Filogenia de Oomicetos Derivada de 37 Genomas Reconstrucción Filogenómica de La

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ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN
Ciencias Ecológicas y Evolutivas
cruzar
Reconstrucción filogenómica de la
Filogenia de oomicetos derivada de 37
genomas
Charley GP McCarthy, David A. Fitzpatrick
Departamento de Biología, Laboratorio de Evolución del Genoma, Universidad de Maynooth, Maynooth, Co. Kildare,
Irlanda
RESUMEN Los oomicetos son una clase de eucariotas filamentosos microscópicos dentro del
Recibido 24 febrero 2017 Aceptado 24
supergrupo StramenopilesAlveolataRhizaria (SAR) que incluye patógenos animales y vegetales Marzo 2017 Publicado 12 Abril 2017
ecológicamente significativos, el más infame el agente causante del tizón de la papa Phytophthora Cita McCarthy CGP, Fitzpatrick DA. 2017.
Reconstrucción filogenómica de la filogenia de los
infestans. Los estudios filogenéticos de un solo gen y concatenados tanto de géneros de oomicetos
oomicetos derivada de 37 genomas. mSphere
individuales como de miembros de la clase más grande han dado como resultado conclusiones 2:e0009517. https://doi.org/10.1128/mSphere
contradictorias sobre las filogenias de las especies dentro de los oomicetos, particularmente para .0009517.
el gran género Phytophthora. Los estudios filogenéticos a escala del genoma han resuelto con Editor Aaron P. Mitchell, Universidad
Carnegie Mellon
éxito muchas relaciones eucarióticas mediante el uso de métodos de superárboles, que combinan
Copyright © 2017 McCarthy y Fitzpatrick.
una gran cantidad de árboles potencialmente dispares para determinar relaciones evolutivas que Este es un artículo de acceso abierto distribuido
bajo los términos de la licencia Creative Commons
no se pueden inferir solo a partir de filogenias individuales.
Attribution 4.0 International.
Con una cantidad suficiente de datos genómicos ahora disponibles, hemos realizado el primer
Dirija la correspondencia a David A.
análisis filogenético del genoma completo de los oomicetos utilizando datos de 37 oo especies Fitzpatrick, david.fitzpatrick@nuim.ie.
de mycete y 6 especies SAR. En nuestro análisis, utilizamos métodos establecidos de superárboles
para generar filogenias a partir de 8355 familias de genes SAR y oomicetos homólogos y hemos
complementado esos análisis con análisis de redes filogenómicas y supermatrices concatenadas.
Nuestros resultados muestran que un enfoque a escala genómica de la filogenia de los oomicetos
resuelve las clases de oomicetos y los clados individuales dentro del género problemático
Phytophthora. El soporte para la resolución de las relaciones inferidas entre clados individuales
de Phytophthora varía según la metodología utilizada. Nuestro análisis representa un primer paso
importante en el análisis filogenómico a gran escala de los oomicetos.
IMPORTANCIA Los oomicetos son una clase de eucariotas e incluyen patógenos animales y
vegetales ecológicamente significativos. Los estudios filogenéticos de genes únicos y multigénicos
de géneros de oomicetos individuales y de miembros de las clases más grandes han dado como
resultado conclusiones contradictorias sobre las relaciones entre especies entre estas especies,
particularmente para el género Phytophthora. El inicio de las técnicas de secuenciación de
próxima generación ahora significa que está disponible una gran cantidad de datos genómicos
de oomicetos. Por primera vez, hemos utilizado métodos filogenéticos a escala del genoma para
resolver las relaciones filogenéticas de los oomicetos. Utilizamos métodos de superárboles para
generar filogenias de especies de un solo gen y de varios genes. En general, nuestros análisis
de superárboles utilizaron datos filogenéticos de 8355 familias de genes de oomicetos. También
hemos complementado nuestros análisis con filogenias de superalineación derivadas de 131
familias de genes ubicuos de una sola copia. Nuestros resultados muestran que un enfoque a
escala del genoma para la filogenia de oomicetos resuelve las clases y clados de oomicetos.
Nuestro análisis representa un primer paso importante en el análisis filogenómico a gran escala de los oomicetos.
PALABRAS CLAVE oomiceto, filogenia, Phytophthora, filogenia de especies, filogenómica,
supermatriz, superárboles
Marzo/Abril 2017 Volumen 2 Número 2 e0009517 msphere.asm.org 1
McCarthy y Fitzpatrick
Los o omicetos
especies son una cm
eucariotas lase
de eyucariotas
arinas meicroscópicos
terrestres que
cológicamente incluyen algunos
destructivas de
elspecies
(1). Las os más de
oomicetos muestran una morfología filamentosa y funciones ecológicas muy similares a las de los
hongos e históricamente fueron consideradas como un linaje fúngico basal (2). A medida que los
estudios morfológicos y moleculares han mejorado desde la segunda mitad del siglo XX, los
oomy cetes han llegado a entenderse como parientes muy distantes de los hongos "verdaderos".
Han desarrollado de forma independiente una morfología y estilos de vida similares a través de
una evolución convergente y una transferencia horizontal de genes (HGT) entre reinos limitada
(2–5). Los estudios filogenómicos actuales ubican a los oomicetos en el linaje diverso de
stramenopiles dentro del supergrupo eucariótico StramenopilesAlveolataRhizaria (SAR) (6–10)
(Fig. 1). Los stra menopiles se colocaron previamente dentro de Chromista (11) y luego dentro
del supergrupo "chromal velates" (Chromista más Alveolata) sobre la base de un último ancestro
común hipotético en el linaje plástido (12, 13). Si bien los primeros análisis filogenéticos
respaldaron el concepto de un origen único para el plástido "cromalveolato" (14, 15), los análisis
filogenéticos y HGT posteriores de todo el plastoma y nucleares han fallado consistentemente en
respaldar una agrupación monofilética de cromalevolato (1621). Por el contrario, la evidencia
molecular de la monofilia del actual supergrupo SAR se ha demostrado en múltiples análisis
filogenéticos (18, 20, 22–26).
Se cree que los oomicetos se separaron de las diatomeas entre el Proterozoico tardío y el
Paleozoico medio (hace ~0,4 a 600 millones de años [bya]) (27, 28) y se ha encontrado que
estuvieron presentes ya en el período Devónico (hace ~400 millones de años [mya]) en el registro
fósil (29). Aunque muchas de las especies descritas son fitopatógenas, se cree que la
fitopatogenicidad de los oomicetos es un rasgo derivado que ha evolucionado de forma
independiente en muchos linajes (30). Muchas especies aún no han sido muestreadas y la
filogenia de clase de los oomicetos aún está sujeta a revisión; sin embargo, con los datos actuales,
los oomicetos se pueden dividir en los primeros clados divergentes y los últimos taxones de
"corona" (31–33) (Fig. 1). Con la excepción de algunas especies que infectan a los nematodos
terrestres (31), los primeros clados de oomicetos divergentes tienen un hábitat exclusivamente
marino (1). Los oomicetos de la "corona" restantes se pueden subdividir en las ramas
"saprolegnianas" predominantemente marinas y de agua dulce y las ramas "peronosporalesas"
predominantemente terrestres, que divergieron en la era Mesozoica Temprana (1, 28, 34–36).
Las ramas “saprolegnianas” incluyen el patógeno de peces Saprolegnia, también conocido como
“moho del algodón” (37), y el género Aphanomyces, patógeno de animales y plantas (34, 38). Las
ramas “peronosporales” incluyen los taxones de oomicetos mejor caracterizados, Phytophthora y
Pythium, y el orden Albuginales más basal (1, 35). La mayoría de los oomicetos “peronosporales”
son fitopatógenos, aunque Pythium incluye especies capaces de infectar animales o actuar como
agentes de control biológico de micoparásitos (39, 40)
(Figura 1).
Phytophthora es el género más grande (120 especies descritas) dentro del orden
Peronosporales y se dividió en 10 clados filogenéticos sobre la base del análisis inicial del
espaciador transcrito interno (ITS) y, posteriormente, análisis combinados nucleares y
mitocondriales (41, 42) ( Figura 2a). Los clados más grandes (clados 1, 2, 7 y 8) se dividen a su
vez en subclados, mientras que los clados más pequeños (clados 5 y 10) contienen menos de
cinco especies descritas en la actualidad (43, 44). Los datos iniciales de filogenia de ITS
informados por Cooke et al. (41) sugirieron que Phytophthora era parafilético con respecto a los
clados basales 9 y 10; sin embargo, estudios posteriores multigénicos y nucleares y mitocondriales
combinados han colocado estos clados dentro de Phytophthora (42, 44, 45). Generalmente, las
especies dentro de los clados de Phytophthora no comparten características morfológicas o
estrategias reproductivas consistentes, aunque los clados 6 a 8 forman una rama distinta de
especies terrestres con esporangios predominantemente no papilados dentro del árbol del género
(44). Si bien muchos análisis filogenéticos recientes han respaldado la designación actual de Blair
et al. (42) de 10 clados filogenéticos distintos dentro de Phytophthora, muchos de los mismos
análisis llegan a conclusiones contradictorias en cuanto a las relaciones entre estos clados. En
su análisis, Blair et al. (42) encontraron un fuerte apoyo en los métodos de máxima verosimilitud,
máxima parsimonia y bayesianos para los 10 clados filogenéticos utilizando datos de siete loci
nucleares altamente conservados (incluidos marcadores de ADN ribosómico 28S [ADNr], Hsp90 y tubulina)
Genoma Escala Oomicetos Filogenia
FIG 1 Consenso de filogenia de la clase de oomicetos dentro de la agrupación SAR mayor, incluida información relativa a varios taxones. El
cladograma fue adaptado de Judelson (10).
de 82 especies de Phytophthora (Fig. 2a). La relación entre los clados reportada en Blair et
al. (42) se confirmó en su mayoría en un análisis de seguimiento realizado por Runge et al.
(46) que incluía datos homólogos de otras 39 especies de Phytophthora y otras especies de
Peronosporales. Una diferencia notable fue que su análisis colocó a los clados 3, 6 y 7 como
clados hermanos dentro de un clado monofilético con un fuerte apoyo de los métodos de
mínima evolución, máxima verosimilitud y bayesiano, mientras que los clados estaban más
distantemente relacionados en el análisis por Blair et al. (42) (Fig. 2a yb). La adición de cuatro
marcadores mitocondriales (cox2, nad9, rps10 y secY) en un análisis posterior de 11 locus
realizado por Martin et al. (47), aunque respalda topológicamente los datos de Blair et al. (42),
mostró una resolución deficiente para muchas relaciones entre clados (particularmente para
clados derivados más extensamente, como los clados 1 a 5) dentro de Phytophthora
mediante los métodos de máxima verosimilitud, máxima parsimonia y bayesiano (Fig. 2c).
Un enfoque coalescente que utilizó un conjunto de datos similar por los mismos autores
mostró un apoyo bayesiano mejorado entre algunos clados de Phytophthora (p. ej., clados 1
a 5), pero un apoyo más débil para otros clados y una topología conflictiva del análisis de 11 locus (47) (Fig. .2d).
La ubicación de otros taxones dentro del orden Peronosporales, a saber, los "mildiús
vellosos", y la filogenia de Pythium y el orden Pythiales también ha sido difícil de resolver. La
inclusión de dos especies de mildiú velloso (Hyaloperonospora arabidop sidis y
Pseudoperonospora cubensis) en un análisis realizado por Runge et al. colocaron las dos
especies dentro del clado 4 de Phytophthora y especies hermanas del clado 1 como
Phytophthora infestans, lo que implica la existencia de un género Phytophthora parafilético
(46) (Fig. 2b). Sin embargo, un análisis posterior de reconciliación de árboles, inferido
utilizando una filogenia de clase de 189 grupos de oomicetos de grupos ortólogos (COG), colocó a H. arabi
FIG 2 Congruencia del orden Peronosporales entre análisis filogenéticos multilocus recientes. (a)
Siete locus máxima verosimilitud (ML)/máxima parsimonia (MP)/filogenia bayesiana de Phytophthora por Blair
et al. (42). ( b ) Evolución mínima (ME) / ML / Filogenia bayesiana de Phytophthora y mildiú velloso por Runge
et al. (46). ( c ) Filogenia ML / MP / bayesiana de once locus de Phytophthora por Martin et al. (47). ( d )
Filogenia coalescente de seis locus de Phytophthora por Martin et al. (47). Los valores de soporte, cuando se
dan, representan soporte de arranque de máxima verosimilitud, excepto para el panel d, donde en su lugar se
dan probabilidades posteriores bayesianas.
dopsidis como hermana de los miembros del género Phytophthora (48). Otra especie de
mildiú velloso, Plasmopara halstedii, se colocó como hermana del clado 1 de Phytophthora
en análisis filogenéticos similares (36, 49). Phytopythium, un intermedio morfológico entre
Phytophthora y Pythium, fue reclasificado del clado K de Pythium a su propio género dentro
del orden Peronosporales basado en un análisis filogenético multigénico reciente que ubicó
al género como hermano de Phytophthora (50). El propio Pythium se divide en 10 clados,
etiquetados de la A a la J, que inicialmente se circunscribieron con sus datos y fueron
consistentes con los datos mitocondriales (51). La principal diferencia morfológica entre
clados dentro de Pythium es el desarrollo del esporangio filamentoso en especies dentro de
los clados A a C a partir del esporangio globoso ancestral observado en los clados basales
y Phytopythium (51, 52), con un esporangio contiguo intermedio que se desarrolla en
especies dentro del clado D (51) y un esporagio alargado en especies dentro del clado H (53).
De lo contrario, como en Phytophthora, los clados filogenéticos generalmente no se
correlacionan con caracteres morfológicos distintos en Pythium (51). Varios análisis
filogenéticos sugieren que Pythium es polifilético (36, 49, 52–55), y recientemente se sugirió
que se modifique por completo en al menos cinco nuevos géneros (53, 56).
Muchos de los análisis filogenéticos de los oomicetos antes mencionados se basan en
un pequeño número de marcadores nucleares y/o mitocondriales altamente conservados, ya
sea mediante análisis de consenso o análisis concatenado. La selección de tales marcadores,
aunque generalmente sólida, puede ignorar involuntariamente otros tipos de marcadores
filogenéticos potenciales que podrían resolver análisis conflictivos, como linajes que incluyen
eventos de duplicación de genes (20). Una solución a las posibles limitaciones de un solo gen o
filogenias de genes a pequeña escala es ensamblar una filogenia de consenso para un conjunto dado
de taxones utilizando muchas fuentes de filogenias de un solo gen a través del análisis de superárboles,
lo que permite la inclusión de filogenias con taxones faltantes o duplicados (57). La representación
matricial mediante parsimonia (MRP), en la que se generan matrices de caracteres para cada filogenia
de origen y se fusionan en una única matriz de caracteres binarios para una alineación de parsimonia
máxima (58, 59), es uno de los métodos de superárboles más utilizados y se ha aplicado con éxito en
una serie de estudios filogenómicos eucarióticos (6062). Se han desarrollado otros métodos para inferir
la filogenia de especies a partir de filogenias de genes parálogos, el más exitoso de los cuales ha sido
la parsimonia del árbol de genes (GTP) (63). GTP intenta encontrar el árbol de especies más
parsimonioso de un conjunto de filogenias de origen con el menor número de eventos necesarios para
explicar las incongruencias (es decir, eventos de duplicación de genes) entre las filogenias de origen y
se ha aplicado en el análisis filogenético a gran escala (64). Otro método de análisis filogenético a gran
escala es el enfoque de supermatriz de concatenar múltiples conjuntos de datos de caracteres para el
análisis simultáneo (65).
Desde la publicación de las secuencias genómicas de Phytophthora sojae y Phytoph thora ramorum
en 2006 (66), la cantidad de datos genómicos de oomicetos ha aumentado constantemente; actualmente,
37 especies de oomicetos ahora tienen datos genómicos disponibles públicamente a nivel de ensamblaje
o superior (Tabla 1). Con esto en mente, hemos realizado el primer análisis filogenético del genoma
completo para los oomicetos como clase, utilizando una variedad de enfoques de superárbol y
supermatriz que se han utilizado previamente en el análisis filogenético del genoma completo de hongos
(60). En nuestro análisis, utilizamos datos de proteínas de 37 genomas completos de oomicetos y 6
genomas completos de SAR (como grupos externos). Esto representa todos los datos genómicos
existentes de los cuatro órdenes de oomicetos "corona" y cubre 8 de los 10 clados filogenéticos dentro
de Phytophthora y 7 de los 10 clados filogenéticos dentro de Pythium (Tabla 1). Nuestro análisis
filogenético del genoma completo de los oomicetos respalda los cuatro órdenes de oomicetos y la
ubicación de Phytopythium dentro de Peronosporales y clados individuales dentro de Phytophthora y
Pythium. La resolución de Peronosporales como orden varió bajo diferentes métodos, probablemente
debido a la falta de datos de los clados 4 y 9 dentro de Phytophthora. Sin embargo, las filogenias de
orden general son relativamente congruentes entre nuestras diferentes filogenias de especies.
Este análisis proporcionará una columna vertebral útil para futuras filogenias del genoma de los
oomicetos utilizando conjuntos de datos taxonómicamente más extensos.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Identificación de oomicetos ortólogos y parálogos y familias de genes SAR.
Para nuestros análisis de superárboles, construimos un conjunto de datos que contiene 43 genomas
completos, que consta de 37 de especies de oomicetos y 6 grupos externos de otras especies dentro
del supergrupo SAR (Materiales y Métodos; Tabla 1). De estos 37 genomas de oomicetos, 26 eran de
especies de Phytophthora o especies de Pythium que representan la mayoría de los clados dentro de
ambos géneros, y el resto se tomaron muestras de los cuatro órdenes de "corona" (66–89). Descargamos
proteomas para 23 especies de oomicetos que estaban disponibles en bases de datos públicas, y
generamos proteomas correspondientes para las 14 especies restantes a partir de datos de ensamblaje
disponibles públicamente utilizando plantillas de referencia de oomycete a medida con AUGUSTUS y
GeneMarkES (90, 91) (Tabla S1) . En total, nuestro conjunto de datos final contenía 702 132 secuencias
de proteínas de 37 genomas completos de oomicetos y 6 genomas completos de SAR (Tabla 1).
El paso inicial para determinar la filogenia de los 43 genomas de oomicetos y SAR en nuestro
conjunto de datos a través de métodos de superárboles fue identificar grupos de ortólogos o parálogos
estrechamente relacionados dentro de nuestro conjunto de datos, que denominamos familias de genes,
y utilizar estos grupos para generar genes. filogenias para usar como fuente de datos para nuestros
métodos. Para identificar familias de genes ortólogos y parálogos en nuestro conjunto de datos,
establecemos los siguientes criterios:
(1) Una familia de genes de copia única no debe contener más de un gen ortólogo por especie y
debe estar presente en cuatro o más especies.
TABLA 1 Información taxonómica y genómica para las 43 especies de oomicetos y SAR en este análisisa
Nombre de la especie clado Orden Clase Referencia Gene
albugo candida N / A albuginales oomicota Enlaces et al. 2011 (73) 13310

Albugo labiachii N / A albuginales oomicota Kemen et al. 2011 (74) 13804
Hyaloperonospora arabidopsidis N / A Peronosporales oomicota Baxter et al. 2010 (71) 14321

Phytophthora agathidicida Clado 5 Peronosporales oomicota Studholme et al. 2016 (70) 14110*
Phytophthora capsici Clado 2 Peronosporales oomicota Lamour et al. 2012 (72) 19805
Phytophthora cinnamomi Clado 7 Peronosporales oomicota Studholme et al. 2016 (70) 12942*
Phytophthora cryptogea Clado 8 Peronosporales oomicota Feau et al. 2016 (75) 11876*
Phytophthora fragariae Clado 7 Peronosporales oomicota Gao et al. 2015 (76) 13361*
Phytophthora infestans Clado 1 Peronosporales oomicota Haas et al. 2009 (69) 17797
Phytophthora kernoviae Clado 10 Peronosporales oomicota Samble et al. 2015 (77) 10650
Phytophthora lateralis Clado 8 Peronosporales oomicota Quinn et al. 2013 (78) 11635
Phytophthora multivora Clado 2 Peronosporales oomicota Studholme et al. 2016 (70) 15006*
Phytophthora nicotianae Clado 1 Peronosporales oomicota Liu et al. 2016 (79) 10521
Phytophthora parasitica Clado 1 Peronosporales oomicota Instituto Broad (INRA310 v. 3) 27942
Phytophthora pinifolia Clado 6 Peronosporales oomicota Feau et al. 2016 (75) 19533*
Phytophthora pluvialis Clado 3 Peronosporales oomicota Studholme et al. 2016 (70) 18426*
Phytophthora pisi Clado 7 Peronosporales oomicota PRJEB6298 15495*
Phytophthora ramorum Clado 8 Peronosporales oomicota Tyler et al. 2006 (66) 15743
Phytophthora rubi Clado 7 Peronosporales oomicota PRJNA244739 15462*
Phytophthora sojae Clado 7 Peronosporales oomicota Tyler et al. 2006 (66) 26584
Phytophthora taxón Totara Clado 3 Peronosporales oomicota Studholme et al. 2016 (70) 16495*
Plasmopara halstedii N / A Peronosporales oomicota Sharma et al. 2015 (80) 1
Plasmopara viticola N / A Peronosporales oomicota PRJNA329579 150481
Phytopythium vexans N / A Peronosporales oomicota Adhikari et al. 2013 (67) 150481
Pilasporangium apinafurcum N / A Pitiales oomicota PRJDB3797 13184*

Pythium aphanidermatum Clado A Pythiales oomicota Adhikari et al. 2013 (67) 12312
Pythium arrhenomanes Clado B Pitiales oomicota Adhikari et al. 2013 (67) 13805
Pythium insidiosum Clado C Pitiales oomicota Rujirawat et al. 2015 (81) 19290*
Pythium irregulare Clado F Pitiales oomicota Adhikari et al. 2013 (67) 13805
Pythium iwayami Clado G Pythiales oomicota Adhikari et al. 2013 (67) 14875
Pythium oligandrum Clado D Pitiales oomicota Berger et al. 2016 (82) 14292*
Pythium ultimum var. esporangiífero Clado I Pitiales oomicota Adhikari et al. 2013 (67) 14096
Pythium ultimum var. ultimo Clado I Pitiales oomicota Levesque et al. 2010 (68) 15323
Aphanomyces astaci N / A Saprolegniales oomicota Instituto amplio (APO3 v.2) 26259

Aphanomyces invadans N / A Saprolegniales oomicota Instituto Broad (9901 v.2) 20816
saprolegnia diclina N / A Saprolegniales oomicota PRJNA168273 18229
Saprolegnia parasitica N / A Saprolegniales oomicota Jiang et al. 2013 (83) 20121
Aureococcus anophageferns N / A pelagomonadales Pelagophyceae Gobler et al. 2011 (84) 11501

Ectocarpus siliculosus N / A ectocarpales Phaeophyceae Cock et al. 2010 (87) 16269
Phaeodactylum tricornutum N / A Naviculales Bacillariophyceae Bowler et al. 2008 (85) 10402
Thalassiosira psuedonana N / A Thalassiosirales Coscinodiscophyceae Armbrust et al. 2004 (86) 11776
Tetraurelia del paramecio N / A peniculida Oligohimenoforea Auri et al. 2006 (88) 39580

Bigelowiella natans N / A clorarachniophyceae Cercozoa Curtis et al. 2012 (89) 21708
aLos recuentos de proteínas generados en este estudio a partir de datos de ensamblaje se destacan con un asterisco (*). Las referencias son a las publicaciones del genoma cuando sea
posible y, de lo contrario, al identificador NCBI BioProject o al identificador de cepa y versión de ensamblaje del Broad Institute. NA, no aplicable.
(2) Una familia de genes multicopia debe contener al menos cuatro especies únicas, y dos o
más parálogos deben estar presentes en al menos una de las especies.
Utilizando OrthoMCL (92), con un valor de inflación de 1,5 y un valor de corte estricto de BLASTp
de 1020 (93) y secuencias de comandos de Python a medida, identificamos más de 56 000 familias de
genes SAR y oomicetos homólogos en nuestro conjunto de datos. De estas, 2853 familias coincidieron
con nuestro criterio para familias de una sola copia y 11 158 familias coincidieron con nuestro criterio
para familias de copias múltiples. Alineando cada una de estas familias de genes en MUSCLE (94) y
muestreando regiones altamente conservadas usando Gblocks (95), ambos usando los parámetros
predeterminados y luego realizando pruebas de posibilidad de cola de permutación (PTP) para cada
alineación muestreada restante usando PAUP* (96, 97), pudimos eliminar 576 familias de genes de
una sola copia y 5103 familias de genes de copias múltiples con señal filogenética deficiente de nuestros datos. Todo
FIG 3 Representación matricial con superárbol de parsimonia (MRP) de 37 especies de oomicetos y 6 especies de SAR (2280 filogenias de origen). El superárbol fue
generado en CLANN. La filogenia tiene sus raíces en la rama SAR. Los clados de Phytophthora designados por Blair et al. (42) y los clados de Pythium según lo
designado por de Cock et al. (50) se indican en rojo y azul, respectivamente. Sin color, P. tetraurelia (Alveolata) y B. natans (Rhizaria).
las familias de genes restantes tenían su modelo evolutivo estimado usando ProtTest (98)
(Tabla S2), y se generaron filogenias de genes de máxima verosimilitud utilizando PhyML con 100
réplicas de arranque (99). Generamos reconstrucciones filogenéticas para 2.280 familias de genes
ortólogos (que contienen 35.622 genes) y 6.055 familias de genes parálogos (que contienen
174.282 genes). En total, a partir de nuestro conjunto de datos de 43 genomas, identificamos
8335 filogenias de genes individuales, que contenían 209 904 genes de oomicetos y SAR.
Las filogenias de Supetree resuelven completamente la clase de oomicetos y ordenan las
filogenias. Las 2280 filogenias de genes de copia única ortólogas (35 622 genes en total) se
usaron como entrada para CLANN (100), que implementa una representación de matriz usando
el método de parsimonia (MRP) para determinar la filogenia de consenso para muchas filogenias
de origen con taxones superpuestos o taxones faltantes. Se generó una filogenia de superárbol
MRP en CLANN utilizando una búsqueda heurística con 100 réplicas de arranque. El superárbol
se visualizó y anotó en el sitio web del Árbol de la vida interactivo (iTOL) (101) y se arraigó en la
rama que contiene los grupos externos SAR, Paramecium tetraurelia (Alveolata), Bigelowiella
natans (Rhizaria) y cuatro especies de stramenopiles (Fig. 3) .
El análisis de superárbol MRP de 2280 filogenias de genes de oomicetos de una sola copia
ortóloga apoyó los cuatro órdenes de oomicetos de "corona" (Saprolegniales, Albuginales, Pythia
les y Peronosporales), con soporte máximo de arranque (BP) (Fig. 3). El MRP
FIG 4 Congruencia de los datos del orden Peronosporales entre nuestros métodos de superárbol y supermatriz. (a) Análisis MRP. (b) Análisis de GTP. (C)
Análisis de supermatrices concatenadas. Para conocer las filogenias completas, consulte las figuras 3, 5 y 6, respectivamente.
supertree refleja la filogenia de consenso de los oomicetos (31–33) (Fig. 1). Las especies
Saprolegniales representan el orden de "corona" más basal, y los Albuginales son un orden
hermano de Pythiales y Peronosporales. Dentro de los propios Pythiales, se observó una
división altamente respaldada entre los clados A a D (100% BP) y los clados F a I (100% BP)
de Pythium, lo que coincide con divisiones similares observadas en análisis a pequeña escala (51, 52) (Fig. 3).
Pilasporangium apinafurcum, una especie de Pythiales, es hermana de los clados F a I de
Pythium (98% BP). Phytopythium vexans se coloca en la base del orden Peronosporales (Fig.
3), lo que respalda la reciente reclasificación del género Phytopythium de Pythiales (50). Muchos
clados individuales de Phytophthora dentro de Peronosporales están bien respaldados. Además,
las especies de "mildiu velloso" en nuestro conjunto de datos (Hyaloperonospora arabidopsidis
y dos especies de Plasmopara) se ubican como taxones derivados dentro del orden Peronospo
rales en lugar de basales para Phytophthora (Fig. 3). La filogenia general de Peronosporales en
nuestro superárbol MRP se resume en la Fig. 4a y se analiza con mayor detalle más adelante
en el texto. Como análisis adicional, se generó una superred de consenso de las divisiones
filogenéticas dentro de las 2280 filogenias de genes de una sola copia en SplitsTree (102) (ver
Fig. S1 en el material complementario). La red destaca aún más el apoyo a los cuatro órdenes
de oomicetos "corona" y la división del orden Pythiales como en la filogenia del superárbol;
también recapitula muchos de los clados individuales de Phytoph thora y las relaciones dentro
del orden dentro de Peronosporales (Fig. 3 y 4a; Fig. S1).
Tanto las 2280 filogenias de una sola copia como las 6055 filogenias de copias múltiples
(209 904 genes en total) se usaron como entrada para DupTree (103), que usa un método de
parsimonia del árbol de genes (GTP) para determinar la filogenia de consenso para muchas
filogenias fuente que pueden incluir eventos de duplicación de genes. Los datos de origen se
pusieron en marcha con 100 repeticiones, y el superárbol GTP de consenso resultante se
arraigó en la rama que contenía Paramecium tetraurelia, Bigelowiella natans y las otras
especies de pilas de strameno (Fig. 5). Al igual que en el superárbol MRP de un solo gen, los
cuatro órdenes individuales de oomicetos de la corona y la filogenia de la clase de oomicetos
están altamente respaldados. El orden Pythiales se divide una vez más en ramas hermanas
altamente respaldadas que contienen clados A a D (100% BP) y clados F a I (100% BP) (Fig.
5). El orden Peronosporales vuelve a tener un gran apoyo (100% BP), al igual que la colocación
de Phytopythium vexans en la base de este orden (Fig. 5). Al igual que con el superárbol MRP
de un solo gen, los mildiúes vellosos (P. viticola y P. halstedii) se encuentran como taxones
hermanos del clado 1 de las especies de Phytophthora. Sin embargo, vale la pena señalar que
el soporte filogenético para esta agrupación es más débil en el superárbol GTP (58% BP) (Fig.
4b y 5) que en el superárbol MRP, donde el soporte es muy fuerte (100% BP) (Fig. 3). En
general, la filogenia del orden Peronosporales en nuestro superárbol GTP muestra un soporte
de arranque más débil en algunas ramas que en el superárbol MRP de un solo gen. Sin
embargo, con la excepción de la ubicación del clado 5, la congruencia taxonómica general entre
los dos enfoques de superárboles para Peronosporales es alta (Fig. 3, 4a y b, y 5).
FIG. 5 Superárbol de parsimonia del árbol de genes (GTP) de 37 especies de oomicetos y 6 especies de SAR (8335 filogenias de
origen). El superárbol se generó en DupTree. La filogenia tiene sus raíces en la rama SAR. Los clados de Phytophthora designados
por Blair et al. (42) y los clados de Pythium según lo designado por de Cock et al. (50) se indican en rojo y azul, respectivamente.
Sin color, P. tetraurelia (Alveolata) y B. natans (Rhizaria).
El enfoque de la supermatriz basado en las filogenias ubicuas del gen Peronosporales apoya
las filogenias del superárbol. Como complemento a las filogenias de nuestro método de superárbol,
llevamos a cabo un enfoque de supermatriz para inferir la filogenia de las especies de oomicetos
utilizando ortólogos de oomicetos de proteínas conocidas correspondientes a grupos de grupos
ortólogos (COG) como marcadores filogenéticos (104). Para identificar los COG de oomicetos,
realizamos un análisis BLASTp recíproco de los 458 COG de Saccharomyces cerevisiae contra los
37 proteomas de oomicetos en nuestro conjunto de datos completo (590 896 secuencias de
proteínas en total) con un valor E de 1010. En general, 443 familias de genes de oomicetos que
eran recíprocos Se recuperaron los principales éxitos en los COG de S. cerevisiae. De las 443
familias COG, 144 familias contenían un ortólogo de las 37 especies de oomicetos y se conservaron
para el análisis. Se generó una superalineación de 16 934 caracteres mediante la concatenación
de las 131 familias alineadas que retuvieron los datos de alineación después del muestreo de Gblocks con FASconCAT (105).
La filogenia de máxima verosimilitud de esta superalineación se reconstruyó en PhyML con 100
réplicas de arranque y un modelo de sustitución de aminoácidos LGIGF seleccionado por ProtTest,
y la filogenia de consenso resultante se basó en la rama Saprolegniales (Fig. S2). Esta filogenia de
supermatriz inicial apoyó los cuatro órdenes de "corona" de manera similar a nuestras filogenias de
superárboles; sin embargo, se observaron mala resolución y filogenia inconsistente dentro de
Peronosporales, particularmente la ubicación de especies de los clados 7 y 8 de Phytophthora; por
ejemplo, las especies del clado 7 no son monofiléticas (Fig. S2). Para intentar separar los datos
correspondientes a la mala resolución de Peronosporales en nuestra filogenia de máxima
verosimilitud, se generó una red de unión de vecinos para la superalineación COG en SplitsTree
para visualizar
FIG. 6 Filogenia de supermatriz de máxima verosimilitud (ML) de 22 especies de Peronosporales (313 familias
ubicuas de genes de Pernosporales, 47.635 caracteres). La filogenia de la supermatriz se generó en PhyML
con un modelo de sustitución de aminoácidos JTTIGF. El cladograma tiene sus raíces en Phytopythium vexans.
Los clados Phy tophthora designados por Blair et al. (2008) se muestran en rojo.
las bifurcaciones dentro de la superalineación (Fig. S3). Como se puede ver en la red, una
cantidad significativa de conflicto filogenético es obvia y se representa como divisiones
alternativas entre los clados de Peronosporales, un fenómeno que es consistente con un
soporte de arranque deficiente y una topología inconsistente (en relación con los superárboles)
a lo largo de Peronosporales en este Filogenia de supermatriz a nivel de clase (Fig. S2 y S3).
Para extender nuestra filogenia de supermatriz COG, adoptamos el enfoque de generar
una supermatriz a partir de familias de genes ubicuas dentro de las 22 especies de
Peronosporales en nuestro conjunto de datos. Usando este enfoque, esperábamos ampliar la
cantidad de datos de alineación disponibles para especies únicamente dentro de Peronosporales
para mejorar la resolución del orden. Definimos una familia ubicua de genes Peronosporales
que contiene exactamente un ortólogo de las 22 especies de Peronosporales en nuestro
conjunto de datos. Utilizando OrthoMCL, con un valor estricto de BLASTp E de 1020 y un valor
de inflación de 1,5, identificamos más de 20 000 familias de genes ortólogos en los 22
proteomas de Peronosporales en nuestro conjunto de datos. De estas familias, identificamos
352 familias de genes ubicuos dentro de Peronosporales utilizando secuencias de comandos
de Python a medida; Luego, cada familia se alineó en MUSCLE y se muestreó en Gblocks.
Después de eliminar las familias que no conservaron los datos de alineación después de
Gblocks, concatenamos las 313 familias de genes restantes en una superalineación que tenía
una longitud de 47,365 aminoácidos. La filogenia de máxima verosimilitud para esta
superalineación se generó con 100 réplicas de arranque y un modelo evolutivo JTTIGF. La
filogenia de consenso resultante se basó en Phytopythium vexans (Fig. 6). Si bien la resolución
de las relaciones entre los clados aún es débil en algunas ramas, el mayor apoyo observado
en muchas otras ramas y la topología general de la ubicua supermatriz filogenética representan
mejoras sustanciales con respecto a la supermatriz COG. Los clados 1, 2, 7 y 8 de Phytophthora
ahora son todos monofiléticos, con un 100 % de soporte cada uno. El género se divide entre
los linajes basales (Phytopythium y Phytophthora clados 6 a 10) y los clados de Phytophthora
derivados más extensamente (clados 1 a 5) y los mildiúes vellosos, que forman un grupo
monofilético (70% BP) (Fig. 4c y 6), una inferencia que también se observa en nuestras
filogenias de especies de superárboles y con el mayor grado de congruencia con el superárbol MRP de un solo gen (Fig. 4a y b).
Resolución del orden Peronosporales en análisis filogenómico. Las tres filogenias de
nuestras especies de genoma completo apoyan firmemente el orden Peronosporales
(Fig. 4) y muestran un alto grado de congruencia entre sí. Cada filogenia también respalda la reciente
reclasificación de Phytopythium de Pythiales a Perono sporales como taxón basal (50). Las tres
filogenias también muestran un soporte de arranque variable pero fuerte (70 a 92% BP) para la
divergencia de los clados 1 a 5 de Phytophthora y los mildiúes vellosos (Plasmopara spp., H.
arabidopsidis) de los clados restantes de Phytophthora y Phytopythium en un solo punto (Fig. 4c).
Las relaciones entre estos taxones a lo largo de nuestras filogenias se pueden resumir de la siguiente
manera:
(1) Las especies de mildiu velloso Hyaloperonospora arabidopsidis y Phytophthora taxon Totara
(Phytophthora clade 3) son taxones hermanos, con el máximo apoyo tanto en MRP como en
análisis de supermatriz (Fig. 4a y c). Por lo tanto, el clado 3 de Phytophthora no es
monofilético en ninguna de las filogenias de nuestra especie (Fig. 4). El taxón Totara de
Phytoph thora se ha asignado provisionalmente al clado 3 en base a la similitud de
secuencias. Las filogenias de nuestra especie sugieren que en realidad no es una especie
del clado 3.
(2) En cada filogenia se observa una estrecha relación entre los clados 1 y 2 de Phytophthora, la
especie Phytophthora pluvialis del clado 3 y las especies de mildiú velloso Plasmopara
viticola y Plasmopara halstedii, con el máximo apoyo tanto en el MRP como en el análisis de
supermatriz (Fig. 4a y C).
La ubicación de la especie del clado 5 Phytophthora agathidcida varía en cada filogenia, pero
parece que la especie está más estrechamente relacionada con el taxón Phytophthora Totara y H.
arabidopsidis dentro de Peronosporales, como es más evidente en el superárbol MRP de un solo
gen (81 % BP) (Fig. 3 y 4a). En cuanto a los clados más basales, tanto las filogenias MRP como
GTP muestran apoyo a la idea de que la especie Phythoph thora pinifolia del clado 6 es hermana
del clado 8 de Phytophthora, con un apoyo de arranque más alto del 59% y 75%, respectivamente
(Fig. 4a y b ).
En nuestro análisis, nos propusimos resolver relaciones dentro de los oomicetos donde han
surgido conflictos en diferentes análisis, particularmente en el orden Peronosporales (Fig. 2). Con
respecto a la divergencia de los clados 1 a 5 de Phytophthora y los mildiúes vellosos de los taxones
basales restantes en las Peronosporales (es decir, los clados 6 a 10 de Phytophthora y Phytopythium),
nuestros resultados son congruentes con los análisis a pequeña escala realizados por Blair et al. . y
Martín et al. (42, 47) (Fig. 2a, c y d), con la similitud topológica más cercana a la filogenia del método
de coalescencia de 6 locus de los últimos autores (Fig. 2d), a pesar de la falta de datos de H.
arabidopsidis y especies de Plasmopara en ambos análisis y la inclusión de datos de H. arabidopsidis
en el análisis realizado por Runge et al. (46) (Fig. 2b). Nuestro propio análisis carece de datos de
cualquier especie en el clado 4 de Phytophthora, que aún no ha sido muestreado en términos de
secuenciación del genoma. En el análisis de Runge et al., H. arabidopsidis se ramifica dentro del
clado 4 de Phytophthora parafilético; si hubiera una especie representativa del clado 4 disponible,
podría observarse un mayor grado de resolución para las relaciones entre los clados 3 a 5 de
Phytophthora y Hyaloperonospora. Sin embargo, no está claro si la ubicación de H. arabidopsidis en
relación con el clado 1 de Phytophthora recapitularía lo descrito por Runge et al. (46).
De manera similar, con respecto a los taxones basales, nuestro resultado es relativamente congruente
con las relaciones linealizadas observadas en análisis previos (Fig. 2), aunque la estrecha relación
entre las especies del clado 6 Phytophthora pinifolia y el clado 7 de Phytophthora observada en
nuestros dos métodos de superárbol es no se refleja en ninguna de las filogenias multilocus (Fig. 4a y b).
La resolución de las relaciones entre los clados 6, 7 y 8 de Phytophthora varía tanto en las relaciones
de grupo de apoyo como de grupo hermano entre nuestros análisis (Fig. 4); sin embargo, se puede
observar una variación similar entre las filogenias multilocus resaltadas (42, 46, 47)
(Figura 2). La falta de datos genómicos disponibles del clado 9 de Phytophthora también impide
sacar conclusiones con respecto a su ubicación en una filogenia de genoma completo; sin embargo,
esperaríamos que se ramifique como una especie hermana del clado 10, como Phytophthora
kernoviae, ya que la relación entre los clados 9 y 10 ha sido altamente respaldada en análisis
multilocus (42, 46, 47).
El uso de supertree y métodos filogenómicos en la sistemática de oomicetos. Nuestro análisis
es la primera filogenia genómica a gran escala de los oomicetos como clase, utilizando todos los
datos genómicos existentes de 37 especies de oomicetos. Nuestro análisis ha recapitulado los
cuatro órdenes de la corona de los oomicetos y muchas relaciones dentro de los dos órdenes
muestreados más grandes, Pythiales y Peronosporales. Durante nuestro análisis, éramos
conscientes de las características potenciales de los genomas de oomicetos que podrían ofuscar
el análisis filogenómico. Se consideró el papel de la HGT y su impacto en la calidad de nuestros
análisis; se ha demostrado que se cree que los análisis de superárbol y supermatriz son
susceptibles a señales engañosas en conjuntos de datos en los que ha ocurrido un alto grado de
HGT, particularmente en el análisis MRP (106). Si bien se ha identificado HGT de otros eucariotas,
hongos y procariotas microbianos dentro de los genomas de los oomicetos, se cree que la mayoría
de estos eventos son ancestrales o que no ocurrieron en proporciones lo suficientemente grandes
como para afectar nuestros resultados (4, 5, 107). No es probable que otros factores, como las
regiones de evolución rápida de los genomas o la pérdida de genes ancestrales o los eventos de
duplicación dentro de los oomicetos, hayan afectado nuestro análisis, dada nuestra escala de
adquisición de datos en todo el genoma y nuestro filtrado estricto de familias de genes con
filogenética deficiente. señal (10, 48, 96). La hibridación intraespecífica dentro del género
Phytophthora se ha informado cada vez más en la literatura y generalmente ocurre en la naturaleza
entre las especies de Phytophthora dentro del mismo clado filogenético (108). Se han descrito
varias especies híbridas o eventos de hibridación en los clados 6 a 8 de Phytophthora (108–110);
sin embargo, ninguna de estas especies está presente en nuestro conjunto de datos. Además,
donde ha ocurrido hibridación, ha sido entre especies estrechamente relacionadas y, en el caso
de las especies de Phytophthora, aquellas del mismo clado filogenético. Teniendo esto en cuenta,
la hibridación debería afectar las relaciones entre clados en mayor medida que las relaciones entre clados.
En comparación con los hongos, particularmente a la luz del proyecto 1000 genomas fúngicos
en curso (http://1000.fungalgenomes.org), hay una escasez relativa de datos genómicos tanto
para los primeros linajes divergentes como para los taxones de la "corona" dentro de los oomicetos.
Con la mayor probabilidad de muestreo de la secuenciación genómica de los oomicetos en el
futuro, creemos que las filogenias genómicas subsiguientes de los oomicetos igualarán el éxito de
otras filogenias genómicas eucarióticas en la resolución de relaciones problemáticas individuales
entre clados y especies (60, 62). ). Sospechamos que, con un muestreo más amplio de todos los
clados de Phytophthora y especies de mildiú velloso, veríamos una mejor resolución de las
Peronosporales dentro de cualquier filogenia del genoma de oomicetos posterior. Enfoques
similares con otros taxones de oomicetos, como Pythium, pueden desentrañar algunos de los
conflictos filogenéticos observados en análisis recientes (49, 53). De manera similar, la
secuenciación de más especies de Saprolegniales o especies de oomicetos basales y su inclusión
en análisis similares ayudará potencialmente a descubrir otros aspectos de la evolución de los
oomicetos, incluida la evolución de la fitopatogenicidad. Dichos análisis, para los cuales el nuestro
es un primer paso, también brindarían el beneficio de establecer una filogenia sólida para un
grupo eucariota con un impacto ecológico tan devastador y, con suerte, alentarían una mayor
investigación genómica y filogenómica en los oomicetos.
Conclusiones. Usando 37 genomas de oomicetos y 6 genomas SAR, hemos llevado a cabo el
primer análisis filogenético del genoma completo de los oomicetos como clase. Los diferentes
métodos que utilizamos en nuestro análisis respaldan los cuatro órdenes de oomicetos "corona" y
respaldan muchos clados filogenéticos individuales dentro de los géneros. Nuestro análisis también
respalda en general la ubicación de Phytopythium dentro de Peronosporales, la ubicación de los
mildiúes vellosos dentro del género Phytophthora y la topología de los clados dentro del orden
Pythiales. Sin embargo, la resolución de Peronosporales como orden sigue siendo débil en algunas
ramas, posiblemente debido a la falta de datos genómicos para algunos clados filogenéticos
dentro de Phytophthora. A medida que aumenta la cantidad de datos genómicos disponibles para
los oomicetos, las futuras filogenias genómicas de la clase deberían resolver estas ramas, así
como aquellas dentro de linajes basales actualmente no muestreados o taxones submuestreados
como Saprolegnia. Nuestro análisis representa una columna vertebral importante para la
filogenética de los oomicetos en la que se pueden basar los análisis futuros.
MATERIALES Y MÉTODOS
Montaje de conjuntos de datos. Los proteomas predichos para 29 especies SAR (23 especies de oomicetos, otras 4 especies de
stramenopile, la especie alveolada Paramecium tetraurelia y la especie rizariana Bigelowiella natans) se obtuvieron de bases de datos
públicas (Tabla 1). Los proteomas previstos para otras 14 especies de oomicetos (10 especies de Phythophthora, 2 especies de Pythium,
Plasmopara viticola y Pilasporangium apinafur cum) se generaron a partir de datos de ensamblaje disponibles públicamente utilizando
AUGUSTUS (90). Las plantillas para la predicción de proteínas ab initio con AUGUSTUS se generaron a partir de datos de ensamblaje y
etiquetas de secuencia expresada (EST) de varias especies de oomicetos de referencia (Phytophthora sojae, Phytophthora capsici,
Pythium ultimum var. ultimum y Plasmopara halstedii) (Tabla S1). Ph. capsici se utilizó como referencia para las especies de Phytophthora
de los clados 1 a 5, mientras que Ph. sojae se utilizó como referencia para las especies de Phytophthora de los clados 6 a 10. Py. var.
última ultimum se utilizó como referencia para dos especies de Pythium y Pi. apinafurcum. P. halstedii se utilizó como referencia para P.
viticola. GeneMarkES (91) se utilizó junto con AUGUSTUS para la predicción de proteínas para Pi. apinafurcum. Las estadísticas de
taxonomía, ensamblaje y predicción para cada uno de los 14 ensamblajes incluidos en este estudio se resumen en la Tabla S1. Nuestro
conjunto de datos final contenía 702,132 secuencias de proteínas de 37 genomas de oomicetos y 6 genomas SAR (66–89) (Tabla 1;
Tabla S1).
Identificación y reconstrucción de filogenias génicas en genomas de oomicetos y SAR. Todas las 702 132 secuencias de proteínas
en nuestro conjunto de datos se filtraron y agruparon en 56 638 familias de genes ortólogos utilizando OrthoMCL (92), con un valor de
corte de BLASTp E de 1020 (93) y un valor de inflación de 1,5.
Usando secuencias de comandos de Python a medida, identificamos y recuperamos dos tipos de familias de genes que contienen 200
secuencias o menos de las 56,638 familias dentro de nuestro conjunto de datos de la siguiente manera:
(1) Un total de 2853 familias de genes de copia única (ortólogos de copia única presentes en 4 especies.
(2) Un total de 11 158 familias de genes multicopia (1 parálogo[s] presente en 4 especies).
Cada una de estas familias de genes se recuperó y alineó en MUSCLE (94), y las regiones altamente conservadas de estas
alineaciones se muestrearon utilizando Gblocks (95) con los parámetros predeterminados. Un total de 266 familias de genes de copia
única y un total de 4928 familias de genes de copias múltiples no conservaron los datos de alineación después del muestreo de Gblocks
y se descartaron. Se realizaron pruebas de probabilidad de cola de permutación (PTP) (96) para cada familia de genes muestreada
restante en PAUP* (97), utilizando 100 repeticiones, para determinar si una familia de genes muestreada dada tenía señal filogenética.
Se consideró que aquellas familias de genes muestreadas cuyo resultado de la prueba de PTP tenía un valor de P de 0,05 tenían señal
y se retuvieron. Un total de 2280 familias de genes muestreados de una sola copia (que contienen 35 622 genes en total) y un total de
6055 familias de genes muestreados de copias múltiples (que contienen 174 282 genes en total) finalmente satisficieron nuestro proceso
de filtrado. Se seleccionaron los modelos de reemplazo de aminoácidos de mejor ajuste para cada familia de genes muestreada restante
utilizando ProtTest (Tabla S2), y la reconstrucción filogenética de máxima probabilidad se llevó a cabo utilizando PhyML con 100 réplicas
de arranque.
Análisis de superárboles de filogenias de genes parálogos y de copia única. El análisis de superárbol de parsimonia máxima de 2280
filogenias de genes de una sola copia (que contienen 35 622 genes en total) se llevó a cabo utilizando CLANN, mediante la realización
de una búsqueda heurística de poda y reinjerto de subárbol (SPR) con 100 réplicas de arranque (100). Esta filogenia se visualizó y anotó
como un cladograma utilizando el sitio web Interactive Tree of Life (iTOL) (101) (Fig. 3). Como análisis adicional, se generó una superred
de consenso de multifurcaciones filogenéticas dentro de las 2280 filogenias de genes individuales en SplitsTree (102) (ver Fig. S1 en el
material complementario). Los análisis de superárboles de parsimonia de árboles genéticos (GTP) de las 8335 filogenias de genes (que
contienen 209 904 genes en total) se llevaron a cabo utilizando DupTree (103) y una búsqueda heurística SPR enraizada de 100 réplicas
de arranque de cada filogenia. Se generó una filogenia de consenso a partir de todas las réplicas individuales y se visualizó y anotó como
un cladograma usando iTOL (Fig. 5).
Identificación y análisis de supermatriz de filogenias de genes de oomicetos ubicuos. Se llevó a cabo una búsqueda BLASTp
recíproca con un valor de corte E de 1010 entre los 37 proteomas de oomicetos en nuestro conjunto de datos (590 896 secuencias de
proteínas en total) y 458 genes ortólogos centrales (COG) en Saccharomyces cerevisiae del conjunto de datos CEGMA (93, 104 ). Se
recuperaron un total de 443 familias de genes de oomicetos que representan los principales éxitos de oomicetos en los COG de S.
cerevisiae, entre los cuales 144 familias contenían un ortólogo de las 37 especies de oomicetos en nuestro conjunto de datos. Cada una
de estas 144 familias se alineó en MUSCLE y se tomaron muestras de regiones altamente conservadas utilizando Gblocks con los
parámetros predeterminados. Después de que 13 familias que no lograron retener los datos de alineación después de que se eliminara
el muestreo de Gblocks, las 131 alineaciones muestreadas restantes (que contenían 4.847 genes en total) se concatenaron en una
superalineación de 16.934 posiciones alineadas. Esta superalineación se reinició 100 veces con Seqboot, y se generaron árboles
filogenéticos de máxima probabilidad para cada réplica individual con PhyML, con un modelo de sustitución de aminoácidos LGIGF
seleccionado por ProtTest. Se generó un árbol de consenso a partir de estos árboles replicados usando Consense, y el árbol de consenso
se visualizó y anotó como un cladograma usando iTOL (Fig. S2). En SplitsTree (Fig. S3) se generó una red de unión de vecinos de
divisiones filogenéticas en la superalineación original.
Identificación y análisis de supermatriz de filogenias ubicuas del gen Peronosporales. Un total de 347 375 secuencias de proteínas
de los 22 proteomas de Peronosporales en nuestro conjunto de datos se filtraron y agruparon en 22 803 familias de genes ortólogos
utilizando OrthoMCL, con un valor de corte de BLASTp E de 1020 y un valor de inflación de 1,5. Usando secuencias de comandos de
Python a medida, identificamos 352 familias de genes ubicuos de Peronosporales, que definimos como cualquier familia que tenía
exactamente un ortólogo representativo de las 22 especies de Peronosporales en nuestro conjunto de datos. Cada una de estas familias
se alineó en MUSCLE y se tomaron muestras de regiones altamente conservadas utilizando Gblocks con los parámetros predeterminados.
Después de eliminar 39 familias de genes que no conservaron los datos de alineamiento después del muestreo, los 313 alineamientos
muestreados restantes (que contenían 6886 genes en total) se concatenaron en un superalineamiento único de 47 365 alineados.
posiciones. Esta superalineación se arrancó 100 veces con Seqboot, y se generaron árboles filogenéticos de máxima
probabilidad para cada réplica individual con PhyML con un modelo de sustitución de aminoácidos JTTIGF,
seleccionado por ProtTest. Se generó un árbol de consenso a partir de estos árboles replicados usando Consense,
y el árbol de consenso se visualizó y anotó como un cladograma usando iTOL (Fig. 6).
MATERIAL SUPLEMENTARIO
El material complementario para este artículo se puede encontrar en https://doi.org/10.1128/
mEsfera.0009517.
Figura S1, archivo PDF, 0,1 MB.
TABLA S1, archivo DOCX, 0,02 MB.
TABLA S2, archivo DOCX, 0,01 MB.
EXPRESIONES DE GRATITUD
Agradecemos al Centro Irlandés DJEI/DES/SFI/HEA para Computación de Alto Nivel (ICHEC) por la provisión de
instalaciones y soporte computacional. También agradecemos a Joyce Reilly por generar resultados corroborantes a
través de su proyecto de investigación de pregrado.
CGPM está financiado por el número de subvención del Consejo Irlandés de Investigación GOIPG/2015/2242.
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