Enfermedad huanglongbing causada por Candidatus Liberibacter spp.

en
cítricos.
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Estudiante de Ingeniería Agronómica. Universidad de la Salle, Campus Utopía. Yopal,
Casanare. Km 12, vía manantiales, hacienda mate pantano e-mail:

Email-

Nov 2023.

Resumen

Los citricos a nivel mundial son de alta importancia debido a su demanda en los
diferentes mercados internacionales. En los cítricos al igual que en todos los cultivos es
importante y necesario la sanidad y nutrición para que las plantas puedan expresar su
potencial de producción, por tal razón las bacterias del género Candidatus Liberibacter
generan una limitación en la producción, esta bacteria es transmitida por el vector
Diaphorina citri la cual es la principal enfermedad que causa perdidas en el sector citrícola,
por tal razón el objetivo de este trabajo es realizar una revisión bibliográfica de la bacteria
Candidatus Liberibacter spp en el género citrus en el mundo e indagar sobre su vector y las
estrategias para el manejo y control de la enfermedad. La metodología utilizada fue la
consulta bibliográfica de este patógeno mediante el uso de diferentes bases de datos
relacionadas con agronomía, así mismo se utilizaron palabras claves que ayudaron a
promover la búsqueda de información reciente. Finalmente, tras una intensa y rigurosa
búsqueda se concluye que la mayor problemática en cítricos es la enfermedad HLB la cual
es producida por el patógeno Candidatus Liberibacter siendo su principal vector
Diaphorina citri, que han sido la causa de muchas pérdidas económicas en dichos cultivos.
Así mismo, se están realizando investigaciones en búsqueda de alternativas para esta
enfermedad, donde el campo de la biotecnología se muestra prometedor para dar soluciones
que puedan ser de mucha utilidad, por medio de micro portainjertos, identificación de
parentales resistentes al HLB, depredadores naturales del vector, proteínas que desencadena
y activan sistemas de defensa contra los patógenos entre muchas otras técnicas. Así mismo,
existe un campo amplio donde se pueden seguir investigando con el fin de obtener
resultados que sean aplicables.

Palabras claves: HLB, Diaphorina citri, Candidatus Liberibacter

Introducción
A nivel mundial el género Citrus es de alta importancia por su alta demanda en los
diferentes mercados, este se produce y se distribuye en las zonas tropicales de más de 140
países, donde la producción mundial es superior a las 124 millones de toneladas, siendo los
principales productores China, Brasil, India, Estados Unidos de América, España y México
(Vu et al., 2018).

En los cítricos, al igual que en todos los cultivos es importante y necesario la

sanidad y nutrición para que las plantas puedan expresar su potencial de producción, es así
como el género Citrus se enfrenta a diferentes plagas y enfermedades las cuales si no son
intervenidas generan grandes pérdidas económicas (Zhang et al., 2012). En cítricos se ha
identificado que las enfermedades más frecuentes e importantes pertenecen a hongos tales
como Mycosphaerella citri y Lasiodiploida theobromae (Zhao et al., 2015), bacterias
pertenecientes al genero Candidatus Liberibacter (Hernández et al., 2013) y virus que son
transmitidos por vectores y dependen completamente de un hospedero para sobrevivir.
Estas enfermedades pueden manifestar sus síntomas en troncos, raíces, hojas y frutos
(Martinelli et al., 2015).

Así mismo, se considera enfermedad a toda manifestación o alteración que la planta

pueda expresar, sin dejar de lado enfermedades producidas por el medio en que la planta se
desarrolla tal como tipo de suelo, estrés por radiación, deficiencia del recurso hídrico,
salinidad de suelos y deficiencias nutricionales relacionado con suelos donde se debe de
suplir los nutrientes que no se encuentran disponibles para las plantas (Sáenz, 2019).

Las enfermedades bacterianas afectan directamente en la producción de los

cultivares e incluso causando la muerte de las plantas (Hernández et al., 2013), tal es el
caso de la bacteria Candidatus Liberibacter spp., causante de la enfermedad huanglongbing
o enverdecimiento de los cítricos, la cual es catalogada como enfermedad más letal y
destructiva de los cítricos, donde según los reportes iniciales solo estaba presente Asia, a
inicios de este siglo que se expandió a diferentes países, estando actualmente presente en
casi todas las regiones productoras de cítricos del mundo (EPPO, 2014). Por tal razón, el
objetivo de este trabajo es conocer el estado del arte de la bacteria Candidatus Liberibacter
spp en el género citrus en el mundo e indagar sobre su vector y las estrategias para el
manejo y control de la enfermedad.

Metodología

Para el desarrollo de este trabajo de consulta bibliográfica se accedió a diferentes

bases de datos relacionadas con las áreas de la agronomía, donde los tesauros de búsqueda
o palabras clave empleadas fueron: enfermedades, bacterias, cítricos, HLB, Candidatus
liberibacter, plantas, agronomía, entre otras palabras que ayudaran a hacer rigurosos filtros.
Así mismo, las bases de datos relacionadas con esta área corresponden a Agris, CABI,
redalcy.org, SCIELO, Google académico, entre otras que se encuentran disponibles en la
base de datos de la universidad de la Salle. De igual manera, se hicieron diferentes
consultas, revisión de tesis de grado y artículos científicos relacionados la enfermedad HLB
en el cultivo de cítricos las cuales serán descritas en el presente artículo de revisión.

Enfermedad HLB

La enfermedad causada por Candidatus liberibacter citri recibe diferentes nombres,

entre ellos los más comunes HLB, huanglongbing, enverdecimiento, dragón amarillo. Esta
enfermedad afecta a los cultivos de cítricos, donde cambia la apariencia de arboles y frutos,
al igual que el sabor, así mismo puede llegar a afectar el 100 % de la producción (Oirsa,
2009). Según Moran (2021), El HLB es una de las enfermedades más críticas en cítricos, ya
que se asocia a tres especies bacterianas del género Liberibacter`(Candidatus Liberibacter
asiaticus, C. L. africanus y C. L. americanus, que son trasmitidas por vectores de la familia
Psyllidae y no se han podido cultivar hasta el momento en el laboratorio, lo que dificulta en
gran medida su estudio y control (De los Santos, 2013).

Candidatus liberabacter spp

Fuente: (Mora, 2012 citado en Herrera, 2017).

 El medio de transmisión de esta bacteria se genera cuando en la plantación hay
presencia de algún cítrico infectado, se puede contagiar las demás plantas cuando se
realizan actividades en el cultivo tal como es la poda, deschuponado, donde se hace
necesario el uso de tijeras para realizar cortes y si esta no se desinfecta se puede diseminar
la enfermedad presente en el cultivo (Herrera, 2017). Al igual que cuando se realizan
injertos, al compartirse material genético, se puede diseminar al utilizar yemas infectadas,
donde es necesario ser muy riguroso en el proceso de selección de plantas para dicho
proceso ya que al conectarse los conductos del floema se presenta la efectiva diseminación
de la enfermedad (Halbert, 2004).

Vector. Diaphorina citri se considera la plaga más peligrosa de los cítricos debido a que
transmite a Candidatus Liberibacter, agente causal del Huanglongbing (HLB) (González et
al., 2018). Al igual que otros insectos hemípteros, D. citri ha desarrollado interacciones
mutualistas con organismos procariontes conocidos como endosimbiontes (López, 2013).

Taxonomía Diaphorina Citri

Fuente: (Vargas, 2008 citado en Herrera, 2017).

Ciclo de vida de Diaphorina citri

Las hembras depositan sus huevos agrupados sobre brotes de nuevos crecimiento en
las plantas de cítricos, en cantidades de 20 a 800 huevos durante toda su vida, por lo que las
nuevas poblaciones están directamente relacionadas con los nuevos brotes presentes en las
plantas (Vargas, 2008). Las ninfas presentan movilidad reducida, Para esta plaga el ciclo de
vida puede ser entre 15 y 47 días dependiendo la temperatura en la cual se presente, siendo
26 °C la temperatura optima, así mismo los adultos pueden llegar a vivir hasta 2 meses
(Herrera, 2017).

Fuente: (Herrera, 2017).

Daños en el cultivo

Este insecto genera daños tanto directos como indirectos. Los daños directos son al
extraer la savia y producir miel favoreciendo así el desarrollo del hongo fumagina
(Capnodium citri) sobre las hojas de la planta (Lezama, 2013). El daño indirecto se genera
cuando se alimenta de la savia, ya que inyecta toxinas que detienen la elongación terminal y
causan malformaciones de hojas y brotes, además de transmitir la bacteria e inyectarla por
los haces vasculares (Lezama, 2013).

Sintomatología de la planta

Los síntomas mas comunes en plantas son los brotes cloróticos, defoliación,
formación de islas verdes en las hojas, manchas moteadas en hojas, nervaduras amarillas
como si se tratase de una deficiencia nutricional, aclaramiento de nervaduras. Estos
síntomas son típicos de fitoplasmas, virus, y bacterias los cuales obstruyen los haces
vasculares imposibilitando la conducción de foto asimilados. A nivel de frutos se observan
deformaciones, semillas atrofiadas, frutos pequeños, colores claros irregulares (Herrera,
2017).

Diagnostico

Se han realizado estudios filogenéticos donde se ha detectado en la región 16S

rRNA que Ca. Liberibacter pertenece a α-2 proteobacteria y es una bacteria gran negativa.
Además, la bacteria presenta un diámetro de 0.2 a 0.3 μm y una membrana que contiene
una capa de peptidoglicano (Camacho-Tapia et al., 2016 citado en Saenz et al., 2019).

Según Lopez et al. (2015) Es fundamental el uso de técnicas de diagnóstico para la

prevención de entrada de esta enfermedad en áreas que aún no tienen presencia de estas
enfermedades como es el caso de España, por tal razón el IVIA ha desarrollado un sistema
para una técnica que consiste en impresiones directas de material vegetal y posterior PCR
en tiempo real para la detección universal de Ca. Liberibacter spp, además su número de
patente es n* 201001157, donde este método rápido y preciso posibilita el análisis de gran
número de muestras (Bertolini et al., 2014).

Discusión

Un estudio realizado por Gómez-Correa et al. (2021), sobre la caracterización de un

sistema productivo de cítricos con énfasis en la enfermedad huanglongbing, en Ponedera,
Atlántico - Colombia, muestra que la producción citrícola está en riesgo desde el año 2016
por el HLB, en esta investigación se categorizaron los productores mediante encuestas con
el fin de indagar sobre los aspectos socioeconómicos, así mismo los ambientales y
agronómicos. Determinaron que en el periodo del 2016 al 2020 más del 85% de los
agricultores perdieron el 50% de los árboles debido a limitaciones por riego, fertilizantes y
en 87,3 por la enfermedad del HLB, lo que pone en máxima alerta la necesidad de buscar y
desarrollar estrategias que se puedan aplicar a los cultivos citrícolas con el objetivo de
contrarrestar esta problemática.

Así mismo Robles-González et al. (2017) estudiaron el efecto de la enfermedad del

HLB sobre los rendimientos de limón, quienes afirman que el patógeno Candidatus
Liberibacter es la amenaza más grave que ha enfrentado el sector citrícola, ya que se ha
extendió por las zonas productoras, causando invaluables pérdidas económicas. en los
resultados obtenidos muestran que el HLB provoca la pérdida generalizada de vigor en los
árboles de limón y este se agrava conforme aumenta el porcentaje de daños en la copa,
presentándose una reducción de 45,8 % de producción, lo que pone a los productores en
situaciones críticas ya que con porcentajes de perdida tan altos el cultivo dejaría de ser
rentable. Coria & Zawadski, (2019) mediante una revisión de literatura sobre el estado de la
citricultura en Paraguay y las estrategias biotecnológicas que se aplican para la obtención
de plantas libres de patógenos mencionan que los dos centros principales de investigación
son el Instituto Paraguayo de Tecnología Agraria (IPTA) y la Facultad de Ciencias Agrarias
de la Universidad Nacional de Asunción (UNA), las cuales mediante programas de
mejoramiento en cítricos han obtenido plantas libres de enfermedades gracias al uso de
técnicas biotecnológicas, donde el microinjerto de ápices caulinares in vitro permite el
desarrollo de una citricultura más eficiente y productiva eliminando riesgos fitosanitarios y
en períodos de tiempo cortos comparado con técnicas convencionales, donde se permite
llegar al agricultor con materiales de buena calidad en un estado sanitario optimo.

González et al. (2017), mencionan que las primeras detecciones del HLB en
Colima, México se hicieron en el 2010 y para el año 2013 se encontró incidencia del 100%
en las plantaciones de más de dos años, afectando el vigor y reduciendo la producción,
presentándose una baja histórica de producción, así mismo menciona que la enfermedad
disminuye la producción en un 50 %, y si no se realiza un adecuado manejo nutricional las
perdidas pueden alcanzar el 80%, donde las plantas bien nutridas tiene menos
susceptibilidad a ser atacada por plagas y enfermedades y ser más productivas. Hernández-
Morales et al. (2021) mediante un estudio realizado en fertilización en cítricos con síntomas
de la enfermedad HLB y el virus de la tristeza en cítricos (VTC), encontraron que las
plantas asintomáticas se encontraban en la parte baja del terreno y que los árboles con
síntomas ubicados en la parte pendiente del cultivo presentaban una mayor floración y
numero de frutos en la fase inicial de desarrollo de frutos, esto tal vez se presentó por el
afán de la especie reproducirse para asegurar su descendencia, así mismo mencionan que en
los tratamientos con fertilización química completa y combinada con compostaje más
aplicaciones foliares incrementaron la floración de hasta 96 flores por m 2 y un amarre de
frutos de 89 frutos, lo que apoya lo mencionado anteriormente, una planta bien nutrida tiene
la habilidad de expresar su potencial.

Las técnicas de diagnóstico más utilizada en la actualidad para monitorear la

presencia de HLB es la inspección visual de síntomas, no obstante, en ocasiones hay
plantas que son asintomáticas o la expresión de la enfermedad es desigual y en menor
intensidad, por lo que se dificulta la detección de manera temprana en el cultivo (Valdés et
al., 2016), para dar solución a esta problemática se han desarrollado y aplicado técnicas que
ayudan al diagnóstico temprano de la enfermedad, es el método de reacción en cadena de
polimerasa en tiempo real (PCR), es un método que se basa en el uso de cebadores que se
unen al segmento de ADN especifico de especies de Candidatus Liberibacter asociadas con
HLB (garza-Saldaña, 2017). Según Salinas (2018), no existen métodos de cura de HLB y
las medidas más efectivas para controlar la enfermedad son preventivas. Para la detección
de las especies bacterianas asociadas al HLB está basada mayoritariamente en protocolos
de PCR en tiempo real dirigidos a fragmentos del gen ARNr 16S. No obstante, el empleo de
este tipo de tecnologías puede ser problemático debido a la naturaleza altamente conservada
de este gen, lo que puede dar lugar a homologías de secuencia con algunas especies de la
diversa microbiota que puede estar presente en los hospedadores (Morán et al., 2021).

Soto (2020), realizo una revisión general acerca del HLB donde buscaba técnicas
que fueran una solución segura, eficaz y replicable en los cultivos, así mismo, menciona
que en primer instancia se debe suprimir las poblaciones del insecto vector y la eliminación
de árboles enfermosas. También afirma que el patógeno es una bacteria no cultivable y que
ha sido asociado con géneros de bacterias dependiente del floema denominado Candidatus
Liberibacter, los cuales no tienen la capacidad de crecer en los medios de cultivo, sumado a
esto, menciona que actualmente hay 8 especies de Candidatus Liberibacter (Palomo, 2007).

Sin duda alguna el cultivo citrícola ha sufrido fuertes daños por la enfermedad
Huanglonbing, la cual actualmente representa el mayor problema de la citricultura a nivel
mundial, con el fin de solucionar este problema, se han buscado alternativas como el
control del psílido Diaphorina citri y la producción de plantas sanas en vivero, por tal
motivo Espinal, (2021) realizaro un estudio que tuvo por objetivo la factibilidad para
determinar la viabilidad técnica y financiera para la producción de plantas sanas en el
vivero de la Universidad de Zamorano, donde es de gran importancia la producción de
material limpio para la propagación. Actualmente se ha venido desarrollando
investigaciones en el uso de controles biológico, así mismo la búsqueda de material vegetal
o patrones con tolerancia al HLB, al igual que nuevas vías para potenciar el sistema inmune
de la planta a través de sustancias volátiles (Orzanco, 2021). Según el instituto Valenciano
de investigación agrarias (IVIA, 2021), se han seleccionado y liberado parasitoides de la
especie Tamarixia dryi donde los resultados obtenidos son prometedores y los cítricos no
presentan desarrollo de daños característicos del psílido. Por otra parte, se registra que un
péptido antimicrobiano estable a temperatura (SAMP, stable antimicrobial peptides), actúa
frente al HLB mediante dos mecanismos complementarios, una acción directa de toxicidad
sobre la bacteria que produce el HLB, y una acción indirecta al activar el sistema inmune
de la planta y por tanto protegiéndola de la infección (Orzanco, 2021). Así mismo, otro
campo de investigación es la activación de defensas a través de volátiles, donde se pueden
activar genes relacionados con la defensa aumentando la acumulación de compuestos
específicos de acción plaguicida (Orzanco, 2021).

Conclusiones

Mediante la presente revisión bibliográfica se encontró que la mayor problemática

en cítricos es la enfermedad HLB la cual es producida por el patógeno Candidatus
Liberibacter siendo su principal vector Diaphorina citri, que han sido la causa de muchas
pérdidas económicas en dichos cultivos. Así mismo, se están realizando investigaciones en
búsqueda de alternativas para esta enfermedad, donde el campo de la biotecnología se
muestra prometedor para dar soluciones que puedan ser de mucha utilidad, por medio de
micro portainjertos, identificación de parentales resistentes al HLB, depredadores naturales
del vector, proteínas que desencadena y activan sistemas de defensa contra los patógenos
entre muchas otras técnicas. Así mismo, existe un campo amplio donde se pueden seguir
investigando con el fin de obtener resultados que sean aplicables.
Referencias bibliográficas

Bertolini, E., Felipe, R., Sauer, AV., Lopes, S., Arilla, A., Vidal, E, Mourao-Filho, FAA.,

Nunes, W.M.C., Bové, J.M., López, MM., y Cambra, M. 2014 Tissue-print and

squash real-time PCR for direct detection of Candidatus Liberibacter" spp.in citrus

plants and insect vectors. Plant Pathology 63: 1149-1158.

Bové, J.M. 2006. Huanglongbing: A destructive, newly-emerging, century-old disease

ofcitrus. J. Plant Pathol. 88:7-37

Camacho-Tapia, M.; Rojas-Martínez, R. I.; Rebollar-Alviter, A.; Aranda-Ocampo, S. and

SuárezEspinosa, J. 2016. Biological, ecological, epidemiological and management

aspects of Candidatus Liberibacter. Rev. Chapingo Ser. Hortic. 22(1):5-16. . doi:

10.5154/r.rchsh.2015.09.021

Coria, J. C. G., & Zawadski, K. J. (2019). Aplicación de la biotecnología en cítricos para el

desarrollo de plantas libres de patógenos en Paraguay. Revista de Ciencia y

Tecnología, 31(1), 16-21.

De los Santos Morales, I. 2013. Monografía del Huanlonbing (Candidatus liberibacter spp.)

de los cítricos. Xalapa Enríquez, Veracruz, México, Universidad Veracruzana de

Ciencias Agrícolas Campus Xalapa

EPPO. 2014. EPPO Standards. Diagnostics protocols. Ta. Liberibacter africanus”, Ca.

Liberibacter americanus' and Ca. Liberibacter asiaticus”. Bulletin OEPP / EPPO

Bulletin 44: 376-389,

Espinal, E. A. (2021). Estudio de factibilidad para la producción de plantas sanas de limón

Tahití (Citrus aurantifolia (Christm) Swingle) en vivero (Doctoral dissertation,

Zamorano: Escuela Agrícola Panamericana, 2021).

Garza-Saldaña JJ, Varela-Fuentes S, Gómez-Flores W, Garza-Saldaña JJ, Varela-Fuentes S,

Gómez-Flores W. Métodos para la detección presuntiva de Huanglongbing (HLB)

en cítricos. Biotecnol y Ciencias Agropecu [Internet]. 2017;11(2):93–104. Available

from: http://www.scielo.org.mx/pdf/cuat/v11n2/2007-7858-cuat-11-02- 00093.pdf

%0Ahttp://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S2007-

78582017000100093&script=sci_arttext

Gómez-Correa, J. C., Robledo-Buriticá, J., Parra-Fuentes, M., Brochero-Bustamante, C. E.,

Guzmán-Sánchez, L. F., & Pérez-Artiles, L. (2021). Caracterización del sistema

productivo de cítricos, con énfasis en la enfermedad huanglongbing, en Ponedera,

Atlántico. Temas Agrarios, 26(2), 170-181.

González, M. M. R., Santos, M. O., Ramírez, M. Á. M., Monreal, J. J. V., Urrutia, V. M.

M., & Stuchi, E. S. (2018). Experiencias con huanglonbing en limón Mexicano en el

Estado de Colima, México. Citrus Research & Technology, 39, 1-12.

Halbert, SE; Manjunath, KL. 2004. Asian citrus psyllids (Sternorrhyncha: Psyllidae) and

greening disease of citrus: a literature review and assessment of risk in Florida.

Florida Entomologist 87:330-353.

Hernández, M. B. 2013. Enfermedades bacterianas asociadas a cítricos. Rev. Mex.

Fitopatol. 31(1):61-62. doi: 10.29312/remexca. v4i5.1168

Hernández-Morales, L. M., García-Pérez, E., Cortés-Flores, J. I., Villegas-Monter, Á., &

Mora-Aguilera, J. A. (2021). FERTILIZACIÓN INTEGRAL EN ÁRBOLES DE

NARANJO ‘MARRS’EN PRODUCCIÓN CON SÍNTOMAS DEVIRUS DE LA

TRISTEZA DE LOS CÍTRICOS (VTC) Y HUANGLONGBING (HLB). Revista

Fitotecnia Mexicana, 44(1), 59-59.

Herrera Alvarenga, R. (2017). Determinación de la presencia de Candidatus liberibacter

citri Huanglongbing, en los cultivos de cítricos; diagnóstico y servicios

desarollados en Suchitepéquez, Guatemala, CA (Doctoral dissertation, Universidad

de San Carlos de Guatemala).

Lezama G, R. 2013. Hongos entomopatógenos asociados a Diaphorina citri (Hemiptera:

Psyllidae): Avances de Investigación. Simposio Internacional sobre HLB en Cítricos

Ácidos. México, INIFAP. p. 171-193.

López, M. M., Marco-Noales, E., & Bertolini, E. (2015). Aumenta el riesgo de

huanglongbing, causado por ‘Candidatus Liberibacter’spp., que supone la mayor

amenaza actual para la citricultura española. Phytoma España: La revista

profesional de sanidad vegetal, 270, 32-34.

López-San Juan, M. P., Ortega-Arenas, L. D., López-Buenfil, J. A., Cambron-Crisantos, J.

M., Magallanes-Tapia, M. A., & Nava-Díaz, C. (2021). Endosymbionts associated

with Diaphorina citri, vector of Candidatus Liberibacter asiaticus Endosimbiontes

asociados a Diaphorina citri, vector de Candidatus Liberibacter asiaticus. Revista

Chapingo Serie Horticultura, 27(1).

López-San Juan, M. P., Ortega-Arenas, L. D., López-Buenfil, J. A., Cambron-Crisantos, J.

M., Magallanes-Tapia, M. A., & Nava-Díaz, C. (2021). Endosymbionts associated

with Diaphorina citri, vector of Candidatus Liberibacter asiaticus Endosimbiontes

asociados a Diaphorina citri, vector de Candidatus Liberibacter asiaticus. Revista

Chapingo Serie Horticultura, 27(1).

Martinelli, F.; Scalenghe, R.; Davino, S.; Panno, S.; Scuderi, G.; Ruisi, P. and Dandekar, A.

M. 2015. Advanced methods of plant disease detection. A review. Agron.

Sustainable Development. 35(1):1-25. doi:10.1007/s13593-014-0246-1.

McBride, S., French, R., Schuster, G., & Ong, K. (2010). Guía de enfermedades de los

cítricos. AgriLife Extension. Texas A&M System.

Mora-Aguilera, G. 2012. Huanglongbing. Ficha técnica. Colegio de postgraduados.

México, SENASICA / SAGARPA. 35 p.

Morán, F., Barbé, S., Bastin, S., Navarro-Herrero, I., Bertolini, E., López, M. M., ... &

Marco-Noales, E. (2021). Retos para la detección de bacterias fitopatógenas

mediante PCR: el caso de'Candidatus Liberibacter'spp. asociados al HLB. In IX

Reunión del grupo Microbiología de Plantas-SEM (pp. 51-51).

Morán, F., Barbé, S., Bastin, S., Navarro-Herrero, I., Bertolini, E., López, M. M., ... &

Marco-Noales, E. (2021). Retos para la detección de bacterias fitopatógenas

mediante PCR: el caso de'Candidatus Liberibacter'spp. asociados al HLB. In IX

Reunión del grupo Microbiología de Plantas-SEM (pp. 51-51).

OIRSA, Guatemala. 2009. Plan de regional de contingencia para la prevención y

contención del HLB en la región de OIRSA. 4 ed. Guatemala. 5 p.

Orzanco, Ó. (2021). El IVIA busca patrones de cítricos resistentes al HLB. Valencia fruits,

(2932), 8-9.

PALOMO JL, SIVERIO F, CUBERO y J. Candidatus Liberibacter: agentes causales de

enfermedades importantes en cultivos de interés en España. 2017;14–22.

Robles-González, M. M., Orozco-Santos, M., Manzanilla-Ramírez, M. Á., Velázquez-

Monreal, J. J., & Carrillo-Medrano, S. H. (2017). Efecto del HLB sobre el

rendimiento de limón mexicano en Colima, México. Revista mexicana de ciencias

agrícolas, 8(5), 1101-1111.

Sáenz Pérez, C. A., Hernández, E. O., Estrada Drouaillet, B., Poot Poot, W. A., Delgado

Martínez, R., & Herrera, R. R. (2019). Principales enfermedades en cítricos. Revista

mexicana de ciencias agrícolas, 10(7), 1653-1665.

Salinas Lugo, A. G., & Cantero, J. (2018). Análisis evolutivo de dos bacterias de interés

agrícola Candidatus Liberibacter y Rhizobium.

Soto Pertuz, A. C. (2020). Revisión general acerca del HLB (Huanglongbing) o enfermedad

del enverdecimiento de los cítricos.

Valdés RA, Ortiz JCD, Beache MB, Cabello JA, Chávez EC, Pagaza YR, et al. A review of

techniques for detecting

Vargas Rojas, M. 2008. Primer registro del psyllido asiático Diaphorina citri Kuwayama

(Hem.: Psyllidae), en Santa Cruz, Bolivia. In Reunión de entomólogos dedicados al

estudio del insecto vector de HLB EEA (1., 2008, Bolivia). Bella Vista, Bolivia. 36

p. (Serie Técnica no. 29).

Vu, T. X.; Ngo, T. T.; Mai, L. T. D.; Bui, T. T.; Le, D. H.; Bui, H. T. V. and Tran, V. T. 2018.

A highly efficient Agrobacterium tumefaciens-mediated transformation system for

the postharvest pathogen Penicillium digitatum using DsRed and GFP to visualize

citrus host colonization. J Microbiol. Methods. 144(1):134-144. doi:

10.1016/j.mimet.2017.11.019.

Zhang, M. Q.; Powell, C. A.; Guo, Y.; Doud, M. S. and Duan, Y. P. 2012. A Graft-based

chemotherapy method for screening effective molecules and rescuing

huanglongbingaffected citrus plants. Phytopathology. 102(6):567-574. doi:

10.1094/phyto-09-11-02

Zhao, W.; Bai, J.; McCollum, G. and Baldwin, E. 2015. High incidence of preharvest

colonization of huanglongbing-symptomatic citrus sinensis fruit by Lasiodiplodia

theobromae (Diplodia natalensis) and exacerbation of postharvest fruit decay by that

fungus. Appl. Environ. Microbiol. 81(1):364-372. doi: 10.1128/aem.02972-14.