroascorbato reductasa
(MDHAR)
MDHAR es una enzima que contiene Flavn
Adenn dinucletido (FAD) como grupo prosttico, y se encuentra en citoplasma y cloroplastos. Esta enzima exhibe una alta
especificidad por el monodehydro ascorbato
(MDHA) como aceptor de electrones, prefiriendo NADH ms que NADPH como dador de
electrones (Gill & Tuteja, 2010).

Dehydroascorbato reductasa (DHAR)

DHAR regenera ASH de su estado oxidado
y regula el estado redox celular ASH el cual es
crucial para la tolerancia a distintos estrs que
llevan a la produccin de EROs (Gill & Tuteja,
2010).

Glutatin S- transferasas (GST)

Las glutationes transferasas de plantas, son
un gran grupo de enzimas que catalizan la conjugacin de un sustrato xenobitico electroflico con un tripptido glutatione (GSH;
glu-cys-gly). Las GSTs pueden reducir el perxido con la ayuda de GSH. Son protenas citoplasmticas, aunque tambin se han
encontrado en plstidos y ncleo. GSTs son
muy abundantes y en algunos casos representan
ms del 1% de las protenas solubles en clulas
vegetales (Gill & Tuteja, 2010).

Glutatin peroxidasa (GPX)

GPXs es una gran familia de diversas isoenzimas que usan GSH para reducir H2O2 e hidroperxidos orgnicos y lipdicos, protegiendo a
la planta del estrs oxidativo. Se encuentran en
citoplasma, cloroplasto, mitocondrias y retculo
endoplsmico (Gill & Tuteja, 2010).

V. PPTIDoS ANTIoxIDANTES
Glutatin
El glutatin junto con el cido ascrbico, la
prolina, tocoferoles, carotenoides y flavonoi-

des, constituyen los antioxidantes no enzimticos.

El glutatin, un tripptido ( glutamil-cistenaglicina), es uno de los metabolitos cruciales en
plantas, el cual es considerado como una importante defensa intracelular contra las EROs.
El glutatin existe abundantemente en su
forma reducida (GSH) en los tejidos vegetales y
est localizado en citoplasma, retculo endoplsmico, vacuolas, mitocondrias, cloroplastos y peroxisomas. Es de especial importancia en
procesos fisiolgicos incluyendo la regulacin
del transporte del sulfato, traduccin de seales
conjugacin de metabolitos, detoxificacin de
xenobiticos y la expresin de genes en respuesta al estrs.
Ha sido establecido que GSH tambin juega
un rol importante en eventos relacionados con el
crecimiento, tales como: la diferenciacin celular, muerte celular, senescencia, resistencia a patgenos y regulacin enzimtica (Gill & Tuteja,
2010).
El glutatin es la principal fuente de tioles no
proteicos en la mayora de las clulas. La naturaleza nucleoflica del grupo tiol es tambin importante en la formacin de enlaces mercptidos
con metales. Esta reactividad junto con la estabilidad y la alta solubilidad en agua del GSH
hace de l un buen protector vegetal bioqumico
contra el estrs (Shao et al., 2008).
El glutatin tiene parte en el control de los niveles de H2O2. El cambio en la relacin de Glutatin reducido (GSH), glutatin oxidado
(GSSG) durante la degradacin del H2O2 es una
importante seal. Ha sido sugerido que la relacin GSH/GSSG, indicador del estado redox celular podra estar involucrado en la percepcin
de las EROs. El glutatin reducido acta como
un antioxidante y est involucrado directamente
en la reduccin de la mayora de los radicales de
oxgeno libres generados debido al estrs (Shao
et al., 2008).

VI. FACToRES DE TRANSCRIPCIN

Los factores de transcripcin (FTs), son protenas que regulan la expresin gnica.
Estas protenas son capaces de unirse especficamente a secuencias cortas de ADN (elementos en cis) localizadas en los promotores de los
genes, e interactuar con el complejo de pre-iniciacin de la transcripcin para inducir o inhibir
63

Pereyra Cardozo M. & A. Quiriban

la actividad de la enzima ARN polimerasa II. De

esta manera, los factores de transcripcin modulan la tasa de transcripcin de sus genes blanco
a travs de un sistema denominado reguln (Nakashima et al., 2009).
Varios FTs pueden interactuar con los elementos que actan en cis en las regiones promotoras, formando un complejo de iniciacin
transcripcional sobre la caja TATA (promotor
central) corriente arriba del sitio de iniciacin de
la transcripcin. El complejo de iniciacin transcripcional activa la ARN polimerasa para iniciar
la transcripcin de los genes de respuesta al estmulo o estrs (Yamaguchi-Shinozaki & Shinozaki, 2006).
Los factores transcripcionales pueden dividirse entre constitutivos e inducibles. En trminos generales, los constitutivos son aquellos que
regulan la expresin basal de los genes que codifican para todas las protenas estructurales o
de mantenimiento, es decir, las enzimas y los
componentes proteicos presentes en todas las clulas y que son fundamentales para la funcin
celular en general. Los factores de transcripcin
inducibles son aquellos que regulan la expresin
de genes que solamente se utilizan en ciertos
tipos celulares o en ciertos momentos de la vida
de la clula (Lpez-Bojorquez, 2004).
La comprensin de los mecanismos moleculares a travs de los cuales las plantas perciben
el estrs y transducen esta seal dentro de las clulas para generar respuestas adaptativas es vital
para disear estrategias que permitan mejorar la
tolerancia al estrs de los cultivos. La va de
transduccin de seales comienza con la percepcin de la seal a travs de sensores an no identificados, y contina con la generacin de
segundos mensajeros como el calcio, fosfoinostidos, especies reactivas del oxgeno (EROs) y
la activacin de cascadas de fosforilacin de
protenas. Estas vas tienen como blanco final
factores de transcripcin que controlan la expresin de genes en respuesta al estrs. Los productos de estos genes contribuyen a proteger y
reparar las clulas del dao causado por el estrs,
o bien participan en la generacin de molculas
regulatorias, principalmente el ABA (MuizGarca & Capiati, 2011).
El estrs hdrico regula los factores de trans64

cripcin por induccin de genes, activacin de

protenas, o degradacin a travs del sistema de
proteosoma. De esta manera, los factores de
transcripcin actan como llaves moleculares
para la expresin de los genes en respuesta al estrs (Muiz Garca & Capiati, 2011). Muchos de
estos factores han sido utilizados en diversas especies vegetales para incrementar la tolerancia
al estrs hdrico (Muiz-Garca & Capiati,
2011).
Los genomas de las plantas contienen un importante nmero de FTs, por ejemplo, en Arabidopsis alrededor del 5,9% de su genoma codifica
para unos 1599 FTs. La mayora de estos FTs
pertenecen a unas pocas y grandes familias multignicas. Los miembros individuales de cada familia frecuentemente responden diferentemente
al estmulo de distintos estrs (Garca-Morales
et al., 2013). La sobreexpresin de muchos de
estos genes en plantas confiere tolerancia al estrs hdrico. Algunos factores de transcripcin
son regulados a nivel de la transcripcin y otros
por modificacin post-traduccional (Hirayama
& Shinozaki, 2010).
Se han identificado cuatro grupos principales
de factores de transcripcin involucrados en la
regulacin de genes de respuesta al estrs hdrico en plantas: ABRE/ABF, MYC/MYB,
DREB/CBF y NAC Y ZF-HD. Dos que responden al ABA y dos independientes del ABA (Shinozaki & Yamaguchi-Shinozaki, 1997).
Los factores ABRE/ABF y MYTC/MYB se
expresan en respuesta al ABA. La sobreexpresin de genes ABRE/ABF aument la tolerancia
al estrs hdrico en Arabidopsis (Muiz-Garca
& Capiati, 2011). Por otra parte, los factores
DREB/CBF y NAC y ZF-HD cumplen una importante funcin en las vas de sealizacin independientes del ABA (Muiz-Garca &
Capiati, 2011).

VII. AMINoCIDoS
La prolina es un aminocido proteinognico,
con una conformacin rgida, y es esencial para
el metabolismo primario. Numerosos estudios
han mostrado que el contenido de prolina aumenta bajo diferentes condiciones de estrs. La
acumulacin de prolina en plantas estresadas
tiene una funcin de proteccin, sin embargo en

Las protenas en la tolerancia al estrs hdrico en plantas

la relacin entre acumulacin de prolina y tolerancia al estrs en plantas los resultados son variados.
Por mucho tiempo se consider a la prolina
como un osmolito. Sin embargo, la acumulacin
de prolina afecta la tolerancia al estrs de diferentes maneras. La prolina puede tener funcin
de molcula chaperona capaz de proteger la integridad y el plegamiento de las diferentes enzimas.
Por otra parte, varios estudios han atribuido
una caracterstica antioxidante a la prolina, disminuye las EROs, activa las ennzimas involucradas en la detoxificacin de EROs, tales como
catalasas, peroxidasas y superoxidodismutasa,
tambin posee ciertas funciones regulatorias y
acta como molcula seal (Szabados & Savour, 2009).

dasa (PROX). Una importante reduccin en la

oxidacin de la prolina fue observada bajo condiciones de estrs. La prolina oxidasa transforma
la prolina en glutamato. Esta enzima afecta el
nivel de prolina libre (Shao et al., 2008).

VIII. CoNCLuSIoNES
El estado de conocimiento actual muestra la
importancia de las protenas en la tolerancia a la
baja disponibilidad de agua, ya sea con una funcin estructural o con fines reguladores.
An quedan protenas y funciones por dilucidar. Sin embargo, dado el avance de la Biologa
Molecular y la Ingeniera Gentica, este saber,
podr ser utilizado en la generacin de plantas
tolerantes a la baja disponibilidad de agua, lo
cual ser un importante aporte a la produccin
agrcola en regiones con limitaciones hdricas.

La funcin de la prolina es: como osmolito,

estabilizacin de macromolculas, un destino
para el exceso de reductantes y almacenamiento
de carbono y nitrgeno para usar luego de transcurrido el dficit hdrico.

BIBLIoGRAFA

La prolina es considerada como un potente

antioxidante y un inhibidor potencial de PCD.
Por ello, la prolina puede ser considerada un antioxidante enzimtico que animales, vegetales y
microorganismos requieren para mitigar los
efectos adversos de EROs.

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Est bien documentado que luego de un estrs

salino, sequa y metal ocurre una importante
acumulacin de prolina, debido a un aumento de
la sntesis o disminucin de la degradacin.
La prolina libre acta como un osmoprotector,
estabilizador de protenas, quelato de metales un
inhibidor de LPO (Peroxidacin lpidos) y eliminador de OH- y 1O2. Por lo tanto la prolina no
es slo un importante seal redox, sino tambin
un secuestrador de EROs formados ante condiciones de estrs (Gill & Tuteja, 2010).
La tpica primera respuesta de todos los organismos vivos al dficit hdrico es el ajuste osmtico. Para contrarrestar el estrs hdrico, muchas
plantas aumentan el potencial osmtico de las
clulas mediante la sntesis y acumulacin de solutos compatibles tales como prolina, y por esto,
la principal enzima reguladora es la prolina oxi-

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