Reproducción y dinámica poblacional de murciélagos cavernícolas en la Costa de Oaxaca,

México

Reproducción y dinámica poblacional de murciélagos cavernícolas en Costa de Oaxaca, México

Itandehui Hernández-Aguilar 1

Antonio Santos-Moreno 1

1 . Laboratorio de Ecología Animal, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Oaxaca. Instituto
Politécnico Nacional. Calle Hornos número 1003, Colonia La Noche Buena, Santa Cruz Xoxocotlán, Código Postal 71230, Oaxaca,
México; itandehui0901@gmail.com

ABSTRACTO

Introducción:

La reproducción es una fase crítica para la mayoría de los organismos vivos y en los murciélagos las estrategias reproductivas exhiben una complejidad y
variabilidad considerables.

Objetivo:

Describir los patrones reproductivos y la dinámica poblacional de siete especies de murciélagos ( Artibeus toltecus, Carollia perspicillata, Glossophaga
soricina, Mormoops megalophylla, Pteronotus fulvus , Pteronotus mesoamericanus y Natalus mexicanus ) que habitan en una mina (La Mina) y dos
cuevas (El Apanguito y Cerro Huatulco) en el Estado de Oaxaca, en el sureste de México.

Métodos:

Los muestreos se realizaron mensualmente desde julio de 2016 hasta junio de 2017. Los murciélagos se capturaron mediante una trampa arpa, la cual se
colocó en la entrada de los dormideros. Los murciélagos capturados fueron identificados mediante claves taxonómicas, marcados con un anillo de
aluminio, también se determinó sexo y clase de edad. La actividad reproductiva se modeló a través de 63 GLM para cada especie (504 en total). El mejor
modelo fue seleccionado de acuerdo con el Criterio de Información de Akaike (AIC).
Resultados:

Se capturaron y marcaron un total de 5 836 murciélagos, clasificados en 14 especies, 10 géneros y cinco familias. Las especies más abundantes fueron: P.
fulvus y P. mesoamericanus, representando el 41 % y el 32,3 % de las capturas, respectivamente . Los mormópidos M. megalophylla, P. fulvus, P.
mesoamericanus , junto con N. mexicanus mostraron un patrón de monoestro estacional restringido, mientras que los filostómidos A. toltecus, C.
perspicillata y G. soricinamostró un patrón de polioestry bimodal estacional. La abundancia mensual de especies fluctuó significativamente (H= 13, df=
11, P= 0.044) en los tres dormideros a lo largo de todo el período de estudio y el GLM mejor sustentado que incluyó las siete especies mostró que las seis
variables elegidas (temporada, sexo, dormidero, temperatura, precipitación y humedad) se asociaron positivamente con la actividad reproductiva.

Conclusiones:

La actividad reproductiva de cada especie parece estar sincronizada con el final de la estación seca y el inicio de la estaci ón lluviosa, así como
influenciada por factores como la temperatura, la humedad y el sitio de descanso.

Palabras clave: cuevas; minas; monoestro; Mormoopidae; filostomidos; poliestro; segregación sexual, México

RESUMEN

Introducción:

La reproducción es una fase crítica para la mayoría de los organismos vivos y en los murciélagos las estrategias reproductivas exhiben una complejidad y
adquisición considerables.

Objetivo:

Describir los patrones reproductivos y la dinámica poblacional de siete especies de murciélagos: Artibeus toltecus , Carollia perspicillata , Glossophaga
soricina , Mormoops megalophylla , Pteronotus fulvus , Pteronotus mesoamericanus y Natalus mexicanus , que se refugian en una mina (La Mina) y dos
cuevas (El Apanguito y Cerro Huatulco), en el estado de Oaxaca, sureste de México.

Métodos:

El demostrado se realizó una vez al mes de julio de 2016 a junio de 2017. Los murciélagos se capturaron utilizando una trampa de arpa que fue colocada
en la entrada de los refugios. La especie de los murciélagos capturados fue determinada con claves de identificación taxonómica, además fueron marcados
con un anillo de aluminio y también se limitaron el sexo y la clase de edad. La actividad reproductiva fue modelada a través de 63 GLMs para cada
especie (504 en total). El mejor modelo fue seleccionado según el Criterio de Información de Akaike (AIC).
Resultados:

Se capturaron y marcaron 5 836 murciélagos, incluidos en 14 especies, 10 géneros y cinco familias. Las especies más abundantes fueron: P. fulvus y P.
mesoamericanus , que representaron el 41 y el 32,3 % de las capturas, respectivamente. Los mormópidos M. megalophylla , P. fulvus , P.
mesoamericanus junto con N. mexicanus mostraron un patrón monoéstrico estacional, mientras que los filostómidos A. toltecus , C. perspicillata y G.
soricinamostró un patrón poliéstrico estacional bimodal. La abundancia mensual de las especies fluctuó significativamente (H= 13, df= 11, P= 0.044) en
los tres refugios a lo largo del periodo de estudio y el GLM mejor respaldado que agregó las siete especies mostró que las seis variables elegidas
(temporada , sexo, refugio, temperatura, precipitación y humedad) se asociaron positivamente con la actividad reproductiva.

Conclusiones:

La actividad reproductiva de cada especie parece estar sincronizada con el final de la temporada seca y el comienzo de la temporada de lluvias, e
influenciada por factores como temperatura, humedad y el sitio de refugio.

Palabras clave: cuevas; minas; monoéstrico; Mormoopidae; filostomidos; poliéstrico; segregación sexual, México

INTRODUCCIÓN
La reproducción es una fase crítica para la mayoría de los organismos vivos ( Zortéa, 2003 ). Los murciélagos tienen estrategias de historia de
vida que son distintivas de las de los mamíferos de tamaño similar. Debido a que los pequeños mamíferos se caracterizan por múltiples eventos
reproductivos y, en la mayoría de las especies, por un tamaño de camada pequeño (una, dos y hasta tres crías), donde la gestación y la lactancia
son relativamente prolongadas (Jerrett, 1979; Racey , 1982 ; Racey & Entwistle, 2000 ). Todas las especies de murciélagos presentan cuidado a
sus crías después del nacimiento, y después del destete, las hembras pueden alejarse de sus crías y alimentarse más allá de las inmediaciones del
refugio ( Clark, Leslie, & Carter, 1993 ; Burland, 1998 ).

Las estrategias reproductivas de los murciélagos exhiben una complejidad y variabilidad considerables ( Wilson, 1979 ; Racey & Entwistle,
2000 ). Dado que la reproducción, particularmente la lactancia, es energéticamente costosa, la disponibilidad de alimento, que está directamente
correlacionada con la precipitación, parece ser un factor importante que determina el inicio de esta etapa (Thompson, 1992) .). Por lo tanto, en
lugares donde el alimento es abundante durante todo el año, los animales pueden iniciar la reproducción en cualquier momento, pero en un
ambiente dominado por los cambios estacionales del clima, donde la disponibilidad de alimento varía, ciertas épocas del año son más adecuadas
para la reproducción. que otros. Dependiendo de la latitud, la reproducción puede verse limitada por la estacionalidad de los hábitats. Por ejemplo,
en las zonas templadas, donde el clima varía drásticamente entre el invierno y el verano, la hibernación juega un papel importante en los ciclos
reproductivos de las especies ( Racey, 1978 ; Racey, 1982 ). En las zonas tropicales, si bien las variaciones de temperatura pueden no ser
extremas, existe un mayor o menor grado de estacionalidad en los patrones de lluvia ( Racey, 1982 ).

En la mayoría de las especies de murciélagos tropicales, tanto insectívoros como frugívoros, la actividad reproductiva está asociada con la
precipitación. Puede actuar directamente sobre el inicio de la actividad reproductiva o indirectamente por su efecto sobre el control de la
floración, fructificación y aumento de las poblaciones de insectos de los que se alimentan los murciélagos ( Bonaccorso, 1979 ; Humphrey &
Bonaccorso, 1979 ; Racey , 1982 ; Cumming & Bernard, 1997 ; Estrada & Coates-Estrada, 2001 a, Estrada & Coates-Estrada, 2001 b). Los
nacimientos generalmente ocurren al inicio de las lluvias y la lactancia ocurre durante el pico de esta temporada ( Racey, 1982).). Los murciélagos
han desarrollado patrones de reproducción estacionales para asegurar que tanto las crías como las madres lactantes encuentren condiciones
favorables para su supervivencia ( Racey, 1982 ; Altringham, 1996 ). Así, muestran una variedad de patrones de reproducción anual, que varían
tanto en el período del año en que ocurre la gestación como en el espacio entre ellos, de esta manera se relacionan con los cambios en el clima
( Jerrett, 1979 ) . Al respecto, Racey y Entwistle (2000 ) presentan diez patrones reproductivos diferentes basados en los estudios de Jerrett (1979 )
y Happold y Happold (1990).). Tres son de tipo monoestro, cuando hay una camada por año (monoestro estacional restringido, monoestro
estacional extendido y un monoestro estacional). Otros siete patrones son de tipo poliestro, cuando ocurren dos y tres camadas por año (poliestro
estacional bimodal con y sin estro posparto, poliestro estacional multimodal con celo posparto, poliestro continuo bimodal con celo posparto,
poliestro continuo multimodal con y sin estro posparto, y polioestia estacional).

Un aspecto importante en el estudio de los murciélagos es la dinámica poblacional ya que permite evaluar tendencias futuras en sus poblaciones y
por ende conocer el estado de conservación y definir estrategias de protección ( Lemos-Espinal, Rojas-González, Zúñiga-Vega, & Jaime,
2005 ). El conocimiento de la estructura y dinámica poblacional (categorías de edad, proporción de sexos y abundancia) de los murciélagos a lo
largo del tiempo permite estimar el número de individuos que sustentan la población ( Lemos-Espinal et al., 2005). En los murciélagos de cueva
que pasan más de la mitad de su vida en refugios y desarrollan allí sus principales actividades, como la reproducción y el descanso, las
condiciones ambientales (temperatura, humedad, flujo de aire e intensidad lumínica) parecen ser factores importantes en la selección del refugio ,
donde el tamaño de la población de especies de murciélagos puede aumentar con el tiempo ( Kunz, 1982 ; Hill & Smith, 1984 ).

Este estudio describe los patrones reproductivos y la dinámica poblacional de siete especies de murciélagos, dos especies frugívoras ( Artibeus
toltecus y Carollia perspicillata ), cuatro insectívoras ( Mormoops megalophylla , Natalus mexicanus , Pteronotus fulvus y P. mesoamericanus ) y
una nectarívora ( Glossophaga soricina ) en México. . Ambas especies de Pteronotus también han sido tratadas como subespecies en otros
lugares: P. davyi subsp. fulvus y P. parnellii subsp. mesoamericano, respectivamente. Aunque los patrones reproductivos de estas especies han
sido estudiados previamente en países de América como Costa Rica, Panamá y México ( Fleming, Hooper, & Wilson, 1972 ; Bateman &
Vaughan, 1974 ; Dinerstein, 1986 ; Bonaccorso, Arends, Genoud, Canton , & Morton, 1992 ; Iñiguez-Dávalos, 1993 ; Ramírez-Pulido, Armella &
Castro-Campillo, 1993 ; Boada, Burneo, De Vries & Tirira, 2003 ; García-García, Santos-Moreno & Rodríguez-Alamilla, 2010 ; Torres-Flores,
López-Wilchis, & Soto-Castruita, 2012). Los estudios ecológicos de dinámica de población y reproducción son relativamente escasos. Existe un
gran vacío de información que debe ser llenado para comprender la variabilidad y especialización de estas especies a lo largo de su distribución
( Balmori, 1999 ). Con el fin de contribuir al conocimiento al respecto, este estudio describe la dinámica poblacional y los patrones reproductivos
de las siete especies mencionadas. La hipótesis propuesta es que los patrones reproductivos de los murciélagos pueden estar relacionados con
factores climáticos como la temperatura y la precipitación.

MATERIAL Y MÉTODOS
Sitio de estudio: El estudio se realizó en tres dormideros ubicados en la región Costa del Estado de Oaxaca, en el sureste de México. El primer
sitio corresponde a un túnel minero (15º54'52” N & 96º24'59” O y 1 110 msnm) ubicado en el municipio de Pluma Hidalgo. Los otros dos sitios
son cuevas en el municipio de Santa María Huatulco: El Apanguito (15º51'58” N & 96º21'13.2” W y 695 msnm) y Cerro Huatulco (15º50'59” N
& 96º21'04.3” W y 475 msnm ). El clima de la zona es semicálido subhúmedo con precipitaciones en verano (Aw 1 ) (Oficina Estatal de
Información para el Desarrollo Rural Sustentable [ OEIDRUS], 2005), y la temperatura en los dormideros varía a lo largo del año. En La Mina, la
temperatura mínima es de 20.1 y la máxima de 23.5 °C. En El Apanguito la temperatura oscila entre 21 y 25.7 °C y en Cerro Huatulco entre 22.3
y 26.1 °C. La vegetación dominante en el área es selva mediana subperenne con cafetales en el sotobosque ( Trejo, 2004 ; OEIDRUS, 2005 ).

Trabajo de campo: Se realizaron muestreos mensuales entre julio de 2016 y junio de 2017 incluyendo una época seca (octubre-abril) y una
lluviosa (mayo-septiembre), con un esfuerzo de muestreo de dos noches por sitio. Los murciélagos fueron capturados utilizando una trampa arpa
(Bat Conservation and Management, Inc., Carlisle, PA, EE. UU.), de 1,5 m de ancho por 2 m de alto, la cual se colocó en la entrada de los
dormideros entre las 18:00 y las 00:00 hrs. La trampa se revisó cada 20 min para recolectar cualquier individuo que se encontrara en la bolsa de la
trampa. Los murciélagos capturados fueron luego colocados en bolsas de tela de 15 × 20 cm para su posterior procesamiento. La especie de cada
individuo capturado se determinó con ayuda de las claves de identificación de Medellín, Arita y Sánchez (2007 ) y Álvarez-Castañeda, Álvarez y
González-Ruiz (2015).) y utilizando el sistema de clasificación taxonómica propuesto por Simmons (2005 ). También se determinó el sexo y la
clase de edad (jóvenes o adultos). En los machos jóvenes, los testículos son pequeños, de color claro y están cubiertos de pelo, mientras que los
adultos tienen testículos más grandes, más oscuros y en su mayoría sin pelo. Los machos se clasificaron como sexualmente inactivos o activos
según tuvieran testículos inguinales o escrotales, respectivamente. En las hembras jóvenes, los pezones son pequeños, de color claro y peludos,
mientras que en las hembras adultas, los pezones son más grandes, más oscuros y sin pelo ( Anthony, 1988 ). Las hembras se clasificaron como
reproductivamente inactivas si sus pezones estaban cubiertos de pelo, gestantes cuando el embrión se podía sentir en su abdomen y lactantes
cuando había leche en los pezones y estos no tenían pelo (Kunz, 1996 ). Finalmente, para evitar volver a contarlos, cada individuo capturado fue
marcado en el antebrazo con un anillo de aluminio (National Band and Tag Company, Newport, Kentucky, EE. UU.) identificado con un número
de serie único. Se utilizaron anillos correspondientes a la categoría A (2,9 mm) para Pteronotus fulvus y Natalus mexicanus, y anillos de categoría
B (4 mm) para Artibeus toltecus , Carollia perspicillata , Glossophaga soricina , P. mesoamericanus y Mormoops megalophylla. Luego de registrar
los datos de interés y marcar a los individuos, estos fueron liberados en su sitio de captura. Para la realización de este estudio se otorgó una
licencia de colección científica con fines didácticos en el campo de la vida silvestre (20/ks-0112/10/16).

Análisis de datos: El esfuerzo de muestreo se calculó según la fórmula propuesta por Medellín (1993 ), donde las dimensiones de la trampa arpa
(2 m de largo, 1,5 m de ancho) se multiplicaron por las 6 h que estuvo abierta durante 12 meses de muestreo ( 69 noches en total; 22, 24 y 23
noches en Mina, El Apanguito y Cerro Huatulco, respectivamente). El resultado se expresó como m 2 net×h.

Se siguió la clasificación propuesta por Racey y Entwistle (2000 ) para determinar el patrón reproductivo de cada especie. Dado que la mayor
distancia entre refugios es de 11 km, era poco probable encontrar dos patrones reproductivos diferentes en la misma especie. Este análisis se
realizó para cada especie en cada dormidero y no hubo diferencias en el patrón obtenido. Además, la baja abundancia y registros de individuos
activos en algunas especies (por ejemplo, los 29 ind. capturados de Mormoops megalophyllaen la cueva del Cerro Huatulco) no permitió
identificar un patrón por dormidero, por lo que se decidió combinar los datos de cada dormidero por especie y mostrar un patrón único. Los datos
de temperatura y humedad relativa se obtuvieron con un medidor meteorológico multifunción WM-350 WindMate® (Speedtech Instruments, EE.
UU.) durante el trabajo de campo. Los datos de precipitación mensual se obtuvieron de una estación meteorológica cercana al área de estudio
(Santa María Huatulco, clave 20 333) proporcionada por el Servicio Meteorológico Nacional (Gobierno de México, sf).

La significación de las diferencias en el número de individuos capturados por especie y mes se evaluó estadísticamente con una prueba no
paramétrica de Kruskal-Wallis. Se utilizaron múltiples modelos lineales generalizados (GLM) de distribución binomial (0= reproductivamente
inactivo, 1= estado reproductivo) para investigar las relaciones entre la actividad reproductiva de las siete especies de murciélagos y seis variables
explicativas: precipitación mensual (MPR), humedad relativa ( RHU), dormidero (ROO), estación (SEA), sexo (SEX) y temperatura (TEM). La
función de enlace utilizada fue del tipo logit. Esto resultó en un conjunto de 63 posibles modelos candidatos. Los GLM se ejecutaron primero para
todas las especies juntas y luego para cada especie por separado, por lo tanto, en total se ejecutaron 504 modelos. El mejor modelo fue
seleccionado de acuerdo con el Criterio de Información de Akaike (AIC).Equipo central R, 2020 ).

RESULTADOS
Con un esfuerzo de muestreo de 1 242 m 2 net×h, se capturaron y marcaron un total de 5 836 murciélagos de 14 especies distribuidas en cinco
familias. Las especies más abundantes fueron Pteronotus fulvus y P. mesoamericanus, representando 41 y 32.3 % de las capturas, respectivamente
( Cuadro 1 ). La abundancia mensual de cada especie fluctuó significativamente (H= 13, df= 11, P= 0.044) durante todo el período de estudio
( Fig. 1 A, Fig. 1 B, Fig. 1 C). Los mormópidos Mormoops megalophylla, Pteronotus fulvus, P. mesoamericanus junto con Natalus
mexicanus mostraron un patrón de monoestro estacional restringido mientras que los filostómidosArtibeus toltecus, Carollia
perspicillata y Glossophaga soricina mostraron un patrón polioestriado bimodal estacional. La abundancia mensual y los patrones reproductivos
representan datos de los tres dormideros evaluados.

TABLA 1 Lista taxonómica y abundancias de las especies capturadas en los tres dormideros estudiados
Capturas por dormidero Capturas totales
orden quirópteros
La Mina El Apanguito Cerro Huatulco
Familia Emballonuridae
Balantiopterix plicata 0 0 1 1
Familia Mormoopidae
Mormoops megalophylla 0 816 29 845
Pteronotus fulvus 2 1 609 758 2 369
Pteronotus mesoamericanus 112 1 682 74 1 868
Pteronotus psilotis 0 0 2 2
Familia Phyllostomidae
Desmodus rotundus 0 0 19 19
Glossophaga soricina 130 0 52 182
Carollia perspicillata 227 0 1 228
Artibeus jamaicensis 0 0 17 17
Artibeus toltecus 75 0 1 76
artibeus watsoni 7 0 0 7
Sturnira hondurensis 7 0 1 8
Familia Natalidae
Natalus mexicana 4 199 5 208
Familia Vespertilionidae
Myotis pilosatibialis 6 0 0 6
Especies totales 9 4 12 14
Individuos totales 570 4 306 960 5 836

Fig. 1 Variación de la abundancia relativa de siete especies de murciélagos en tres dormideros de la Región Costa de Oaxaca,
México. Los números del eje X indican las capturas mensuales.
En general, de los 63 GLM evaluados para las siete especies, el modelo mejor soportado (SEA + MPR + RHU + ROO + SEX + TEM, ω =
0,956 ) indicó que todas las variables contribuyen a explicar la actividad reproductiva de las siete especies de murciélagos ( Cuadro 2 ). Los
coeficientes β estimados indicaron que la actividad reproductiva de la especie se asoció positivamente con las hembras ( β = 2.310, P< 0.001)
capturadas en la cueva El Apanguito ( β = 1.501, P < 0.001) en la época seca ( β = 1.713, P < 0,001). La precipitación mensual fue menor a 100
mm ( β = 3.569, P< 0.001), humedad relativa entre 80 - 89 % ( β = 2.994, P < 0.001) y temperatura mayor a 25 ºC ( β = 3.941, P < 0.001) ( Tabla
3 ). El patrón reproductivo observado en Mormoops megalophylla fue monoestribillo estacional restringido, con presencia de machos con
testículos escrotales entre noviembre y febrero y gestación entre febrero y abril. Esta especie no usó la cueva El Apanguito para la lactancia y la
colonia abandonó la cueva en mayo ( Fig. 2 A). No se registraron juveniles, el 66,6 % de los adultos fueron machos y el 33,4 % hembras. El
mejor modelo (MPR + RHU + ROO + TEM, ω = 0.993) indicó que cuatro de las seis variables contribuyeron a explicar la actividad reproductiva
( Cuadro 2 ). Asimismo, esto se asoció positivamente con los individuos capturados en El Apanguito ( β = 1.571, P< 0.001) cuando la
temperatura fue superior a 25 ºC ( β = 1.752, P < 0.001), la humedad tuvo valores de 70 - 79 % ( β = 1.136, P= 0.003) y la precipitación fue menor
a 100 mm ( β = 1.369, P < 0.001).

TABLA 2 Cinco modelos mejor sustentados que explican la actividad reproductiva de siete especies de murciélagos en Oaxaca,
México

candidato modelo AIC ∆AIC Pesos AIC Desviación Residual

Todas las especies
MAR + MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 3 955.558 0.000 0.956 3 915.900
MAR + RHU + ROO+ SEXO + TEM 3 959.888 4.330 0.110 3 915.600
MAR + RHU + SEXO + TEM 3 980.053 24.445 0.000 3 944.100
MAR + MPR + RHU + SEXO + TEM 3 983.365 27.807 0.000 3 954.400
MAR + MPR + ROO+ SEXO + TEM 4 013.237 57.679 0.000 3 975.200
Artibeus toltecus
RHU + ROO + SEXO + TEM 72.720 0.000 0.956 61.732
MAR + SEXO 83.082 10.362 0.005 77.082
MAR + ROO+ SEXO 84.000 11.280 0.003 76.800
MAR + RHU+ SEXO 84.493 11.773 0.003 74.494
RHU + ROO 84.921 12.201 0.002 76.921
Carollia perspicillata
RHU + ROO+ TEM 153.233 0.000 0.976 139.230
MAR + RHU + ROO+ TEM 164.156 10.923 0.004 151.486
MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 174.641 21.408 0.000 162.600
MAR + RHU+ SEXO + TEM 175.395 22.162 0.000 165.190
MAR + MPR + RHU + ROO+ TEM 178.150 24.917 0.000 162.150
Glossophaga soricina
MPR + ROO + SEXO + TEM 173.493 0.000 0.738 164.49
MAR + MPR + ROO+ TEM 177.059 3.566 0.124 153.060
MAR + MPR + RHU + ROO + TEM 178.445 4.962 0.062 152.450
MAR + MPR + RHU + TEM 178.455 5.539 0.046 152.550
MAR + MPR + ROO+ SEXO + TEM 179.032 8.607 0.010 153.030
Natalus mexicana
MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 49.047 0.000 0.905 27.040
MPR + RHU + SEXO + TEM 54.541 5.494 0.058 42.541
MAR + MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 56.485 7.438 0.022 40.885
MAR + MPR + RHU + SEXO + TEM 62.634 13.587 0.10 48.634
MPR + SEXO + TEM 62.933 13.886 0.001 48.002
Mormoops megalophylla
MPR + RHU + ROO+TEM 714.454 0.000 0.993 702.450
TPM + RHU + ROO 725.480 11.030 0.004 709.610
TPM + RHU 726.120 11.670 0.003 705.480
MAR + MPR + RHU + TEM 731.260 16.810 0.000 726.400
MAR + SEXO 737.790 23.340 0.000 732.590
Pteronotus fulvus
MAR + RHU + TEM 945.710 0.000 0.961 917.858
MAR + MPR + RHU + SEXO + TEM 953.040 7.330 0.025 935.647
MAR + MPR + RHU + TEM 954.525 8.815 0.012 938.530
MPR + RHU + SEXO + TEM 958.050 12.340 0.002 938.050
MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 961.468 15.758 0.000 940.858
Pteronotus mesoamericanus
MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 1 512.980 0.000 0.997 1 491.000
MAR + MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 1 524.600 11.623 0.003 1 502.380
SEXO + MPR + RHU + TEM 1 530.684 17.723 0.000 1 512.720
MAR + MPR + RHU + SEXO + TEM 1 532.396 19.423 0.000 1 512.400
MPR + RHU + ROO + TEM 1 541.520 28.523 0.000 1 521.500
MPR: Precipitación mensual, RHU: humedad relativa, ROO: dormidero, SEA: estación, SEX: Sexo, TEM: temperatura. El modelo con mejor
soporte para cada caso se destaca en la parte superior. AIC: Criterio de información de Akaike, ∆AIC: diferencias en AIC entre los modelos
respectivos y el modelo mejor soportado.

CUADRO 3 Estimación de los parámetros del modelo mejor sustentado que explica la actividad reproductiva de siete especies de
murciélagos en Oaxaca, México
 Variables Coeficiente β Error Razón de probabilidades
valor z PAG
Todas las especies: SEA + MPR + RHU + ROO + SEX + TEM
Interceptar 1.805 16.970 2.691 0.075
0.940
Estación
Seco 1.713 0.338 3.235 0.650 < 0.001
Lluvioso 0.961 0.356 1.117 0.058 0.005
Precipitación Mensual
< 100mm 3.569 0.658 6.831 0.513 < 0.001
101 - 200 mm -9.591 196.969 -0.031 -0.049 0.961
> 201mm 1.507 0.843 2.162
0.179 0.003
Humedad relativa
< 69 % 0.036 0.189 0.837 0.194 0.846
70 - 79 % 0.889 0.297 4.110 2.989 0.002
80 - 89 % 2.924 0.418 5.370 6.981 < 0.001
> 90 % 1.367 0.317 4.632 3.110 0.003
Gallinero
Mío 0.763 0.170 2.660 3.483 0.001
Cueva Cerro Huatulco 0.769 0.256 2.912 3.001 0.001
Cueva El Apanguito 1.501 0.147 6.057 4.404 < 0.001
Sexo
Femenino 2.310 0.514 4.541 5.32 < 0.001
Masculino 0.696 0.085 2.983
3.125 0.001
Temperatura
15 - 19ºC 1.741 0.374 0.991 8.042 0.008
20 - 24ºC 1.156 0.517 0.367 8.012 0.028
> 25ºC 3.941 0.490 7.777
9.378 < 0.001
Artibeus toltecus: RHU + ROO + SEXO + TEM
Interceptar 2.107 1.472 8.226 1.431 0.152
Humedad relativa
70 - 79 % 0.683 0.613 0.006 1.113 0.265
80 - 89 % 1.807 1.839 1.505 0.311 0.003
Gallinero
Mío - - - - -
Sexo
Femenino 1.031 0.596 1.537 1.728 0.004
Masculino 0.619 0.458 0.356 0.156 0.084
Temperatura
15 - 19ºC -0.959 6.180 0.001 -0.005 0.996
20 - 24ºC 2.401 1.328 7.090
1.808 < 0.001
Carollia perspicillata : RHU + ROO+ TEM
Interceptar -0.221 0.977 0.801 -0.226 0.821
Humedad relativa
70 - 79 % 1.044 0.295 0.002 0.012 0.790
80 - 89 % 1.584 0.481 1.502 3.294 0.005
Gallinero
Mío - - - - -
Temperatura
15 - 19ºC 0.584 0.571 0.205 2.772 0.596
20 - 24ºC 1.760 6.180 3.201
0.004 0.005
Glossophaga soricina : MPR + ROO + SEXO + TEM
Interceptar 3.7597 1.0651 42.934 3.530 0.0004
Precipitación Mensual
< 100mm 1.073 0.565 1.300 5.437 < 0.001
> 201mm 0.865 0.634 0.046 2.733 0.003
Gallinero
Mío 1.891 0.476 2.118 0.056 < 0.001
Cueva Cerro Huatulco 1.328 0.321 0.409 0.870 0.061
Sexo
Femenino 1.050 0.731 1.266 0.160 0.004
Masculino 0.604 0.402 0.666 0.354 0.872
Temperatura
15 - 19ºC -1.631 0.562 0.275 -2.790 0.737
20 - 24ºC 1.914 0.685 6.147 2.795 < 0.001
> 25ºC -4.485 1.353 0.011
-3.313 0.549
Natalus mexicanus : MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM
Interceptar 12.046 8.397 1.703 0.000 0.999
Precipitación Mensual
< 100mm 2.534 0.381 9.078 0.006 < 0.001
> 201mm 0.476 0.839 0.878 0.136 0.691
Humedad relativa
70 - 79 % 0.269 0.067 0.565 0.001 0.299
80 - 89 % 2.793 1.024 3.163 2.729 0.004
 Variables Coeficiente β Error Razón de probabilidades
valor z PAG
Todas las especies: SEA + MPR + RHU + ROO + SEX + TEM
> 90 % 0.046 1.604 0.009 1.213 0.424
Gallinero
Mío -0.121 0.680 0.266 -0.002 0.499
Cueva Cerro Huatulco -0.621 0.111 0.657 -0.645 0.689
Cueva El Apanguito 3.163 0.253 8.715 0.741 < 0.001
Sexo
Femenino 1.999 0.841 10.004 0.568 < 0.001
Masculino -3.974 0.452 0.022 -0.004 0.996
Temperatura
15 - 19ºC -0.613 0.643 0.232 -0.037 0.729
20 - 24ºC -0.120 0.216 0.032 -0.405 0.621
> 25ºC 1.526 0.742 9.235
0.655 < 0.001
Mormoops megalophylla : MPR + RHU + ROO + TEM
Interceptar 2.061 1.164 1.191 0.028 0.978
Precipitación Mensual
< 100mm 1.369 0.039 4.358 0.586 < 0.001
101 - 200 mm -0.791 0.930 0.358 -0.026 0.878
Humedad relativa
< 69 % 0.604 0.256 0.546 2.363 0.189
70 - 79 % 1.136 0.578 2.970 0.856 0.003
80 - 89 % 0.143 0.215 0.866 0.664 0.506
> 90 % -1.387 9.4352 0.639 -0.020 0.984
Gallinero
Cueva Cerro Huatulco -0.567 9.4345 0.580 0.019 0.984
Cueva El Apanguito 1.571 0.356 6.658 0.587 < 0.001
Temperatura
15 - 19ºC -0.186 0.367 0.003 -0.005 0.932
20 - 24ºC 0.612 0.479 1.346 0.343 0.005
> 25ºC 1.752 0.742 2.235
0.555 < 0.001
Pteronotus mesoamericanus : MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM
Interceptar -8.952 3.646 0.0001 -0.025 0.980
Precipitación Mensual
< 100mm 12.220 3.646 4.258 0.034 < 0.001
> 201mm 7.223 3.635 1.371 0.020 0.984
Humedad relativa
< 69 % 0.559 0.293 0.571 1.908 0.0564
70 - 79 % 0.887 0.243 0.775 2.310 0.0427
80 - 89 % 1.191 0.212 3.290 5.597 < 0.001
> 90 % 1.909 0.222 6.746 8.582 < 0.001
Gallinero
Mío -1.297 0.403 0.271 -3.217 0.001
Cueva Cerro Huatulco -1.294 0.428 0.274 -3.022 0.002
Cueva El Apanguito 1.976 0.273 6.367 6.285 < 0.001
Sexo
Femenino 1.870 0.378 5.380 0.112 < 0.001
Masculino -0.834 0.154 0.434 -5.406 0.001
Temperatura
15 - 19ºC 0.932 0.378 0.187 6.659 0.059
20 - 24ºC 0.686 0.540 0.933 10.517 0.067
> 25ºC 3.917 0.452 3.019
8.660 < 0.001
Pteronotus fulvus : MAR + RHU + TEM
Interceptar 3.917 27.980 0.502 0.000 0.999
Estación
Seco 1.432 0.545 5.774 0.687 < 0.001
Lluvioso 0.017 0.456 1.117 0.589 0.675
Humedad relativa
< 69 % 0.235 0.284 0.789 0.828 0.407
70 - 79 % 1.732 0.578 2.456 0.678 0.005
80 - 89 % 1.297 2.501 1.055 0.001 0.005
> 90 % -2.434 1.339 0.201 -0.024 0.980
Temperatura
15 - 19ºC -1.913 0.253 0.049 -0.002 0.918
20 - 24ºC -2.451 0.798 0.424 -0.001 0.939
> 25ºC 1.935 0.465 8.233 0.677 < 0.0001
Pteronotus fulvus, la especie más abundante en Cerro Huatulco y la segunda más abundante en El Apanguito (758 y 1 619 individuos capturados,
respectivamente), presentó un patrón de monoestro estacional restringido. Se observaron machos con testículos escrotales de noviembre a
febrero. La gestación se observó entre febrero y abril y al inicio de la época de lluvias. No se registraron hembras lactantes en Cerro Huatulco y,
debido a la baja abundancia de hembras lactantes en El Apanguito (dos en mayo y dos en junio), lo más probable es que la lactancia ocurra en otro
dormidero no identificado (Fig. 2 B ) . El mejor modelo (SEA + RHU + TEM, ω= 0.961) indicó que tres de las seis variables contribuyeron a
explicar la actividad reproductiva ( Cuadro 2). Los coeficientes β estimados indicaron que la actividad reproductiva se asoció positivamente
con los individuos capturados en la época poco lluviosa (β= 1.571, P < 0.001), cuando la humedad fue de 70 - 79 % (β= 1.732, P= 0.005) y la
temperatura mayor a 25 ºC (β= 1.935, P < 0.001) ( Tabla 3 ).

Fig. 2 Patrones reproductivos de siete especies de murciélagos, Región Costa de Oaxaca, México. Los patrones representan los
datos de tres dormideros combinados. Los números del eje X indican la proporción de hembras adultas a machos adultos en las
capturas mensuales.
El patrón reproductivo observado en Pteronotus mesoamericanus fue de monoestriado estacional restringido, comenzando con machos con
testículos escrotales en noviembre, seguido de gestación a partir de enero y durando hasta abril, cuando alcanzó su punto máximo (77 %). Los
primeros nacimientos ocurrieron también en abril y aumentaron con el inicio de la temporada de lluvias en mayo y junio ( Fig. 2 C). Los
individuos capturados fueron en su mayoría adultos (98,6 %). El mejor modelo (MPR + RHU + ROO + SEX + TEM, ω= 0.997) indicó que cinco
de las seis variables contribuyeron a explicar la actividad reproductiva ( Cuadro 2). La actividad reproductiva se asoció positivamente con las
hembras (β= 1.870, P < 0.001) capturadas en la cueva El Apanguito (β= 1.976, P < 0.001), cuando la temperatura fue superior a 25 ºC (β= 3.917,
P < 0.001), mensualmente. precipitación menor a 100 mm (β= 12.220, P < 0.001) y humedad relativa mayor a 90 % (β= 1.909, P < 0.001)
( Cuadro 3 ).
Natalus mexicanus presentó un patrón de monoestro estacional restringido a partir de marzo y abril, con presencia de hembras gestantes, seguidas
de hembras lactantes en mayo y junio. No hubo registros de machos con testículos escrotales ( Fig. 2 D). Todos los individuos capturados eran
adultos, excepto un individuo juvenil, que se observó en junio. El mejor modelo (MPR + RHU + ROO + SEX + TEM, ω= 0.905) indicó que cinco
de las seis variables contribuyeron a explicar la actividad reproductiva ( Cuadro 2 ). Se asoció positivamente con las hembras ( β = 1.999, P <
0.001) capturadas en El Apanguito ( β = 3.163, P < 0.001), cuando la humedad presentó valores entre 80 - 89 % ( β= 2.793, P= 0.004), la
temperatura fue mayor a 25 ºC ( β = 1.526, P< 0.001) y la precipitación menor a 100 mm ( β = 2.534, P < 0.001) ( Cuadro 3 ).
Artibeus toltecus, un murciélago filostómido , mostró un patrón polioestriado bimodal estacional. El primer período reproductivo se observó de
julio a noviembre y el segundo entre enero y abril. Se observaron hembras gestantes de julio a octubre, noviembre y enero-abril. Los machos con
testículos escrotales se registraron de julio a octubre y de enero a abril ( Fig. 2 E). La especie no utilizó ningún dormidero para la lactancia. Los
individuos adultos constituyeron el 88 % de las capturas y todos los juveniles se registraron en marzo. El mejor modelo (RHU + ROO + SEX +
TEM, ω= 0.956) indicó que cuatro de las seis variables contribuyeron a explicar la actividad reproductiva ( Cuadro 2). La actividad
reproductiva se asoció positivamente con las hembras (β= 1.031, P= 0.004), cuando la humedad relativa presentó valores entre 80 - 89 % (β=
1.807, P= 0.003) y la temperatura de 20 - 24 ºC (β= 2.401, P < 0,001) ( Tabla 3 ).
Los datos de machos de Carollia perspicillata sugirieron un patrón de polioestia bimodal estacional. En el primer período, solo se registraron
machos activos de julio a octubre y no se registraron hembras gestantes o lactantes en este período. El segundo período fue de enero a abril. Los
machos con testículos escrotales se registraron de enero a abril y las hembras gestantes y lactantes se observaron de enero a abril ( Fig. 2 F). Los
individuos adultos representaron el 82 % de las capturas y el resto fueron juveniles, de los cuales el 97 % se registraron en abril. El mejor modelo
(RHU + ROO + TEM, ω= 0.976) indicó que tres de las seis variables contribuyeron a explicar la actividad reproductiva ( Cuadro 2). Los
coeficientes β estimados indicaron que esta se asocia positivamente cuando la humedad relativa presenta valores entre 80 - 89 % (β= 1.584, P=
0.005) y una temperatura de 20 - 24 ºC (β= 1.760, P= 0.005) (Cuadro 3 ).

Glossophaga soricina mostró un patrón de polioestia bimodal estacional con dos períodos reproductivos. La primera ocurrió entre agosto y
noviembre, y la segunda se observó de febrero a mayo. Los machos con testículos escrotales se registraron de septiembre a noviembre, marzo y
mayo. Las hembras gestantes se observaron de agosto a noviembre y de febrero a abril ( Fig. 2 G). Los adultos constituyeron el 75 % de las
capturas. El mejor modelo (MPR + ROO + SEX + TEM, ω= 0.738) indicó que cuatro de las seis variables contribuyeron a explicar la actividad
reproductiva ( Cuadro 2). Los coeficientes β estimados indicaron que esto se asoció positivamente con las hembras (β= 1.050, P= 0.004)
capturadas en la Mina (β= 1.891, P < 0.001), cuando la precipitación fue menor a 100 mm (β= 1.073, P < 0.001 ) y la temperatura de 20 - 24 ºC
(β= 1.914, P < 0.001) ( Cuadro 3 ).

DISCUSIÓN
De acuerdo con los resultados obtenidos y las hipótesis propuestas, las abundancias mensuales de especies de murciélagos variaron entre refugios
(excepto Glossophaga soricina ) y solo para Mormoops megalophylla y Pteronotus fulvusentre temporadas Además, para las siete especies de
murciélagos se identificó al menos un patrón reproductivo. Las especies de murciélagos variaron en el momento del inicio y la duración de sus
períodos reproductivos. La actividad reproductiva de la especie está influenciada por las seis variables seleccionadas en los GLM (estación, sexo,
dormidero, temperatura, precipitación y humedad relativa), destacándose la temperatura, que estuvo presente en el mejor modelo de las siete
especies estudiadas, mientras que la humedad y la precipitación estuvieron presentes en los modelos de seis y cuatro especies, respectivamente. El
dormidero, excepto P. fulvus, también influye en la actividad reproductiva de todas las especies de murciélagos estudiadas. Además, en el modelo
mejor sustentado de todas las especies y por separado, la probabilidad de actividad reproductiva fue mayor para las hembras capturadas en El
Apanguito o La Mina en la época seca (octubre-abril), cuando la precipitación es menor a 100 mm. Por lo tanto, en las especies de murciélagos el
inicio y la duración de sus periodos reproductivos variarán según los factores climáticos y las características ecológicas de la especie y sus
dormideros.
En general, excepto Artibeus toltecus y Natalus mexicanus , la mayor abundancia de machos con testículos escrotales se presentó a mediados de
la estación seca, de noviembre a enero. Las hembras gestantes se observaron al final de la estación seca, mientras que los partos ocurrieron al
inicio de la estación lluviosa, en mayo, junio y julio. La actividad reproductiva puede estar sincronizada con el inicio de la estación lluviosa,
principalmente en especies monoestrosas, aunque en especies poliestro bimodales, al menos un período reproductivo coincide con la estación
lluviosa cuando hay una mayor abundancia de recursos alimenticios disponibles para las hembras lactantes que han aumentado requerimientos
energéticos, como ha sido sugerido previamente por algunos autores ( Fleming et al., 1972 ; Racey, 1982 ;Dinerstein, 1986 ; Estrada & Coates-
Estrada, 2001 a). Esta estrategia reproductiva ha sido observada en especies que basan su dieta en frutas e insectos ( Bradbury & Veherencamp,
1976 ; Racey, 1982 ; Cumming & Bernard, 1997 ; Racey & Entwistle, 2000 ).

La influencia de la estacionalidad puede no ser tan marcada principalmente en especies que tienen más de un ciclo estral por año, es decir,
especies que muestran actividad reproductiva durante la mayor parte del año, donde también se ha observado que los picos de actividad
reproductiva no coinciden significativamente con los períodos de mayor disponibilidad de alimento (por ejemplo C. perspicillata ). Esto podría
deberse al tipo de alimento que consume la especie. Por ejemplo, en C. perspicillata el principal y más importante elemento de su dieta son los
frutos de Piper y Solanum , que dan frutos durante todo el año ( Fleming, 1991 ; Estrada, Coates-Estrada, & Meritt, 1993).). Además, otros
autores han sugerido que esta especie presenta más bien una estrategia generalista, es decir, es capaz de consumir otro tipo de recursos que estén
disponibles durante una determinada temporada, pudiendo extender su dieta a los insectos cuando la disponibilidad de Piper fruit . es bajo ( Mello,
Schittini, Selig, & Bergallo, 2004 a, Mello, Schittini, Selig, & Bergallo, 2004 b).

Otros factores importantes en la actividad reproductiva de los murciélagos, según los GLM, fueron la humedad relativa y la temperatura. En
filostómidos la probabilidad de actividad reproductiva es mayor cuando la humedad relativa es de 80 - 89 % y la temperatura de 20 - 24 ºC,
mientras que en mormópidos ocurre a temperaturas superiores a 25 ºC y menor humedad relativa (70 - 79 %), en el caso de Pteronotus
fulvus y Mormoops megalophylla , y mayor (90 %) para P. mesoamericanus. Estas condiciones se presentan en los meses de mayo y junio y los
cambios más evidentes se pudieron observar en El Apanguito, donde se formaron colonias de maternidad de miles de hembras de P.
mesoamericanus, P. fulvus y N. mexicanus.fue observado. En abril, las hembras de P. mesoamericanus dominaron el dormidero, representando el
90 % de los individuos presentes en la cueva. En el mismo mes, hembras provenientes de diferentes sitios se congregaron para completar la
gestación y el cuidado y desarrollo de las crías (corroboramos mediante recapturas que algunas hembras provenían tanto de La Mina como de
Cerro Huatulco); mientras que los machos de P. mesoamericanus salen de la cueva, mostrando segregación de sexos durante este período. Este
comportamiento ha sido reportado en Sinaloa ( Bateman & Vaughan, 1974 ) y Colima en México ( Torres-Flores et al., 2012 ).

El patrón de monoestriado estacional restringido observado en Pteronotus fulvus concuerda con lo reportado por otros autores ( Wilson,
1973 ; Bateman & Vaughan, 1974 ; Jiménez-Guzmán & Ceballos, 2005). Debido al bajo número de hembras lactantes registradas (0.2 % en El
Apanguito y ausente en Cerro Huatulco), se puede inferir que la lactancia se realiza en dormidero alternativo y es probable que ocurra entre mayo
y septiembre, como ha sido reportado por otros autores en México ( Adams, 1989 ; Jiménez-Guzmán & Ceballos, 2005 ; Torres-Flores et al.,
2012 ). Según el estudio realizado por Torres-Flores et al. (2012) en Cueva El Salitre, Colima, México, existen variaciones en el tiempo y
duración del período reproductivo. En este estudio la reproducción ocurrió de diciembre a enero como lo muestran machos con testículos
escrotales y hembras gestantes de febrero a abril, mientras que en El Salitre se registraron machos activos en enero-abril, septiembre y noviembre-
diciembre y hembras gestantes en agosto- noviembre y marzo-noviembre. Estas variaciones podrían explicarse por ajustes en las estrategias
reproductivas de las especies según el hábitat, ya que en El Salitre el hábitat es un relicto de bosque caducifolio de tierras bajas, mientras que en
este estudio es bosque mediano subperennifolia.

El patrón de monoestro estacional restringido observado en Mormoops megalophylla y Natalus mexicanus también concuerda con lo reportado en
otros estudios ( Sánchez-Hernández, Chavez-Tapia, Nunez-Garduño, Ceballos-Corona, & Gurrola-Hidalgo, 1985 ; Bonaccorso et al.,
1992). ; Rezsutek & Cameron, 1993 ; Boada et al., 2003 ; Torres-Flores et al., 2012 ). En el caso de M. megalophylla,se pudo corroborar a través
de individuos marcados en El Apanguito y recapturados en Cerro Huatulco, que la especie presenta segregación sexual durante la lactancia. En
mayo, las hembras abandonan El Apanguito y se trasladan a otro dormidero no identificado, mientras que los machos se dirigen a Cerro Huatulco
(colonia formada exclusivamente por machos). Este comportamiento ha sido reportado en Venezuela ( Bonacorso et al., 1992 ), Ecuador ( Boada
et al., 2003 ) y México ( Torres-Flores et al., 2012 ). Si bien se han observado variaciones en bosques secos donde M. megalophylla no abandona
completamente el dormidero, lo cual, según la hipótesis propuesta por Torres-Flores et al. (2012), podría indicar un ajuste en las estrategias
reproductivas según el hábitat, la disponibilidad de alimento o la competencia.
Torres-Flores et al. (2012 ) mencionan que cuando la especie inicia el período reproductivo en un refugio, las especies más abundantes tenderán a
utilizar un mayor área de percha y desplazarán a otras cuya abundancia disminuye drásticamente. Este comportamiento se pudo observar
en Pteronotus mesoamericanus en El Apanguito, donde las abundancias aumentan considerablemente a partir de marzo, con la llegada de hembras
preñadas que cubren una mayor área de percha. Esta puede ser la razón por la cual M. megalophylla , P. fulvus y N. mexicanusse ven obligados a
abandonar la cueva El Apanguito para realizar el parto y la lactancia en otro dormidero alternativo. Sin embargo, el abandono de la cueva por
parte de estas especies podría estar relacionado con sus requerimientos fisiológicos durante la época reproductiva, ya que el mejor modelo GLM
soportado para esta especie (MPR+RHU+ROO+TEM) indicó que la actividad reproductiva se ve favorecida principalmente por factores
ambientales como temperatura (> 25 ºC), precipitación (< 100 mm) y humedad relativa (70 - 79 %). En mayo, cuando la cueva El Apanguito está
completamente abandonada, la temperatura era de 21 ºC y 92 % de humedad relativa. Probablemente estas características inadecuadas sean las
que obliguen a la especie a trasladarse a otros sitios. Además, se sabe que los mormópidos tienen preferencia por refugios con temperaturas
superiores a los 30 °C en otros dormideros (Rezsutek y Cameron, 1993 ; Ávila-Flores & Medellín, 2004 ; Torres-Flores & Santos-Moreno,
2017; Ayala-Téllez, Iñiguez-Dávalos, Olvera-Vargas, Vargas-Contreras, & Herrera-Lizaola, 2018 ). Las temperaturas máximas no superan los
27 °C en ninguno de los refugios observados en este estudio. Por tanto, sería útil investigar las variaciones en las características ambientales de
los refugios, así como los requerimientos específicos de cada especie en estudios posteriores para corroborar estas hipótesis.

El patrón polioestriado bimodal estacional observado en los filostómidos Artibeus toltecus, Carollia perspicillata y Glossophaga
soricina concuerda con los reportes de México (Michoacán, Sánchez-Hernández et al., 1985 ; Jalisco, Iñiguez-Dávalos, 1993 ;
Guerrero, Almazán-Catalán, Sánchez- Hernández, Romero-Almaraz, Sánchez-Vasquez, & González-Pérez, 2015 ; Ramírez-Pulido et al., 1993 ;
Oaxaca, García-García et al., 2010 ; Colima, Torres-Flores et al., 2012 ), Costa Rica ( Fleming et al., 1972 ; Dinerstein, 1986 ), Panamá ( Fleming
et al., 1972 ) y Brasil (Mello y Fernández, 2000 ). Los GLM mejor soportados de las tres especies mostraron la temperatura y el dormidero como
variables importantes en común ( A. toltecus : RHU + ROO + SEX + TEM, C. perspicillata : RHU + ROO + TEM, G. soricina : MPR + ROO +
SEX + TEM), mientras que la precipitación fue solo para G. soricina y la temporalidad para ninguna de las tres.
Este patrón reproductivo, polioestro bimodal estacional, se caracteriza por dos ciclos estrales por año, uno al final de la estación seca (marzo-
abril) y otro al final de la estación lluviosa (julio-agosto) (Hill & Smith , 1984 ). En las poblaciones estudiadas, este patrón se observó en A.
toltecus , mientras que en G. soricina el segundo período comienza más tarde, en septiembre-noviembre en La Mina. La ausencia de hembras
lactantes de A. toltecus y G. soricina en La Mina, donde se encuentran las colonias más grandes ( Cuadro 1 ), indica que los nacimientos
ocurren en uno de los túneles cercanos entre enero y septiembre como se sugiere ( Webster & Jones, 1982). ;Álvarez & Álvarez-Castañeda
1991 ; Cloutier y Thomas, 1992 ; Almazán-Catalán et al., 2015 ). Además, en estos meses la temperatura y la humedad en La Mina descienden
por debajo de los 19 ºC, la humedad entre el 85 - 90 % y el nivel del agua aumenta. Por lo tanto, la disponibilidad de otros túneles cercanos sin
flujo de agua y con temperatura y humedad más adecuada (según los modelos mejor soportados, la probabilidad de actividad reproductiva
aumenta en tres ( C. perspicillata , OR= 3.201), seis ( G. soricina , OR = 6.147) y siete ( A. toltecus, OR = 7.777) veces más cuando la
temperatura va de 20 - 24 ºC). Les ofrece la oportunidad de dar a luz y amamantar de una manera más segura, ya que, a diferencia del túnel
muestreado, no presenta corriente de agua durante todo el año, lo que representa un peligro para las crías si se caen y mueren ahogadas.

En el caso de G. soricina, se ha reportado que es una especie que puede posarse en una variedad de sitios y forma colonias de maternidad
( Álvarez, Willing, Jones & Webster, 1991 ; Uribe & Arita, 2005 ). Una colonia puede estar en una casa abandonada ubicada a 150 m del túnel
muestreado. La colonia permaneció durante todo el período de muestreo de este estudio; sin embargo, no fue posible capturar individuos y
confirmar que las hembras acuden a ese dormidero durante el parto y lactación. A diferencia del túnel con flujo de agua, la casa abandonada
representa un mejor refugio para el crecimiento de las crías y contra las adversidades.

Los resultados de este estudio muestran que los ciclos reproductivos de las especies de murciélagos estudiadas están relacionados con al menos
seis variables (temporada, sexo, dormidero, temperatura, precipitación y humedad), destacándose la temperatura, la humedad relativa y el
dormidero de la especie. Los estudios futuros deberían aumentar el número de variables e incluir otras variables, por ejemplo, peso, masa
metabólica o disponibilidad de alimentos, para ayudar a sacar conclusiones más sólidas sobre los procesos reproductivos de las especies de
murciélagos neotropicales. Además, los estudios de citología vaginal pueden ser complementarios y generar resultados más específicos del tiempo
y duración de los patrones reproductivos de los murciélagos.

Declaración ética: los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y realizaron contribuciones significativas; que no existe
conflicto de intereses de ningún tipo; y que seguimos todos los procedimientos y requisitos éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes
financieras se indican completa y claramente en la sección de agradecimientos. Un documento firmado ha sido archivado en los archivos del
diario.