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BOLETN DE MALARIOLOGA Y SALUD AMBIENTAL Vol.

L, N 1, Enero-Julio, 2010

Registro de Lutzomyia longipalpis sensu lato asociada a una cueva, refugio de fauna silvestre (Edo. Falcn, Pennsula de Paraguan, Venezuela)
Vladimir Caraballo1 & Jazzmn Arrivillaga2

Especies del complejo Lutzomyia longipalpis, con distribucin neotropical, son los principales vectores de la leishmaniasis visceral. En Venezuela, dos especies del complejo son sealadas Lu. longipalpis sensu lato (especie C2) con distribucin al Norte del Orinoco (mayoritariamente), y Lu. pseudolongipalpis (distribuida en el estado Lara). Sin embargo, en este trabajo se seala por primera vez la ocurrencia de ejemplares de este complejo de flebotomneos, en la regin ms septentrional del pas, la Pennsula de Paraguan, y en asociacin con murcilagos caverncolas, basado en la colecta de individuos adultos machos. Palabras clave: cuevas, Leishmaniasis, Lutzomyia longipalpis, murcilagos, Paraguan, Venezuela.

Especies del gnero Lutzomyia han sido asociadas con refugios de quirpteros como las cuevas de tipo calcreo en varios pases de Amrica (Ribeiro, et al., 2008. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 103: 251-253; Galati, et al., 2003. Rev. Bras. Entomol. 47: 283-296; Williams, 1987. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 82: 525529). Sin embargo, la informacin sobre la presencia de especies de Lutzomyia en cuevas en Venezuela es escasa, a pesar de la importancia de estos sistemas krsticos como refugios de fauna silvestre (Galan & Garcia, 2006. Bol. Soc. Venezolana Espel. 40: 39-57), potenciales fuentes alimentarias para los flebotomneos y reservorios en enfermedades metaxnicas como la leishmaniasis. En Venezuela, los registros de leishmaniasis se han concentrado al Norte del Ro Orinoco, donde la especie gentica C2 del complejo Lutzomyia longipalpis y Lutzomyia pseudolongipalpis se han incriminado como vectores (Arrivillaga, et al., 2002. J. Med. Entomol. 40: 615627). Sin embargo, las
Laboratorio de Biodiversidad y Evolucin. Universidad Simn Bolvar. Departamento de Estudios Ambientales. Caracas, Venezuela. 2 Laboratorio de Gentica de Poblaciones. Seccin Invertebrados. Ecologa Molecular de Vectores. Universidad Simn Bolvar. Departamento de Estudios Ambientales. Caracas, Venezuela.
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localidades geogrficas sealadas para estas especies, estn asociadas a caseros o centro poblados, relacionados con los focos de transmisin, siendo colectadas en reas urbanas y rurales, en hbitat con distintos grados de intervencin humana, donde la dinmica epidemiolgica es domstica o peridomstica, determinndose una antropofilia significativa, a pesar del comportamiento generalista de estas especies, donde la preferencia y la selectividad alimentaria esta modulada por la abundancia de la especie de vertebrado y la accesibilidad a la fuente, presente en los focos estudiados (Agrela, et al., 2002. J. Med. Entomol. 39: 440-445). Sin embargo, en Venezuela no existen registros de flebotomino, y en particular de especies del complejo Lu. longipalpis en reas selvticas asinantrpicas, sin existencia de asentamientos humanos. En el caso particular del estado Falcn, los registros de leishmaniasis han sido sealados para la regin occidental y sureste de la parte continental de Falcn, sin incluir la Pennsula de Paraguan (Fig. 1). En estos focos de transmisin se ha sealado la presencia de varias especies del gnero Lutzomyia como Lu. evansi, Lu. panamensis, Lu. atroclavata, Lu. venezuelensis y Lu. longipalpis (Vargas-Daz y Ypez, 2004. Bol. Malariol. Salud Amb. 44: 9-19; Vargas-Daz, et al., 2007. Bol. Malariol. Salud Amb. 47: 245-248).
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*Autor de correspondencia: jarrivillaga@usb.ve

Flebtomos en Paraguan

Fig. 1. Ubicacin relativa de las reas o municipios dnde han sido sealada la presencia de Lutzomyia spp. Rombos: Localidades fuera de la Pennsula de Paraguan. Estrella: Pennsula de Paraguan, Cueva Piedra Honda.

Sin embargo, durante un muestreo puntual de campo para la colecta de murcilagos (en mayo de 2009), en la Cueva de Piedra Honda, sistema cavernario en la Pennsula de Paraguan, catalogada recientemente como rea protegida bajo la figura de Santuario de Fauna Cuevas de Paraguan (Repblica Bolivariana de Venezuela, Decreto N 6.138 del 03/06/08), se colectaron con un aspirador manual, 16 adultos machos de flebotomneos entre las 06:00 pm-12:00 am. Los ejemplares colectados fueron preservados en etanol 100%, y trasladados al laboratorio para su identificacin taxonmica. Para la revisin morfolgica se una emple la clave especializada para el gnero (Young & Duncan,1994. Mem. Amer. Ent. Inst. 54: 1-881), resultando en la identificacin de machos pertenecientes al complejo Lutzomyia longipalpis (con un par de manchas en el 4to segmento abdominal), nominados en este trabajo como Lu. longipalpis sensu lato, mientras se completan los estudios genticos moleculares, para una identificacin certera, dado a que los machos de las especies del complejo de especies en Venezuela son isomorficos (Arrivillaga, 2009. Rev. Cient. 20: 341-344). Este nuevo registro de localidad, representa la ocurrencia de Lu. longipalpis sensu lato en el bosque xerfilo ms septentrional de Venezuela. Dado que la cueva est ubicada a una distancia de 3,9 Km del pueblo San Jos de Cocodite (11519N y 695930O) en el Municipio Falcn de dicha pennsula y a una altura de 150 msnm aproximadamente (Martino, et al., 1998.
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Mammalia. 62: 69-76; Martino, et al., 1997. Acta Cient. Venez. 48: 182-187) (Fig. 1). En relacin a las caractersticas macroclimticas de la zona, la temperatura media anual es de 27C y el promedio anual de precipitacin es de 316 mm. La mxima precipitacin se concentra entre Noviembre y Diciembre con unos 120 mm. La vegetacin dominante cerca de la cueva es el espinar, el cual incluye cactus columnares como Stenocereus griseus, Cereus (Subpilocereus) repandus, Prosopis juliflora, Bromelia humilis; rboles leguminosos como Erythrina velutina y Cercidium praecox; cactceas herbceas como Opuntia caracasana y O. elatior; bromelias como Bromelia humilis (Huber & Alarcn, 1988; citado por Martino, et al., 1997; 1998 Op. cit.) (Fig. 2).
Fig. 2. Simas de la Cueva de Piedra Honda, Pennsula de Paraguan, estado Falcn, Venezuela. (Foto: Vladimir Caraballo, BioEvo)

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Caraballo V. & Arrivillaga J.

Las especies de murcilagos que habitan la cueva o la utilizan como refugio son Leptonycteris curasoae, Natalus stramineus, Pteronotus paraguanensis, P. davyi y Mormoops megalophylla (Martino, et al., 1998; 1997 Op. cit.). De estas especies, al menos L. curasoae y P. paraguanensis estn bajo alguna categora de conservacin en Venezuela, siendo la primera considerada como Vulnerable y la segunda como En Peligro (Rodrguez & Rojas-Surez. 2008. Libro Rojo Fauna Venezolana, Provita-Shell). Ello ha motivado que dicha cueva conforme con otras tres el santuario de fauna antes mencionado. Para el momento de la captura de Lu. longipalpis sensu lato, las especies de quirpteros capturadas cerca de la cueva fueron L. curasoae, P. paraguanensis, P. davyi y M. megalophylla. La asociacin de especies del complejo Lu. longipalpis con fauna silvestre, como los murcilagos ha sido sealada por otros autores, pero en reas sinantrpicas identificadas como focos activos de leishmaniasis. Esta interaccin murcilagoLutzomyia longipalpis (= L. pseudolongipalpis) est fundamentada en estudios de preferencia alimentaria usando la tcnica de ELISA, lo cual evidenci que el gnero Pteronotus es un recurso alimentario para Lu. longipalpis, (Lampo et al., 2000. Am. J. Trop. Med. Hyg. 62: 718-719). Adicionalmente, otros estudios de campo evidencian infeccin natural por Leishmania infantum (= Le. chagasi) en la especie de murcilago filostmido de hbitos semicarverncolas Carollia perspicillata (Cloutier & Thomas, 1992. Mammalian Species. 417: 1-9) en un rea no poblada en el oriente de Venezuela (De Lima, et al., 2008. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 103: 412-414). En lneas generales estos resultados sugieren un posible rol de los quirpteros en el mantenimiento del ciclo de transmisin de Leishmania en reas o zonas rurales. No obstante, la relacin Leishmania-murcilagos no ha sido conclusiva en quirpteros de hbitos caverncolas en otras regiones de Suramrica (Rotureau, et al. 2006. Am. J. Trop. Med. Hyg. 74: 318321). En relacin a la zona de colecta, a pesar que este sistema crstico estuvo por mucho tiempo explotado para la extraccin de guano de los murcilagos (quedando evidencia de orificios artificiales de dicha actividad (Fig. 3), actualmente los pobladores cercanos a la cueva viven principalmente del trabajo relacionado con la industria petrolera en
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Fig. 3. Orificio artificial para la antigua extraccin de Guano. (Foto: Vladimir Caraballo, BioEvo)

la localidad de Punto Fijo, pero siguen practicando una agricultura del tipo estacional (conuco) y la cra de ganado caprino. Sin embargo, las incursiones a la cueva siguen siendo frecuentes por parte de lugareos y turistas, lo cual pudiera representar un potencial riesgo por la exposicin a la picada del flebotomneo. Estudios espacio-temporales en progreso son necesarios para evaluar la existencia de una interaccin entre los tres sistemas biolgicos, Leishmania-murcilago-flebotomneos. Al igual que la frecuencia, comportamiento de picada del flebotomneo sobre el hombre (preferencia y selectividad), como un bioindicador de riesgo epidemiolgico. AGRADECIMIENTOS Queremos agradecer muy gentilmente a Lic. Ariany Garca y al asistente de campo Danniecil Gonzlez El Papi, por hacer posible la captura de los quirpteros y flebotominos en las cuevas de dicha pennsula. Adicionalmente, los autores extienden su agradecimiento a la Dra. Angela Martino (Universidad Experimental Francisco de Miranda) por sus comentarios en relacin al rea de colecta. Proyecto Misin Ciencia Fonacit 2008000911.

Record of Lutzomyia longipalpis sensu lato associated with a cave, wildlife refuge (State Falcn, Peninsula Paraguan Venezuela)
SUMMARY Lutzomyia longipalpis species complex with neotropical distribution are the main vectors of visceral
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Flebtomos en Paraguan

leishmaniasis. In Venezuela, and the two species of the complex are designated L. longipalpis sensu lato (C2 species) with a distribution north of the Orinoco (mostly) and L. pseudolongipalpis (distributed in Lara state). However, this study shows for the first time the occurrence of specimens of this complex of sand fly in

the northernmost region of the country, the Paraguan Peninsula, and in association with cave bats, based on the collection of sandfly adult males. Key words: bat, cave, Leishmaniasis, Lutzomyia longipalpis, Paraguan, Venezuela.
Recibido el 09/11/2009 Aceptado el 13/03/2010

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