Artículo

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ARTÍCULO
https://doi.org/10.1038/s42003023044509 ABIERTO
La distancia genética de los lobos afecta las reacciones de los
perros de familia hacia los aullidos
Fanni Lehoczki 1,2 , Attila Andics1,2,3, Arik Kershenbaum4,5, Enikő Kubinyi1,3,6, Daniela Passilongo7,
Holly RootGutteridge8,9, Friederike Range10, Vicente Palacios Sánchez11, Lori Schmidt12, Simon W.
Townsend13 ,14,15, Stuart K. Watson14,15,16 & Tamás Faragó 1,2
La domesticación cambia drásticamente el comportamiento, incluida la comunicación, como se ve en el
caso de los perros (Canis familiaris) y los lobos (Canis lupus). Probamos la hipótesis de que la domesticación
puede afectar una antigua forma de comunicación compartida de los cánidos, el aullido que parece tener
una mayor variación individual en los perros: la percepción y el uso de los aullidos pueden verse afectados
1234567890():,;
por la relación genética de las razas con su último común. antepasado con los lobos ('distancia de la raíz') y
por otras características individuales como la edad, el sexo y el estado reproductivo. Expusimos a 68 perros
de raza pura a reproducciones de aullidos de lobo y registramos sus respuestas. Identificamos una
interacción entre la distancia a la raíz y la edad en las respuestas vocales y conductuales de los perros: los
perros mayores de razas más antiguas respondieron durante más tiempo con aullidos y mostraron más
comportamientos de estrés. Nuestros resultados sugieren que la domesticación afecta significativamente el
comportamiento vocal: desintegrando el aullido, una forma de comunicación central y específica de la
especie de los cánidos, y erradicándolo gradualmente del repertorio de los perros.
1Departamento de Etología, Universidad Eötvös Loránd, Budapest, Hungría. 2 MTAELTE 'Lendület' Grupo de Investigación en Neuroetología de la Comunicación,
Budapest, Hungría. 3 Grupo de Investigación de Cerebro Canino ELTE NAP, Budapest, Hungría. 4Departamento de Zoología, Universidad de Cambridge, Cambridge, Reino Unido.
5Girton College, Universidad de Cambridge, Cambridge, Reino Unido. 6 MTAELTE Lendület “Momentum” Companion Animal Research Group, Budapest, Hungría.
7Departamento de Medicina Veterinaria, Universidad de Sassari, Sassari, Italia. 8Grupo de Comportamiento Animal, Cognición y Bienestar, Departamento de Ciencias de la Vida,
9Universidad de Lincoln, Lincoln, Reino Unido.
Facultad de Psicología, Universidad de Sussex, Brighton, Reino Unido. 10Laboratorio de domesticación, Instituto de Etología Konrad Lorenz,
12 International Wolf Center, Ely, MN, EE. UU.
Universidad de Medicina Veterinaria, Viena, Viena, Austria. 11ARCA, Gente y Naturaleza, SL, Oviedo, España.
13Departamento de Psicología, Universidad de Warwick, Coventry, Reino Unido. 14Departamento de Ciencias del Lenguaje Comparado, Universidad de Zúrich, 15
Zúrich, Suiza.
Centro para el Estudio Interdisciplinario de la Evolución del Lenguaje, Universidad de Zúrich, Zúrich, Suiza. 16 Departamento de Evolución
Biología y Estudios Ambientales, Universidad de Zúrich, Zúrich, Suiza. correo electrónico: lfanna92@gmail.com
BIOLOGÍA DE LAS COMUNICACIONES | (2023) 6:129 | https://doi.org/10.1038/s42003023044509 | www.nature.com/commsbio 1
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formando razas denominadas antiguas (o basales). Esta categoría incluye de 13
en la familia Canidae1,2, aunque se ha estudiado mejor a 16 razas, como SharPei, Basenji, Akita o Saluki. Todas las demás razas, las
El aullido
es
en una señal
lobos3–7. Cdomo
e comunicación
llamada de ldarga
e larga distancia
el acullido
distancia, omúntiene una doble llamadas razas modernas, se crearon en el segundo paso aproximadamente
función: (1) la localización y cohesión de los miembros de la manada y (2) durante los últimos 200 años cuando los humanos comenzaron a criar perros para
mantener el territorio y evitar el contacto con personas desconocidas3,6,8,9. Por diferentes propósitos especializados con una apariencia estandarizada38–40. En
ejemplo, los aullidos se utilizan cuando dos partes de la misma manada se consecuencia, las razas antiguas comparten características genéticas más
localizan antes de una reunión, cuando los individuos en la guarida (cachorros, comunes con los lobos que las razas modernas (o recientes) 38–41. Esta similitud
ayudantes) se comunican a distancia con otros miembros de la manada, antes de genética con los lobos se refleja en varios comportamientos de estas razas42–44
salir de cacería, etc.10 , 11 Los aullidos pueden ser emitidos por un solo individuo, y, al mismo tiempo, las diferencia de las razas modernas45. Esto indica que las
denominados aullidos en solitario, o como una vocalización grupal coordinada, características de comportamiento preferidas por los humanos o, en otras palabras,
denominada aullidos en coro10,11 . Los aullidos en solitario de los lobos tienen las presiones de selección que actúan sobre los perros pueden haber cambiado
una duración variable (0,5–11 s) con una frecuencia fundamental (f0) entre 150 y durante el segundo paso de la formación de la raza, dando forma aún más a las
780 Hz6, y a menudo contienen modulaciones de frecuencia. Los aullidos del coro razas modernas46.
son más complejos y, a menudo, comienzan con un aullido solista inicial alargado.
Toman 60 s en promedio y se vuelven más complejos con el tiempo: por un lado, El número de estudios que investigan las posibles diferencias en la comunicación
por el creciente número de personas que se unen al coro, por otro lado, por la vocal de razas antiguas y modernas es así
creciente variabilidad de f0 de las llamadas individuales en el coro, lo que los hace muy limitado. Hay un estudio que comparó directamente el comportamiento vocal
acústicamente diferentes de los aullidos solistas5. de diferentes razas de perros: FeddersenPetersen informó que algunas razas
como Alaskan Malamute y Kleiner Münsterländer tienen repertorios vocales muy
similares a los de los lobos, mientras que otras, como American Staffordshire
Responder a los aullidos es esencial para localizar a otros miembros de la Terriers y Poodles, tienen un tamaño de repertorio reducido47 . Más allá de esta
manada y evitar el contacto físico con lobos desconocidos3,9. publicación de más de 20 años, solo se investigaron explícitamente los ladridos,
Sin embargo, la tendencia de los lobos a responder puede depender de varios pero no otras vocalizaciones, entre diferentes razas: los resultados de estos
factores, incluyendo la temporada12, el estatus social, la edad, la presencia de estudios sugieren que las razas antiguas lo usan rara vez y en contextos limitados,
recursos como crías o presas3, el tamaño de la manada3,13 y la localidad3. Los mientras que las razas modernas lo usan en exceso33,36 , que está algo en línea
estudios muestran que se puede provocar una respuesta mediante reproducciones con el resultado del estudio de FeddersenPetersen.
o incluso imitaciones humanas de aullidos de lobo; en estos casos, la tasa de
respuesta general varía entre el 13% y el 78%, dependiendo de los factores Aunque estudios previos sobre el comportamiento relacionado con la separación
mencionados anteriormente3,4,12,14. Además de producir sus propios aullidos, informaron que los aullidos pueden aparecer en el repertorio vocal de la mayoría
los lobos pueden responder a los aullidos con una variedad de comportamientos, de las razas48,49, y recientemente sugirieron que tienen una determinación
que incluyen atención, acercamiento/evasión, comportamiento agonista/sumiso, genética50, predecimos diferencias entre las razas antiguas y las modernas. En
saludo, rasguños, orinar con la pierna levantada, acostarse y otras vocalizaciones el nicho antropogénico sin estructura de manada, el aullido ha perdido sus
como ladridos, gemidos, gruñido13. funciones primarias como señal territorial y de cohesión; por lo tanto, las razas
Si bien el aullido es la vocalización característica de los lobos, y varios estudios modernas podrían no usar los aullidos de una manera funcional (si es que los
abordan su uso y función, sobre los perros, los parientes vivos más cercanos de usan). Sin embargo, las razas antiguas aún pueden conservar parte de la
los lobos, solo sabemos que pueden usar varios tipos de aullidos15. Sin embargo, funcionalidad original de los aullidos debido a su cercanía genética a los lobos y/o
no sabemos nada sobre cómo usan y perciben los aullidos y, en consecuencia, mezcla con lobos39.
cómo la domesticación puede haber afectado este comportamiento. El proceso de Los perros de trineo que trabajan en grupo son especialmente interesantes ya que
domesticación ha alterado no solo las características morfológicas16 y un análisis genético reciente sugiere que se originaron incluso antes (hace más
fisiológicas17,18, sino también los rasgos conductuales de los perros : p . como de 9500 años) de lo que se pensaba anteriormente y probablemente también se
síndrome de domesticación24,25. La selección por mansedumbre y mayor cruzaron con los antiguos lobos siberianos51. Como algunos estudios ya demonizan
tolerancia al estrés actuó sobre genes implicados en el desarrollo de la cresta similitudes de comportamiento estratificado entre razas antiguas y
neural17. lobos y las diferencias entre las razas antiguas y modernas42–45 , también
podemos esperar una diferencia en sus reacciones hacia los aullidos de los lobos,
siendo las razas antiguas más parecidas a los lobos que las razas modernas. De
Por ejemplo, los genes asociados con el síndrome de WilliamsBeuren (WBS) acuerdo con esto, podemos esperar que las reacciones de los perros hacia el
humano desempeñan un papel importante en los cambios morfológicos (p. ej., aullido de su pariente vivo más cercano, el lobo, también se correlacionen con la
acortamiento craneofacial) y conductuales (p. ej., hipersociabilidad) relacionados distancia genética de las razas del último ancestro común (distancia raíz). Por lo
con la domesticación y también influyen en otros genes (p. ej., FOXP2). , se tanto, esperamos que las razas genéticamente más cercanas al ancestro común,
relacionaron previamente con el comportamiento vocal26. Este proceso quedó en comparación con las razas modernas más distantes, reaccionen con más
atrapado en el acto en el famoso experimento realizado en zorros plateados fuerza a los aullidos, lo que refleja la historia evolutiva de las razas.
(Vulpes vulpes)27, donde los investigadores encontraron que los rasgos del
síndrome de domesticación aparecían como subproductos de la selección artificial Para probar esta predicción, diseñamos un experimento de reproducción que
para una alta tolerancia social y baja agresión contra los humanos28,29 mientras presentaba perros con aullidos de lobo en un entorno de laboratorio. Esperábamos
que el el comportamiento vocal de estos zorros también cambió drásticamente (la diferencias a lo largo de la distancia de la raíz en las respuestas vocales que
tasa de uso y el contexto de los diferentes tipos de llamadas)30,31. La reflejaban principalmente el estado emocional de los perros (agresión, miedo,
domesticación también dejó su huella en el estilo de comunicación de los perros, estrés, etc.) y diferencias en los comportamientos relacionados con el estrés.
tanto en el tamaño de su repertorio como en sus componentes1,32. De ahí que su Asumimos que el aullido del lobo podría percibirse como una señal de defensa
comunicación difiera de la de los lobos, reflejada, por ejemplo, en la presencia de territorial agonística dado que los perros se encontraban en un lugar de prueba
varios tipos de ladridos33. desconocido; por lo tanto, los perros podrían considerarse intrusos en este
Sin embargo, la crianza selectiva más reciente para diferentes propósitos ha contexto. Estudios previos mostraron que los lobos usan dos estrategias diferentes
afectado a las razas de perros de maneras divergentes, lo que ha resultado en en tal situación, que esperamos que sean similares en los perros: responder con
diferencias no solo en su apariencia sino también en su comportamiento34–37. aullidos, que pueden ayudar a disuadir a la manada residente, o escapar en
Se cree que la formación de la raza es un proceso de dos pasos. En el primer silencio4. Como nuestras pruebas se realizaron en un espacio confinado sin
paso, hace más de 500 años, la atención se centró en la función de los perros, posibilidad de escape, asumimos que es probable que provoquen signos
con varios posibles eventos de retrocruzamiento con lobos, conductuales de estrés en los perros, como
2 BIOLOGÍA DE LAS COMUNICACIONES | (2023) 6:129 | https://doi.org/10.1038/s42003023044509 | www.nature.com/commsbio
BIOLOGÍA DE LAS COMUNICACIONES | https://doi.org/10.1038/s42003023044509 ARTÍCULO
bostezar, lamerse la boca, orinar, etc.52 y/o ponerse en contacto con el propietario en parentesco genético con los lobos, lo que lleva a una percepción diferente de los
busca de comodidad53. Debido a la mayor similitud genética, esperamos que los aullidos. Además de la distancia genética entre las razas y los lobos, predijimos que
perros con menor distancia entre raíces tengan una mejor comprensión de los aullidos el sexo, el estado reproductivo y la edad influyen en la capacidad de respuesta de los
del lobo, por lo tanto, esperamos más respuestas de aullidos y más reacciones de perros. Específicamente, dado que la capacidad de respuesta y la agresión de los
estrés en las razas más antiguas que en las más modernas. lobos son mayores en los machos, aumentan con la edad, y en los perros, los machos,
especialmente los intactos, muestran un mayor nivel de dominancia y agresión al
El comportamiento de aullido de los perros también puede variar debido a invadir un territorio, esperamos un mayor nivel de respuestas conductuales. en machos
características individuales no relacionadas con la relación genética de su raza con los lobos.
intactos, y un aumento con la edad.
De hecho, la edad, el sexo y el estado reproductivo podrían tener un efecto sobre el
comportamiento vocal de los perros. En los lobos, se demostró que la respuesta vocal Nuestros resultados indican que la respuesta conductual de los perros a la
a los aullidos aumenta con la edad y es presumiblemente mayor en los machos3. reproducción de los aullidos de los lobos se predice por la edad del individuo y la
Además, los estudios sugieren que la presencia de individuos mayores es importante distancia genética a su último ancestro común con los lobos. Los perros mayores de
para el éxito de la defensa del territorio54, lo que puede estar relacionado con el razas más antiguas responden con aullidos más prolongados y también muestran más
aumento del nivel de interacciones agonísticas con la edad (probablemente debido a comportamientos relacionados con el estrés, mientras que las razas más modernas
una mayor experiencia y una mayor disposición a participar en conflictos, ya que los parecen reaccionar más bien con ladridos. Estos hallazgos respaldan la hipótesis de
lobos mayores tienen más perder), pero esto solo se mostró en varones55. En los que la domesticación cambió el repertorio vocal de los perros y, a través del curso de
perros, varios rasgos de comportamiento se ven afectados por características la crianza selectiva por parte de los humanos, las respuestas de los perros a los
individuales como el sexo, el estado reproductivo y la edad entre 56 y 60 años, que aullidos cambiaron fundamentalmente. Estos resultados arrojan nueva luz sobre cómo
también pueden afectar las reacciones a los aullidos. Por ejemplo, la territorialidad y la selección podría afectar el comportamiento vocal de las especies tanto en el lado de
la dominanciaagresión son mayores en machos que en hembras y en perros de la percepción como en el de la producción. Ya se sabía que la selección artificial
mediana edad que en jóvenes o viejos57,60 . durante la domesticación podría cambiar la estructura de las vocalizaciones62–64,
Los machos intactos y las hembras castradas muestran un mayor nivel de agresión y pero nuestros hallazgos se encuentran entre los primeros que indican que la
otros problemas de comportamiento, como la reactividad al estímulo59. Las hembras domesticación puede alterar la forma en que los animales procesan y reaccionan a las
y los perros castrados muestran mayores reacciones de miedo a los ruidos fuertes vocalizaciones de otros. Esto, en última instancia, podría ayudarnos a comprender
que los machos y los perros intactos, y también hay una tendencia en los perros mejor la evolución de la comunicación vocal.
mayores en comparación con los adultos61, lo que está en línea con el hallazgo
relacionado con el cambio de personalidad, es decir, que la audacia disminuye con la
edad56 ,58. Con base en los resultados de los estudios de lobos y perros anteriores, Resultados
esperábamos que los animales intactos, los machos y los perros mayores respondieran
Escalas PCA de los porcentajes temporales de la conducta. Con base en el análisis
a los aullidos con mayor probabilidad y mostraran un estrés más fuerte que indica
reacciones de comportamiento. de componentes principales, formamos siete escalas que capturan los comportamientos
generales de los perros durante la reproducción.
El tipo de aullido (simple o en coro) también puede influir en la respuesta de los
Estos fueron etiquetados como: (1) Atención, (2) Vocalizaciones de respuesta (3)
perros, ya que la estructura acústica y la función de estos dos son diferentes6,7, por
De pie o en movimiento, (4) Evitar la salida, (5) Contacto con el propietario y (6)
lo que nuestro objetivo era probar su efecto en la capacidad de respuesta de los
Vocalizaciones agonísticas. Para la composición detallada de las escalas, ver Tabla 1.
perros. Presumimos que los aullidos del coro y los aullidos individuales que siguen al
coro provocan una respuesta más fuerte que los aullidos individuales que se
reproducen antes del coro debido a la sensibilización.
Por lo tanto, para probar nuestras predicciones, llevamos a cabo un estudio con 68 Reacciones vocales
perros de pura raza que se movían libremente en la sala de pruebas en presencia de Análisis descriptivo de las reacciones vocales. De los perros evaluados, el 57,3 % (39
su propietario pasivo con una secuencia de 3 minutos de duración de aullidos de lobo de 68 individuos) reaccionaron con vocalizaciones en respuesta a los aullidos del lobo
únicos y en coro presentados desde un altavoz oculto. (para conocer las definiciones de los tipos de llamadas, consulte los Datos
Registramos las reacciones de los perros en video, a partir del cual codificamos complementarios 4). Estas reacciones vocales se clasificaron y etiquetaron como: (1)
comportamientos relacionados con la atención, el estrés, el contacto con el propietario, Vocalizaciones de respuesta, definidas como la suma de aullidos, ladridosaullidos,
la exploración y sus vocalizaciones. Analizamos la frecuencia de los comportamientos aullidos y gemidos, (2) Vocalizaciones agonísticas, que consisten en gruñidos,
de estrés y calculamos las puntuaciones del componente principal (PC) a partir del gruñidosaullidos y ladridos, según la Resultados de PCA, mientras que (3)
porcentaje de tiempo de los otros comportamientos. Realizamos dos análisis separados vocalizaciones de estrés que incluyen gemidos y aullidos de gemidos, y (4)
para probar el efecto de la raza y, por lo tanto, la relación genética con el último vocalizaciones dirigidas por el propietario, lo que significa ladridos en función de su
ancestro común con los lobos. Primero, aplicamos la categorización de raza antigua función comunicativa33,49,65. La Tabla 2 resume la frecuencia de diferentes
versus moderna más tradicional basada en los revestimientos provistos por Parker et respuestas vocales.
al.38, para realizar un análisis para probar el efecto de la raza de manera más Los siguientes resultados contienen todos los perros, independientemente de si
conservadora. Además, para obtener una visión más precisa de cómo la domesticación vocalizaron o no durante las pruebas de comportamiento.
y la posterior selección de la raza afectaron el comportamiento de los perros, y para
controlar el desequilibrio de la muestra debido al mayor número de razas modernas, la Escala de vocalizaciones de respuesta que incluye aullido, ladridoaullido, gemido y
distancia de la raíz de una raza (calculada en base al árbol de consenso proporcionado aullido. Con base en el PCA, los aullidos, ladridos, aullidos y gemidos se consideraron
por Parker et al.38) se utilizó como variable de escala continua durante el análisis. Sin vocalizaciones de respuesta (Tabla 1). La distancia a la raíz se asoció con la respuesta
embargo, nos referimos a las razas con distancias más cortas como 'más antiguas' y de respuesta de los perros en interacción con la edad (GLMM, LRT: χ2(1) = 8,565; p
aquellas con distancias más largas como razas 'más modernas' por motivos de = 0,003, Tabla S1).
legibilidad. Usamos la edad de los perros como una variable continua (escala) en el Encontramos una asociación negativa con la distancia de la raíz, ya que las razas más
análisis, mientras que el sexo y el estado reproductivo fueron factores de agrupación modernas tenían puntajes más bajos en la escala de respuesta, lo que significa que
de dos niveles. generalmente respondían con menos frecuencia. Aún así, este efecto fue impulsado
Predijimos que los perros de razas más antiguas tendrían un patrón de respuesta principalmente por individuos mayores, y la relación no fue significativamente menor a
más parecido al de los lobos, mostrando una mayor tendencia a vocalizar (aullar, la edad de 5,2 años (Análisis de pendientes simples: a la edad de 1,89 (−1SD): β ± SE
gemir o gemir, específicamente) y más comportamientos relacionados con el estrés = −0,01 ± 0,02; t = −0,54; p = 0,59, a la edad media 4,56: β ± SE = 0,02 ± 0,01, t =
en las reproducciones de aullidos de lobos en relación con las razas modernas. Por el 1,49, p = 0,14, a la edad 7,23 (+1DE): β ± SE = 0,05 ± 0,02, t = 2,58, p = 0,01, Fig.
contrario, predijimos que las razas más modernas mostrarían menos comportamientos .1a ). Esta relación también está presente si comparamos razas agrupadas en antiguas
de estrés o comportamientos de respuesta debido a la menor y modernas.
Tabla 1 Distribución de las variables de comportamiento codificadas entre los PC.
Atención Responder De pie o en movimiento Evitar la salida Contacto con el propietario Vocalizaciones agonísticas
Escuchar 0,816 −0,190 −0,023 −0,052 0,009 0.058 0,001

Orientarse hacia el sonido 0,814 0,083 −0,023 0,286
−0,122 0,269 −0,149 −0,030
Inclinar la cabeza Explorar 0,618 0,276 0,053 0,069 0,011
0,057 0,126 −0,117 −0,105
laboratorio Ladraraullar −0,544 0,415 −0,213 −0,151
Aullido Yelp Gemir Mentira −0,112 0,799 0,105 0,029 0,105
Pararse Mover Proximidad −0,071 0,686 0,048 −0,061 0,416
al propietario Orientarse a 0,001 0,668 −0,069 0,200 −0,288
la salida Proximidad a la −0,079 0,665 0,006 −0,209 −0,192
salida Tocar al propietario 0,002 −0,062 −0,854 0,016 −0,126 −0,029
Orientarse al propietario 0,293 0.259 0,737 −0,210 0,027 0,037
Gruñir y gruñiraullar −0,437 −0,221 0,563 0,332 0,007 −0,076
−0,075 Guau 0,055 Varianza 0,145 0,234 −0,468 0,308 0,234 −0,048
proporcional 0,134 Varianza −0,255 −0,026 −0,011 −0,142 −0,814 −0,134 −0,070
acumulativa 0.134 0,017 0,358 0,072 0,027 0,099
0,108 −0,681 0,021 −0,035
0,005 0,075 0,798 −0,140
−0,127 −0,133 0,033 0,774 0,109
0,019 0,032 0,007 0,765
−0,037 −0,055 0,039 −0,040 0,726
0,126 0.119 0,092 0,083 0,083
0,261 0.379 0,472 0,555 0,638
Los elementos más importantes (>0,4, el umbral de inclusión de elementos) dentro de un componente están resaltados en negrita.
el primer solo (test posthoc de Tukey: β ± SE = 0,93 ± 0,30; z = 3,01; p = 0,006): las
Tabla 2 Frecuencia de diferentes reacciones vocales. razas modernas ladran más en Solo1 y Chorus, mientras que en Solo2 sus reacciones
disminuyen por debajo de las reacciones de las razas antiguas (Fig. . S2a).
categoría vocal Tipos de vocalización Ocurrencia en los

perros probados Con respecto al lloriqueo, también encontramos un efecto de interacción de la
distancia de la raíz y la parte de reproducción (Poisson GzLMM, LRT: χ2(2) = 7.331;
N perros % perros
p = 0.026), y nuevamente, aunque las tendencias no son significativas dentro de las
Vocalizaciones de respuesta Aullido, ladridoaullido, 18 26.5 diferentes partes (Análisis de pendientes simples: Solo1: β ± SE = −0,47 ± 0,39, z =
Gemir, gritar −1,21, p = 0,23, Coro: β ± SE = −0,15 ± 0,38, z = −0,38, p = 0,70, Solo2: β ± SE =
vocalizaciones agonísticas Gruñido, gruñido, 9 13.2
−0,04 ± 0,38 ; z = −0,10; p = 0,92), el efecto negativo de la distancia entre raíces fue
aullido, guau
más fuerte en el primer solo que en el segundo (test posthoc de Tukey: β ± SE =
Vocalizaciones de estrés lloriqueo, lloriqueoaullido 32 47.1
−0,44 ± 0,17; z = −2,62; p = 0.02): en Solo1 las razas modernas gimen menos que
Vocalizaciones Ladrar 18 26.5
dirigidas por el propietario
las antiguas (Fig. S2b).
Los perros mostraron 39 57.4
reacciones vocales.
todos los perros 68
Frecuencia de las conductas de estrés. Los comportamientos de estrés (bostezos,
lamerse la boca, acicalarse, etc., consulte la lista completa de variables de
unos (GLMM, LRT: χ2(1) = 10,828; p = 0,001; moderno: β ± SE = 0,01 ± 0,02; t = comportamiento en Datos complementarios 4) ocurrieron en 32 de 68 perros (47 %).
0,60; p = 0,55; antiguo: β ± SE = −0,08 ± 0,03; t = −2,76 ;p = 0,01; Fig. 1b) que De estos 32 perros, 21 individuos vocalizaron (65,6%): 15,5% vocalizaciones
muestra que la edad tuvo un efecto positivo significativo en las razas antiguas solo agonísticas, 28,1% vocalizaciones dirigidas por el propietario, 37,5% vocalizaciones
en el comportamiento de respuesta. de respuesta y 46,9 vocalizaciones de estrés. Encontramos una relación significativa
También encontramos un efecto de interacción del sexo y el estado reproductivo entre la distancia de las raíces y la frecuencia de los comportamientos de estrés de
(GLMM, LRT: χ2(1) = 5.335; p = 0.021, Tabla S1) en la escala de respuesta: los dos maneras. Primero, los perros de razas más antiguas mostraron más
machos castrados respondieron por más tiempo que los intactos; sin embargo, esta comportamientos de estrés en ambas partes Solo que las razas modernas (Poisson
diferencia estuvo ausente en las mujeres (Fig. S1, Tabla S2). GzLMM, LRT: χ2(2) = 6,345; p = 0,042, Solo1: β ± SE = −1,25 ± 0,50; z = − 2,49, p =
No encontramos ningún efecto de la parte de reproducción en la respuesta. 0,01, Solo2: β ± SE = −0,45 ± 0,23, z = −1,93, p = 0,05).
Frecuencia de ladridos y lloriqueos. Dos vocalizaciones, ladridos y gemidos, fueron En segundo lugar, en la reproducción del Coro, independientemente de la distancia
excluidas de las escalas PCA debido a cargas cruzadas (para más detalles, consulte de la raíz, los individuos mostraron una frecuencia tan alta de comportamientos de
la sección "Métodos"); por lo tanto, los efectos de los factores investigados se estrés como en los Solos (Coro: β ± SE = −0,07 ± 0,25; z = −0,29; p = 0,77, Fig. 2b ).
probaron en su frecuencia por separado. Descubrimos que la frecuencia de los Además, identificamos una relación negativa entre la distancia a la raíz y los
ladridos se ve afectada por la interacción de la distancia de la raíz y la parte de comportamientos de estrés en perros mayores: los perros mayores de 8,3 años de
reproducción (Poisson GzLMM, LRT: χ2(2) = 13,185; p = 0,001, Tabla S3). Aunque, razas más modernas mostraron significativamente menos comportamientos de estrés
según la prueba posthoc, el efecto distancia raíz no fue significativo en ninguna de que las razas antiguas, mientras que en los perros jóvenes, la aparición de
las dos partes (Análisis de pendientes simples: Solo1: β ± SE = 0,59 ± 0,61; z = 0,97; comportamientos de estrés fue similar en todos. razas (Poisson GzLMM, LRT: χ2(1)
p = 0,33, Chorus: β ± SE = 0,44 ± 0,59; z = 0,74; p = 0,46, Solo2: β ± SE = −0,34 ± = 5.113; p = 0.024, Análisis de pendientes simples: a la edad 1.89 (−1SD): β ± SE =
0,61; z = −0,56; p = 0,57), la tendencia en la segunda parte solista difería tanto del 0.38 ± 0.30; z = 1.29; p = 0.20, a la edad 4.56 ( media): β ± SE = −0,07 ± 0,25; z =
coro (test posthoc de Tukey : β ± SE = 0,78 ± 0,27, z = 2,90, p = 0,01) y −0,29; p = 0,77, a los 7,23 años (+1DE): β ± SE = −0,53 ± 0,34; z = −1,57; p = 0,12).
Fig. 1 Efecto de la interacción de la distancia Raíz/Grupo de Raza y la edad en las puntuaciones de Respuesta (respuesta de aullidos, gemidos, aullidos y ladridosaullidos). En
a, el eje X muestra los valores de la distancia genética de las razas de los lobos; el eje Y muestra las puntuaciones de los factores PCA, y los puntos representan residuos
parciales, controlando los efectos de otras variables en el modelo además de las graficadas. Los diferentes tipos de líneas representan las categorías de edad: −1 DE = 1,89
años, media = 4,56 años, +1 DE = 7,23 años de edad. En b, el eje X muestra la edad como una variable escalada, el eje Y muestra las puntuaciones de los factores PCA y los
puntos representan los residuos parciales del modelo. Los diferentes tipos de líneas representan las categorías de raza (antigua, moderna).
Los resultados de la escala de Atención se proporcionan como resultados y tablas teniendo en cuenta la edad del individuo. Parece que aunque los aullidos están
complementarias (Tablas S5 y S6). presentes en el repertorio de la mayoría de las razas48,50, también podemos verlo
Los principales resultados se resumen en la Tabla 3. entre nuestros sujetos más jóvenes, lo que puede deberse a la falta de selección
contra este tipo de vocalización, pero perdió su funcionalidad debido a la selección
Discusión relajada. presión causada por el cambio del entorno social y asocial en las razas
Nuestros resultados muestran que la distancia genética de las razas de perros modernas, por lo que no lo usan en situaciones adecuadas a una edad más avanzada
domésticos de su último ancestro común con los lobos (distancia raíz), junto con la cuando se esperaría según los estudios de lobos. Los resultados en dingos (Canis
edad, son predictores sólidos de su respuesta conductual a las reproducciones de dingo) parecen estar en línea con nuestros resultados genéticos y la hipótesis detallada
aullidos de lobos que causan diferencias en las reacciones vocales y los anteriormente: divergieron de los perros hace 8000 años67 y tienen una estructura
comportamientos de estrés. Específicamente, las reacciones de los individuos mayores social más similar a los cánidos salvajes, usan aullidos extensivamente, p. localizarse
de razas más antiguas se caracterizaron por aullidos y gemidos, mientras que los unos a otros como los lobos8,68.
individuos jóvenes, independientemente de su distancia genética del ancestro común,
mostraron reacciones moderadas. El efecto genético que encontramos relacionado con los aullidos, que las razas
Además, los perros que respondían con aullidos a las reproducciones a menudo antiguas, es decir, al menos los individuos más viejos, aúllan más que las razas
mostraban comportamientos de estrés. modernas, parece tener un patrón opuesto en el caso de los ladridos, lo que sugería
Debido a su relación genética con los lobos, las reacciones de los perros hacia los nuestro estudio y los anteriores también: mientras que el ladrido se usa solo en
aullidos pueden ser homólogas a las de sus parientes vivos más cercanos. Sin contextos limitados por algunas razas antiguas (husky siberiano36, basenji69, chow
embargo, como sugirieron las correlaciones con la distancia genética del ancestro chow, shar pei33) como los dingos68 y los lobos también, está muy extendido en las
común en los perros mayores, la domesticación afectó el comportamiento vocal de razas caninas modernas33. En línea con esto, también encontramos en nuestro
los perros. Además, los perros tienen un sistema social bastante diferente al de los estudio que las razas modernas ladran más que las razas antiguas en respuesta a las
lobos66, viven en un entorno diferente con diferentes fuerzas de selección, y nuestros reproducciones de aullidos de lobo, aunque esta relación apareció solo en las dos
sujetos fueron evaluados en un lugar desconocido, todo lo cual también podría afectar primeras partes de reproducción de las tres. Este resultado de ladridos no es lo
su capacidad de respuesta. Por lo tanto, exploraremos varias posibles explicaciones suficientemente sólido como para sacar conclusiones inequívocas, pero está en línea
diferentes para nuestros resultados. con los hallazgos de los estudios mencionados anteriormente sobre el uso de ladridos
en razas antiguas y modernas33,36,69, y puede indicar que mientras que las razas
Presumimos que responder con aullidos se correlacionaría negativamente con la antiguas responden con aullidos a los aullidos de lobo, las razas modernas pueden
vocalizar hacia los dueños. Este
distancia de la raíz, por lo que se puede esperar que las razas más modernas aullen
menos. Encontramos este patrón, pero sólo cuando
Fig. 2 Efecto de la interacción de la distancia a la raíz y la parte de reproducción/Edad sobre la frecuencia de los comportamientos de estrés. En a, el eje X muestra los valores de la distancia genética de las razas de los
lobos; el eje Y muestra el número de comportamientos de estrés de los sujetos y los puntos representan residuos parciales. Los diferentes tipos de líneas representan las partes de reproducción (Solo1, Chorus, Solo2). En
b, el eje X nuevamente muestra los valores de la distancia genética entre las razas y los lobos, el eje Y muestra las puntuaciones de los factores PCA y los puntos representan residuos parciales, controlando los efectos de
otras variables en el modelo además de las graficadas. unos. Los diferentes tipos de líneas representan las categorías de edad: −1 DE = 1,89 años, media = 4,56 años, +1 DE = 7,23 años de edad.
Tabla 3 Resumen de los principales resultados.
Variables de comportamiento Efecto de la distancia de raíces en: Parte de reproducción
Perros más jóvenes perros mayores
escala de respuesta Sin diferencia menores de 5,2 años Sin diferencia Antiguo > Moderno Ninguna diferencia
Ladridos (frecuencia) Ninguna diferencia Efecto distancia raíz en:

Solo1: Antiguo < Moderno
Coro: Antiguo < Moderno
Solo2: Sin diferencia
Quejidos (frecuencia) Ninguna diferencia Ninguna diferencia Efecto distancia raíz en:

Solo1: Antiguo > Moderno
Conductas de estrés (frecuencia) Sin diferencias menores de 8,3 años Antiguo > Moderno Efecto distancia raíz en:

Coro: No hay diferencia
hipótesis requiere mayor investigación. Además, si bien los ladridos Una posible hipótesis alternativa para más reacciones de aullidos en
pueden aparecer como un comportamiento estereotípico en los perros, las razas antiguas podría estar relacionada con su función original, la
provocado por varios estímulos, a veces irrelevantes o incluso sin forma de trabajar (trabajo en grupo o solitario) o su cooperación con los
estímulo70–72, tampoco sabemos nada sobre los aullidos de los perros humanos durante el trabajo para el que se seleccionaron las razas, lo
en este sentido. Según nuestros resultados, no sospechamos que los que puede afectar su capacidad vocal. comportamiento, también. Las
aullidos en esta situación de prueba sean una respuesta estereotipada. razas antiguas se seleccionaban para tirar de trineos (huskies siberianos,
Aunque no probamos a nuestros sujetos con otro estímulo sonoro que malamutes de Alaska, chow chow) y cazar (salukis, lebreles afganos,
no fuera el aullido, en el caso de un comportamiento estereotípico uno shiba inu, akita inu, basenji, sharpei chowchow), pero algunas razas
podría suponer una reacción de aullido más intensificada al sonido más también se usaban para la vigilancia ( Sharpei, Akita Inu) y con fines de
intenso y complejo, el coro, sin embargo, nuestros resultados no muestran epastoreo
ste patrón.
(Chow chow, Sharpei), también (The American Kennel Club, 2006).
Trabajan principalmente en grupos y en contacto suelto con humanos, lo que controlado por el cortisol pero puede ser inhibido por la testosterona. En
puede estar relacionado con razas antiguas que usan aullidos en lugar de consonancia con esto, los aullidos pueden ser un signo de mayor nivel de miedo
ladridos. Este patrón es el opuesto en las razas modernas, donde el ladrido es en machos castrados, lo que puede ser, por un lado, concordante con el
un tipo de vocalización universal, que aparece en varios contextos y estados resultado sobre la receptividad y el comportamiento más estresado en razas
internos, y las funciones de la raza son mucho más diversas. Algunos requieren genéticamente más emparentadas, y por otro lado, en línea con estudios previos,
más contacto con los humanos, como los perros pastores, los perdigueros y los lo que sugiere que los machos castrados pueden ser más temerosos que los
perros de caza. Para confirmar o rechazar esta hipótesis, sería necesaria una intactos61,76 . Una posibilidad alternativa es que el efecto de la testosterona en
mayor investigación de las reacciones de los grupos de razas seleccionados el comportamiento sea suprimido por el cortisol (llamada la hipótesis de la
para diferentes propósitos (vigilancia, caza, tirar de trineos) o diferentes estilos hormona dual), lo que podría haber sucedido en esta situación de prueba y, por
de trabajo (trabajadores solitarios versus en grupo) a los aullidos de los lobos. lo tanto, los machos intactos respondieron menos vocalmente al estímulo. Los
Sin embargo, la recolección de perros aulladores parece un desafío importante estudios sugieren que el efecto inhibidor del cortisol en el camino entre la
en el caso de algunos grupos de razas que también tuvimos que enfrentar testosterona conduce al comportamiento dominante en la regulación a la baja
durante nuestra recolección de datos, lo que puede alegarse como una limitación de los receptores de andrógenos77.
de nuestro estudio en cuanto al número de sujetos. Estas teorías y otras suposiciones (p. ej., el efecto de interacción de la raza y el
Además, nuestros resultados sugieren que las razas antiguas muestran una estado sexual, el efecto de la personalidad como la asertividad o la audacia, el
frecuencia significativamente mayor de comportamientos estresantes que las impacto de las experiencias como el nivel de socialización con otros perros)
razas más modernas y, en consecuencia, utilizan más quejidos. Este resultado deben probarse en el futuro para acercarse a la comprensión. del comportamiento
sobre los comportamientos de estrés también puede confirmar nuestra hipótesis de aullido en los perros.
de que las razas más antiguas, debido a su parentesco genético, pueden Con base en nuestros resultados sobre el comportamiento vocal, planteamos
procesar mejor la información codificada en los aullidos de los lobos. Un estudio la hipótesis de que la señal de larga distancia más prominente del ancestro
reciente con lobos mostró que los contextos que provocan el aullido y el común perdió su función comunicativa en el nicho social humano, y
comportamiento ansioso se superponen en gran medida. Pueden coexistir, por probablemente un repertorio de ladridos exagerados y diversificados ocupó su
ejemplo, en presencia de lobos extraños, y los autores sugieren que los aullidos lugar en el sistema comunicativo de los perros32,33 . . Ampliar el rango de
pueden tener una función de resolución en tales situaciones73. Las razas sujetos podría darnos la posibilidad de probar esta hipótesis: por ejemplo, en
antiguas de nuestro estudio podrían estresarse al entrometerse en el territorio perros salvajes o parias, que no socializan con los humanos tan extensamente
de una manada y usar aullidos para señalar su presencia con el fin de evitarlos. como los perros de familia, y dingos, que se separó de los perros domésticos en
Otra posible explicación para la elevada respuesta al estrés en las razas un momento aún anterior. punto, podría explorarse el desarrollo de respuestas.
antiguas podría ser la tendencia encontrada de un mayor nivel de El comportamiento vocal de estos caninos, que viven fuera del nicho social
comportamientos de estrés en las razas antiguas durante la fase de humano debe estar bajo diferentes presiones de selección, puede verse afectado
calentamiento. Puede haber una mayor sensibilidad de estas razas a situaciones por estos factores ambientales y sociales más que por su relación genética con
nuevas y a los ruidos, lo que podría provocar un mayor nivel de estrés incluso el último ancestro común con los lobos. Una vía intrigante para el trabajo futuro
en la fase de calentamiento, y luego se volvió significativo durante las también sería examinar el efecto de las características acústicas específicas de
reproducciones de los aullidos del lobo, pero hasta ahora, no lo hemos hecho. los aullidos, que corresponden al sexo, el estado reproductivo, la subespecie o
No se encontraron estudios que confirmaran esta hipótesis. el contexto de la persona que llama.
Los efectos genéticos relacionados con los comportamientos de aullidos y
estrés parecen ser significativos solo en individuos mayores: los perros mayores
en razas antiguas respondían más y aullaban más que las razas modernas y
mostraban más señales de estrés, mientras que este efecto genético no era Métodos
significativo en individuos jóvenes . Harrington y Mech descubrieron que la Sujetos. Probamos 68 perros de 28 razas en este estudio. 17 perros pertenecían a razas
capacidad de respuesta de los lobos puede aumentar con el estatus social, que antiguas (Shiba inu, husky siberiano, malamute de Alaska, Akita inu, Shih tzu, pequinés). Cuarenta
en las manadas salvajes también se correlaciona con la edad3. En nuestra y ocho perros procedían de criadores registrados, y 20 perros procedían de diferentes fuentes:
criadores no registrados o centros de rescate de razas, que también se presumía razonablemente
muestra, los individuos de razas antiguas mayores de aproximadamente 5,2
que eran de raza pura (Tabla S4; Para asegurarnos de que nuestros hallazgos principales son
años tenían una mayor tendencia a responder con aullidos a los estímulos, por
sólidos y descartar un posible efecto de confusión de los 20 perros sin pedigrí, probamos nuestros
lo que es poco probable que este efecto de la edad esté relacionado con la efectos principales en los comportamientos de respuesta en perros solo con pedigrí Encontramos
maduración sexual/hormonal, sino más bien con una experiencia o alguna las mismas tendencias que en el caso de toda la muestra de sujetos, ver Resultados
edad. el efecto de personalidad relacionado podría ser una explicación más complementarios). Según el autoinforme de los propietarios, se sabía que todos los perros
participantes aullaban en diferentes contextos (antes de la prueba, se preguntó a todos los
plausible56,61,74,75. Los lobos también pueden volverse más agresivos y
propietarios si su perro aúlla, en qué contexto lo hace y también tuvieron que completar un
activos en la defensa del territorio con el envejecimiento54,55. cuestionario en línea sobre el aullido de su perro). comportamiento vocal general). Este criterio
Además, es posible que este efecto sea un remanente del comportamiento aseguró que la posible falta de comportamiento de aullido durante la prueba no está relacionada
social y la dinámica de la manada de los lobos, ya que los adultos jóvenes con la falta de capacidad para aullar en general. Ninguno de nuestros sujetos tuvo experiencia con
un lobo vivo aullando. La distancia genética del ancestro común con los lobos (distancia de la raíz)
tienden a dejar su manada familiar y formar una nueva o unirse a otra8, lo que
de las razas involucradas en nuestro estudio se aproximó a partir del árbol filogenético
sugiere que los individuos en este rango de edad podrían tener menor proporcionado por Parker et al. 38 como siguiente árbol
paquete Datos ccomplementarios
'ape'78 6, usando
alculando la distancia el
entre
cada
preocupaciones al escuchar aullidos de individuos desconocidos. hoja del árbol y la raíz del árbol (basado en el chacal dorado como grupo externo usando la
Sin embargo, también es posible —en línea con la hipótesis descrita en el función vcv).
Se promediaron los valores de distancia de cada hoja que contenía la misma raza, y este
párrafo anterior, que los aullidos que aparecen con un mayor nivel de estrés es
promedio de raza se incluyó como una variable continua en nuestro análisis actual. La distribución
una reacción de miedo— que los perros mayores sean más temerosos, lo que de los sujetos a través del espectro de distancia a la raíz fue uniforme. Como un enfoque más
ya sugerían estudios previos56,58, pero estas especulaciones nuevamente conservador, utilizamos una categorización basada en revestimientos de Parker et al. (2017)38 y
requieren más pruebas. también compararon grupos de razas antiguas (o basales) y modernas.
Además de la edad, el sexo y el estado reproductivo también afectaron las La muestra incluyó perros adultos entre 1 y 12 años de ambos sexos, con diferentes
estados reproductivos, sin problemas de audición según el informe de los propietarios (edad:
reacciones de los perros: los machos castrados respondieron con aullidos más
4,57, media ± 2,66 DE, 34 machos, 34 hembras, 37 castrados/esterilizados ( 22 mujeres, 15
largos que los machos intactos, mientras que no hubo diferencia entre los dos hombres), para más detalles, consulte la Tabla S4). Las hembras intactas se probaron al menos
grupos de hembras. Este resultado contradice nuestra hipótesis de que los dos semanas antes o después de su período de celo.
machos, especialmente los machos intactos, responderán mejor. La reacción de Para asegurarnos de que no haya una correlación accidental entre la edad de los perros y la
distancia de la raíz, y excluir la posibilidad de que los efectos de interacción encontrados se deban
aullido puede verse afectada por las hormonas andrógenas: en su estudio,
a esta colinealidad, realizamos un análisis de correlación sólido utilizando la prueba de correlación
Kaufmann et al.76 sugirieron que la agresión relacionada con el miedo puede Winsorized Pearson (ggscatterplot del paquete ggstatsplot) debido a la asimetría de ambas
verse influenciada por la interacción de la testosterona y el cortisol: las reacciones de miedo sNon
variables. o encontramos una correlación significativa (para más detalles, consulte la Fig. S3).
Montaje de pruebas de comportamiento. Los perros fueron evaluados en el laboratorio de construido a partir de 3 partes: dos series de ~ 1 minuto de duración de aullidos de lobo en solitario y un
comportamiento del Departamento de Etología, una habitación de dos compartimentos dividida por una coro de lobo de ~ 1 minuto de duración aullando entre las dos partes en solitario. No hubo ruptura o
media pared de madera removible que contiene una puerta. El perro y el dueño permanecieron en el superposición entre las tres partes o entre los aullidos individuales individuales, cuyo número varió entre 6
compartimento grande (6,27 m × 5,4 m), mientras que un altavoz (Technics SBM300M2, 40–45 000 Hz, 60 y 11 (Fig. 4). Nuestro objetivo era probar si la forma más simple (solo) o más bien la forma más compleja
W, 6 ohmios, 85 dB) estaba escondido detrás de la media pared en la parte pequeña (5,2 m × 3 m, Fig. 3). (coro) provocaba una respuesta de los perros.
El comportamiento de los perros (vocal, motor y postural) fue registrado por cinco cámaras IP (Basler El objetivo de la segunda parte solista era comprobar si el coro provoca una sensibilización en los
sca640–120gc) ubicadas en el compartimiento grande más allá del techo (en las esquinas y una más en el sujetos y les hace responder más en contraste con la primera parte solista. Hicimos 60 sesiones a partir de
medio de la pared removible) y una Micrófono (Sennheiser ME62 con módulo de potencia K6, situado en los 13 aullidos de coro recopilados y 80 solos, evitando usar los mismos solos más de una vez en la misma
medio del laboratorio colgado del techo, Fig. 3) conectado al PC a través de una Zoom H4n como tarjeta de sesión (consulte un ejemplo de una sesión de aullidos como archivo de audio complementario 1). Los
sonido USB. Se colocó una silla en el medio del compartimiento grande para que el propietario se sentara. aullidos se extrajeron de machos y hembras de al menos seis subespecies de lobos (mezclados y elegidos
El video y el audio fueron grabados por un sistema de PC ubicado en una habitación vecina, y las al azar para las partes solistas), y el tamaño de la manada osciló entre 2 y 7 individuos en el caso de los
reproducciones fueron controladas desde una PC separada usando Adobe Audition 3.0. aullidos de coro (Datos complementarios 5). Cada muestra se convirtió a formato mono, se normalizó a −23
dB (raíz cuadrática media) y se limpió de la mayoría de los ruidos de fondo (p. ej., viento, ruido de baja
frecuencia, excepto el canto de los pájaros) utilizando Adobe Audition con un filtro FFT de paso alto. ajustado
a la frecuencia más baja del aullido.
Procedimiento. El dueño y su perro entraron a la sala de pruebas por la puerta A con el experimentador. Los sonidos que eran demasiado ruidosos o que contenían palabras de fondo se excluyeron del
Después de dar unas breves instrucciones, el experimentador salía de la habitación, lo que marcaba el punto conjunto de sonidos.
de partida de la prueba. Durante la prueba, el perro se movía libremente en la habitación, el dueño se
sentaba en una silla y escuchaba música a través de auriculares mientras leía un libro. Se necesitaba la
presencia del dueño para que funcionara como una base segura para el perro en este extraño lugar, pero se Análisis de vídeo y datos. Los videos fueron analizados en el codificador Solomon (András Péter©) con una
le pidió que ignorara al perro durante el experimento para evitar posibles señales de comportamiento que resolución de tiempo de 0.2 s. Las variables de comportamiento codificadas se muestran en los Datos
pudieran alterar la reacción del sujeto al estímulo. El primer minuto de la prueba fue una fase de familiarización complementarios 4 con su definición y tipo. Las variables de comportamiento se clasificaron en grupos, y
en la que el perro podía explorar libremente el laboratorio. Después de este minuto silencioso, el mientras podían aparecer simultáneamente variables de diferentes grupos de comportamiento, podían
experimentador comenzó a reproducir el estímulo, que era una secuencia de aullidos de lobo de ~ 3 minutos aparecer exclusivamente variables de un mismo grupo. Los datos porcentuales se usaron para el análisis
de duración (el volumen medio era de 50 dB con un pico de 60 dB medido desde la silla del propietario). 30 estadístico, medidos desde el principio hasta el final de las partes de reproducción.
s después del final del estímulo, el experimentador detuvo la grabación de video y finalizó la prueba. Consulte
los ejemplos en Complementario También se contó la frecuencia de otros comportamientos de estrés (bostezos, lamerse la boca,
estirarse, arreglarse, sacudirse, orinar, defecar) durante los intervalos de reproducción de 1 minuto de
Películas 1 y 2. duración. Además, para evaluar el estado interno del sujeto antes del estímulo de aullido, analizamos la
frecuencia de las señales de estrés en la fase de calentamiento (ver Resultados complementarios y Fig.
S4). Estudio R (https://www.rstudio.com/) se utilizó para el análisis estadístico.
Sonidos de prueba. Teniendo en cuenta que la domesticación podría afectar la estructura acústica y reducir
el contenido de información de los aullidos de los perros, mientras que la selección de la raza podría tener La confiabilidad de la codificación se determinó usando estadísticas kappa basadas en el 20% de los
una mayor influencia en los aullidos de las diferentes razas (ver, por ejemplo, el comportamiento de aullido muestra recodificada por un codificador independiente ciego al propósito de las pruebas. El valor kappa
en los sabuesos), decidimos utilizar los aullidos de los lobos como estímulo. para mantener la complejidad medio fue de 0,831 ± 0,066.
de la información potencial en las reproducciones similar para perros de diferentes razas. Los estímulos fueron
Estadísticas y reproducibilidad. Estudio R (https://www.rstudio.com/) se utilizó para el análisis estadístico (R
4.0.0 utilizando RStudio 1.2.5042). El porcentaje de tiempo se calculó para cada comportamiento por
separado (excepto en el caso de Growl, que se fusionó con Growlhowl, y Whine, que se fusionó con Whine
howl), luego se combinaron en puntajes de componentes principales mediante análisis de componentes
principales ( PCA) (paquete psych, función principal con rotación oblimin). Los eventos raros con una
varianza general baja (hablante táctil, otra vocalización) y las variables con una adecuación de muestreo
baja basada en el análisis KMO (sentarse) o cargas bajas o cruzadas se excluyeron iterativamente (hablante
de exploración, lloriqueo y aullido de lloriqueo, ladrido, proximidad al sonido ). El número de componentes
se determinó en cada iteración mediante análisis paralelo (paquete paran). La consistencia interna de los
componentes se probó con pruebas alfa de Cronbach estandarizadas (función alfa, paquete psych). Todos
los alfas estaban por encima de 0,5 y, por lo tanto, se consideraban aceptables.
Las puntuaciones de los componentes se transformaron con transformación de BoxCox (función
'boxcox', paquete 'MASS') si diferían de una distribución normal.
Se utilizaron modelos mixtos lineales generales (GLMM, paquete 'nlme', función 'lme', control de
heteroscedasticidad entre partes de reproducción) para analizar los componentes principales como variables
Fig. 3 La configuración de la sala de pruebas. El propietario se sentó en una silla, de respuesta separadas. En nuestro análisis principal, probamos los efectos en las puntuaciones relacionadas
escuchó música a través de auriculares y leyó un libro durante la prueba. El perro se con el comportamiento vocal (llamadas de respuesta y agonísticas) y la atención. Las frecuencias de las
movía libremente en la habitación y el estímulo se reproducía desde un altavoz señales de estrés se sumaron dentro de cada parte de la reproducción y se analizaron con un modelo mixto
lineal generalizado con distribución de Poisson y enlace de registro, al igual que Barking y Whining que se
escondido detrás de la pared opaca y removible. Los marcadores dibujados sirvieron
desprendieron del PCA. Todos los modelos incluyeron ID de sujeto como factor aleatorio, efectos fijos de
para codificar la proximidad de los perros al dueño, la fuente de sonido y la salida. edad (escalonados), distancia raíz
Fig. 4 Construcción del estímulo del aullido. Constaba de tres partes en un orden definido: Solo1, Chorus y Solo2.
(escalado)/grupo de raza (antiguo/moderno), sexo, estado reproductivo, parte de reproducción (Solo1, 18. Nagasawa, M. et al. Bucle positivo de oxitocinamirada y la coevolución de los vínculos humano
Chorus, Solo2) y también su interacción con la distancia de raíz, y la interacción entre sexo y estado perro. Ciencia (80.) 348, 333–336 (2015).
'
reproductivo. Para evitar el sobreajuste, utilizamos la selección del modelo de eliminación hacia atrás 19. Miklósi, Á. & Topál, J. ¿Qué se necesita para convertirse en mejores amigos'? Cambios
basada en el criterio de información de Akaike ('AIC') (paquete 'lmerTest', función drop1) eliminando la
evolutivos en la competencia social canina. Cognición de tendencias. ciencia 17, 1–8 (2013).
primera interacción y luego los efectos principales que no contribuyeron al ajuste del modelo significativamente 20. Lord, K., Feinstein, M., Smith, B. & Coppinger, R. Variación en los rasgos reproductivos de los miembros
para encontrar el final, modelos parsimoniosos (informados en los resultados) que explican la mayor variación del género Canis con especial atención al perro doméstico (Canis familiaris). Comportamiento Proceso.
en nuestros datos de la manera más simple. Para las comparaciones posthoc por pares entre los niveles de 92, 131–142 (2013).
los factores y las interacciones de los factores, utilizamos la prueba de Tukey (paquete 'emmeans'), mientras 21. Virányi, Z. & Range, F. Camino a una mejor comprensión del perro
que para analizar las interacciones de covariables, se aplicaron las pruebas de intervalo de JohnsonNeyman domesticación. en El perro social (eds Kaminski, J. & MarshallPescini, S.)
(paquete 'interact'). Este llamado análisis de pendiente simple prueba cómo cambia la tendencia de una 35–62 (Elsevier, 2014).
covariable de enfoque a lo largo del cambio de una covariable de modificación (interacción). Informa los 22. Range, F., MarshallPescini, S., Kratz, C. & Virányi, Z. Los lobos lideran y los perros los siguen, pero
puntos de corte en la variable de modificación donde la tendencia de la variable de enfoque se vuelve o
ambos cooperan con los humanos. ciencia Rep. 9, 3796 (2019).
pierde importancia, y la pendiente y los detalles estadísticos en ciertos puntos (media y ±1 SD de la covariable
23. MarshallPescini, S., Schwarz, JFL, Kostelnik, I., Virányi, Z. & Range, F.
de modificación).
Importancia de la socioecología de una especie: los lobos superan a los perros en una tarea de
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Ladridos (frecuencia) Ninguna diferencia Efecto distancia raíz en:

Quejidos (frecuencia) Ninguna diferencia Ninguna diferencia Efecto distancia raíz en:

Conductas de estrés (frecuencia) Sin diferencias menores de 8,3 años Antiguo > Moderno Efecto distancia raíz en:

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