VI. Cuando las interacciones interaccionan: efectos mutuos entre antagonistas y mutualistas VI.1. Interacciones entre herbivoros y polinizadores VL1.1. Introduecién | La gran mayoria de las investigaciones lleva- | das a cabo en el terreno de las interacciones | entre plantas y animales (como son, por ejem- | plo, los procesos de herbivoria, polinizacion y | dispersion de semillas), han tratado tradicional- mente dichas interacciones de forma indepen- diente. Aunque mas cOmoda a efectos de investigacion, dicha aproximacion conlleva la desventaja de dejar ocultas las posibles reper- cusiones que unas interacciones puedan tener sobre otras (es decir, no pueden apreciarse posi- bles fendmenos de interferencia entre interac- ciones). De este modo, se ignora el hecho de que lo que las plantas realmente “perciben” es el efecto combinado de todas las especies que interactuan con ella, ya sea para restarles efica- cia reproductiva (interacciones antagonistas, como la herbivoria), 0 para fomentarla (interac- ciones mutualistas, como la polinizacién o la dispersion de semillas). Asi, podriamos estable- cet que para conocer de un modo realista la relevancia potencial que las interacciones tie- rnen sobre las plantas, se requiere de una eva- luacion cuantitativa e integral, en su escenario natural, de las consecuencias que tiene la actuacion simulténea de dichas interacciones. Es por ello que en los ultimos afios hayan apa- recido estudios, como los que se comentaran a continuacion, que tratan de poner de manifies- to esta vision integral de las interacciones. A lo largo de este capitulo trataremos las interferen- cias entre polinizadores y herbivoros, mientras que en el siguiente se abordara el caso de las interferencias entre dispersantes de semillas (al igual que la polinizacion, otro tipo de interac- cion mutualista) y depredadores de frutos (un caso especifico de la interaccién antagonista de herbivoria). | Los herbivoros, a través de sus posibles efec- tos sobre determinados caracteres de las plantas (como caracteristicas florales o el atractivo de la planta para el polinizador), pueden modular la relacion que se establece entre éstas y sus poli- nizadores. Otra posible consecuencia de la inte- raccién simultanea de polinizadores y herbivoros es la existencia de asociaciones genéticas entre caracteres relacionados con la polinizacion y caracteres relacionados con la herbivoria. Por ejemplo, en las flores de una especie de hiperico existen unos pigmentos ultravioletas que cum- plen a la vez una funcion defensiva en estambres y varios florales (caracter relacionado con inte- racciones antagonistas) y una funcion atractiva en los pétalos (caracter relacionado con interac ciones mutualistas). Cabe resaltar también que, ademas de explo- rar de una forma integral todas la interacciones, hay que considerar los posibles efectos que pue- dan tener determinados factores abioticos (como la temperatura 0 el tipo de sustrato en el que se halle la planta) sobre el resultado final de dichas interacciones. Asi, como veremos des- pués, en muchas acasiones acurre que el resul- tado esperado de una determinada interaccion resulta intrascendente evolutivamente, si existen otros factores ecolégicos que determinan de modo més decisivo las diferencias en fitness entre individuos de poblaciones vegetales. VL.1.2. Investigaciones realizadas ‘Algunas de las investigaciones realizadas en el PNCSV han tenido como objetivo principal estu- diar la importancia relativa de varias interaccio- nes que actuan simultaneamente sobre una misma especie de planta, y como éstas pueden afectarse mutuamente modulando unas el efec-ea) Interacciones entre herbivores y polinizadores Con herbivoros aR, RY Sin herbivoros Con polinizadores Sin polinizadores Figura VI1.1. Esquema de un experimento para la exploracion de las in-eracciones entre herbivoros y polinizadores en Helleborus foetidus. Mediante esta manipulacion las plantas se someten a la accion de polinizadores y herbivoros juntos, sélo de herbivores, s6lo de polinizadores, 0 a la ausencia de ambos (de arr'ba a abajo y de izquierda a derecha). Luego se obtiene una medida del éxito reproductivo para cada una de estas situaciones, lo que permitira una diseccion del efecto neto de cada una de las interacciones por separado y de la interaccion entr ambas. Vease también la Figura VL. 1.2 to de las otras sobre el éxito reproductivo de especies como Helleborus foetidus, Paeonia bro- teroi y Viola cazorlensis. Se estudiaron las inter- ferencias existentes entre interacciones mutua- listas, como la polinizacién y la dispersion de semillas, e interacciones antagonistas, como la herbivoria. Los principales herbivoros vertebra- dos fueron roedores como el ratén de campo (Apodemus sylvaticus) y ungulados como la cabra montes (Capra pyrenaica) y el ciervo (Cer- vus elaphus). En el caso de herbivoros inverte- brados, las especies implicadas fueron orugas de lepidopteros como Trigonophora flammea (Noc- tuidae), Fabriciana adippe (Nymphalidae) y Heliothela wulfeniana (Pyralidae). Los poliniza- dores mas importantes fueron abejas solitarias de los géneros Andrena y Anthophora, abejorros, (Bombus terrestris) y una polila diurna, (Macro- glossum srellatarum) Las plantas fueron expuestas a la accién de polinizadores y herbivoros estimandose al final el resultado ce estas interacciones sobre la produc- ci6n total de semillas por planta en algunos estu- dios, 0 directamente sobre el reclutamiento de individuos en otros. Detalles de como se some- tieron expe imentalmente las plantas a la accion separada de herbivoros 0 polinizadores se mues- tran en las Figuras VI.1.1 y VI.1.2. En ellas se muestra como proceder para que una plantaFigura VI.1.2. Planta de Helleborus foetidus excluida tanto del efecto de los herbivoras (en este caso roedores) como de los polinizadores, Esta planta corresponderia a la situa- ion representada en la esquina inferior derecha de la Figura Vi.1.1 reciba s6lo polinizadores, s6lo herbivoros, ambos 0 ninguno. En algunos estudios se explo- r6 ademas la influencia que determinados facto- res abioticos, como el tipo de sustrato, pueden ejercer sobre el éxito reproductive VI.1.3. Principales resultados En el caso de Paeonia broteroi y Helleborus foetidus, las plantas que estuvieron expuestas a los polinizadores (interaccion mutualista) y ade- mas estaban protegidas de los herbivoros (inte- raccién antagonista), produjeron muchas mas semillas (ie. individuos potenciales para la siguiente generacién) que las plantas sometidas a cualquier otro tipo de situacion (Figura VI.1.3). Dicha ventaja reproductiva se puede traducir en que sean capaces de aportar un mayor numero de individuos potenciales a la siguiente genera- cién. Esto se cumplié efectivamente en el caso de Helleborus foetidus. A causa de esta ventaja en su éxito reproductivo, genotipos que posean a la vez caracteristicas que favorezcan la polini- zacién (como mecanismos de atraccion de poli- nizadores) y dificulten la herbivoria (como pro- duccién de toxinas que disuadan al herbivoro) con el paso de las generaciones acabarian sien- do mas frecuentes en la poblacion. Parece exis- tir, por tanto, al menos en plantas dependientes de la polinizacién que sufren una intensa herbi- voria en sus flores y frutos, una via ecolégica bastante patente que favorece la evolucion correlacionada de caracteres ligados a la vez al mutualismo y antagonismo. Cuando las interacciones se estudian cada una por separado se pierde la oportunidad de explorar la interferencia entre ellas. Especitica- mente, se pierde la oportunidad de explorar si dichas interacciones confluyentes son 0 no aditi- vas. Es decir, dos interacciones serian aditivas si el resultado final de ambas (en términos de ven- tajas reproductivas para las plantas) fuera equi- valente a la suma de los efectos que estas inte- racciones tienen por separado. Por contra, seri- an no aditivas cuando las interacciones interfie- ren entre si de modo que el resultado final de una de ellas sea diferente cuando se vea influida por otra. Las investigaciones realizadas con Pae- onia broteroi demostraron que las plantas expuestas a polinizadores sufrieron mas pérdidas por herbivoria, ya que los herbivoros seleccionan aquellas plantas con mas y mayores frutos. Esto | significa que solo en ausencia de herbivoros la polinizacién fue capaz de influir positivamente sobre la reproduccién de esta especie. Los efec- tos ejercidos por polinizadores y herbivoros | serdn en este caso no aditivos. | VILLA. Aplicabilidad | _Asimple vista, suprimir interacciones antago- nistas (como la herbivoria), eliminando o redu- | ciendo las poblaciones de especies “peligrosas” para la especie de planta que se pretende favo- recer, es la solucién a muchos problemas de gestion de especies amenazadas. Sin embargo, esto solo es una solucién segura en casos de extremada gravedad o muy particulares. En rea- lidad, la clave del mantenimiento de la diversi IF dadly de variebidad en le que esta se sus- | tenta, depende de la conservacién de todas y cada una de las interacciones en que una espe- | cie esté involucrada, ya sean antagonistas © | | | | | t86 Interacciones entre herbivoros y polinizadores 20 [sis hertioros yg 6 Hh con nerbivoros be ge | eo fe) 12 Be Sy os sy ° 3 ES z2¢2 & 4 : = | En presencia de En ausencia de polinizadores polinizadores Figura VI.1.3. Exito reproductivo de plantas individuales de Paeonia brote’o}, estimada mediante el numero de semillas pro- ducidas, para cada Una de las cuatro combinaciones experimentales de inceracciones representadas en la Figura VL. 1.1 para heléboro. Notese que las plantas que reciben polinizadores (interaccion m stualista) y no sufren herbivoria (interaccién anta- gonista), producen un nimero de semillas muy superior a las plantas baj> el efecto de cualquiera de las otras tres combi: haciones de interacciones. Esto supone que dichas plantas aportarian muchos mas individuos a la poblacion en la siguien- te generacion mutualistas. EI caracter no aditivo de las inte- | tivas, sino que pasaria por conservar el marco racciones y sus complejas interrelaciones hacen | ecolégico en que dichas relaciones tienen lugar que la base de una conservacién natural y efi- | para que no falte ninguna de las interacciones, ciente sea el mantenimiento de habitats en los | aunque sean antagonistas. Por el contrario, un que tengan cabida todo el entramado de rela- | caso particular que si requeriria un control ciones ecol6gicas. En el caso de las interaccio- | minucioso de herbivoros seria la excesiva carga nes entre polinizadores y herbivoros, la solucién _ganadera existente en ciertas dreas del Parque, para preservar una especie, como pueda ser la | habida cuenta de que en este caso apenas esta- Violeta de Cazorla, no pasa por eliminar a golpe mos hab ando de interacciones que “dialogan”, de insecticida todos y cada uno de los inverte- sino mas bien de un largo mondlogo llevado a brados herbivoros que se alimentan de ella, | cabo po” unas pocas especies de mamiferos para que la especie no sutra pérdidas reproduc- | herbivores. VL1.5. Allgunas referencias representativas © Herrera, C. M. 2000. Measuring the effects of pollinators and herbivores: evidence for non-addi vity in a perennial herb, Ecology 81:2170-2176. © Herrera, C. M., Medrano, M., Rey, P. J., Sanchez-Lafuente, A. M., Garcia, M. B., Gui y Manzaneda,A. J. 2002. Interaction of pollinators and hertivores on plant fitness suggests a path- | way for correlated evolution on mutualism-and antagonism-related traits. Proceedings of the Natio- | nal Academy of Sciences USA 99:16823-16828.V1.2. Interacciones entre dispersantes y depredadores de frutos VL2.1. Introduccion |. viduos sea més probable, haciendo “escapar” a ‘Al igual que en el caso de las interacciones | las semillas de las altas densidades que se origi- entre polinizadores y herbivoros, tratado en el | nan bajo las plantas madre, de sitios de germi- nacién con alta incidencia de depredadores, 0 de sitios donde las condiciones abiéticas impo- nen duras taras a la germinacién, emergencia y supervivencia de individuos. Por su parte, los depredadores de frutos y semillas actuan en sen- aves, mamiferos y hormigas), y una interaccion | tido opuesto, causando pérdidas del potencial antagonista, la herbivoria basada en depreda- | reproductivo de las plantas. El efecto que cada cion de frutos (ocasionada fundamentalmente | una de estas interacciones tiene por separado por roedores € invertebrados) | puede verse modulado por la influencia que una ejerza sobre la otra, Por ejemplo, el efecto bene- Los dispersantes benefician a las plantas al | ficioso que las hormigas puedan producir disper- diseminar sus semillas hacia lugares donde la | sando las semillas de una planta puede verse germinacién y el establecimiento de nuevos indi- | contrarrestado si los roedores son capaces de Sin ratones Con hormigas Sin hormigas capitulo anterior, también los dispersantes depredadores de frutos pueden interferirse entre si, En este apartado trataremos la interferencia entre una interaccion mutualista, la dispersién de semillas (llevada a cabo principalmente por hh vyrrmobopry oagua vomynm vepoofe iwomopoviayn ramonoviazM 0%) opweng)—§ Figura V1.2.1. Diseno experimental para evaluar a incidencia de los roedores sobre el mutualismo de dispersion que se esta blece entre hormigas y semillas de Helleborus foetidus. El diseno se basa en la exclusion combinada de ratones y hormigas para reproducir diversas situaciones naturales que puedan darse en la interaccién. Dichas situaciones serian: Semillas expuestas a ratones y hormigas (condiciones naturales), semillas expuestas S6lo a ratones (excluyendo hormigas mediante placas con Fludn, una sustancia que las hace resbalar, representadas en gris moteado en la figura), semillas expuestas s6I0 a hormigas (excluyendo a ratones mediante ralla metalica) y semillas no expuestas ni a ratones ni a horrnigas. A la dere- cha arriba, semillas de heléboro, Se puede apreciar su elaiosoma, un apéndice principalmente lipidico y muy atractivo ps las hormigas. Abajo a la izquierda, hormiga de la especie Pheidole pallidula arrastranda una semilla de heléboro. A la dere- cha, raton de campo (Apodemus sylvaticus) almentandose, 87 )—Interacciones entre dispersantes y depredadores de frutos Figura V2.2. cual ds consumir tal cantidad de semillas que haga des- dad de semillas p vean atraidas a las plan: re las plantas, or organismos interactuantes mutua- fa las hor Asi, las presiones selectivas so ejercidas istas (dispersantes en este caso) y antagonistas adores d cuentemente en conflicto (depre semillas) pueder V2.2. Investigaciones realizadas En la RNG, se han lle jado a cabo invest gac lativo de interaccio: io nes para evaluar el efecto rel nes mutualistas de dispersion de semillas e s de depredacion de fru- se exploraron las conse te racciones antagonist tos. Especificamente, cuencias que tienen las interferencias entre dis persion de semillas jormigas y a frugivo- ras, y la depreda ion de frutos llevada a cabo por insectos y roedores, sobre especies arbustivas como el rosal sil stre © escaramujo (Rosa cani- na), © especies herbaceas como el heléb (Helleborus foetidu nidad experiment. entrar fre- | Dichas u ridades fueron colocadas en diferentes habitats y studios han examinado si la intensidad de la depredacién de semillas de heléboro por parte intert mutualismo de dispersion entre esta planta y las hormic le los roedores podri rir ene 5 que dispersan las semillas. En el caso de los insectos frugivoros y las aves dispersantes de semIl s, se exploré si, como resultado de la exposicon a aves insectivoras atraidas por los frutos maduros, la accion de dichos ins¢ | experimentaba interferencia por parte de la: aves dispersantes. Otra serie de estudios se encaminaron a destacar como factores no rela- nados directamente ni con ni con sus ves dispersantes puede los responsables finales ser fel signo y magnitud de la interaccion entre aves dispersantes y las plantas cuyas semi- llas son dispersadas por éstas. Este es el por ejemplo, de investiga ones que examinaron la influencia que tiene sobre la interaccién entre el escaramujo (Rosa canina) y las aves dispersan- tes, la disponibilidad simultanea de frutos d otras especies como el majuelo (¢‘monogyna), la depresion reproductiva generada por la herbivoria de ungulados y la depredacién de semillas por roedores EI fundamento metodolégico para llevar a cabo estas exploraciones ha sido generalmente el mismo que el empleado para la exploracién de interacciones entre herbivoros y polinizadores: poder hacer una diseccién de los efectos de unas interacciones sobre otras, asi como de cada una de éstas por separado. En el caso de roedores y su interferencia en el mutualismo entre hormi- gas y heléboro, se cuantificaron por separado las tasas de desaparicién de semillas debidas a hor- o com hormigas 8 Sin hoxmigas 6 8 Bg 4 8 g 2 & go. = Sn Bo 3 8 6 4] 0 Presentes Excuidos Rotones Figura VL2.3. En la grafica superior se muestra la tasa media de desaparicion de semilas de Helleborus foetidus fen cada una de las cuatro situaciones de interaccion ‘esquematizadas en la Figura VI.2.1. Podemos observar que la accién dispersiva de las hormigas dependi6 totalmente de la presencia 0 ausencia de ratones, lo que demuestra la capacidad de estos tltimos para interferir en el mutualis- mo hormiga-semila. En la grafica inferior se muestra el aso particular de una poblacién concreta en la que se cobtuvo un resultado diferente. En este caso los ratones no influyeron en la actividad dispersiva de las hormigas, ya {que lo que determina las tasas de desaparicion de semillas € la presencia/ausencia de hormigas, migas, a ratones, ala accién conjunta de ambos, 0a la ausencia de ambos, mediante un disefio experimental como el que se representa en las Figuras VI.2.1 y VI.2.2. En cada una de las ban- dejas se colocé un determinado numero de semillas de heléboro que quedaron expuestas a la accién de distintas combinaciones de hormi- ga y/o roedores. Al final de los experimentos las semillas fueron recontadas para determinar cuantas habian desaparecido en cada una de las situaciones de interacci6n simuladas experimen- talmente VL2.3. Principales resultados Los ratones actuaron limitando el numero de semillas de heleboro disponible para las hormi- gas (Figura VI.2.3, grafica superior). En las situa- Ciones en que los ratones tenian acceso, el nimero de semillas desaparecidas fue indepen- diente de la presencia 0 ausencia de hormigas, mientras que cuando los ratones eran exclui- dos, el numero de semillas desaparecidas dependié de la presencia 0 ausencia de hormi- gas. Esto nos demuestra que en condiciones naturales (es decir, con acceso tanto de ratones como de hormigas) los ratones limitaron el numero de semillas disponibles para las hormi- gas, por lo que los ratones mostraron su poten- cial para interferir en el mutualismo hormiga- semilla, Este resultado varié geograficamente ‘Aunque el patron comentado en el parrafo anterior fue la norma en la mayoria de los casos, en algunas poblaciones concretas la desaparicién de semillas fue totalmente inde- pendiente de la presencia o ausencia de ratones (Figura VI.2.3, gréfica inferior) El estudio de la interferencia de las aves dis- persantes sobre la depredacién de semillas por insectos mostré que las aves dispersantes inter- fieren en la depredacion de frutos llevada a cabo por insectos. Asi, mientras los insectos fru- givoros que no poseian mecanismos especiales de defensa (Afidos) se alimentan de frutos ver- des, donde el peligro potencial de aves disper- santes es menor, insectos frugivoros con algun mecanismo de defensa (hemipteros) se alimen- tan de frutos maduros. Estos hallazgos apoyan la nocién de que plantas con semillas dispersa- das por aves, aves dispersantes e insectos frugh- voros integran una compleja triada evolutiva en | | | | |90 Interacciones entre dispersontes y depredodores de frutos, la que cada componente interacciona con los otros dos. Por Ultimo, los estudios dedicados a esclarecer como factores no relacionados directamiente con una interaccién pueden ser los. responsables finales del efecto de ésta mostraron que la coe- xistencia simultanea de frutos de majuelo (Cra- taegus monogyna), la depresion reproductiva causada por la herbivoria de los ungulados y la depredacion de semillas por roedores, marcaron el resultado final de la interaccién del escaramu- jo (Rosa canina) y las aves dispersantes. El com- portamiento de las aves frugivoras puede incre- mentar, disminuir 0 ser neutral para el éxito reproductivo del escaramiujo, dependiendo de la importancia relativa de la depresion reproductiva que pueden causar ungulados y roedores. Pare- ce por tanto, que restricciones ambientales externas a la interaccion dispersiva de plantas y semillas (de modo similar al capitulo anterior para el caso de las interferencias entre poliniza- dores y herbivores), tienen la capacidad de limi- tar severamente el grado de adaptacion que puedan presentar las plantas en caracteres rela~ ionados con la dispersi6n de sus semilas. VL2.4. Aplicabilidad Como en el caso de los estudios sobre inter- ferencia entre polinizadores y herbivoros resu- midos en el capitulo anterior, las investigacio- nes sobre interferencia entre dispersantes de semilias y herbivoros-granivoros-frugivoros con- firma lo intrincado de las redes de interaccién planta-animal. También en este caso, el resulta- do de una interaccién concreta puede ser nega- tivo, positive o neutro dependiendo de en qué condiciones se estén desarrollando otras inte- racciones aparentemente sin conexion. Sin embargo, un aspecto que llama la atencién de los resultados de este apartado de interferen- cias entre depredadores de semillas y dispersan- tes, es la variacion que se detecta en el tipo de interferencia entre interacciones. Este hecho denota el cardcter especifico local que pueden llegar a tener las redes de interaccion y, desde un punto de vista practico, debe alertarnos de los riesgos que supone hacer extrapolaciones e infere xcias demasiado ambiciosas a partir de datos obtenidos unicamente en una o unas pocas localidades. Para obtener resultados fia- bles, por tanto, hay que ampliar la “ventana” ecol6gica a la que nos “asomamos” y extender el marco geografico y temporal de la informa- cién, Cuando se evalua determinado problema de gestion 0 conservacién de poblaciones resul- ta pues, crucial el ser capaces de observar las interacciones desde una ventana ecolégica que tenga esa amplitud suficiente como para discri- minar las posibles variaciones que el resultado de una interaccién pueda sufrir en un amplio rango geogratico VL2.5. Algunas referencias representativas Herrera, C. M. 1984, Seed dispersal and fitness determinants in wild rose: combined effects of hawthorn, birds, mice, and browsing ungulates, Oecologia 63: 386:393 © Herrera, C. M. 1984, Avian interference of insect frugivery: an exploration into the plant-bird -fruit pest evolutionary triad. Oikos 42: 203-210. © Fedriani, J. M., Rey, P. J.. Garrido, J. L., Guitian, J., Herrera, C. M., Medrano, M., Sanchez- Lafuente, A.M. y Cerda, X. 2004. Geographical variation in the potential of mice to constrain an ant-seed dispersal mutualism. Oikos 105: 181-191 © Fedriani, J. M. y Manzaneda, A. J. Do seed-eating rocents balance food and safety? Manuscrito inédito.