Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.

com

Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547

Listas de contenidos disponibles enCiencia Directa

Investigación de cultivos extensivos

revista Página de inicio:www.elsevier.com/locate/fcr

Interacciones de estrés edáfico: impulsores importantes pero poco comprendidos de

la producción vegetal en climas futuros

Jonathan Lynch
Departamento de Ciencias Vegetales, Universidad Estatal de Pensilvania, University Park, PA 16802, EE. UU.

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO ABSTRACTO

Palabras clave: La mayoría de las plantas terrestres experimentan múltiples edáficos (es decirrelacionadas con el suelo) simultáneamente. Las interacciones entre tensiones edáficas pueden caracterizarse por el dominio de una

Estrés edáfico tensión sobre otras, interacciones neutras cuyos efectos son aditivos, interacciones mitigantes en las que los efectos de múltiples tensiones son menores que aditivos, interacciones potenciadoras en las que los
Cambio climático
efectos de múltiples tensiones son mayores que aditivos, y equilibrios dinámicos en los que las respuestas de las plantas buscan minimizar todas las tensiones al mismo tiempo. Los paradigmas teóricos existentes, en
Fertilidad del suelo
particular elLey del Mínimoy elHipótesis de limitación múltiple, no tienen en cuenta adecuadamente las interacciones de las tensiones edáficas. El crecimiento reducido resultante del estrés edáfico es en sí mismo un
Mejoramiento de cultivos
modulador importante de las interacciones del estrés al reducir la demanda de recursos y la captura de recursos del suelo. Las adaptaciones de las raíces a un estrés edáfico pueden mitigar o potenciar otros estrés

edáfico, como lo demuestran los ejemplos de compensaciones arquitectónicas de las raíces para la captura de agua y P, en contraste con las sinergias arquitectónicas de las raíces para la captura de agua y nitrato. En

los agroecosistemas con altos insumos, los complejos de estrés edáfico de importancia global incluyen la impedancia mecánica/estructura deficiente del suelo/estrés por sequía y el estrés por salinidad/sequía. En los

agroecosistemas de bajos insumos, los complejos de estrés edáfico de importancia mundial incluyen la sequía y la baja disponibilidad de P en el suelo, así como el complejo de suelo ácido, caracterizado por la

toxicidad de Al y posiblemente Mn, combinado con una baja disponibilidad de P, K, Ca y Mg. Es probable que el cambio climático global exacerbe el estrés edáfico al aumentar la gravedad y la frecuencia de las sequías

y las inundaciones, acelerar la degradación del suelo y alterar la fenología de las plantas. Muchas de las tensiones edáficas exacerbadas por el cambio climático global tienen interacciones potenciadoras entre sí, lo

que probablemente las haga más dañinas de lo previsto por sus efectos directos. Es probable que las tensiones edáficas vinculadas al cambio climático tengan graves impactos en los países en desarrollo, que

generalmente tienen suelos más problemáticos y opciones de gestión más limitadas que los países desarrollados. Los beneficios potenciales del CO aumentando la gravedad y frecuencia de las sequías e inundaciones,

acelerando la degradación del suelo y alterando la fenología de las plantas. Muchas de las tensiones edáficas exacerbadas por el cambio climático global tienen interacciones potenciadoras entre sí, lo que

probablemente las haga más dañinas de lo previsto por sus efectos directos. Es probable que las tensiones edáficas vinculadas al cambio climático tengan graves impactos en los países en desarrollo, que

generalmente tienen suelos más problemáticos y opciones de gestión más limitadas que los países desarrollados. Los beneficios potenciales del CO aumentando la gravedad y frecuencia de las sequías e inundaciones,

acelerando la degradación del suelo y alterando la fenología de las plantas. Muchas de las tensiones edáficas exacerbadas por el cambio climático global tienen interacciones potenciadoras entre sí, lo que

probablemente las haga más dañinas de lo previsto por sus efectos directos. Es probable que las tensiones edáficas vinculadas al cambio climático tengan graves impactos en los países en desarrollo, que

generalmente tienen suelos más problemáticos y opciones de gestión más limitadas que los países desarrollados. Los beneficios potenciales del CO lo que probablemente los haga más dañinos de lo previsto por sus

efectos directos. Es probable que las tensiones edáficas vinculadas al cambio climático tengan graves impactos en los países en desarrollo, que generalmente tienen suelos más problemáticos y opciones de gestión

más limitadas que los países desarrollados. Los beneficios potenciales del CO lo que probablemente los haga más dañinos de lo previsto por sus efectos directos. Es probable que las tensiones edáficas vinculadas al

cambio climático tengan graves impactos en los países en desarrollo, que generalmente tienen suelos más problemáticos y opciones de gestión más limitadas que los países desarrollados. Los beneficios potenciales

del CO2La fertilización de las plantas en climas futuros puede verse mitigada por el estrés edáfico. Las interacciones del estrés edáfico son un desafío para los programas de mejoramiento de cultivos, porque la

resistencia al estrés edáfico es generalmente cuantitativa y puede mostrar compensaciones de aptitud con otros estrés edáfico. En este contexto, sería útil la evaluación del germoplasma en condiciones de

agricultores, el mejoramiento de ideotipos y el despliegue de fenotipos de raíces con utilidad para múltiples tensiones edáficas, como pelos radiculares largos y densos y aerénquima cortical de las raíces. Las

interacciones entre el estrés edáfico son impulsores clave del crecimiento de las plantas en la mayoría de los suelos del mundo. Se necesita una mejor comprensión de las interacciones del estrés edáfico para

desarrollar cultivos y sistemas de cultivo más resilientes y tolerantes al estrés que se necesitan con urgencia en la agricultura mundial.

1. Introducción y agua adecuada, la densidad de la vegetación provoca una competencia

El estrés edáfico, definido como condiciones del suelo que reducen la aptitud de las
plantas, es una limitación primaria y generalizada para la productividad de las plantas en
los ecosistemas terrestres. Las tensiones edáficas incluyen una disponibilidad subóptima
de recursos esenciales del suelo, incluidos agua, nutrientes minerales y oxígeno;
toxicidades causadas por cantidades excesivas de sal, aluminio, metales pesados y boro,
y barreras para la función de las raíces causadas por impedancia mecánica y
temperaturas extremas. En esos ambientes raros con suelo profundo y fértil
subterránea por los recursos que puede generar estrés para una planta
determinada. El estrés biótico del suelo resultante principalmente de patógenos,
insectos y nematodos no se considerará aquí, pero a menudo exacerba el estrés
abiótico al reducir la función de las raíces.
En este ensayo considero combinaciones y síndromes de estrés edáfico.
La gran variedad de escenarios potenciales y las diversas interacciones, y la
literatura difusa y dispar dedicada a ellos, impiden una revisión de la
literatura publicada. En cambio, en este ensayo intento

Dirección de correo electrónico:jpl4@psu.edu.

https://doi.org/10.1016/j.fcr.2022.108547
Recibido el 1 de octubre de 2021; Recibido en forma revisada el 26 de febrero de 2022; Aceptado el 13 de abril de 2022 Disponible
en línea el 27 de abril de 2022
0378-4290/© 2022 El(los) Autor(es). Publicado por Elsevier BV Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/
bync-nd/4.0/).
J.P. Lynch
Proporcionar una visión general de cuestiones clave, conceptos y lagunas de conocimiento, con
especial atención a las plantas de cultivo anuales y sus agroecosistemas. El alcance y la diversidad
de las tensiones edáficas y las respuestas de las plantas consideradas requieren que aquí nos
centremos en las tendencias y patrones generales para los cuales pueden existir excepciones
específicas.
2. Clases de interacciones entre tensiones edáficas
2.1. Dominio
En general, las interacciones de estrés se vuelven menos importantes a medida que
la gravedad de un estrés domina cada vez más las respuestas de crecimiento.Figura 1,
caso 2). Por ejemplo, los efectos del estrés por déficit hídrico grave (en adelante, "estrés
por sequía") sobre el crecimiento de las plantas pueden superar los efectos del estrés por
nutrientes de leve a moderado. La expresión extrema de este concepto es la clásica. Ley
del Mínimo, que postula que el recurso más limitante limita el crecimiento de las plantas
independientemente de la disponibilidad de otros recursos (verSeccion 3).
2.2. Interacciones neutrales
En este caso las tensiones no interactúan directamente, por lo que sus efectos son
simplemente aditivos (Figura 1, caso 1). Este escenario es poco común, ya que, por
definición, el estrés interfiere con la función de la planta, que generalmente se manifiesta
como un crecimiento reducido de la planta en suelo real (a diferencia de los medios
artificiales, que están diseñados para carecer de estrés con la posible excepción de uno
impuesto por el investigador). . El crecimiento reducido en sí mismo es un modulador
importante y fundamental de muchas tensiones edáficas (ver Sección 4.1).
2.3. Mitigar las interacciones
En este caso, un estrés mitiga los efectos de otro estrés, en otras palabras, sus
efectos combinados son menos severos de lo que se esperaría de sus efectos aditivos (
Figura 1, caso 3). Esto podría deberse a una lesión por estrés o a respuestas adaptativas.
Un ejemplo de daño causado por un estrés que mitiga un segundo estrés es la reducción
de la demanda de nutrientes por el menor crecimiento causado por el estrés por sequía,
mitigando así el estrés por nutrientes que sería evidente con un suministro de agua
adecuado (por ejemplo,Saud
Figura 1.Diagrama conceptual de modos de estrés que Los iones, como se describe en el texto, se muestran como ejemplos del caso más simple. La
interactúan. Interacción aditiva, en el que el estrés combinado inte nidad experimentada por una planta es simplemente los efectos aditivos de dos fuerzas.
abruma a otro. 3)Mitigación, en el que se estresa el estrés. 5) s reduce la intensidad de otro estrés. 4)Potenciación, en el que una
Equilibrio dinámico, en el que la planta responde al segundo estréstensión es a una (la tensión inferior azul en la figura) reduce la
(el estrés superior rosado en la figura) a inte intensidad (5b). Luego, la planta asigna recursos para mitigar el pin.
intensidad del estrés azul (5c). Con el tiempo, estas Las
metro respuestas ic para mitigar cada estrés a su vez dan como resultado un nuevo equilibrio.
dinámicas se comparan con su intensidad inicial.
2
Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547
y otros, 2017). Un ejemplo de mitigación del estrés mediante mecanismos adaptativos sería la
mitigación del estrés por sequía mediante el estrés por P, ya que el estrés por P desplaza la
asignación de biomasa de los brotes a las raíces (Lynch, 2011), aumentando así la captura de
agua y reduciendo la demanda de agua.
2.4. Potenciando interacciones
En este caso, un estrés potencia el daño de otro estrés, de modo que su efecto
combinado es mayor de lo esperado por sus efectos aditivos (Figura 1, caso 4). Esta
situación es común ya que la mayoría de las tensiones reducen el crecimiento y, por
tanto, la captura de recursos, y la captura reducida de recursos a menudo limita la
capacidad de una planta para resistir y adaptarse a tensiones adicionales. Un ejemplo de
esto es que la toxicidad del Al reduce el alargamiento de las raíces, especialmente en
dominios de suelo más profundos que tienden a ser más ácidos (Delhaize y Ryan, 1995;
Rao et al., 2016; Sánchez, 2018). La reducción del alargamiento y la profundidad de las
raíces reducen la captura de agua, potenciando así los efectos del estrés por sequía.
2.5. Equilibrio dinámico
En este caso, las plantas asignan recursos para aliviar un estrés, desviando así
recursos de la mitigación de un segundo estrés, empeorándolo inicialmente (
Figura 1, caso 5b). Esto representa una interacción de estrés potenciadora. Sin
embargo, a medida que el primer estrés se mitiga y el segundo empeora, la planta
cambia su asignación de recursos internos para mitigar el segundo estrés,
estableciendo un equilibrio dinámico que sirve para minimizar todos los esfuerzos
al mismo tiempo.Figura 1, caso 5d). Por lo tanto, con el tiempo este caso es uno de
mitigación de la interacción del estrés (ver discusión delHipótesis de limitación
múltipleenSeccion 3).
La manifestación de estas clases generales de interacciones puede verse influenciada
por la naturaleza y gravedad de las tensiones involucradas, puede ser dinámica en el
tiempo y por la variable de respuesta. Por ejemplo, algunos factores de estrés, como el
estrés por calor y la deficiencia de B, tienen un mayor impacto en la reproducción que en
el crecimiento vegetativo. Las interacciones de estrés pueden tener mayores impactos en
los procesos de raíces o brotes, que interactúan entre sí a través de señales adaptativas y
la partición de fotoasimilados, agua y nutrientes. El crecimiento inicial y las respuestas de
señalización a las interacciones de estrés pueden alterar el crecimiento de las plantas de
manera que cambien la naturaleza de esa interacción más adelante en la fenología.
diferentes clases de
de dos tensiones que interactúan. 1)Neutralo
sses. 2)Dominio, en el que un estrés
aumenta la intensidad de otra tensión de
ese estrés, al tiempo que permite un estrés k,
permitiendo un rebote parcial en el m en el
que ambos esfuerzos se mitigan en
J.P. Lynch
Por lo tanto, las interacciones pueden manifestarse en distintos tejidos o procesos
vegetales simultáneamente y pueden cambiar con el tiempo.
3. Los paradigmas teóricos existentes no dan cuenta adecuadamente de las
interacciones del estrés.
A nivel mundial, los estreses edáficos más generalizados y severos son la
disponibilidad subóptima de recursos esenciales, como agua, nutrientes y
oxígeno, y los estreses que limitan la adquisición de esos recursos al impedir el
crecimiento de las raíces, como la impedancia mecánica y la toxicidad del Al.
Kochian et al., 2015; Lynch, 2019, 2011; Lynch y Wojciechowski, 2015; Rao et al.,
2016, 1993; Vance y otros, 2003) verSección 5.3). Los dos paradigmas principales
con respecto a la respuesta de las plantas a múltiples limitaciones de recursos son
elLey del Mínimo, comúnmente sostenido en las comunidades de ciencias
agrícolas y de investigación agronómica, y elHipótesis de limitación múltiple,
comúnmente celebrado en la comunidad de investigación en ecología vegetal.
ElLey del Mínimoafirma que el crecimiento de las plantas está limitado por el
recurso más limitante en un momento dado. Sólo después de que ese recurso ya
no sea limitante, otro recurso podrá volverse limitante. Este concepto se atribuye a
menudo a Justus von Liebig, quien acuñó el términola ley del mínimo(Liebig 1855),
pero fue propuesto por primera vez por Carl Sprengel, quien afirmó que “…
Cuando una planta necesita 12 sustancias para desarrollarse, no crecerá si alguna
de ellas no está disponible en una cantidad suficientemente grande como lo
requiere la naturaleza de las plantas..” (Sprengel, 1828; van der Ploeg y otros, 1999
). Esta teoría fue desarrollada aún más por Mitscherlich (Mitscherlich, 1909)), quien
formuló la ley de los incrementos de rendimiento decrecientes, que establece que
las curvas de respuesta de rendimiento para un recurso particular son asintóticas
cuando se acercan a un máximo.La ley del mínimoy el modelo Mitscherlich son
ampliamente aceptados en la agricultura moderna (Cerrato y Blackmer, 1990;
París, 1992). En la formulación más directa de laLey del Mínimo, las interacciones
de estrés edáfico relacionadas con la limitación de recursos son irrelevantes y
caen bajo la clase de dominancia absoluta, en la que el recurso limitante abruma
las respuestas a otros estrés (verSección 2).
El paradigma reinante del uso de recursos en ecología vegetal, elHipótesis de
limitación múltiple(MLH), emplea conceptos microeconómicos para interpretar las
adaptaciones de las plantas a la limitación de recursos en términos de costos y beneficios
(Bloom y otros, 1985;Chapín III et al., 1987;Gleeson y Tilman, 1992;Van der Berg, 1998);
ver también (Rastetter y Shaver, 1992; Van der Berg, 1998). En este marco, la aptitud de
las plantas mejora mediante adaptaciones que equilibran los costos y beneficios de los
recursos de modo que ningún recurso limite el crecimiento de las plantas (Bloom y otros,
1985). MLH propone que una planta adaptada debería responder a una limitación de
recursos asignando recursos internos para aliviar esa limitación y restando importancia a
la adquisición de otros recursos (no limitantes). Esto crea un equilibrio dinámico en el
que, con el tiempo, el crecimiento está igualmente limitado por todos los recursos (
Bloom y otros, 1985). Un predicado clave del paradigma microeconómico que subyace a
MLH es que los recursos son interconvertibles a través de una "moneda" común como el
carbono (Bloom y otros, 1985). Un ejemplo clásico que respalda la MLH es el ajuste de la
asignación de biomasa entre raíces y brotes en respuesta al suelo (p.ejNORTE)vs.sobre el
suelo (p.ejluz) limitaciones de recursos. La variación en la distribución del crecimiento
entre raíces y brotes crea una situación en la que las plantas limitadas en C también
están limitadas en N debido a la menor asignación de raíces, mientras que las plantas
limitadas en N también están limitadas en C debido a una menor asignación de brotes y
una menor ganancia de C fotosintético.Chapín III et al., 1987). Debido a la
interconvertibilidad del C y el N, MLH predice que las plantas con limitación de C
responderían positivamente al aumento del suministro de N y las plantas con limitación
de N responderían positivamente al aumento del suministro de C.
ElLey del Mínimoy elHipótesis de limitación múltipletienen predicciones
muy contrastantes con respecto a las respuestas de las plantas a múltiples
limitaciones de recursos. ElLey del Mínimopredice que el crecimiento de una
planta que sufre una limitación de recursos no mejorará aumentando la
disponibilidad de recursos no limitantes, mientras que MLH predice que
dicha planta se beneficiará de recursos adicionales no limitantes, porque
esos recursos pueden convertirse a una moneda interna (p.ejc) que puede
3
Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547
ser utilizado para adquirir más del recurso limitante (p.ejmediante un mayor
crecimiento de las raíces). En un estudio diseñado para probar críticamente estas
dos alternativas, las plantas fueron expuestas a concentraciones crecientes de N,
P, K y Mg en pares de contrastes para que la respuesta a un recurso limitante
pudiera observarse frente a la disponibilidad variable de otro recurso (Rubio et al.,
2003). Ni elLey del Mínimoo MLH predijo correctamente las respuestas de la planta
a todos los recursos: 17 de los 60 casos se clasificaron como de apoyo a MLH; 23
interacciones apoyaron elLey del Mínimo, y 20 casos no se ajustan a ninguno de
los modelos. El tipo de interacción estaba determinado por el par específico de
nutrientes: por ejemplo, algunos nutrientes obedecían a MLH cuando se
combinaban con un nutriente, pero obedecían elLey del Mínimocuando se
combina con otro nutriente. Los autores concluyeron que los paradigmas
generales de limitaciones de recursos en las plantas que no consideran la biología
específica de cada interacción de recursos son inútiles (Rubio et al., 2003).
4. Ejemplos de interacciones de estrés edáfico mediadas por
adaptaciones de plantas
El estrés se puede definir como una interferencia con la función de la planta
causada por condiciones ambientales adversas (Levitt, 1980). Las interacciones de
estrés pueden resultar de interacciones en el medio ambiente y también de
respuestas y adaptaciones de las plantas a un estrés que modulan los efectos de
un segundo estrés. Un ejemplo de interacciones ambientales es la influencia
potenciadora de las altas temperaturas sobre el déficit hídrico, ya que las altas
temperaturas aumentan la evaporación del suelo y del tejido de los brotes. En esta
sección considero algunos ejemplos del segundo tipo, en el que las adaptaciones y
respuestas de las plantas a un estrés edáfico modulan los efectos de un segundo
estrés edáfico.
4.1. El crecimiento como modulador del estrés
El crecimiento reducido es la respuesta más común al estrés edáfico (aunque
algunos estreses edáficos, como la deficiencia de B (Brown y otros, 2002), puede tener un
mayor impacto en la reproducción que en el crecimiento vegetativo). Dado que el
crecimiento vegetativo es un motor principal de la exploración del suelo, la adquisición y
la demanda de recursos, la reducción del crecimiento por un estrés a menudo tiene
repercusiones importantes en la respuesta de la planta a un segundo estrés. La
reducción de la demanda de recursos resultante de un crecimiento reducido a menudo
genera interacciones de estrés mitigantes. Por ejemplo, una planta que ha reducido su
biomasa como resultado del estrés por sequía tendrá menos demanda de N y, por lo
tanto, no estará tan estresada por la disponibilidad de N que reduciría más severamente
el crecimiento de plantas bien regadas.p.ej(Saud et al., 2017; Plies-Balzer et al., 1995). El
menor crecimiento de las raíces a través, por ejemplo, de la impedancia mecánica del
suelo puede mitigar la pérdida de rendimiento por sequía al reducir la absorción de agua
al principio de la temporada, lo que obliga a los brotes a utilizar el agua de manera más
eficiente, reduce la demanda de agua al reducir el desarrollo de las hojas y conserva el
agua del suelo para su uso durante el cultivo. relleno (Vádez, 2014). La impedancia
mecánica del suelo puede aumentar la captura de nitrato al reducir tanto la profundidad
de las raíces como la tasa de lixiviación de nitratos, lo que resulta en una mayor
colocalización de la disponibilidad de nitratos con el forrajeo de las raíces.Strock y otros,
2022). Sin embargo, las interacciones de estrés potenciadoras se producen cuando el
crecimiento reducido de las raíces causado por un estrés interfiere con la adquisición de
otros recursos del suelo. Esto es especialmente importante para aquellos recursos del
suelo que son relativamente inmóviles y cuya adquisición, por tanto, requiere un
crecimiento continuo de las raíces. El recurso inmóvil más importante es el fosfato,
seguido del K y los metales micronutrientes (Barbero, 1995; Lynch, 2019). Los recursos
móviles, siendo los más importantes el agua y el nitrato, son menos sensibles al
alargamiento de las raíces, aunque son sensibles a la profundidad de las raíces (ver
Secciones 4.2 y 4.3). Por lo tanto, las tensiones que reducen el crecimiento pueden tender
a tener interacciones mitigantes para las deficiencias de recursos móviles, pero
potenciadoras de interacciones con deficiencias de recursos inmóviles. Un ejemplo
importante de esto último es el papel de la toxicidad del Al en la reducción del
alargamiento de las raíces, potenciando así el estrés por P (verSección 5.3).
J.P. Lynch
4.2. Compensaciones entre la arquitectura de las raíces y la fenología vegetal para la
adquisición de agua y fósforo
El agua es un recurso móvil cuya disponibilidad suele ser mayor en dominios de suelo más
profundos debido al flujo másico impulsado por la gravedad, así como a la evaporación directa y
una mayor absorción de las raíces y la transpiración de las plantas desde la capa superior del
suelo.Ober et al., 2021), mientras que el P es altamente inmóvil y tiene mayor disponibilidad en la
capa superior del suelo debido a la deposición de biomasa y una mayor actividad biológica en la
capa superior del suelo (Lynch, 2019; Lynch y Brown, 2001). Esta dicotomía crea compensaciones
en las estrategias arquitectónicas de las raíces para la captura de agua y P (Figura 2;Burridge y
otros, 2020;Ho et al., 2005). Por ejemplo, en frijol común, los ángulos de crecimiento de las raíces
basales pronunciados mejoran la captura de agua bajo estrés hídrico, mientras que los ángulos
poco profundos mejoran la captura de P (Ho et al., 2005). Los genotipos de maíz con pocas raíces
nodales tienen mayor profundidad de enraizamiento y por lo tanto tienen mayor captura de
agua, crecimiento y rendimiento bajo estrés por sequía (Gao y Lynch, 2016), sin embargo, tienen
menos búsqueda de alimento en la capa superior del suelo y, por lo tanto, menos captura de P,
crecimiento y rendimiento bajo estrés de P (Sol y otros, 2018). De manera similar, los genotipos
de maíz con densidad de ramificación de raíces laterales reducida tienen mayor profundidad de
raíces y, por lo tanto, mayor captura de agua, crecimiento y rendimiento bajo estrés por sequía (
Zhan y otros, 2015), sin embargo, tienen menos búsqueda de alimento en la capa superior del
suelo y, en consecuencia, menos captura de P, crecimiento y rendimiento bajo estrés de P (Jia y
otros, 2018). El estrés por fósforo retrasa la floración y madurez de los cultivos anuales, lo que es
beneficioso para la captura y utilización del P (Nord et al., 2011; Nord y Lynch, 2009, 2008),
mientras que el estrés por sequía acelera la floración y la madurez, lo cual es beneficioso al evitar
la desecación tardía (Levitt, 1980; Shavrukov
4
Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547
y otros, 2017). Estos ejemplos ilustran que las adaptaciones al déficit de agua y P,
que son dos de las principales limitaciones globales para el crecimiento de las
plantas terrestres, crean compensaciones que potencian el otro estrés (Lynch,
2019).
4.3. Sinergia arquitectónica raíz para la adquisición de agua y nitrógeno.
En contraste con las compensaciones entre las estrategias de captura de agua y P, el
agua y el N en forma de nitrato a menudo se colocalizan, ya que el nitrato es altamente
soluble y se lixivia hacia abajo en los suelos con el movimiento del agua.Barbero, 1995).
Por ejemplo, los genotipos de maíz con producción reducida de raíces nodales tienen un
enraizamiento más profundo y, por lo tanto, una mejor captura de agua, lo que resulta
en un mejor rendimiento bajo estrés por sequía (Gao y Lynch, 2016), así como una mejor
captura de N, por lo tanto, un mejor rendimiento en suelos bajos en N (Saengwilai y
otros, 2014b). Los genotipos de maíz con menos raíces laterales tienen raíces más
profundas y, en consecuencia, mejor captura de agua y rendimiento bajo estrés por
sequía (Zhan y otros, 2015), así como una mejor captura de N y un mejor rendimiento
bajo estrés de N (Zhan y Lynch, 2015). Los genotipos de maíz con mayor formación de
aerénquima cortical radicular tienen mayor profundidad de enraizamiento, captura de
agua y rendimiento en condiciones de sequía (Chimungu et al., 2015; Zhu y otros, 2010),
así como una mayor captura, crecimiento y rendimiento de N bajo estrés de N (
Saengwilai y otros, 2014a). Debido a la colocalización del agua y los nitratos en muchos
suelos, las adaptaciones de las raíces para la captura de agua también mejoran la
captura de N. De hecho, la selección del maíz para que sea tolerante a la sequía también
aumenta el rendimiento en condiciones de estrés bajo de N (Banziger y otros, 1999;
Bänziger et al., 2002). Esto representa un ejemplo globalmente importante de
Figura 2.Rootear las compensaciones arquitectónicas para la
adquisición de agua y fósforo.Empinado, barato y profundoy
Búsqueda de alimento en la capa superior del sueloideotipos en
maíz (arriba) y frijol común (abajo) a los 42 días después de la
germinación simulados por OpenSim-Root. La imagen central
representa fenotipos estándar en germoplasma de maíz y frijol
común. En el maíz (que representa una arquitectura de raíz
monocotiledónea sin macollos), laEmpinado, barato y profundo
El fenotipo se generó reduciendo el número de raíces axiales,
disminuyendo la densidad de ramificación de las raíces laterales
y aumentando la inclinación de los ángulos de crecimiento de las
raíces de la corona, mientras que elBúsqueda de alimento en la
capa superior del sueloEl fenotipo se generó haciendo lo
contrario. En el frijol común (que representa una arquitectura de
raíz dicotiledónea anual), el Empinado, barato y profundoEl
fenotipo se generó reduciendo el número de raíces
transportadas por el hipocótilo, reduciendo el número de
verticilos de las raíces basales, disminuyendo la densidad de
ramificación de las raíces laterales y aumentando la inclinación
de los ángulos de crecimiento de las raíces basales, mientras
que elBúsqueda de alimento en la capa superior del suelo El
fenotipo se generó haciendo lo contrario. ElEmpinado, barato y
profundoEl fenotipo aumenta la captura de recursos del
subsuelo, incluyendo agua y nitrato lixiviado, mientras que el
Búsqueda de alimento en la capa superior del sueloEl fenotipo
es útil para la captura de recursos de la capa superior del suelo,
incluido P, así como NO recientemente mineralizado.3, Nuevo
Hampshire4, K, Ca, Mg y, en algunos casos, metales
micronutrientes. Los parámetros del modelo se basan en
observaciones empíricas. Imágenes cortesía de Ernst Schafer.
DeLynch (2019).
J.P. Lynch
adaptaciones a un estrés mitigando otro estrés importante.
4.4. Adaptaciones multifuncionales
Varios fenotipos de raíces parecen ser beneficiosos para una variedad de
tensiones edáficas.
4.4.1. Pelos radiculares largos y densos
Los pelos radiculares son importantes para la adquisición de nutrientes
inmóviles del suelo, especialmente fósforo y potasio, que son las principales
limitaciones en los agroecosistemas de bajos insumos.Lynch, 2019). En el maíz, los
pelos radiculares largos y densos mejoran sustancialmente la captura de N y el
rendimiento en suelos bajos en N.Saengwilai y otros, 2021). Los estudios con
mutantes sin pelo indican que la presencia de pelos radiculares también mejora la
penetración en suelos duros (Bengough et al., 2016; Haling et al., 2013), y
beneficiar la captura de agua (Carminati et al., 2017), aunque la relevancia de los
estudios de mutantes para la variación fenotípica natural es incierta, debido a la
posibilidad de efectos pleiotrópicos de la mutación, así como a la naturaleza
extrema del fenotipo mutante (en este caso, sin pelos por completo). Se ha
observado una variación genotípica sustancial en la longitud y densidad del pelo
de la raíz en múltiples especies de cultivos, lo que se puede detectar fácilmente en
programas de mejoramiento (Lynch, 2019).
4.4.2. raíces baratas
Varios fenotipos anatómicos de raíces reducen el costo metabólico de la
exploración del suelo, mejorando así la captura de agua y nutrientes, así como la
penetración en suelos duros.Colombi et al., 2019, 2017; Lynch y otros, 2021). El
mejor ejemplo de esto es el aerénquima cortical de la raíz (RCA), que convierte el
parénquima cortical vivo en espacio aéreo mediante muerte celular programada.
Jackson y Armstrong, 1999). La formación de RCA mejora la adaptación tanto al
estrés por sequía como al estrés por N en el maíz (verSección 4.3). También
mejora el crecimiento y rendimiento de líneas de maíz bajo estrés de P (Galindo-
Castañeda et al., 2018), y por lo tanto tiene utilidad para recursos de suelo tanto
móviles como inmóviles.
Fig. 3.Los diez complejos limitantes edáficos más frecuentes en la producción de frijol común en América Latina, representan el 82% del área total de producción de frijol en 1990. Las
unidades son miles de hectáreas.
DeCIAT (1990).
5
Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547
5. Complejos de estrés edáfico de importancia global
En aras de la simplicidad, la discusión anterior se centra en las interacciones
de dos tensiones edáficas. En realidad, las tensiones edáficas a menudo ocurren
como síndromes o complejos de múltiples factores de estrés que a menudo
ocurren juntos y pueden reforzarse entre sí. Como ejemplo, un análisis de la
fertilidad del suelo nativo en frijol común (Faseolus vulgaris) las regiones
productoras de América Latina encontraron que más de la mitad del área
presentaba múltiples estrés nutricionales (Fig. 3). Tenga en cuenta que este
análisis se basa en la fertilidad del suelo nativo y no considera el estrés por sequía,
la degradación del suelo ni el uso de fertilizantes. El frijol común, como muchos
cultivos básicos en los países en desarrollo, suele ser cultivado por pequeños
agricultores con un uso limitado de insumos (Wortmann, 1998). Diferentes cultivos
en diferentes regiones enfrentan diferentes complejos de estrés edáfico. Por
ejemplo, el arroz con cáscara enfrenta un conjunto muy diferente de limitaciones
edáficas en comparación con el arroz de secano y otros cultivos de cereales
cultivados en suelos aeróbicos. Sin embargo, en general es cierto que muchos
cultivos enfrentan un complejo característico de tensiones, determinadas en gran
parte por la fertilidad del suelo nativo y los regímenes climáticos. Aquí presento
ejemplos de algunos de los complejos de restricciones edáficas más importantes a
nivel mundial. En aras de la brevedad, estos están muy agregados; análisis más
refinados serían apropiados y útiles para cultivos o regiones específicas.
5.1. Taxonomía de suelos como primera aproximación a los complejos de estrés edáfico
El sistema de taxonomía de suelos del USDA (Personal de estudio de suelos, 1999) es
un punto de partida útil para considerar los complejos de estrés edáfico (tabla 1). Se
pueden hacer generalizaciones con respecto a los tipos y la severidad de las tensiones
edáficas a partir de este sistema taxonómico del suelo porque considera explícitamente
factores morfogenéticos del suelo como el material parental, la edad del suelo y el clima
que también afectan el estrés edáfico.tabla 1muestra generalizaciones a nivel de orden
del suelo, el nivel más alto de agregación en este sistema. Un análisis más refinado sería
posible considerando grandes grupos de suelos (185 de los cuales están reconocidos en
los EE. UU., por ejemplo), subgrupos de suelos (1000 de los cuales existen en los EE. UU.)
e incluso familias de suelos (4500 de las cuales son
J.P. Lynch Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547

tabla 1 5.2.1. Potenciación entre impedancia mecánica, mala estructura del suelo y estrés
Principales características y áreas para los 12 órdenes del sistema de taxonomía de suelos del USDA, con por sequía.
limitaciones edáficas comunes para el crecimiento de las plantas en subórdenes representativos. El estrés En muchos de estos sistemas se ha producido una degradación significativa del suelo (FAO,
por déficit hídrico ocurre en la mayoría de los suelos al menos esporádicamente. Pocos suelos 2011; IPBES, 2018). La erosión ha causado pérdida de materia orgánica del suelo, capacidad de
proporcionan N óptimo para el crecimiento de las plantas.
retención de agua y pérdida de la capa superior del suelo, que tiene mejor estructura y textura
Orden Descripción Área Edáfico Común para el crecimiento de las raíces y la actividad microbiana que los horizontes del subsuelo (Havlin
(%)a Restricciones y otros, 2014). La labranza convencional ha causado pérdida de materia orgánica, compactación y
Alfisoles Suelos de regiones semiáridas con 9.6 hipoxia, degradación de la estructura del suelo, de manera que generan una mayor impedancia mecánica
acumulación subsuperficial de arcilla. dureza, para el crecimiento de las raíces e interfieren con la aireación de las raíces y la retención de agua
temperatura del suelo
del suelo (Lynch y otros, 2021; Montgomery, 2007a, 2007b; O et al., 2021). La impedancia
Andisoles Desarrollado a partir de ceniza volcánica. 0,7 toxicidad por manganeso

mecánica al crecimiento de las raíces, la reducción de la aireación de las raíces y la reducción de

P baja
Aridisoles Suelos desérticos sin agua para las 12 Déficit de agua, la retención de agua actúan sinérgicamente para potenciar el estrés por sequía. Por ejemplo, la
plantas dureza impedancia restringe la profundidad de las raíces, lo que resulta en sistemas de raíces más
salinidad/sodicidad
superficiales que agotan el agua de la capa superior del suelo más rápidamente, causando estrés
P baja
en las plantas que restringe aún más la profundidad de las raíces, y secado del suelo que
Entisoles Suelos con mínima evolución, como en 16.2 Deficiencia de nutrientes
regiones erosionadas o de acumulación. aumenta la impedancia mecánica, en un ciclo que se refuerza a sí mismo y potencia el estrés por
No hay horizontes subterráneos sequía.Colombia et al., 2018). Como se señaló anteriormente, la impedancia mecánica puede
Gelisoles Permafrost (suelo congelado) dentro de los 8.6 temperatura del suelo mitigar el estrés por sequía durante una temporada al reducir la tasa de agotamiento del agua
100 cm de la superficie P baja, hipoxia
del suelo. El hecho de que una interacción de dos tensiones pueda exhibir efectos tanto
toxicidad por manganeso

mitigantes como potenciadores ilustra la complejidad de las interacciones de las tensiones

histosoles Rico en materia orgánica, generalmente en 1.2 hipoxia
latitudes frías. deficiencia de nutrientes, edáficas. Se espera que la creciente adopción de la agricultura de conservación en sistemas de
especialmente N y P altos insumos, que sostiene y mejora la calidad del suelo mediante la reducción de la labranza y
temperatura del suelo
el mantenimiento de la cubierta vegetal, mejore estas tendencias (Lynch y otros, 2021;
bajo Ca
Montgomery, 2007a.).
Inceptisoles Suelos con horizontes subsuperficiales 9.8 Deficiencia de nutrientes
débilmente desarrollados.

Molisoles Horizonte de superficie oscura y espesa 6.9 dureza del subsuelo

Oxisoles Suelos de regiones tropicales,
muy meteorizados, de perfiles
profundos y uniformes.
Spodosoles Horizonte blanqueado sobre
horizonte marrón grisáceo (espódico)
Ultisoles Suelos meteorizados con baja
saturación de bases (baja fertilidad)
en el subsuelo
Vertisoles Suelos que se contraen y se hinchan, es
decir, suelos que exhiben variabilidad
temporal en volumen.
hipoxia 5.2.2. Potenciación entre salinidad y estrés por sequía.
temperatura del suelo
En muchas regiones semiáridas, el riego ha provocado la salinización del suelo (
7.5 acidez (baja P, baja Ca,
Ghassemi y otros, 1995; Smedema y Shiati, 2002). Los suelos en estas regiones
K, Mg, Al y Mn
toxicidad) generalmente tienen un buen contenido de nutrientes pero poca materia orgánica, así
2.5 hipoxia como posiblemente una impedancia mecánica en el subsuelo debido a los horizontes
acidez (baja toxicidad de P, cálcicos y petrocálcicos ((Bockheim, 2014;Lynch y Wojciechowski, 2015;Nettleton y
baja Ca, Al y Mn) hipoxia
Peterson, 1983). La salinización potencia el estrés por sequía que experimentan las
del subsuelo
8.5 acidez (baja P, baja Ca, plantas al reducir el potencial osmótico del agua del suelo. Las plantas de cultivo tienen
K, Mg, Al y Mn una capacidad limitada para contrarrestar esto generando potencial osmótico interno
toxicidad) porque los solutos que causan la salinidad del suelo son tóxicos en altas concentraciones
hipoxia del subsuelo
y la baja disponibilidad de agua restringe su capacidad para generar solutos compatibles.
dureza del subsuelo
a través defotosíntesis (Munns y Probador, 2008). Las bajas precipitaciones también
2.4 hipoxia
dureza reducen la lixiviación de solutos del suelo. La salinidad del suelo en las regiones
semiáridas y el estrés por sequía se potencian mutuamente.

aPorcentaje de la superficie terrestre total (1,3×108kilómetros2); las filas suman el 86%; el resto
(alrededor del 14%) proviene de regiones cubiertas de roca y hielo (Salvaje, 2000).
5.3. Complejos de estrés edáfico comunes en agroecosistemas de bajos insumos

reconocido en los EE.UU.). Por ejemplo, el nivel de familia del suelo

Los agroecosistemas de bajos insumos no reciben fertilizantes, riego,
considera explícitamente las propiedades físicas y químicas que afectan las
pesticidas ni cultivos intensivos. Una clase importante de agroecosistemas de
respuestas al manejo agrícola.
bajos insumos es la agricultura en pequeña escala en los países en desarrollo, que
sustenta a un gran número de personas y en la que los insumos generalmente no
5.2. Complejos de estrés edáfico comunes en agroecosistemas de altos insumos
son adecuados para aliviar las limitaciones de producción debido a la falta de
asequibilidad o disponibilidad (FAO, 2015; Lynch, 2007; Nkonya et al., 2016; Banco
Los agroecosistemas de altos insumos abarcan sistemas de producción
Mundial, 2017). Otra clase importante de agroecosistemas de bajos insumos está
que reciben una gestión intensiva, incluido el uso de fertilizantes, pesticidas,
formada por aquellos sistemas en los que se dispone de insumos intensivos pero
cultivos mecanizados y, en ocasiones, riego. Los ejemplos incluyen arroz,
no son económicamente racionales, como la silvicultura, los pastizales y algunos
trigo, maíz, algodón, soja y sistemas de producción hortícolas en China,
sistemas de plantaciones. Por lo tanto, los agroecosistemas de bajos insumos
Europa, Australia, América Latina templada y América del Norte. El uso de
incluyen una amplia gama de plantas, suelos y ambientes diversos.
fertilizantes, cal y otras enmiendas del suelo generalmente mejora el estrés
edáfico relacionado con la nutrición y el pH en estos sistemas, aunque con
un costo ambiental significativo en los casos de fertilizantes de N y P (Foley y 5.3.1. Sequía y baja disponibilidad de P
El estrés por sequía es un estrés edáfico primario y generalizado en los ecosistemas
otros, 2011; Woods y otros, 2010). El déficit hídrico es un estrés edáfico
terrestres y puede ser especialmente grave en sistemas de bajos insumos, que rara vez tienen
primario en los sistemas de temporal. Se espera que el cambio climático
acceso a riego. La baja disponibilidad de P en el suelo también es una limitación edáfica primaria
global potencie el déficit hídrico con el tiempo (IPCC, 2021), en conjunto con
para el crecimiento de las plantas (Figura 4B). Muchos suelos ácidos tienen baja disponibilidad de
la degradación y el agotamiento de los recursos de agua dulce para riego (
P (Figura 4C,D), pero la baja disponibilidad de P no se limita a suelos ácidos. La mayoría de los
Elliott y otros, 2014; Haddeland y otros, 2014; verSección 6.1).
suelos de la Tierra tienen una disponibilidad subóptima de P para el crecimiento de las plantas, y
en los agroecosistemas de bajos insumos esto se ve exacerbado con el tiempo por la pérdida de
P en la erosión y la extracción de cultivos, y los efectos negativos de la degradación del suelo
sobre la biodisponibilidad del P. Muchos sistemas de bajo insumo fuera de la zona húmeda

6
J.P. Lynch Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547

Figura 4.Intersección de la acidez del suelo y la baja disponibilidad de P en el suelo como ejemplo de una interacción de estrés edáfico de importancia global. A) Distribución global de suelos ácidos
(Centro para la Sostenibilidad y el Medio Ambiente Global del Instituto Nelson, Universidad de Wisconsin-Madison). B) Distribución global de la biodisponibilidad de P en el suelo (Jaramillo Velastegui,
2011). C) pH del suelo para áreas con biodisponibilidad limitante de P en el suelo, definido como menor o igual a 12 ppm de P (Jaramillo Velastegui, 2011). D) A nivel mundial, más del 70% de los suelos
ácidos (es decirque tienen un pH inferior a 5) tienen una baja biodisponibilidad de P (es decir. menos de 9 ppm disponibles P, [Jaramillo Velastegui, 2011]).

Los trópicos allí sufren tanto riesgo de sequía como baja disponibilidad de P en el suelo. Este es
un problema desafiante, ya que el cambio climático está aumentando la probabilidad de riesgo
de sequía en muchas regiones, la fertilización intensiva con P está fuera del alcance de muchos
de estos agricultores y las soluciones de mejoramiento se ven confundidas por el hecho de que
las estrategias de las plantas para la adquisición de agua y P muestran fuertes resultados.
compensaciones (Sección 4.2).
5.3.2. Complejo de suelo ácido
Uno de los principales complejos de estrés edáfico global, que afecta a la mayoría de
la vegetación terrestre así como a grandes poblaciones humanas, es el complejo de suelo
ácido de los trópicos y subtrópicos (Figura 4A). Esto se debe a la interdependencia de las
precipitaciones, la vegetación y la población humana. Las áreas con altas precipitaciones
sustentan abundante biomasa vegetal pero también causan erosión del suelo, lo que con
el tiempo resulta en acidificación del suelo y pérdida de nutrientes como P, K, Ca y Mg (
Sánchez, 2018;Figura 4). En suelos ácidos se solubiliza el Al trivalente, que es tóxico para
la mayoría de las plantas e impide el alargamiento de las raíces.Delhaize y Ryan, 1995).
Además de impedir el alargamiento de las raíces, los iones trivalentes de Al también
forman complejos con P, haciéndolo menos disponible para las plantas, y restringen la
capacidad de las raíces para adquirir K, Ca y Mg, elementos que ya se encuentran en
bajas concentraciones en suelos meteorizados.Lynch, 2019; Sánchez, 2018). Las
condiciones cálidas y húmedas de estos ambientes favorecen la descomposición, por lo
que muchos de estos suelos tienen un bajo contenido de materia orgánica, y la pérdida
de Si en los suelos más erosionados reduce el contenido de arcilla y cambia la
composición de la arcilla a arcillas bajas en Si con menos capacidad para retener
nutrientes. , que combinado con un bajo contenido de materia orgánica da como
resultado una baja retención de nutrientes y agua (Sánchez, 2018). La fijación simbiótica
de N está limitada en estos sistemas por la baja disponibilidad de P, Ca y Mo (Robson,
1989; Sánchez, 2018). Estas tensiones se potencian mutuamente. El crecimiento reducido
de las raíces causado por la toxicidad del Al reduce la búsqueda de recursos inmóviles en
el suelo como P, Ca y Mg. La disponibilidad reducida de macronutrientes como N, P y K
impide las funciones básicas de las plantas y la capacidad de crecer y recolectar recursos
adicionales. Para potenciar aún más las tensiones inherentes a este síndrome,
precipitaciones intensas, niveles bajos de suelo
La infiltración causada por la baja materia orgánica del suelo y el manejo
descuidado han resultado en una erosión y degradación sustanciales del suelo (
Bekunda y otros, 2010; Scherr, 1999). Este complejo de estrés presenta serios
desafíos para la seguridad alimentaria y el desarrollo económico en las regiones
en desarrollo (Lal, 1988), y tiene consecuencias ambientales globales cuando se
asocia con la deforestación, y la consiguiente pérdida de calidad del suelo y
dificultad en la regeneración forestal (Labrière et al., 2015).
6. Efectos del cambio climático global sobre el estrés edáfico
6.1. El creciente déficit hídrico exacerba múltiples tensiones edáficas
El cambio climático está aumentando el estrés por sequía a través de los efectos de
las temperaturas más cálidas en la evaporación del suelo y la transpiración de las plantas,
al concentrar las precipitaciones en tormentas más intensas y al desincronizar los
patrones de precipitación con la fenología de las plantas (Campo y otros, 2014;IPCC, 2021
). Esto está aumentando directamente el estrés por déficit hídrico y el estrés por calor. Un
mayor déficit hídrico aumentará el estrés por salinidad al aumentar las concentraciones
de sal en la solución del suelo y reducir la lixiviación de sal. El estrés por sequía reduce la
movilidad y la biodisponibilidad de los nutrientes minerales. Los nutrientes que llegan a
la planta a través del flujo masivo de agua del suelo impulsado por la transpiración,
incluidos nitrato, sulfato, Ca y Mg, serán menos móviles a medida que la conductancia
hidráulica del suelo disminuye con bajos contenidos de agua en el suelo y, lo que es más
importante, a medida que disminuye la transpiración de la planta.Barbero, 1995). En el
caso del nitrato, la reducción de las precipitaciones puede ser parcialmente beneficiosa al
reducir la lixiviación de nitrato debajo de la zona de las raíces, lo que representa una
pérdida importante de los fertilizantes N aplicados en los agroecosistemas (Dathe et al.,
2016; Thorup-Kristensen y Kirkegaard, 2016). Con bajos contenidos de agua en el suelo,
las discontinuidades físicas en el agua del suelo ("dispersividad") reducen la difusión de
nutrientes (Padilla y otros, 1999), que es el principal medio por el cual el P, el K y los
metales de los micronutrientes son adquiridos directamente por las raíces (Barbero, 1995
). La fijación simbiótica de N se reduce en plantas que experimentan estrés por calor y
sequía (Aranjuelo et al., 2015;

7
J.P. Lynch
Serraj, 2003; Serraj et al., 1999). El estrés por sequía inhibe la nitrogenasa antes y
en mayor medida que la ganancia fotosintética de C en leguminosas anuales.p.ej
Durand y otros, 1987;Devries y otros, 1989) tal vez porque bajo estrés por sequía,
el crecimiento y, por lo tanto, la limitación de N disminuyen, en un ejemplo de
mitigación del estrés mediado por el crecimiento (Plies-Balzer et al., 1995;Sección
4.1).
6.2. Las inundaciones exacerban múltiples tensiones edáficas
Si bien muchas regiones experimentarán un déficit de agua debido al cambio
climático, algunas áreas sufrirán inundaciones. Las inundaciones causan
directamente hipoxia de las raíces y también se asocian con la reducción de
metales pesados a medida que los microbios del suelo cambian a aceptores de
electrones alternativos cuando O2no está disponible, lo que puede provocar
toxicidad por metales (Voesenek y Bailey-Serres, 2015). La toxicidad del Mn es un
claro ejemplo de ello: la hipoxia del suelo provoca una reducción del Mn4+a Mn2+,
un nutriente esencial que en exceso causa múltiples reacciones fitotóxicas,
incluida la interferencia con la absorción y el metabolismo de otros metales
divalentes, la fotosíntesis reducida a través del estrés fotooxidativo en las hojas y
la simbiosis micorrízica reducida (Lynch y St. Clair, 2004;St. Clair y Lynch, 2005;St.
Clair et al., 2008). Las intensas precipitaciones e inundaciones también provocan la
lixiviación de nutrientes móviles, principalmente nitrato, lo que reduce la fertilidad
del suelo y la eficacia de los fertilizantes.
6.3. El cambio climático aumenta la degradación del suelo
Las precipitaciones intensas causan erosión del suelo, provocando así la pérdida de la capa
superior del suelo, que es un entorno de crecimiento mucho más favorable que los horizontes del
subsuelo, debido a un mayor contenido de materia orgánica, porosidad, disponibilidad de
nutrientes, actividad biótica y mayor capacidad para absorber y retener agua y nutrientes.Havlin
y otros, 2014). En el complejo de suelo ácido, la pérdida de la capa superior del suelo debido a la
erosión hídrica acerca la acidez del subsuelo a la superficie del suelo, reduciendo efectivamente
la profundidad de la zona de las raíces. En áreas que experimentan mayor estrés por sequía, las
capas superficiales del suelo más secas han reducido la actividad biológica (Hueso et al., 2012). El
estrés por sequía reduce el crecimiento de las plantas, lo que disminuye la deposición de materia
orgánica, el ciclo de nutrientes, la actividad microbiana y hace que el suelo sea más vulnerable a
la erosión en caso de tormentas.
6.4. Los efectos del cambio climático sobre la fenología vegetal influirán en el estrés
edáfico
Los patrones alterados de temperatura y precipitación afectarán la fenología de
muchos taxones de plantas, al cambiar las señales y condiciones necesarias para la
germinación, el crecimiento vegetativo, la floración y la maduración de las semillas. Es
probable que estos cambios tengan consecuencias importantes para el estrés edáfico. La
desincronización de los patrones de precipitación y la fenología puede llevar a
situaciones en las que el agua no esté disponible cuando se necesita. Para
8
Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547
Por ejemplo, los cultivos con fenología retrasada pueden quedarse sin suministro de agua al final
de la temporada, cuando se necesita para llenar el grano. La fenología también tiene efectos
importantes, aunque menos reconocidos, sobre la adquisición y el uso de nutrientes. La duración
del período de crecimiento vegetativo está directamente relacionada con la duración del
búsqueda de alimento en el suelo por parte de las raíces y, por lo tanto, con la captura de
nutrientes, así como con la duración del uso de nutrientes por parte de los brotes. La importancia
de la fenología para la captura de nutrientes es especialmente importante para recursos de
difusión limitada como P (Nord y Lynch, 2009, 2008), mientras que para el N, la lixiviación
temprana en la temporada de crecimiento puede reducir la magnitud de la adquisición de N al
final de la temporada.
6.5. Las tensiones edáficas vinculadas al cambio climático se refuerzan mutuamente
Está claro que el cambio climático está aumentando importantes tensiones edáficas
como sequías, inundaciones y sus tensiones nutricionales asociadas (figura 5). Los
efectos indirectos del cambio climático sobre el estrés edáfico mediado por la fenología
de las plantas o simbiontes microbianos son más complejos y poco comprendidos. Sin
embargo, es probable que el complejo de tensiones edáficas exacerbadas por el cambio
climático se esté potenciando, es decir, que en combinación sean más graves de lo que
se predice a partir de sus efectos individuales (figura 5). Existe una evidente potenciación
de tensiones como la sequía, el calor y la salinidad. Además, los efectos del cambio
climático en la degradación del suelo, que reduce la capacidad de las raíces para adquirir
recursos del suelo, a través de la pérdida de calidad del suelo, estructura del suelo,
fertilidad del suelo y microbios beneficiosos del suelo, reducirán la retención y
disponibilidad de agua y nutrientes. , al tiempo que limita la capacidad de las plantas
para responder eficazmente al estrés. Es probable que los efectos del cambio climático
en la calidad del suelo potencien el estrés edáfico que experimentan las plantas en la
gran mayoría de los ecosistemas terrestres. Muchos de los factores de estrés edáfico
exacerbados por el cambio climático tienen interacciones potenciadoras entre sí (figura 5
), lo que probablemente hará que el impacto general del cambio climático sobre el estrés
de las plantas sea mucho peor de lo que se podría predecir a partir de simples efectos
directos.
6.6. Es probable que las tensiones edáficas relacionadas con el cambio climático tengan graves
impactos en los países en desarrollo
En muchos países en desarrollo, el rendimiento de los cultivos ya es bajo debido a la
pobreza de los suelos, el uso inadecuado de insumos y una gestión subóptima de la
tierra (Jayne y Sánchez, 2021). La degradación del suelo en estas áreas ya es alta y los
rendimientos de los cultivos están muy por debajo de los de los agroecosistemas con
altos insumos. Se prevé que la mayor parte del crecimiento demográfico de este siglo se
producirá en regiones con una seguridad alimentaria marginal (División de Población de
las Naciones Unidas, 2019). Los pequeños agricultores tienen una capacidad limitada
para responder al aumento del estrés edáfico debido al cambio climático (St. Clair y
Lynch, 2010). De particular preocupación son las áreas con suelos tropicales altamente
meteorizados (es decir, Oxisoles y Ultisoles en la taxonomía de suelos del USDA). Estos
suelos ya tienen múltiples tensiones edáficas asociadas con el complejo de suelo ácido
(ver Sección 5.3). La degradación acelerada del suelo es devastadora cuando el suelo
Figura 5.Diagrama conceptual de las interacciones del
cambio climático global con el estrés edáfico. Los efectos
positivos se muestran en azul, los efectos potenciadores
en rojo. Todas las variables del cambio climático global con
excepción del CO elevado2Es probable que exacerben el
estrés edáfico. Esto es especialmente cierto en el caso de
la degradación del suelo y el aumento de la frecuencia y
gravedad de las sequías. Es probable que las interacciones
potenciadoras entre los estreses edáficos hagan que los
impactos de estos estreses en la función de la planta sean
más severos de lo que se podría predecir a partir de sus
efectos aditivos.
J.P. Lynch
La fertilidad ya es marginal. La pérdida de la capa superior del suelo, en ambientes con
rápida oxidación de la materia orgánica del suelo y subsuelo ácido, podría reducir
drásticamente el rendimiento de los cultivos. La investigación sobre los efectos del
cambio climático en la agricultura se concentra en las naciones ricas, al igual que el
desarrollo de estrategias de mitigación. Por estas razones, los efectos de las
interacciones del estrés edáfico en los países en desarrollo son preocupantes.
6.7. Beneficios potenciales del 'CO2La fertilización puede ser mitigada por el estrés
edáfico.
Muchos modelos de cultivos y escenarios de políticas suponen que el aumento del
estrés hídrico y térmico asociado con el cambio climático puede mitigarse, al menos
parcialmente, por los efectos beneficiosos del CO atmosférico adicional.2sobre la
fotosíntesis (McGrath y Lobell, 2013). Estos análisis generalmente no han tenido en
cuenta las interacciones con el estrés edáfico (Gray y otros, 2016), ya que la mayoría de
los estudios relevantes se han realizado en suelos fértiles de países con comunidades de
investigación avanzada. Los suelos que sustentan la mayor parte de la vegetación
terrestre tienen una serie de tensiones edáficas que pueden anular los beneficios del 'CO
2fertilización'. De hecho, en un estudio que prueba esta hipótesis, el crecimiento de las
plantas se benefició del nivel elevado de CO.2solo cuando se cultivó en medios para
macetas fertilizados y en los dos órdenes de suelos globales más fértiles de la taxonomía
de suelos del USDA, pero no se benefició del nivel elevado de CO2en los 8 órdenes de
suelo restantes, que en conjunto representan el 83% de la superficie terrestre mundial (
Figura 6;Norte y otros, 2015).
6.8. Los efectos del cambio climático sobre las interacciones del estrés edáfico no se conocen
bien
Muy pocos estudios examinan directamente las interacciones de tensiones
edáficas específicas con el cambio climático, aparte de la sequía, y aún menos
examinan los mecanismos y consecuencias del cambio climático en el contexto de
las interacciones entre tensiones edáficas. Esta es una brecha de conocimiento
significativa y muy importante.
7. Relevancia de las interacciones del estrés edáfico para el mejoramiento de cultivos
La mayoría de los programas de mejoramiento de cultivos consideran múltiples
bióticotensiones. La resistencia a plagas y patógenos puede tener un control genético
relativamente simple, como es el caso de los principales alelos de resistencia, y
generalmente tener interacciones simplemente neutras o aditivas, lo que permite la
acumulación de rasgos de resistencia sin preocuparse por cómo podrían interactuar. En
Figura 6.Producción de biomasa aérea deFestuca arundinaceacultivado en 12
suelos diferentes y un control de alta fertilidad bajo CO atmosférico elevado (800
ppm; rojo) y ambiental (400 ppm; azul)2. Abreviaturas de suelo: ALF – Alfisol
(Udalf), AND = Andisol (Aquand), ARD = Aridisol, INC1 = Inceptisol (Tropent), INC2 =
Inceptisol (Udept), Gel = Gelisol, MOL = Mollisol (Ustol), OXI1 = - Oxisol (Ustox),
OXI2 = Oxisol (Udox), OXI3 = Oxisol, SPO =Spodosol (Orthod), ULT = Ultisol
(Humult), VRT = Vertisol (Ustert). Estos suelos representan 10 de los 12 órdenes de
suelos globales. Órdenes de suelo en los queFestuca arundinaceano respondió al
CO elevado2Representan el 83% de la superficie terrestre mundial. Media de
cuatro réplicas±Se muestra un error estándar. Importancia indicada en base a
comparaciones de Tukey por pares. Los suelos están ordenados por la
mi
disminución de la biomasa en CO ambiental.2.+p = 0,1–0,05; **p = 0,01–0,001;
* ** pag<0,001.
F romNord et al. (2015)
9
Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547
Por el contrario, la tolerancia aabióticoEl estrés a menudo está bajo un control genético complejo
y puede presentar compensaciones (verSección 4.2). Esto es especialmente desafiante para los
programas de mejoramiento para ambientes de bajos insumos, que a menudo cuentan con
escasos recursos y se enfrentan a múltiples estreses bióticos y abióticos, además de objetivos de
mejoramiento para la adaptación local, el rendimiento y la aceptabilidad tanto para los
agricultores como para los consumidores.
Una forma de abordar este problema es evaluar el rendimiento del cultivo en
ensayos en finca que abarquen la variedad de limitaciones que los productores
realmente enfrentan ((Bänziger et al., 2000;van Etten et al., 2019). En el contexto del
estrés abiótico, dichos ensayos serán más informativos y útiles si se pueden realizar en
cada una de las principales zonas agroecológicas de la región objetivo, considerando la
variación en las condiciones del suelo, el clima y el manejo de los cultivos. Un enfoque
complementario es evaluar el germoplasma en ensayos de estaciones experimentales
que capturen las principales tensiones abióticas en la región objetivo. Esto no siempre es
fácil, ya que en muchas regiones de los trópicos y subtrópicos, las estaciones
experimentales agrícolas establecidas por regímenes coloniales a menudo se centraban
en cultivos de exportación más que en la producción de pequeños agricultores, por lo
que estaban situadas en zonas fértiles y recibían más insumos. El encalado y la
fertilización con P, K y micronutrientes tienen beneficios a largo plazo para la fertilidad
del suelo, por lo que una vez que se ha fertilizado el suelo de una estación experimental,
No es fácil devolverlo al perfil de estrés edáfico de los pequeños agricultores de la misma
región. La sequía y el estrés por N son más fáciles de generar, ya que el agua y, hasta
cierto punto, los aportes de N tienen efectos más efímeros sobre la fertilidad del suelo.
La evaluación de germoplasma en una red de ensayos de estaciones experimentales que
capturan factores de estrés específicos puede ser muy informativa para identificar
fuentes de adaptación a factores de estrés específicos, que pueden guiar el despliegue y
el cruce de germoplasma. Un ejemplo de la aplicación exitosa de este enfoque es una red
de sitios de estaciones de campo en regiones productoras de frijol de África que
representan suelos con baja toxicidad de P, Al, Mn y sequía. La evaluación recurrente de
líneas de frijol en esta red permitió identificar líneas con adaptación a múltiples factores
de estrés edáfico (Wortmann y otros, 1995).
Mejoramiento ideotípico, en el que un fenotipo idealizado es el criterio de selección
inmediato en lugar del rendimiento mismo (Donald, 1968), tiene beneficios para el estrés
edáfico (Lynch, 2019). Los ideotipos pueden representar fenotipos que aún no existen en
la naturaleza y, por lo tanto, no serían identificados mediante selección de rendimiento
entre el germoplasma existente. Por ejemplo, los dos acervos genéticos primarios del
frijol común tienen distintos fenotipos arquitectónicos de raíz (Jochua et al., 2020), que
puede estar relacionado con la selección en suelos bajos en P característicos de la región
andina donde evolucionó el acervo genético andino, en contraste con una mayor
prevalencia de sequía en los ambientes en los que evolucionó el acervo genético
mesoamericano. Un ideotipo para líneas de frijol que tienen fenotipos arquitectónicos de
raíces que confieren adaptación tanto a la sequía como a la baja disponibilidad de P, lo
cual es un desafío dadas sus compensaciones inherentes (verSección 4.2), podría por lo
tanto combinar características de ambos acervos genéticos (Burridge y otros, 2020;
Jochua et al., 2020). Incluso cuando hay fenotipos útiles presentes en el germoplasma
existente, el mejoramiento genético de ideotipos es inherentemente más eficiente que la
selección de rendimiento por fuerza bruta, ya que permite el despliegue informado de
estados de feno que pueden encontrarse en germoplasma que carece de alto
rendimiento por otras razones.Lynch, 2019). Un ejemplo del uso exitoso del
mejoramiento de ideotipos para el estrés edáfico es la generación de nuevas líneas de
frijol común con el doble de rendimiento y una generación de ingresos 250% mayor que
las mejores líneas existentes en los suelos infértiles y propensos a la sequía de
Mozambique (Burridge y otros, 2019). Estas líneas resultaron de la selección de pelos
radiculares largos y densos, que son útiles para el estrés P así como para otros estreses
edáficos (verSección 4.4) y un alto número de verticilos basales, que investigaciones
anteriores habían demostrado ser útiles tanto para el estrés por P como para el estrés
por sequía al mejorar la búsqueda de alimento de las raíces tanto en la capa superior
como en el subsuelo (Lynch, 2019).
Además de estos enfoques para abordar tensiones edáficas específicas, se
pueden utilizar fenotipos que son útiles bajo una variedad de tensiones edáficas,
como pelos radiculares largos y densos y aerénquima cortical radicular (ver
Sección 4.4) son criterios de selección útiles para múltiples factores de estrés y
parecen tener pocas o ninguna compensación discernible para el desempeño en
condiciones no estresadas (Lynch et al., 2021, 2014; Lynch, 2019).
J.P. Lynch
8. Estudio de caso: mejoramiento del frijol para sequía y estrés por fósforo en el
sur de África
Un ejemplo de un programa de mejoramiento exitoso para un complejo de estrés
edáfico es el del frijol común en Mozambique (Burridge y otros, 2019). El frijol común es
un cultivo importante para la seguridad alimentaria en África meridional y oriental, y lo
cultivan principalmente pequeños agricultores con acceso limitado a insumos. La baja
disponibilidad de P y la sequía son las principales limitaciones para la producción de frijol
en estas regiones, al igual que para la producción agrícola en gran parte del África
subsahariana (Wortmann, 1998). Se estableció un programa de mejoramiento dirigido a
fenotipos de raíces que mejoran la adquisición de P y agua, lo que, como se señaló
anteriormente, ejemplifica un complejo de estrés edáfico globalmente importante y
desafiante, ya que el P es un recurso de la capa superior del suelo y el agua es
generalmente un recurso del subsuelo, y las estrategias de las plantas para el P y el agua.
compensaciones de visualización de adquisición (Sección 4.2). Las compensaciones entre
los fenotipos arquitectónicos para la exploración de suelos profundos y superficiales son
evidentes en el frijol y otras leguminosas de grano (Burridge y otros, 2020). Los fenotipos
dimórficos de frijol que equilibran la búsqueda de alimento en la capa superficial del
suelo y el subsuelo con un costo metabólico mínimo son óptimos bajo una disponibilidad
subóptima de P y N, que al igual que el agua es generalmente un recurso del subsuelo
debido a la lixiviación de nitratos.Rangarajan et al., 2018). Las raíces transmitidas por
hipocótilo exploran la capa superior del suelo con un menor costo metabólico que otras
clases de raíces axiales en dicotiledóneas.Miller y otros, 2003). Menos raíces axiales
aumentan la profundidad de las raíces, favoreciendo la adaptación a la sequía, mientras
que más raíces axiales disminuyen la profundidad de las raíces y aumentan la densidad
de la longitud de las raíces, favoreciendo la captura de P, por lo que se deseaban
fenotipos con un número intermedio de raíces axiales, junto con ángulos de crecimiento
de las raíces basales que favorecieran el dimorfismo. . Como se señaló anteriormente (
Sección 4.4), los pelos radiculares largos y densos mejoran la captura de P con un costo
metabólico mínimo. Por lo tanto, el ideotipo de raíz seleccionado para el mejoramiento
de frijol para tolerancia tanto a la sequía como al estrés por fósforo consistió en pelos
radiculares largos y densos, un número intermedio de raíces transportadas por el
hipocótilo y un número intermedio de raíces basales con ángulos de crecimiento tanto
pronunciados como intermedios.Lynch, 2019). Se empleó selección fenotípica directa,
tanto en el campo como en plántulas en ambientes controlados, para identificar padres y
progenie prometedores. Las nuevas líneas de frijol con mejores fenotipos de raíces
tuvieron el doble de rendimiento que las mejores líneas existentes en ambientes de
producción regionales (Burridge y otros, 2019). Las nuevas líneas también
proporcionaron varios beneficios agroecológicos, incluida una mejor utilización de la roca
fosfórica, una reducción de la erosión del suelo, una mayor fijación biológica de
nitrógeno y una competencia aceptable con el maíz en policultivo. Este ejemplo ilustra
cómo el mejoramiento de ideotipos y la selección fenotípica directa para fenotipos de
raíces superiores capaces de mejorar el rendimiento bajo múltiples tensiones edáficas
pueden tener impacto para los pequeños agricultores, beneficiando así la seguridad
alimentaria, los ingresos de los hogares y las aldeas y la salud del suelo.
9. Observaciones finales
Las plantas terrestres enfrentan una variedad de tensiones edáficas. Esto siempre ha
sido verdad. De hecho, los fenotipos de las raíces pueden interpretarse como soluciones
cooptimizadoras a múltiples estreses bióticos y abióticos presentes en la mayoría de los
suelos. Los ecosistemas húmedos que sustentan la mayor parte de la biomasa vegetal
terrestre también tienden a tener suelos erosionados con un complejo de estrés edáfico
asociado, sustancial tanto en extensión como en severidad. Los ecosistemas áridos
presentan su propio complejo de tensiones edáficas, asociadas a la escasez de agua. Los
suelos con alta fertilidad inherente, como los suelos de pastizales (Mollisoles en la
taxonomía de suelos del USDA), sostienen densas poblaciones de plantas que crean
escasez de recursos a través de la competencia. La mitigación del estrés edáfico
mediante fertilizantes y labranza ha sido una piedra angular de la agricultura industrial,
aunque con un costo ambiental sustancial. En la agricultura de bajos insumos
característica de los pequeños agricultores en los países en desarrollo, las tensiones
edáficas son una limitación principal para la producción de cultivos. La degradación del
suelo está exacerbando el estrés edáfico tanto en las naciones ricas como en las pobres.
El cambio climático global está intensificando los complejos de estrés edáfico en muchos
ecosistemas.
Dada la importancia de las interacciones de estrés edáfico para las plantas.
10
Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547
evolución y para la agricultura, es bastante sorprendente que se comprendan tan poco y reciban tan poca atención de la investigación. Varios factores pueden contribuir a esta
situación. Un factor es que la mayor parte de la investigación en biología vegetal ha sido realizada por naciones ricas, históricamente en Europa y América del Norte, Japón,
Australia y, más recientemente, China. Europa y América del Norte tienen suelos generalmente fértiles, seguridad alimentaria y utilizan insumos para mitigar las limitaciones
edáficas en la agricultura. Por el contrario, Australia tiene un sector agrícola importante y muchas limitaciones edáficas, incluidas la sequía, la salinidad y los suelos erosionados y
de baja fertilidad. No es coincidencia que la comunidad australiana de investigación de plantas haya hecho enormes contribuciones a nuestra comprensión de la adaptación de las
plantas al estrés edáfico. El aumento de la investigación china en biología vegetal es un avance muy positivo en este contexto, ya que la seguridad alimentaria es una prioridad
nacional para China, y el sur de China ha erosionado los suelos con problemas de fertilidad asociados. Un factor relacionado es que los regímenes de financiación, formación y
publicación de la biología vegetal de élite favorecen una especialización estrecha y están cada vez más dominados por la biología molecular y los enfoques "ómicos". Estas
condiciones desalientan la investigación sobre las interacciones del estrés edáfico, un dominio científico que es inherentemente transdisciplinario, integrador y abarca múltiples
escalas espaciotemporales. Las investigaciones financiadas y realizadas en países ricos no dan prioridad a los países en desarrollo, donde los complejos de estrés edáfico son más
graves y las opciones de mitigación son limitadas. y el sur de China ha erosionado los suelos con problemas de fertilidad asociados. Un factor relacionado es que los regímenes de
financiación, formación y publicación de la biología vegetal de élite favorecen una especialización estrecha y están cada vez más dominados por la biología molecular y los
enfoques "ómicos". Estas condiciones desalientan la investigación sobre las interacciones del estrés edáfico, un dominio científico que es inherentemente transdisciplinario,
integrador y abarca múltiples escalas espaciotemporales. Las investigaciones financiadas y realizadas en países ricos no dan prioridad a los países en desarrollo, donde los
complejos de estrés edáfico son más graves y las opciones de mitigación son limitadas. y el sur de China ha erosionado los suelos con problemas de fertilidad asociados. Un factor
relacionado es que los regímenes de financiación, formación y publicación de la biología vegetal de élite favorecen una especialización estrecha y están cada vez más dominados
por la biología molecular y los enfoques "ómicos". Estas condiciones desalientan la investigación sobre las interacciones del estrés edáfico, un dominio científico que es
inherentemente transdisciplinario, integrador y abarca múltiples escalas espaciotemporales. Las investigaciones financiadas y realizadas en países ricos no dan prioridad a los
países en desarrollo, donde los complejos de estrés edáfico son más graves y las opciones de mitigación son limitadas. y están cada vez más dominados por la biología molecular
y los enfoques 'ómicos'. Estas condiciones desalientan la investigación sobre las interacciones del estrés edáfico, un dominio científico que es inherentemente transdisciplinario,
integrador y abarca múltiples escalas espaciotemporales. Las investigaciones financiadas y realizadas en países ricos no dan prioridad a los países en desarrollo, donde los
complejos de estrés edáfico son más graves y las opciones de mitigación son limitadas. y están cada vez más dominados por la biología molecular y los enfoques 'ómicos'. Estas
condiciones desalientan la investigación sobre las interacciones del estrés edáfico, un dominio científico que es inherentemente transdisciplinario, integrador y abarca múltiples escalas espaciotemporales. L
Declaración de intereses en competencia
Los autores declaran que no tienen intereses financieros en competencia
ni relaciones personales conocidas que pudieran haber influido en el trabajo
presentado en este artículo.
Agradecimientos
Dedico este artículo a Kathleen Brown con motivo de su jubilación.
Su perspicacia, sabiduría, amabilidad y dedicación a la verdad han sido
una inspiración para mí, así como para generaciones de estudiantes y
colegas.
Referencias
Aranjuelo, I., Aldasoro, J., Arrese-Igor, C., Erice, G., Sanz-Saez, A., 2015. ¿Cómo funciona la drogadicción?
¿La temperatura afecta la actividad simbiótica de los nódulos de leguminosas? En: Sulieman, S., Tran,
L.-SP (Eds.), Fijación de nitrógeno en leguminosas en un entorno cambiante. Springer International
Publishing, Suiza.
Banziger, M., Edmeades, GO, Lafitte, HR, 1999. Selección para tolerancia a la sequía
aumenta el rendimiento del maíz en una variedad de niveles de nitrógeno. Ciencia de cultivos. 39,
1035-1040. https://doi.org/10.2135/cropsci1999.0011183X003900040012x.
Bänziger, M., Edmeades, GO, Beck, D., Bellon, M., 2000. Mejoramiento para la sequía y
Tolerancia al estrés por nitrógeno en el maíz: de la teoría a la práctica. CIMMYT, México, DF
Bänziger, M., Edmeades, GO, Lafitte, HR, 2002. Mecanismos fisiológicos
contribuyendo al aumento de la tolerancia al estrés por N del maíz tropical seleccionado para la
tolerancia a la sequía. Cultivo de campo. Res. 75, 223–233.https://doi.org/10.1016/S0378-4290(02)
00028-X.
Barber, S., 1995. Biodisponibilidad de nutrientes del suelo: un enfoque mecanicista, segunda ed.
wiley.
Bekunda, M., Sanginga, N., Woomer, PL, 2010. Restauración de la fertilidad del suelo en el subsahara
África. Adv. Agrón. 108, 183–236.
Bengough, AG, Loades, K., McKenzie, BM, 2016. Los pelos de las raíces ayudan a la penetración del suelo por
anclar la superficie de la raíz a las paredes de los poros. J. Exp. Bot. 67, 1071–1078.https://doi. org/
10.1093/jxb/erv560.
Bloom, A., Chapin, FI, Mooney, H., 1985. Limitación de recursos en las plantas: una cuestión económica.
analogía. Año. Rev. Ecológico. Sistema. 16, 363–392.
Bockheim, JG, 2014. Horizontes cálcicos y petrocálcicos. En: Bockheim, JG (Ed.), Suelo
Geografía de Estados Unidos: un enfoque de diagnóstico-horizonte. Springer International
Publishing, Cham, págs. 109-122.https://doi.org/10.1007/978-3-319-06668-4_12. Brown, P.,
Bellaloui, N., Wimmer, M., Bassil, E., Ruiz, J., Hu, H., Pfeffer, H., Dannel, F.,
Romheld, V., 2002. Boro en biología vegetal. Biol vegetal. 4, 205-223.
Burridge, JD, Findeis, JL, Jochua, CN, Miguel, MA, Mubichi-kut, FM,
Quinhentos, ML, Xerinda, SA, Lynch, JP, 2019. Un estudio de caso sobre la eficacia de la selección
fenotípica de raíces para la tolerancia al estrés edáfico en agricultura de bajos insumos:
mejoramiento del frijol común en Mozambique. Cultivo de campo. Res.
Burridge, JD, Rangarajan, H., Lynch, JP, 2020. Fenómica comparativa de anual
Arquitectura de la raíz de leguminosas de grano. Ciencia de cultivos. 60, 2574–2593.https://doi.org/10.1002/
csc2.20241.
J.P. Lynch
Carminati, A., Passioura, JB, Zarebanadkouki, M., Ahmed, MA, Ryan, PR, Watt, M.,
Delhaize, E., 2017. Los pelos de las raíces permiten altas tasas de transpiración en suelos secos.
Nuevo fitol. 216, 771–781.https://doi.org/10.1111/nph.14715.
Cerrato, M., Blackmer, A., 1990. Comparación de modelos para describir el rendimiento del maíz.
Respuesta al fertilizante nitrogenado. Agrón. J. 82, 138-143.
Chapin III, FS, Bloom, AJ, Field, CB, Waring, R., 1987. Respuestas de las plantas a múltiples
factores ambientales. Biociencia 37, 49–57.
Chimungu, JG, Maliro, MFA, Nalivata, PC, Kanyama-Phiri, G., Brown, KM,
Lynch, JP, 2015. Utilidad del aerénquima cortical de la raíz en condiciones de agua limitada
en maíz tropical (Zea mays L.). Cultivo de campo. Res. 171, 86–98.https://doi.org/10.1016/
j.fcr.2014.10.009.
CIAT, 1990. Programa de Frijol, informe anual. CIAT (Centro Internacional de Agricultura
Tropical), Cali, Colombia.
Colombi, T., Kirchgessner, N., Walter, A., Keller, T., 2017. La forma de la punta de la raíz gobierna la raíz.
tasa de elongación bajo mayor resistencia del suelo. Fisiol vegetal. 174, 2289–2301.
https://doi.org/10.1104/pp.17.00357.
Colombi, T., Chagas, L., Walter, A., Keller, T., 2018. Retroalimentación entre penetración del suelo
la resistencia, la arquitectura de las raíces y la absorción de agua limitan la accesibilidad al agua y el
crecimiento de los cultivos: un círculo vicioso. Ciencia. Medio ambiente total. 626, 1026–1035.https://doi.org/
10.1016/j.scitotenv.2018.01.129.
Colombi, T., Herrmann, AM, Vallenback, P., Keller, T., 2019. El diámetro de las células corticales es
clave para los costos energéticos del crecimiento de las raíces en el trigo. Fisiol vegetal.https://doi.org/10.1104/
pp.19.00262.
Dathe, A., Postma, JA, Postma-Blaauw, MB, Lynch, JP, 2016. Impacto de la raíz axial
Los ángulos de crecimiento en la adquisición de nitrógeno en el maíz dependen de las
condiciones ambientales. Ana. Bot. 118, 401–414.https://doi.org/10.1093/aob/mcw112.
Delhaize, E., Ryan, PR, 1995. Toxicidad y tolerancia al aluminio en plantas. Fisiol vegetal.
107, 315–321.https://doi.org/10.1104/pp.107.2.315.
Devries, JD, Bennett, JM, Albrecht, SL, Boote, KJ, 1989. Relaciones hídricas,
Actividad nitrogenasa y desarrollo de raíces de tres leguminosas de grano en respuesta a los déficits de agua del
suelo. Cultivo de campo. Res. 21, 215–226.
Donald, CM, 1968. La mejora de ideotipos de cultivos. Eufítica 17, 385–403.https://doi.
org/10.1007/BF00056241.
Durand, J.-L., Sheehy, JE, Minchin, FR, 1987. Actividad nitrogenasa, fotosíntesis y
Potencial hídrico de nódulos en plantas de soja que experimentan privación de agua. J.
Exp. Bot. 38, 311–321.
Elliott, J., Deryng, D., Müller, C., Frieler, K., Konzmann, M., Gerten, D., Glotter, M.,
Flörke, M., Wada, Y., Best, N., Eisner, S., Fekete, BM, Folberth, C., Foster, I., Gosling, SN,
Haddeland, I., Khabarov, N., Ludwig, F., Masaki, Y., Olin, S., Rosenzweig, C., Ruane, AC,
Satoh, Y., Schmid, E., Stacke, T., Tang, Q., Wisser, D., 2014. Restricciones y los potenciales de
la futura disponibilidad de agua de riego en la producción agrícola bajo el cambio climático.
Proc. Nacional. Acad. Ciencia. Estados Unidos 111, 3239.https://doi.org/10.1073/
pnas.1222474110.
FAO, 2011. El estado de los recursos terrestres y hídricos en el mundo para la alimentación y la agricultura
(SOLAW)—Gestión de sistemas en riesgo. Organización de las Naciones Unidas para la
Alimentación y la Agricultura y Londres, Earthscan, Roma.
FAO, 2015. El estado de la inseguridad alimentaria en el mundo 2015. Cumpliendo los objetivos de 2015
Objetivos internacionales contra el hambre: balance del progreso desigual.
Field, CB, VR Barros, DJ Dokken, KJ Mach, MD Mastrandrea, TE Bilir, M.
Chatterjee, KL Ebi, YO Estrada, RC Genova, B. Girma, ES Kissel, AN Levy, S.
MacCracken, PR Mastrandrea y LL White (eds.), 2014. IPCC, 2014: Cambio climático
2014: Impactos, Adaptación y Vulnerabilidad. Parte A: Aspectos Globales y
Sectoriales. Contribución del Grupo de Trabajo II al Quinto Informe de Evaluación
del Panel Intergubernamental sobre Cambio Climático Cambridge University Press,
Cambridge, Reino Unido y Nueva York, NY, EE.UU., 1132 págs.
Foley, JA, Ramankutty, N., Brauman, KA, Cassidy, ES, Gerber, JS, Johnston, M.,
Mueller, ND, O'Connell, C., Ray, DK, West, PC, Balzer, C., Bennett, EM, Carpenter, SR,
Hill, J., Monfreda, C., Polasky, S., Rockstrom, J ., Sheehan, J., Siebert, S., Tilman, D.,
Zaks, DPM, 2011. Soluciones para un planeta cultivado. Naturaleza 478, 337–342.
Galindo-Castañeda, T., Brown, KM, Lynch, JP, 2018. Carga cortical radicular reducida
mejora el crecimiento y el rendimiento de grano en condiciones de baja disponibilidad de fósforo en el maíz.
Entorno de células vegetales. 41, 1579-1592.https://doi.org/10.1111/pce.13197.
Gao, Y., Lynch, JP, 2016. La reducción del número de raíces de la corona mejora la adquisición de agua
bajo estrés por déficit hídrico en maíz (Zea mays L.). J. Exp. Bot. 67, 4545–4557.
https://doi.org/10.1093/jxb/erw243.
Ghassemi, F., Jakeman, AJ, Nix, HA, Estudios, ANUC para R. y E, 1995. Salinización
de los recursos terrestres y hídricos: causas humanas, extensión, gestión y estudios de casos. CAB
Internacional.
Gleeson, S., Tilman, D., 1992. Asignación de plantas y hipótesis de limitación múltiple.
Soy. Nat. 139, 1322-1343.
Gray, SB, Dermody, O., Klein, SP, Locke, AM, McGrath, JM, Paul, RE, Rosenthal, D.
M., Ruiz-Vera, UM, Siebers, MH, Strellner, R., Ainsworth, EA, Bernacchi, CJ, Long, SP, Ort,
DR, Leakey, ADB, 2016. La intensificación de la sequía elimina los beneficios esperados del
elevado dióxido de carbono para la soja. Nat. Plantas 2, 16132–16132.
Haddeland, I., Heinke, J., Biemans, H., Eisner, S., Flörke, M., Hanasaki, N.,
Konzmann, M., Ludwig, F., Masaki, Y., Schewe, J., Stacke, T., Tessler, ZD, Wada, Y., Wisser, D.,
2014. Recursos hídricos globales afectados por las intervenciones humanas y el clima
cambiar. Proc. Nacional. Acad. Ciencia. Estados Unidos 111, 3251.https://doi.org/10.1073/
pnas.1222475110.
Haling, RE, Marrón, LK, Bengough, AG, Joven, IM, Hallett, PD, Blanco, PJ,
George, TS, 2013. Los pelos de las raíces mejoran la penetración de las raíces, el contacto entre las
raíces y el suelo y la adquisición de fósforo en suelos de diferente resistencia. J. Exp. Bot. 64, 3711–
3721. https://doi.org/10.1093/jxb/ert200.
11
Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547
Havlin, J., Tilsdale, S., Nelson, N., Beaton, J., 2014. Fertilidad del suelo y fertilizantes: una
Introducción al manejo de nutrientes, 8ª ed. Pearson.
Ho, MD, Rosas, JC, Brown, KM, Lynch, JP, 2005. Compensaciones arquitectónicas de raíz para
Adquisición de agua y fósforo. Función. Biol vegetal. 32https://doi.org/10.1071/
FP05043.
Hueso, S., García, C., Hernández, T., 2012. Las condiciones de sequía severa modifican la
Estructura, tamaño y actividad de la comunidad microbiana en suelos modificados y no modificados.
Biol del suelo. Bioquímica. 50, 167-173.https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2012.03.026. IPBES, 2018.
Informe de evaluación de la IPBES sobre degradación y restauración de la tierra.
Montanarella, L., Scholes, R. y Brainich, A. (eds.). Secretaría de la Plataforma
Intergubernamental Científico-Normativa sobre Biodiversidad y Servicios de los
Ecosistemas, Bonn, Alemania. 744 páginas.
IPCC, 2021:Cambio climático 2021: la base de la ciencia física. Contribución del Trabajo
Grupo I del Sexto Informe de Evaluación del Panel Intergubernamental sobre Cambio
Climático [Masson-Delmotte, V., P. Zhai, A. Pirani, SL Connors, C. Peán, S. Berger, N. Caud, Y.
Chen, L. Goldfarb, MI Gomis, M. Huang, K. Leitzell, E. Lonnoy, JBR Matthews, TK Maycock, T.
Waterfield, O. Yelekçi, R. Yu y B. Zhou (eds.)]. Prensa de la Universidad de Cambridge. En
prensa.
Jackson, MB, Armstrong, W., 1999. Formación de aerénquima y procesos de planta.
Ventilación en relación con la inundación y sumersión del suelo. Biol vegetal. 1, 274–287. Jaramillo-
Velastegui, R., 2011. El control edáfico de la respuesta de las plantas al cambio climático:
alcance, interacciones y mecanismos de adaptación de las plantas. Doctor. Disertación,
Universidad Estatal de Pensilvania, University Park, PA, EE. UU.
Jayne, TS, Sanchez, PA, 2021. La productividad agrícola debe mejorar en el África subsahariana
África. Ciencia 372, 1045–1047.https://doi.org/10.1126/science.abf5413. Jia, X., Liu, P.,
Lynch, JP, 2018. Mayor densidad de ramificación de raíces laterales en maíz (Zea
mays L.) mejora la adquisición de fósforo en suelos bajos en fósforo. J. Exp. Bot. 69,
4961–4970.
Jochua, CN, Strock, CF, Lynch, JP, 2020. Diversidad fenotípica de raíces en frijol común
revela estrategias contrastantes para la adquisición de recursos del suelo entre acervos genéticos
y razas. Ciencia de cultivos. 60, 3261–3277.https://doi.org/10.1002/csc2.20312. Kochian, LV,
Piñeros, MA, Liu, J., Magalhaes, JV, 2015. Adaptación de las plantas al ácido
Suelos: la base molecular de la resistencia de los cultivos al aluminio. Año. Rev. Planta Biol.
66, 571–598.https://doi.org/10.1146/annurev-arplant-043014-114822.
Labrière, N., Locatelli, B., Laumonier, Y., Freycon, V., Bernoux, M., 2015. La erosión del suelo en
Los trópicos húmedos: una revisión cuantitativa sistemática. Agrícola. Ecosistema. Reinar.
203, 127-139.https://doi.org/10.1016/j.agee.2015.01.027.
Lal, R., 1988. La degradación del suelo y el futuro de la agricultura en el África subsahariana. J. Suelo
Conservación de agua. 43, 444.
Levitt, J., 1980. Respuestas de las plantas al estrés ambiental: agua, radiación, sal y
Otras tensiones. Prensa académica, Nueva York, NY.
Lynch, JP, 2007. Raíces de la segunda revolución verde. Agosto. J.Bot. 55, 493–512.
Lynch, JP, 2011. Fenes de raíz para una mejor exploración del suelo y fósforo.
Adquisición: herramientas para futuros cultivos. Fisiol vegetal. 156, 1041–1049.https://
doi.org/10.1104/pp.111.175414.
Lynch, JP, 2019. Fenotipos de raíces para una mejor captura de nutrientes: una solución subexplotada
oportunidad para la agricultura global. Nuevo fitol.https://doi.org/10.1111/
nph.15738.
Lynch, JP, Brown, KM, 2001. Búsqueda de alimento en la capa superior del suelo: una adaptación arquitectónica de las plantas
a la baja disponibilidad de fósforo. Suelo vegetal 237, 225–237.
Lynch, JP, Clair St., SB, 2004. Estrés mineral: el eslabón perdido para comprender cómo
El cambio climático global afectará a las plantas en los suelos del mundo real. Cultivo de campo. Res. 90,
101-115.
Lynch, JP, Wojciechowski, T., 2015. Oportunidades y desafíos en el subsuelo:
caminos hacia cultivos con raíces más profundas. J. Exp. Bot. 66, 2199–2210.https://doi.org/
10.1093/jxb/eru508.
Lynch, JP, Chimungu, JG, Brown, KM, 2014. Fenes anatómicos de la raíz asociados con
Adquisición de agua del suelo seco: objetivos para la mejora de cultivos. J. Exp. Bot. 65,
6155–6166.
Lynch, JP, Mooney, SJ, Strock, CF, Schneider, HM, 2021. Raíces futuras para el futuro
Suelos. Entorno de células vegetales 45, 620–636.https://doi.org/10.1111/pce.14213.
Lynch, Jonathan P., Strock, CF, Schneider, HM, Sidhu, JS, Ajmera, I., Galindo-
Castañeda, T., Klein, SP, Hanlon, MT, 2021. Anatomía de las raíces y captura de recursos del
suelo. Suelo vegetal 466, 21–63.https://doi.org/10.1007/s11104-021-05010-y. McGrath, JM,
Lobell, DB, 2013. Disparidades regionales en el CO2efecto de fertilización y
implicaciones para el rendimiento de los cultivos. Reinar. Res. Letón. 8, 014054https://doi.org/
10.1088/1748-9326/8/1/014054.
Miller, CR, Ochoa, I., Nielsen, KL, Beck, D., Lynch, JP, 2003. Variación genética para
Enraizamiento adventicio en respuesta a la baja disponibilidad de fósforo: utilidad potencial
para la adquisición de fósforo de suelos estratificados. Función. Biol vegetal. 30, 973–985.
Mitscherlich, E., 1909. Das Gesetz des Mínimos und das Gesetz des abnehmenden
Bodenertrages. Landwirtsch. Jahrb. der Schweiz 38, 537–552.
Montgomery, República Dominicana, 2007a. Erosión del suelo y sostenibilidad agrícola. Proc. Nacional. Acad.
Ciencia. Estados Unidos 104, 13268–13272.https://doi.org/10.1073/pnas.0611508104. Montgomery,
República Dominicana, 2007b. Suciedad: la erosión de la civilización. Universidad de California
Prensa, Berkeley y Los Ángeles, EE.UU..
Munns, R., Tester, M., 2008. Mecanismos de tolerancia a la salinidad. Año. Rev. Planta Biol. 59,
651–681.https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.59.032607.092911. Nettleton, WD,
Peterson, FF, 1983. Aridisoles. En: Wilding, LP, Smeck, NE, Hall, GF
(Eds.), Desarrollos en la ciencia del suelo. Elsevier, págs. 165-215.https://doi.org/
10.1016/S0166-2481(08)70616-0.
Nkonya, E., Mirabaev, A., von Braun, J., 2016. Economía de la degradación de la tierra y
Mejora: una evaluación global para el desarrollo sostenible. Springer
International, Nueva York, Nueva York, EE.UU..
J.P. Lynch
Nord, EA, Lynch, JP, 2008. Mejora la reproducción retrasada en Arabidopsis thaliana
aptitud en suelos con disponibilidad subóptima de fósforo. Entorno de células
vegetales. 31, 1432-1441.https://doi.org/10.1111/j.1365-3040.2008.01857.x.
Nord, EA, Lynch, JP, 2009. Fenología vegetal: un controlador crítico del recurso del suelo
adquisición. J. Exp. Bot. 60, 1927-1937.https://doi.org/10.1093/jxb/erp018. Nord,
EA, Shea, K., Lynch, JP, 2011. Optimización de la fenología reproductiva en dos
Mundo de recursos: un modelo de asignación dinámica del crecimiento de las plantas predice la
reproducción posterior en plantas con limitación de fósforo. Ana. Bot. 108, 391–404.https://doi.org/
10.1093/aob/mcr143.
Nord, EA, Jaramillo, R., Lynch, J., 2015. Respuesta al CO elevado2en el templado C3
pasto Festuca arundinaceae en diez órdenes de suelo. Frente. Ciencia vegetal. 6, 95–95.
Ober, ES, Alahmad, S., Cockram, J., Forestan, C., Hickey, LT, Kant, J., Maccaferri, M.,
Marr, E., Milner, M., Pinto, F., Rambla, C., Reynolds, M., Salvi, S., Sciara, G., Snowdon, RJ,
Thomelin, P., Tuberosa, R., Uauy , C., Voss-Fels, KP, Wallington, E., Watt, M., 2021. Los
sistemas de raíces del trigo como objetivo de mejoramiento para la resiliencia climática.
Teor. Aplica. Genet 134, 1645-1662.https://doi.org/10.1007/s00122-021-03819-w.
O, D., Keller, T., Schlesinger, WH, 2021. Estructura del suelo natural y gestionada: en el
andamiaje frágil para el funcionamiento del suelo. Labranza del suelo Res. 208, 104912https://
doi.org/10.1016/j.still.2020.104912.
Padilla, IY, Yeh, T.-CJ, Conklin, MH, 1999. El efecto del contenido de agua sobre el soluto
Transporte en medios porosos insaturados. Recurso Acuático. Res. 35, 3303–3313.https://
doi.org/10.1029/1999WR900171.
París, Q., 1992. El regreso de la “Ley del Mínimo” de von Liebig. Agrón. J. 84,
1040–1046.
Plies-Balzer, E., Kong, T., Schubert, S., Mengel, K., 1995. Efecto del estrés hídrico en las plantas
crecimiento, actividad nitrogenasa y economía de nitrógeno de cuatro cultivares diferentes devicia
fabaL. Eur. J. Agrón. 4, 167-173.
Rangarajan, H., Postma, JA, Lynch, JP, 2018. Cooptimización de fenotipos de raíces axiales
para la adquisición de nitrógeno y fósforo en frijol común. Ana. Bot. 122, 485–499. Rao, IM,
Zeigler, RS, Vera, R., Sarkarung, S., 1993. Selección y mejoramiento para suelos ácidos
tolerancia en los cultivos. Biociencia 43, 454–465.https://doi.org/10.2307/1311905. Rao, IM,
Miles, JW, Beebe, SE, Horst, WJ, 2016. Adaptaciones de las raíces a suelos con baja
fertilidad y toxicidad del aluminio. Ana. Bot. 118, 593–605.https://doi.org/10.1093/
aob/mcw073.
Rastetter, E., Shaver, G., 1992. Un modelo de limitación múltiple para la aclimatación de la vegetación.
Ecología 73, 1157-1174.
Robson, AD (Ed.), 1989. Acidez del suelo y crecimiento de las plantas. Prensa académica.
Rubio, G., Zhu, J., Lynch, JP, 2003. Una prueba crítica de las dos teorías predominantes sobre plantas.
respuesta a la disponibilidad de nutrientes. Soy. J.Bot. 90, 143-152.
Saengwilai, P., Nord, EA, Chimungu, J., Brown, KM, Lynch, JP, 2014a. cortical de la raíz
aerenchyma mejora la adquisición de nitrógeno de suelos bajos en nitrógeno en maíz.
Fisiol vegetal. 166, 726–735.https://doi.org/10.1104/pp.114.241711.
Saengwilai, P., Tian, X., Lynch, J., 2014b. El bajo número de raíces de la corona aumenta el nitrógeno
Adquisición de suelos bajos en nitrógeno en maíz (Zea mays L.). Fisiol vegetal. 166, 1–34.
https://doi.org/10.1104/pp.113.232603.
Saengwilai, P., Strock, C., Rangarajan, H., Chimungu, J., Salungyu, J., Lynch, JP, 2021.
Los fenotipos del pelo radicular influyen en la adquisición de nitrógeno en el maíz. Ana. Bot.https://
doi. org/10.1093/aob/mcab104.
Sánchez, P., 2018. Propiedades y Manejo de Suelos en el Trópico. Cambridge
Prensa universitaria, Londres.
Saud, S., Fahad, S., Yajun, C., Ihsan, MZ, Hammad, HM, Nasim, W., Amanullah,
Arif, M., Alharby, H., 2017. Efectos del suministro de nitrógeno sobre el estrés hídrico y los
mecanismos de recuperación en plantas de Kentucky Bluegrass. Frente. Ciencia vegetal. 8, 983.
https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00983.
Scherr, SJ, 1999. Degradación del suelo: una amenaza a la seguridad alimentaria de los países en desarrollo por
2020? Instituto Internacional de Investigación sobre Políticas Alimentarias, Washington, DC Serraj, R.,
2003. Efectos del estrés por sequía en la fijación simbiótica de nitrógeno de las leguminosas:
Mecanismos fisiológicos. Indio J. Exp. Biol. 6.
Serraj, R., Sinclair, TR, Purcell, LC, 1999. Respuesta simbiótica de fijación de N2 a la sequía.
J. Exp. Bot. 50, 143-155.
Shavrukov, Y., Kurishbayev, A., Jatayev, S., Shvidchenko, V., Zotova, L., Koekemoer, F.,
de Groot, S., Soole, K., Langridge, P., 2017. La floración temprana como mecanismo de escape de la
sequía en las plantas: ¿cómo puede ayudar a la producción de trigo? Frente. Ciencia vegetal. 8,
1950. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01950.
12
Investigación de cultivos extensivos 283 (2022) 108547
Smedema, LK, Shiati, K., 2002. Riego y salinidad: una revisión en perspectiva de la
Peligros de salinidad del desarrollo del riego en la zona árida. Irrigación. Drenar. Sistema. 16,
161-174.
Personal de estudio de suelos, 1999. Taxonomía de suelos: un sistema básico de clasificación de suelos para
e Interpretación de estudios de suelos, 2.ª ed., Manual agrícola número 436. Departamento
de Agricultura de los Estados Unidos, Servicio de Conservación de Recursos Naturales.
Sprengel, C., 1828. Von den Substanzen der Ackerkrume und des Untergrundes. Diario
fur Tecnische und Okonomische Chemie 2: 423–474; 3: 42–99, 313–352 y 397–
421.
St.Clair, SB, Lynch, JP, 2005. Estimulación catiónica base de la micorrización y
la fotosíntesis del arce azucarero en suelos ácidos está acoplada a la dinámica de los nutrientes
foliares. Nuevo fitol. 165, 581–590.
St.Clair, SB, Lynch, JP, 2010. La apertura de la Caja de Pandora: impactos del cambio climático
sobre la fertilidad del suelo y la nutrición de los cultivos en los países en desarrollo. Suelo vegetal
335, 101–115. https://doi.org/10.1007/s11104-010-0328-z.
St.Clair, SB, Sharpe, WE, Lynch, JP, 2008. Interacciones clave entre nutrientes
Limitación y factores climáticos en bosques templados: una síntesis de la literatura
sobre arce azucarero. Poder. J. Para. Res. 38, 401–414.https://doi.org/10.1139/
X07-161. Strock, CF, Rangarajan, H., Black, CK, Schäfer, ED, Lynch, JP, 2022. Teórico
evidencia de que la capacidad de penetración de las raíces interactúa con los regímenes de compactación del suelo para
afectar la captura de nitrato. Ana. Bot. 129, 315–330.
Sun, B., Gao, Y., Lynch, J., 2018. Un gran número de raíces de la corona mejora la búsqueda de alimento en la capa superior del suelo y
adquisición de fósforo. Fisiol vegetal. 177, 90-104.https://doi.org/10.1104/
pp.18.00234.
Thorup-Kristensen, K., Kirkegaard, J., 2016. Límites agrícolas basados en el sistema de raíces
Productividad y eficiencia: el contexto de los sistemas agrícolas. Ana. Bot. 118, 573–592.
https://doi.org/10.1093/aob/mcw122.
División de Población de las Naciones Unidas, 2019. Perspectivas de la población mundial 2019. Vadez, V.,
2014. Hidráulica radicular: el lado olvidado de las raíces en la adaptación a la sequía. Campo
Cultivo. Res. 165, 15-24.
Van Der Berg, H., 1998. Limitación de múltiples nutrientes en unicelulares: reconstrucción
Ley de Liebiǵs. Matemáticas. Biosci. 149, 1-22.
van der Ploeg, RR, Böhm, W., Kirkham, MB, 1999. Sobre el origen de la teoría de
Nutrición mineral de las plantas y la ley del mínimo. Ciencia del suelo. Soc. Soy. J. 63,
1055–1062.https://doi.org/10.2136/sssaj1999.6351055x.
van Etten, J., de Sousa, K., Aguilar, A., Barrios, M., Coto, A., Dell'Acqua, M., Fadda, C.,
Gebrehawaryat, Y., van de Gevel, J., Gupta, A., Kiros, AY, Madriz, B., Mathur, P., Mengistu,
DK, Mercado, L., Nurhisen Mohammed, J., Paliwal, A. , Pè, ME, Quirós, CF, Rosas, JC, Sharma,
N., Singh, SS, Solanki, IS, Steinke, J., 2019. Manejo de variedades de cultivos para la
adaptación climática respaldado por la ciencia ciudadana. Proc. Nacional. Acad. Ciencia.
Estados Unidos 116, 4194.https://doi.org/10.1073/pnas.1813720116. Vance, CP, Uhde-Stone,
C., Allan, DL, 2003. Adquisición y uso de fósforo: aspectos críticos
adaptaciones de las plantas para asegurar un recurso no renovable. Nuevo fitol.
157, 423–447.https://doi.org/10.1046/j.1469-8137.2003.00695.x.
Voesenek, LACJ, Bailey-Serres, J., 2015. Rasgos y procesos adaptativos a las inundaciones: una
descripción general. Nuevo fitol. 206, 57–73.https://doi.org/10.1111/nph.13209. Wilding,
LP, 2000. Clasificación de suelos. En: Sumner, ME (Ed.), Manual de suelos
Ciencia. Prensa CRC, págs. 175–183.
Woods, J., Williams, A., Hughes, JK, Black, M., Murphy, R., 2010. La energía y los alimentos
sistema. Filos. Trans. R. Soc. B 365, 2991–3006.https://doi.org/10.1098/
rstb.2010.0172.
Banco Mundial, 2017. Indicadores de desarrollo mundial 2017. Washington, DC Wortmann,
CS, 1998. Atlas de la producción de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) en
África. CIAT, Cali, Colombia.
Wortmann, CS, Lunze, L., Ochwoh, VA, Lynch, J., 1995. Mejora del frijol para bajos
Suelos fértiles en África. África. Ciencia de cultivos. J 3.
Zhan, A., Lynch, JP, 2015. La frecuencia reducida de la ramificación de la raíz lateral mejora N
captura de suelos bajos en N en maíz. J. Exp. Bot. 66, 2055-2065.https://doi.org/
10.1093/jxb/erv007.
Zhan, A., Schneider, H., Lynch, JP, 2015. Densidad reducida de ramificación de la raíz lateral
Mejora la tolerancia a la sequía en el maíz. Fisiol vegetal. 168, 1603-1615.https://doi. org/
10.1104/pp.15.00187.
Zhu, J., Brown, KM, Lynch, JP, 2010. El aerénquima cortical de la raíz mejora la sequía
Tolerancia del maíz (Zea mays L.). Entorno de células vegetales. 33https://doi.org/10.1111/
j.1365-3040.2009.02099.x.