ZOOPLANCTON (ROTIFERA Y MICROCRUSTACEA) Y SU RELACIÓN CON LOS CAMBIOS

DEL NIVEL DEL AGUA EN LA CIÉNAGA DE AYAPEL, CÓRDOBA, COLOMBIA /

Zooplankton (Rotifera and Microcrustacea) and its relationship with the level water
changes in Ayapel floodplain lake (Córdoba) Colombia
Author(s): Lina Juliana Gallo-Sánchez, Néstor Jaime Aguirre-Ramírez, Jaime Alberto
Palacio-Baena and John Jairo Ramírez—Restrepo
Source: Caldasia , Diciembre 30 de 2009, Vol. 31, No. 2 (Diciembre 30 de 2009), pp. 339-
353
Published by: Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia

Stable URL: https://www.jstor.org/stable/23641921

JSTOR is a not-for-profit service that helps scholars, researchers, and students discover, use, and build upon a wide
range of content in a trusted digital archive. We use information technology and tools to increase productivity and
facilitate new forms of scholarship. For more information about JSTOR, please contact support@jstor.org.

Your use of the JSTOR archive indicates your acceptance of the Terms & Conditions of Use, available at
https://about.jstor.org/terms

Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia is collaborating with JSTOR

to digitize, preserve and extend access to Caldasia

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
www.unal.edu.co/icn/publicaciones/caldasia.htm Caldasia 31(2):339-353. 2009

ZOOPLANCTON (ROTIFERA Y MICROCRUSTACEA)

Y SU RELACIÓN CON LOS CAMBIOS DEL NIVEL
DEL AGUA EN LA CIÉNAGA DE AYAPEL, CÓRDOBA,
COLOMBIA
Zooplankton (Rotifera and Microcrustacea) and its rela
with the level water changes in Ayapel floodplain lake
Colombia

Lina Juliana Gallo-Sánchez

Sede de Investigaciones Universitarias (SIU), Grupo de Investigación en Gestion y Mo
Ambiental (GAIA), Universidad de Antioquia, Apartado 1226, Medellín, Colo
jul ianaga2003@yahoo. com

Néstor Jaime Aguirre-Ramírez

Jaime Alberto Palacio-Baena
Departamento de Ingeniería Sanitaria y Ambiental, Grupo de Investigación en Gestio
Modelación Ambiental (GAIA), Universidad de Antioquia, Apartado 1226, Medellín, Colo
naguirre@jaibana. udea. edu. co; japalaci@jaibana. udea. edu. co

John Jairo Ramírez-Restrepo

instituto ae Biología, urupo ae Limnología aasicay experimental [Linmonasej, universiaaa

de Antioquia, Apartado 1226, Medellín, Colombia, johnra77@yahoo.com

RESUMEN
Entre septiembre de 2004 y junio de 2005 se estudió la relación entre la estr
del zooplancton y los cambios en el nivel del agua en la Ciénaga de Ayapel (Có
Colombia) en once estaciones y seis muéstreos. Mientras los rotíferos domina
riqueza de especies, los copépodos presentaron mayores abundancias represe
principalmente por nauplios y copepoditos. A pesar de que la densidad de zoop
no presentó diferencias estadísticamente significativas en el espacio ni en el
se encontró un aumento en la densidad del zooplancton durante la fase de l
de la ciénaga.

Palabras clave. Zooplancton, Estructura, Ciénaga.

ABSTRACT
The relationship between zooplankton structure and changes in the water lev
studied between September 2004 and June 2005 in eleven sampling stations
Ayapel floodplain lake (Córdoba, Colombia). The rotifers were the zooplankton
with the highest number of species while the copepods, represented principa
nauplii and copepodites, were the most abundant. Zooplankton density did no
statistically significant differences in the space nor in the time; however, it inc
during the floodplain lake's filling up phase.

Key words. Zooplankton, structure, r loodplain lake.

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
Zooplancton de la Ciénaga de Ayapel, Colombia

INTRODUCCIÓN estructura del zooplancton con respecto a las

fluctuaciones en el nivel del agua y de algunas
Las ciénagas son ecosistemas estratégicos variables físicas, químicas y biológicas,
ecológica y socialmente, debido a que son en diferentes niveles limnimétricos de la
ambientes adecuados para el establecimiento Ciénaga de Ayapel en once estaciones de
de agrupaciones y comunidades biológicas muestreo.
de significado para la pesca y actúan en la
regulación hídrica de las aguas superficiales. MATERIALES Y MÉTODOS
Los sistemas naturales cenagosos constituyen
la base para el sustento de un alto porcentaje Descripción de área. La Ciénaga de Ayapel
de la población humana ubicada en las áreas se localiza en el Municipio de Ayapel,
de influencia directa (Arias 1985). Son departamento de Córdoba a 8o 2 Norte y
consideradas áreas de almacenamiento de 75° 5 Oeste. En época de aguas altas tiene
sedimentos, materiales orgánicos y nutrientes, una extensión aproximada de 106.4 Km2, se
Sus planos de inundación son ambientes que alimenta de caudales de creciente del río San
soportan actividades pesqueras importantes Jorge y de los caños Grande, Barro y Muñoz,
(Goulding 1980) son sitios de desove y entre otros, y ocasionalmente, del río Cauca,
de cría para numerosas especies debido a Su principal nexo hidrológico con el río
su gran diversidad de hábitat, a la oferta San Jorge es a través de caño Grande, en el
significativa de alimento como el zooplancton cual hay flujos bidireccionales. Este sistema
(Goulding 1980, Lowe-McConnel 1987). El se ubica en una zona de bosque húmedo
zooplancton constituye uno de los primeros tropical, con una época de lluvias de abril a
eslabones en la cadena alimenticia acuática y noviembre y una época seca de diciembre a
participa activamente en la transferencia de marzo. El promedio anual de lluvia fluctúa
energía y en los ciclos de nutrientes (Lehman entre 2000 y 2500 mm. La temperatura
1980, Esteves 1988, Chappaz et al. 1999). ambiente alcanza valores mayores a 25 °C
Consecuentemente, estos organismos se en época seca (Anónimo 1 1986).
consideran recursos biológicos potenciales
ya que son fuente de alimento para larvas de Se eligieron once estaciones de muestreo,
peces y adultos (peces planctófagos) lo que se cinco en la zona limnética (comprendieron
traduce en un alto valor ecológico. el eje central de la ciénaga) y seis en la boca
de los principales caños (Tabla 1 y Fig. 1) en
En Colombia hay más de 7000 km2 en seis momentos diferentes del nivel de agua
ciénagas permanentes, en especial en los ríos de la Ciénaga: aguas altas en ascenso, aguas
Magdalena, Cauca, Sinú, Arauca y San Jorge, altas, aguas bajas en descenso, aguas bajas,
cuyo plano inundable presenta algunos sistemas aguas bajas en ascenso y aguas en ascenso,
lagunares asociados, entre los cuales se destaca En marzo de 2005 no se muestreo en las
la Ciénaga de Ayapel que es un subsistema estaciones 9 y 10 debido a dificultades en
inmerso en el paisaje general de la llanura de el acceso,
inundación del río San Jorge, en interacción con
el río y su cuenca vertiente (Márquez 2004). El Muestreo de variables físicas y químicas,
zooplancton en la Ciénaga de Ayapel ha sido En cada estación se tomaron muestras de
estudiado por Anónimo 2 (1989), Anónimo 3 agua con una botella tipo Kemmerer de 1.5
(1990), Aguirre et al. (2005). litros, registrando in situ la concentración
de oxígeno disuelto por medio de un
En este estudio se pretende establecer el oxímetro modelo WTW. 300/Set, el pH
comportamiento espacial y temporal de la mediante un medidor de pH modelo WTW.
340

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
 Gallo-Sánchez et al.

330/Set-l, la conductividad eléctrica con en el laboratorio con un espectrofotómetro

un conductímetro WTW 300/Set y la Spectroquant Nova 60 modelo KGaA
transparencia del agua con un disco de 62293. Los sólidos totales y suspendidos
Secchi. Las concentraciones de nitratos se cuantificaron por gravimetría (Anónimo
(NO ) y ortofosfatos (PO 3 ) fueron medidas 4 1992).

Tabla 1. Estaciones de muestreo en la Ciénaga de Ayapel.

Codigo de la
Código
Nombre Coordenadas Norte Coordenadas Oeste
estación
estaeion
El Al
A1 frente del Cedro
frente del Cedro 8°17'42,5" 75°08'12,3"
75°08'12,3"
E2 Al
A1 frente
frente del
del pueblo
pueblo 8°18'57,3" 75°07'34,5"
E3 Al
A1 frente
frente de Cano
Caño Pinto
Pinto 8°19'21,9"
8°19'21,9" 75°06'57,4"
75°06'57,4"
E4 Sector La Miel 8°20'4,0"
8°20'4,0" 75°06'38,0"
75°06'38,0"
E5 Frente a la Cienaga
Ciénaga Los
Los Toros
Toros 8°23'22,3"
8°23'22,3" 75°04'56,1"
E6 Quebrada
Quebrada Quebradona
Quebradona 8°17'17,9"
8°17'17,9" 75°9'27,8"
75°9'27,8"
E7 Quebrada Piedras,
Piedras, sitio
sitioHoyo
Hoyode
delos
losBagres
Bagres 8°17'49,8"
8°17'49,8"
Quebrada 75°06'0,79'"
75°06'0,79'"
E8 Caño Barro
Cano 8°18'34,5'"
8°18'34,5'" 75°05'58,4"
75°05'58,4"
E9 Caño
Cano Muñoz
Munoz 8°21'11"
8°21' 11" 75°03'26,6"
75°03'26,6"
E10 Cano
Caño la
la Miel,
Miel, sitio
sitio las
las Parias
Parías 8°24'11,9"
8°24'11,9" 75°04'0,67"
75°04'0,67"
Eli
Ell Cano
Caño Grande 8°24'42,2"
8°24'42,2" 75°04'35,2"

O Municipio
MunicipiodeAyapel
de Ay ape I

QCienaga de Ayapel P Jp^cil'a

Q Ciénaga de Ayapel
>v. Río,
rw*. Rio, Quebrada
Quebrada o Arroyoo Arroyo
• Estación
Estacion deMuestreo

r»"
i

^■ »E5

I.DE AYAPEL
^DE AYAPEL ^ CMo Mu*«
^UtÍOi

«F4

_ oP víto
E2

ga.Las Bagres
gga.Las Bagres

Figura 1. Ubicación de las once estaciones de muestreo en la Ciénaga de Ayapel.

341

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
Zooplancton de la Ciénaga de Ayapel, Colombia

Muestreo del zooplancton. Con una calculó la riqueza numérica de especies,

botella Schindler de cinco litros se tomaron el índice de diversidad de Shannon &
muestras integradas de zooplancton, filtrando Wiener (1949), la Equidad (Pielou 196
cuidadosamente en un cernidor de 72 pm el la Dominancia (Simpson 1949). El núm
contenido proveniente de la subsuperficie, de especies esperado fue estimado con
50%IQy 1%I0, mitad de la profundidad total y los estimadores de riqueza Chao 2 y Jade
antes del fondo para un volumen de 25 litros, knife 1.
De la muestra filtrada se almacenaron 50 mi
en envases plásticos, su contenido fue fijado Para estimar la asociación entre los taxones
adicionando 5 mi de formalina al 37% para zooplanctónicos y los descriptores de la
una dilución al 4%. comunidad y las variables físicas, químicas
y biológicas medidas, se efectuó un análisis
Análisis de laboratorio. La determinación de redundancia canónica (RDA) ya que
de los zoopláncteres se realizó empleando la longitud del gradiente fue inferior a 2.5
las referencias de Ruttner-Kolisko (1974), (Braak 1985). Previo a este análisis y con el
Koste (1978), Sendacz & Kubo (1982), Koste fin de reducir la dimensión de las matrices
& Shiel (1987), De Paggi & Paggi (1995), físicas y químicas (12 filas x 64 columnas)
Elmoor-Loureiro (1997) y Flôpner (2000). como biológicas (74 filas x 64 columnas) y
La determinación de los estadios larvales determinar interdependencia entre variables
de los copépodos (nauplios y copepoditos) se realizó un análisis por Componentes
no se efectuó más allá del nivel de orden Principales (PCA) y se seleccionaron las
(Calanoida y Cyclopoida). Los conteos se variables que presentaran coeficiente de
realizaron en una cámara Sedgwick- Rafter correlación mayor a 0.6. En ambos análisis la
de 1 ml y se observaron bajo un microscopio información de las variables físicas, químicas
invertido Leica DMÍN. La densidad de y biológicas fue estandarizada, centrada (x -
zooplancton (ind./l) se estimó siguiendo la x) y transformada a su forma logarítmica (log
metodología propuesta por Wetzel & Likens x.) para homogenizar varianza. Estos análisis
(2000). se realizaron con el programa Canoco 4.5 para
Windows. Para este análisis las densidades
Análisis de la información. Para establecer de fitoplancton fueron proporcionadas p
la existencia de diferencias significativas de Hernández (2006) quien trabajo en el mismo
las variables físicas, químicas y biológicas periodo de estudio.
(densidad) entre ambientes (zona pelágica
y boca de los caños) se realizó un análisis RESULTADOS
de varianza (ANOVA). Los contrastes
entre los muéstreos y las interacciones Características físicas y químicas. El
de estas variables se efectuaron mediante análisis de varianza no mostró diferencias
un análisis multivariado de varianza para significativas de las variables físicas y
medidas repetidas en el tiempo (MANOVA). químicas entre las estaciones localizadas en la
Para conocer la similitud entre estaciones zona pelágica y las bocas de los caños (Tab
y muéstreos se aplicó un análisis de 2). En forma similar, el MANOVA no mostró
agrupamiento utilizando la distancia interacción entre muéstreos y ambientes
euclidiana y el agrupamiento completo; (aguas abiertas y bocas de los caños; Tabla 2),
para ello se trabajó con las abundancias pero si mostró diferencias significativas entre
absolutas transformadas con raíz cuadrada, muéstreos de variables como la transparencia,
Para determinar la estructura del zooplancton la profundidad total, sólidos totales, pH,
en cada estación y periodo de muestreo se nitratos y ortofosfatos (Tabla 2).
342

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
 Gallo-Sánchez et al.

Tabla 2. Resultados del análisis de varianza y del análisis multivariado de mediciones repetidas
(MANOVA) (a inferiores a 0,05 se consideran significativos).
Diferencias entre
Interacci6n
Interacción entre Diferencias entre
ambientes (peldgico
(pelágico y
y
muestreos
muéstreos y ambientes muéstreos
muestreos
Variables boca de
de caflos)
caños)
ANOVA MANOVA MANOVA
n a n a n a

Profundidad total 1 0.52 5 0.08 5 0.00

IVansparencia 1 0.40 5 0.96 5 0.03

Sólidos
Solidos suspendidos 1 0.72 5 0.95 5 0.67
Sdlidos
Sólidos totales 1 0.27 5 0.10 5 0.04

Nitratos 1 0.48 5 0.92 5 0.04

Ortofosfatos 1 0.96 5 0.70 5 0.01

pH 1 0.12 5 0.29 5 0.01

Potencial Redox 1 0.23 5 0.85 5 0.01

Oxigeno disuelto 1 0.00 5 1.00 5 0.00

Dureza total 1 0.93 5 0.04 5 0.00

Conductividad electrica
eléctrica 1 0.36 5 0.15 5 0.07

En la Tabla 3 se presentan las medias diferencias significativas en la densidad

aritméticas, el coeficiente de variación y del zooplancton entre las estaciones de
los valores máximos y mínimos de cada aguas abiertas y las bocas de los caños (a =
variable. 0.7195). El análisis de agrupamiento para las
estaciones mostró una similitud superi
Estructura del zooplancton. En la Tabla 87%. La traza de Pillai-B
4 se presenta la densidad total (ind./l) de diferencias estadísticam
los diferentes morfotipos de zooplancton entre muéstreos (a = 0
y la desviación estándar. Los nauplios de del cluster indican un a
copépodos (calanoides y ciclopoides) con una importante superior
densidad promedio de 32.04 ind./l fueron los obstante los muést
más frecuentes y abundante durante el estudio, promedio más altas que
También fueron importantes en densidad y del ascenso del nivel del
frecuencia el cladócero Moina minuta (9.,03 ind./l) y en junio (188.34
ind./l), el rotífero Brachionus caudatus var. formar grupos difer
personatus (8.67 ind./l), los copepoditos contrario, las densidades
de Cyclopoida (5.90 ind./l), el rotífero se encontraron en los per
Brachionus calyciflorus (5.42 ind./l) y los en ascenso en septiem
copepoditos de Calanoida (4.96 ind./l) (Fig. aguas altas en noviemb
2). Como se deduce de la Fig. 2, el número de
los morfotipos más abundantes fue reducido Descriptores de diversid
en comparación con los morfotipos de de riqueza Chao 2 y Jac
abundancia intermedia en concordancia con que el número de es
el ajuste de las abundancias del zooplancton el zooplancton es de
al modelo de la serie logarítmica (k2= 1.11, respectivamente. Estas
g.l= 5, P < 0.05). la riqueza observada (71 taxones) e indican
que durante el estudio se obtuvo una muestra
Distribución espacial y temporal. De acuerdo representativa del zooplancton de la C
al análisis de varianza no se presentaron deAyapel.
343

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
Zooplancton de la Ciénaga de Ayapel, Colombia

an a»
©© S rs"
rS~ í?
it" rs
ST
S
rn it rs rs
'T *t 00 00 ©
o ■f rs NO rs
t" r—
fi d
r-Ñ it ■t
■"3"

©
o © ©
o ©
o ©
O ©
o ©
O ©
o ts
rs ©
o ©
o ©
©
o 3 00 rS
CS m 00
v>
m
oo
On
©
r
r m (O
rn
©
O
o ©
O ©
O ©
o ©
o ©
o

©"
o" Vi
in
r 00
p P v>
m

1f¡
«§ 00 o ©
o fi
r»i o ■«t
■»*' On ©
o ©
On" ©
o ©
o NO ©
o NO NO © ©

£ s
a
1
©
o ©
o ©
o ~
©
o ©
o rs ©
O rs ©
o NO rs NO
z w o On
© ©
©
o © ©
o

rí
-
ts" ©
o G"
NO ©
o rs

IS r vi
in oi
ON r-Ñd NO

8.22 7.10
I 6.75 6.31
o.
a. 8.42 8.43 7.70
7.70 6.20 ©
o 8.30 6.95 6.78 t r<i
m
v¡
vr! if
p N© NO
p r-~
p
r-i d
r-Ñ d
r-Ñ d
r-Ñ r-Ñd NO

m
vi r-^
r~" 00 io
© 00
> ©!
On
00 On
NO it
■Nt On
©

£B ©
o ©
o ©
8
o ©
o ©
o 00 ©
o NO
©
o ©
rS
tS
©
o ©
p
00
§ 88 8s rs ©
p © 8
M
X d
OÑ it NO ©
o vi ©i
On' ©
O
ss m
vi m in oo

rS rs rs rn
p rs rr
m rr
m it
p
■2 NO
oi
d oi
d
g
■g r-i
rn

Ss
T
os
Q£ <N
©
o oo m
rs rs

.S
©^
§s i"
s 2
r
rn
p
S
oT
f
p
m
r
p
i?
no"
t
p
NO
no ©
o ©
o n©
NO ©
O ©
o oi
d 00 ©
o ©
o 00
oo ©
O © rn © ©
&e
So s8 rq
r m r On It
T On v>
m On
O m NO rs

51 CO
m m ■o
If rs
fS
tS rs
ts oo ©
o ON
p
■a
■©

§i
VI
m ©
o
8S rS
tS ©
o NO
p 88
©
o ©
o r~"
r-" ©
O NO ©
©
o
©
o ©p
©
o
8 88 m ©
O
©
o
rs' 88 88 r*>
m 88 88 rs ©
O 88

¡gle
8 ©
o
in
VJ
m
o
8 rs V)
m
it m rs
©
o
p
GO
oo rn
o
Q 8S rq

«^
l! ©
§

aiit
r-Ñ
65.1 18.6 65.1 18.6 0098 17.30 ©
00
42.40 82.90 163.50 46.70 107.30 m
ri

37.76 (40.20) 40.4 (31.71) 56.88 (25.36) 49.88 (45.33) 94.97 (43.85) 77.88 (28.16)
U*
Conductividad
eléctrica (¿iS/cm)
w

«H
©
o
8
00
fO
00311 48.00
If 00031 42.00 224.00 54.00 368.00 106.00 496.00 62.00 154.00 42.00
SdlSólidos P
0¿
oo
totales (mg/1) NO
V© 61.45 (38.89) 126.5 (54.2 ) 204.89(39.9 ) 160.5 (87.26) 87.27 (39.51)

©
©

44.00 12.00 44.00 14.00 12.00 16.00 12.00 68.00 3.00

SdlSólidos (mg/l)
(mg/I) 116.00 152.00 314.00
suspenidos 26.73(37.90) 21.45(38.00) 68.44 (69.70)
43.64 (90.86) 85.27(1 3.27) 20.18(104.71)

'5 "e"
« "p" S Sí ioG
aw
° 3 rn S m
V

£ «a o rs 00 On
© oo m — ©
o r
S ©
o 2 d VN
m ©
«?
—

a.
a mm ©
O ©
o ©
o ©
o ©
o ©
o ©
o © © © © ©
s *^
o NO m
m NO ON rs

«
« a>
V
O
o ©
o ©
o ©
o ©
O ©
í 73
■a
S
ST Sí
oT 00 ©
o inS

111s 00 ©
O c»
t» ©
o rS
tS ©
o rs ©
O -i ©

&
>n
v>
2 m
VN ©
o ©
o rs —
©

J¡
3 55 o
vi
in -

r
vi
in -
•t ©
o
On
« ©
o
m
r*>
« ©
NO
vi
in -

a. m r*>
m m
A.

O O o o o
a a a S
3 3 3 3 -i
Máxismo MíMinimo Máxismo MíMinimo Máxismo MíMinimo Maximo
Máxi MíMinimo Máxismo MíMinimo Máximo MíMinimo
Estadíigrafo Media (CV%) Media (CV%) Media (CV%) Media (CV%) Media (CV%) Media (CV%)

©
o
«3
«n
V)

ái §i
©
o
"o
"© 8s §s ©
o
©
o
©
o
©«

o.
a. > .©
.a u a
Ss <u
© O
o as
a JS
©

sS
Tabl3.EstadígrfosetndciaentrlydeisprondelasvribefíscayquímicasenlCiéagdeAyapl.
344

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
 Gallo-Sánchez et al.

0
<n to O cqOcn<£ct-: ^rocg^cLco^cnco.cncLtn-^cntnCL^cg^-^Q.to
§?fl«Sfl3ii"-fe|&£S?3 2gii5g2EZi?2»5!l&ii.23
dcSSug£S3z5S«S|rg»bSSl^!S sEsaS&e5S&|s^|
Ipltlü!
IpIt'lH!
^fsügSl. 1°ff—
I?llplpi^i|i
"î<"><ïe "
Sfrë a g||Sg|^||^i^t
ro— S°- (*3°;7m O*f;>'Ec:Q:5?>^Q) M °- m , cu >,.— <= "°orom
^<m-0<o^ xfegs ^ "1°|P " 1
m a ni s xls" nia:
03
O£2 c.
2 ImS
5 m|" £ m 5
Taxones

Figura 2. Densidad promedio de zooplancton en la Ciénaga de Ayapel durante el period

estudio.

Como se observa en la Fig. 4, la diversidad, ortofosfatos. Los rotíferos Polyarthr

la equidad y la riqueza numérica de especies Testudinella patina, el cladócero M. m
fluctuaron en un rango estrecho en el tiempo, y los nauplios y copepoditos de Copép
con valores medios de diversidad intermedio presentaron correlaciones muy baj
(2.22 nat/ind), de Equidad alto (0.75) y los ejes canónicos de ahí que se agru
dominancia bajo (0.15). muy cerca del centro. Sin embargo, los
rotífero B. caudatus y B. calyciflorus se
Asociación del zooplancton con las asociaron con altos valores de oxígeno
variables físicas, químicas y biológicas, disuelto y fitoplancton, el cual se encuentra
Para el análisis de redundancia se retuvieron dominado en densidad por las especies
los dos primeros ejes, lo que significa que Cylindrospermopsis raciborskii y Lyngbya
la variabilidad en la distribución de la cf. limnetica representantes de la división
densidad de algunos taxones zooplanctónicos Cianoprocarionta de ahí que conformaron
es explicada por algunas de las variables un grupo (Hernández 2006).
físicas, químicas y biológicas con un 91.7%
de bondad de ajuste. DISCUSIÓN

Como se evidencia en la Fig. 5 el oxígeno En concordancia con los resulta

disuelto y el fitoplancton presentaron una previos a esta investigación
mayor variabilidad explicada en el eje uno Eco Estudios (1989), CIA (19
(78.3%). De igual forma, pero en sentido et al. (2005) no se encontraro
contrario, la variabilidad en el nivel del importantes en las variables físi
agua fue explicada en este eje. En el eje entre las estaciones ubicadas en e
dos estuvo explicado el 13.4 % de la de la ciénaga y las bocas de los caños en la
variabilidad de los sólidos suspendidos y Ciénaga de Ayapel.
345

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
Zooplancton de la Ciénaga de Ayapel, Colombia

CZZ3 DensidadNivel
d] Densidad Nivel

700

600

500 ■ 500 -a
.£
F
J,
<->
400
4UU

I>
z
~ 300
3UU ■ 300 2 2
M
c
0)
200 a

100

0
Inn J.llnn Illa lain J
all llflllflt Ji
1 2 3 4 5 6 7 8 91011 2 3 4 5 6 7 8 91011 1 2 3 4 5 6 7 8 91011 11234567
2 3 4 5 6 7811
811 1 12345678
2 3 4 5 6 7 91011
8 91011 1 2 3 4 5 6 7 8 91011

Septierrbre
Septi entire Novierrbre
Novierrtore Febrero Marzo
Marzo Abril
Abrll Junto

Estaciones y Muestreos
Muéstreos

B B 67
E10

HZ
rC E9

E4

t
E3

C E2

E6

E11

E5

E8

HZ
0, % Similaridad 50, 100

Jun

- Sep

0, % Similaridad

Figura 3. (A) Distribución de la densidad total (ind./l) de zooplancton y su relación con los
cambios del nivel del agua (B) análisis de agrupamiento de la abundancia absoluta entre
estaciones (C) análisis de agrupamiento de la abundancia absoluta entre muéstreos.
346

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
 Gallo-Sánchez et al.

I
i lH'
iH' ---♦-..J'
-------J' —o—D
55 -1 1
0.9 «
\ ♦ ^ *-♦ * \ T~\ * j \
♦- * ♦
! 44 -I
- 0.8 í
* ** *! \V
»-♦' *♦ *w V
"»w v V/
v i». /•'V'•>.
• • v* .♦
* 0.7 |
'3 '3-1 './ *v \ ♦ V i, ,4 0.6 g
0,5 »

£21
*2" 0,4 «

0.3 !
1 -II
Hi 0.2 m
o.r
ao -- o
1
1 22345678
3 4 5 6 7 8
91011
91011 1 23456789 1011 234567891011 12345678 11 123456789 1011 1 234567891011
23456789 1011

sep 2004 nw 2004 feb 2005 mar 2005 abr 2005 jun 2005

Estaciones y Muestreos
Muéstreos

Figura 4. Variación espacial y temporal de los valores de diversidad (H ), equidad (J ) y

dominancia. Media aritmética, desviación estándar (DE) y valores máximos y mínimos.

Eje 2 (13,4%)

S6lidos suspendidos

mcton
xigeno i uelto

B calyciflorus Eje 1 (78,3%)

Conductividad electrics

Copepoditos Calanotda ;

Nivel del agua

1 1 1 i

-0.8 1.0

Figura 5. Diagrama de ordenación del Análisis de Redundancia, con los taxones

zooplanctónicos y las variables físicas, químicas y biológicas de mayor peso.

Las concentraciones de los sólidos totales en disuelto en los planos inundables en aguas
la ciénaga se mantuvieron en el rango normal altas ha sido descrita por Welcomme (1992)
para la mayoría de lagos Neotropicales. El y Schmidt (1972) para áreas con amplias
efecto del viento sobre la columna de agua zonas de inundación. La concentración de
y el predominio de sedimentos inorgánicos nitratos se mantuvo en niveles típicos de
poco demandantes de oxígeno favorecen sistemas con cargas bajas e intermedias de
altas concentraciones de oxígeno en la nutrientes, es decir inferiores a 2 mg/1 de
Ciénaga de Ayapel (Aguirre et al. 2005). La nitrato (Bartram & Ballance 1996, Chapman
reducción en la concentración de oxígeno 1996, Volleweider 1968). Para el periodo de
347

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
Zooplancton de la Ciénaga de Ayapel, Colombia

estudio la concentración media de ortofosfatos responsables de los cambios temporales en

fue alta y fluctuó entre 0.18 y 0.85 mg/1. las concentraciones de nutrientes y materia
orgánica, en estos ambientes.
Exceptuando los sólidos suspendidos y
la conductividad eléctrica, las variables El zooplancton de la Ciénaga de Ayapel
físicas y químicas presentaron diferencias presentó una riqueza de especies alta
estadísticamente significativas asociadas (71 taxones) en relación con el estudio
al nivel de agua de la ciénaga. Los valores de Gavilán-Díaz (2000) en la Ciénaga
promedios de estas variables sólidos totales, de Paredes (48 taxones), en la Ciénaga
dureza de agua y el oxígeno disuelto y de el Llanito (66 taxones) y en la Ciénaga
los nutrientes fueron más bajos durante Chucurí (45 taxones). El 70% de la riqueza
septiembre y noviembre en parte como numérica de especies estuvo constituido por
consecuencia de la dilución causada por el los rotíferos. Resultados similares han sido
aumento del nivel del agua. En los muéstreos reportado para otros ambientes lénticos en
de aguas bajas (febrero, marzo) y de SurAmérica por Robertson & Hardy (1984),
transición (abril, junio) los valores medios de Vásquez & Rey (1989, 1992), Paggi & De
las variables antes mencionadas fueron altos Paggi (1990), Lansac-Tôha et al. (1993) e
debidos posiblemente a la resuspensión de Ibañez (2000). Dentro de este grupo, una
sedimentos como consecuencia de un efecto gran mayoría de los taxones correspondieron
de turbulencia del viento sobre la reducida a los géneros Brachionus y Lecane, típicos de
columna de agua favoreciendo el incremento las asociaciones zooplanctónicas tropicales
de los valores medios de las variables (Fernando 1980). La preponderancia de
físicas y químicas. Según Tundisi (1994) género Brachionus en Ayapel, coincide
las fluctuaciones en el nivel del agua en con los resultados de Caravalho (1983)
lagos, ciénagas, pequeños ríos y canales son y Gavilán-Díaz (2000). Las especies B.

Tabla 4. Estadígrafos de las densidades (ind/1) de zooplancton por estación y muestreo, en

la Ciénaga de Ayapel.
Estacidn
Estación

Muestreo Estadígrafo
Estadigrafo 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

Densidad
16.00 50.90 124.00 50.40 50.00 9.70 58.40 20.00 111.90 50.2 41.30
total (ind/1)
sep 2004
Media 1.23 2.21 4.50 2.65 2.17 0.81 2.78 2.86 3.86 2.39 2.07
(CV%) (102.01) (110.80) (153.24) (122.53) (140.26) (109.19) (110.49) (55.08) (164.73) (192.90) (124.24)
Densidad
59.90 68.20 127.80 39.80 46.40 21.10 100.50 57.30 101.80 44.10 60.00
total (ind/1)
nov 2004
Media 2.60 3.10 5.11 1.81 2.44 1.11 3.50 2.39 4.24 2.45 3.75
(CV%) (157.72) (122.48) (168.98) (172.06) (135.76) (99.68) (197.98) (202.10) (140.18) (137.28) (116.81)
Densidad
92.80 58.80 68.90 49.30 52.60 271.30 89.20 96.10 136.00 52.83 67.58
total (ind/1)
feb 2005
Media 4.22 2.56 2.87 3.08 2.39 12.92 8.11 3.70 5.44 2.45 3.98
(CV%) (100.81) (190.26) (202.04) (170.27) (145.19) (268.54) (143.53) (182.90) (136.20) (144.76) (130.69)
Densidad
120.07 70.00 95.70 68.20 43.60 32.60 100.20 232.03 25.60
total (ind/1)
mar 2005
Media 5.2 4.12 5.32 5.68 3.35 2.51 3.46 7.30 2.33
(CV%) (160.48) (118.16) (155.81) (148.53) (177.81) (100.49) (140.12) (191.85) (90.01)
Densidad
46.00 164.80 188.40 281.60 13.60 7.20 59.20 46.20 235.80 194.40 5.60
total (ind/1)
abr
abr2005
2005
Media 3.07 6.87 9.42 9.71 0.97 0.72 3.48 1.59 9.43 9.26 0,62
(CV%) (85.17) (185.39) (190.18) (210.50) (115.02) (122.28) (191.16) (145.03) (250.95) (214.82) (46,70)
Densidad
124.00 88.00 169.60 214.80 68.00 216.06 612.00 136.47 147.20 236.00 59.60
total (ind/1)
jun 2005
Media 6.89 4.63 5.14 8.59 4.00 7.20 21.10 6.50 9.81 11.24 3.97
(CV%) (104.94) (156.23) (201.52) (247.70) (160.12) (418.89) (207.88) (278.04) (211.75) (238.78) (125.36)

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
 Gallo-Sánchez et al.

caudatus var. personatus, B. calyciflorus, un bajo tiempo de retención hidráulico y

Conochilus. cf. dossuarius y Brachionus variaciones en el nivel del agua.
dolobratus fueron los más frecuentes y
abundantes. Los rotíferos tienen gran Al igual que para las variables físicas y
relevancia ecológica, pues son filtradores químicas, tampoco se encontraron diferencias
de detritos, bacterias y algas filamentosas, significativas espaciales en la densidad del
La alta tasa de renovación poblacional de zooplancton en la Ciénaga de Ayapel,
estos organismos los convierte en elementos debido posiblemente a que el bajo tiempo
importantes en el flujo de energía y en el de retención del agua evita la consolidación
ciclaje de nutrientes (Esteves 1998). de diferencias en la composición y densidad
del zooplancton. Los altos valores de equidad
Otra característica importante de los rotíferos son el resultado de la codominancia de
es su alta tolerancia a fluctuaciones en morfotipos como nauplios, copepoditos,
las condiciones ambientales (Alian 1976, M. minuta, B. caudatus var. personatus, B.
Robertson & Hardy 1984) si se considera que calyciflorus y Conochilus. cf. dossuarius,
el tiempo de residencia del agua en la Ciénaga entre otros. La uniformidad especial en las
de Ayapel es bajo, las poblaciones de especies características del zooplancton en la Ciénaga
pequeñas, ciclo de vida corto y tolerantes a de Ayapel fue reportada también en estudios
los cambios ambientales frecuentes, como realizados por el CIA (1990) y por Aguirre
los rotíferos se podrían favorecer (Neves et et al. (2005).
al. 2003).
Aunque no se encontraron cambios
M. minuta se caracteriza por su presencia temporales estadísticamente significativos
en sistemas inundables y por su endemismo en la densidad de zooplancton las más
neotropical (Acosta 2005) y ha sido reportada altas densidades se observaron en los
como organismo dominante en planos de períodos de abril y junio durante el aumento
inundación del Neotrópico por Pinto-Coelho de la conectividad entre la ciénaga y su
(1987), Rey & Vásquez (1988), Sampaio tributario. Esta situación coincidió con un
et al. (2002). La dominancia de formas incremento en la frecuencia y densidad de
larvales de copépodos ha sido descrita en los géneros de hábitos litoral o bentónico
algunos planos de inundación por Caravalho Alona, Chydorus, Macrothrix e Ilyocriptus
( 1983), Corrales y Frutos ( 1985), Paggi & De y podría ser el resultado de un fenómeno de
Paggi (1990), Vásquez & Rey (1992), Lima "deriva" del zooplancton proveniente del
(1996) y Gavilán-Díaz (2000). De acuerdo sistema cenagoso periférico. De acuerdo
con Edmondson (1959), la alta proporción con Hynes (1970) estos géneros son
de formas inmaduras de copépodos es frecuentes en el plancton fluvial y su
generalmente el resultado de la reproducción presencia en la ciénaga indica intercambio
continua de estos organismos con solapamiento de fauna entre los ambientes lóticos y
de cohortes en regiones tropicales. Un factor lénticos„así como entre los compartimientos
que podría estar determinando la proporción litoral y pelágico (Bonecker & Lansac
de formas jóvenes y adultas, podría ser un Tóha 1996). El aumento en densidad del
mecanismo de conservación poblacional zooplancton en todas las estaciones de
ante las fluctuaciones ambientales que muestreo, especialmente en junio apoya
activan eventos reproductivos. En general, esta hipótesis,
la importancia de estos organismos en la
ciénaga puede ser el resultado de un proceso De acuerdo con la teoría de Junk & Wantzen
adaptativo ante un ambiente fluctuante, con (2004), puede afirmarse que en el periodo de
349

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
Zooplancton de la Ciénaga de Ayapel, Colombia

expansión de la Ciénaga de Ayapel y como Las bajas correlaciones presentadas por M.

resultado de los aportes de los caños se minuta y por los nauplios y copepoditos
generan un conjunto de procesos esenciales de Copépodos con las variables físicas,
en el sistema río-caños-ciénagas como la químicas y biológicas pueden indicar que
entrada de sustancias disueltas o suspendidas, existen otros factores como por ejemplo el
orgánicas e inorgánicas acompañados por tiempo de retención del agua que pueden estar
diferentes tipos de biota. Altas densidades influyendo en la distribución y estructura de
de zooplancton en la fase de inundación en estos organismos. La alta asociación entre
dos lagunas de inundación del río Caura en los rotíferos B. caudatus y B. calyciflorus
Venezuela fueron relacionadas por Godoy & con el oxígeno disuelto y el fitoplancton
Reverol (2005) por la entrada de nutrientes dominado principalmente por la cianofícea
provenientes de la planicie de inundación. C. raciborskii pueden indicar el pastoreo
Sin embargo, en planicies de inundación se por parte de los rotíferos en su condición de
han encontrado las máximas densidades del filtradores poco selectivos sobre C. raciborskii
plancton durante el periodo de aguas bajas (Fabbro & Duivenvoorden 1996) ante la baja
con poco o ningún intercambio con el río oferta trófica por parte del fitoplancton en
(Egborge 1974, Rodríguez 1980, Matsumura- Ayapel (Hernández 2006).
Tundisi & Ocano 1983, Vásquez & Sánchez
1984, Twombly & Lewis 1987 y Vásquez & CONCLUSIONES
Rey 1992).
Durante el periodo de estudio las variables
Las densidades más bajas de zooplancton físicas y químicas no presentaron una
en la Ciénaga de Ayapel se presentaron variación espacial significativa. En el tiempo
en aguas altas (septiembre y noviembre) respondieron a las fluctuaciones del nivel del
posiblemente como consecuencia de agua en la Ciénaga,
un efecto dilución y del bajo tiempo de
retención del agua. Resultados similares Los morfotipos más abundantes y frecuentes
han sido reportados para planicies de del zooplancton en la Ciénaga fueron en su
inundación por Egborge ( 1974), Brandorff mayoría formas pequeñas como los rotíferos
& Andrade (1978), Matsumura-Tundisi & B. caudatus var. personatus, B. calyciflorus,
Ocano (1983), Vásquez & Sánchez (1984), el cladócero M. minuta y los estadios larvales
Twombly & Lewis (1987), Vásquez & Rey de copépodos (nauplios y copepoditos)
(1992) y Godoy & Reverol (2005). que puede ser el resultado de un proceso
adaptativo ante un ambiente fluctuante, con un
La Ciénaga de Ayapel presentó homogeneidad corto tiempo de retención, y fluctuaciones de
espacial de las variables fisicoquímicas y de las condiciones físicas y químicas en respuesta
la estructura del zooplancton. En el tiempo, a cambios en el nivel del agua como ocurre
las condiciones físicas y químicas del agua en la Ciénaga de Ayapel.
de la Ciénaga parecieron responder a los
aportes variables de agua. Durante el periodo Aunque la densidad del zooplancton no
de aguas altas se reducen las concentraciones presentó variaciones temporales significativas
de sólidos suspendidos y totales y de se observó un aumento importante de la
nutrientes con el consecuente aumento de densidad al inicio del periodo de lluvias
la transparencia. En contraste cuando el (junio-aguas en ascenso) debido posiblemente
nivel del agua es bajo se incrementan los al reestablecimiento de la conexión entre el
valores de estas variables y disminuye la cuerpo de agua principal, las ciénagas satélites
transparencia. y los caños afluentes.
350

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
 Gallo-Sánchez et al.

Como lo indicó el análisis de redundancia Anónimo 3. 1990. Estudio de Impacto

se encontró una asociación directa entre los Ambientalpor minería en la Ciénaga Ayapel.
rotíferos B. caudatus y B. calyciflorus con elVolumen III. Informe Proyecto. Centro
oxígeno disuelto y el fitoplancton e inversade Investigaciones (CIA) - Corporación
Autónoma regional de los valles del Sinú
con el nivel del agua, el resto del zooplancton
pareció no responder directamente a las
y del San Jorge (CVS). Universidad de
Antioquia, Medellín.
fluctuaciones de las variables físicas, químicas
y biológicas estudiadas. Anónimo 4. 1992. Standard Methods for the
Examination of Water and Wastewater N"
AGRADECIMIENTOS 2540. APHA, Washington, D.C.
Bartram, J. & R. Balance. 1996. Water
Los autores manifiestan sus más sinceros quality monitoring: a practical guide to the
agradecimientos a COLCIENCIAS, a design and implementation of freshwater
CORPOAYAPEL y al grupo de investigaciónquality studies and monitoring programmes.
GAIA de la Universidad de Antioquia. UNEP y WHO. Londres.
Bonecker, C.C. & F.A. Lansac-Tôha. 1996.
LITERATURA CITADA Community structure of rotifers in two
environments of the high River Paraná
Acosta, F. 2005. Caracterización del floodplain (MS), Brazil. Hydrobiologia
zooplancton de lagunas en la llanura 325: 137-150.
inundable del río Ichilo (Cochabamba Brandorff, G.O. & E.R. Andrade. 1978.
Bolivia). Revista Boliviana de Ecología The relationship between the water level
17:01-14. of the Amazon River and the fate of the
Aguirre, N.J., J. A. Palacio, M.T. Flórez, zooplankton population in Lago Jacaretinga,
A. Wills, O. Caicedo, L.F. Jiménez, N.E. a varzea lake in the Central Amazon. Stud.
Villegas, H. Grajales & C. Palacio. 2005. Neotrop. Fauna Env. 13: 63-70.
Análisis de la relación río-ciénaga y su efecto Caravalho, M.L. 1983. Efeitos da flutuacao
sobre la producción pesquera en el Sistema do nivel da agua sobre a densidade e
Cenagoso de Ayapel, Colombia. Informe composicao do zooplancton em um Lago
final del proyecto COLCIENCIAS. Grupo de varzea da Amazonia, Brasil. Acta
de Investigación en Gestión y Modelación Amazónica 13: 15-724.
Ambiental GALA. Facultad de Ingeniería. Chapman, D. 1996. Water quality assessments:
Universidad de Antioquia, Medellín. a guide to the use of biota, sediments and
Allan, J.D. 1976. Life history patterns in water in environmental monitoring, 2nd ed,
zooplankton. The American Naturalist 110: UNESCO, WHO y UNEP, Londres.
165-180. Corrales, M.A. & S.M. Frutos. 1985.
Anónimo 1. 1986. Estudio general de suelos Estudio preliminar del zooplancton de la
de los municipios de Ayapel, Buenavista, Laguna Sirena (Corrientes Argentina).
Planeta Rica y Pueblo Nuevo (Departamento Phycis (Buenos Aires), Sec. B 43: 43-48.
de Córdoba). Instituto geográfico "AgustínDe Paggi, S.J. & J.C. Paggi. 1995.
Codazzi". Subdirección Agrológica. Determinación de la abundancia y biomasa
Bogotá. zooplanctónica. En: Lopretto, E.C & G. Tell
Anónimo 2.1989. Estudio del manejo integral (eds) Ecosistemas de aguas Continentales.
de la Ciénaga Ayapel. Córdoba. Eco Metodología para su estudio. II .(1995)
Estudios, CVS (Corporación Autónoma Ediciones Sur, La Plata.
Regional de los valles del Sinú y del San Edmondson, W.T. 1959. Freshwater Biology.
Jorge), Montería. 2a ed. John Wiley, Nueva York.
351

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
Zooplancton de la Ciénaga de Ayapel, Colombia

Egborge, A.B.M. 1974. The seasonal variation Koste, W. 1978. Rotatoria: Die Ràdertiere
and distribution of phytoplankton in the Mitteleuropas Überordnung Monogononta.
river Oshun, Nigéria, Freshwater Biology Vol. II. Gebriider Borntraeger, Berlin.
4: 177-191. Lansac-Tôha, F.A., A.F. Lima, S.M. Thomaz
Elmoor-Loureiro, L. 1997. Manual de & M.V. Roberto. 1993. Zooplancton de
identificaçào de Cladóceros límnicos urna do planicie de inundaçâo do río Paraná.
Brasil. Editora Universa. Universidad II. Variaçâo sazonal e influencia dos níveis
Católica de Brasilia, Brasil. fluviometricos sobre a comunidade. Acta
Flôbner, D. 2000. Die Flaplapoda und Limnologica Brasiliensia. 5: 42-55.
Cladocera (ohne Bosminidae) Mitteleuropas.Lima, D. 1996. Community structure of the
Backhuys Publishers, Leiden. zooplankton and phytoplankton of Lake
Gavilán-Díaz, R.A. 2000. Limnología Recreio-Barâo de Melgaço Pantanal, Mato
comparativa de tres lagoas Neotropicais daGrosso. Masters Thesis, Federal University
hacia do Magdalena Medio Santandereano, of Sào Carlos, Sâo Carlos.
(Colombia), com enfase no estudo da Magurran, A.E. 1989. Diversidad ecológica y
diversidade da comunidade zooplanctónica su medición. Ediciones Vedrà. Barcelona.
e sua relacao com a dinámica hidrológica Márquez, G. 2004. Sistemas ecológicos
do sistema regional. Tese (Doutorado). y sociedad en Colombia. Universidad
Universidade Federal de Sao Carlos, Sao Nacional de Colombia. http://encuentro.
Carlos. virtual .unal .edu.co/cursos/IDEA/201061 /
Godoy, A.R. & Y.M. Reverol. 2005. index.html. Fecha de consulta: febrero 12

Variación temporal de los de 2007.

copépodos de
dos lagunas de inundación del río Matsumura-Tundisi
Caura, T &W.Y Ocano. 1983.
Estado Bolivar, Venezuela. Universidad Seasonal fluctuation of the copepod
del Zulia, Maracaibo, Venezuela. Boletín population in Lake D. Helvecio (Parque
del Centro de Investigaciones Biológicas Fore stall do Río Doce, Minas Gerais
39:262-276. Brazil). Revista Hydrobiologia Tropical
Hernández, E. 2006. Estructura del 16: 35-40.
Neves,
fitoplancton agremiación fitoplanctónica en J.F., O. Rocha, K. Roche & A.A.
Pinto. 2003. Zooplankton community
la Ciénaga de Ayapel en diferentes periodos
del pulso hidrológico. Tesis de Maestría
structure of two marginal lakes of the river
en Ciencias Ambientales. Corporación Cuiabá (Mato Grosso, Brazil) with analysis
Académica Ambiental. Universidad de of Rotifera and Cladocera diversity. Braz. J.
Antioquia, Medellín. Biol. 63: 329-343.
Hynes, H.B. 1970. The ecology of running
Paggi, J.C. & J. De Paggi. 1990. Zooplâncton
de ambientes lóticos e lênticos do río Paraná
water. University Toronto Press,Canadá.
JUNK, W. J. & K. M. WANTZEN, 2004. médio. Acta Limnologica Brasiliensia 3:
The flood pulse concept: New aspects, 685-789.
Pielou,
approaches, and applications—an update. In E.C. 1969. An introduction to
mathematical ecology. Willey. Nueva
Welcomme, R. & T. Petr (eds), Proceedings
York.
of the 2nd Large River Symposium (LARS),
Pnom Penh, Cambodia.Bangkok. Rey. RAPJ. & E. Vásquez. 1988. Notas sobre
Publication. los avances de las investigaciones de los
Koste W, Shiel RJ.1987. Rotifera from cladóceros (Crustacea, Cladocera) de la
Australian Inland. Waters II. Epiphanidae cuenca baja del Orinoco. Págs. 155-161.
and Brachionidae (Rotifera: Monogonta). Sociedad de Ciencias Naturales La Salle,
Invertebrates Taxonony 7: 949-1021. XLVIII.

352

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms
 Gallo-Sánchez et al.

Robertson, B.A. & E.R. Hardy. 1984. En: R. Margalef (ed.) Limnology now:
a paradigma of planetary programs, The
Zooplankton of Amazonian lakes and rivers.
Netherlands.
In: Sioli, H. (ed.): The Amazon: Limnology
and Landscape ecology of a Mighty Tropical
Twombly, S. & W.M. Lewis. 1987. Zooplankton
River and its Basin: 337-352. -Monogr. abundance and species composition, laguna
Biol. 56. - Junk, Dordrecht. La Osinera, a Venezuela floodplain lake.
RodrIguez, E.H. 1980. Composiçao do Archives of Hydrobiology 1: 87-107.
zooplâncton em cinco lagos da AmazoniaVásquez, E. & J. Rey. 1989. A longitudinal
Central. Acta Amazónica 10: 577-609. study of zooplankton along the lower
Orinoco River and its delta (Venezuela).
Ruttner-Kolisko, A. 1974. Plankton Rotifers.
Annals of Limnology 25: 107-120.
Biology and Taxonomy. E. Schweizerbatsche
Vásquez E, J. Rey. 1992. Composition,
Verlagsbuchhandlung (Nâgele u. Obermiller)
Stuttgart. abundance and biomass of zooplankton in
Sampaio, E., O. Rocha, T. Matsumura Orinoco floodplain lakes, Venezuela. Annals
of Limnology 28: 3-18.
Tundisi & J. G. Tundisi. 2002. Composition
Vásquez, E & L. Sanchez. 1984. Variación
and abundance of zooplankton in the
limnetic zone of seven reservoirs of the estacional del plancton en dos sectores del
Paranapanema River, Brazil. Brazilian río Orinoco y una laguna de inundación
Journal of Biology 62: 525-545. adyacente. Memoria de la Sociedad de
Sampaio, E.V.& C.M. López. 2000. Ciencias Naturales La Salle 4: 11-31.
Zooplankton community composition VOLLEWEiDER,
and R.A. 1968. Scientific
some limnological aspects of an oxbow Fundamentals of the Eutrophication of
lake of the Paraopeba River, Sào Francisco
lakes and Flowing waters, with particular
referent to Nitrogen and Phosphorus as
River Basin, Minas Gérais, Brazil. Brazilian
Archives of Biology and Technology 43: in Eutrophication. Pág. 192. Paris
factors
285-293. RE. Orgazation for Economic cooperation
Schmidt, G.W. 1972. Seasonal changes and in development. (DAS/CSI/68.27).
water chemistry of a tropical lake (LagoWelcomme,
do R.L.1992. Pesca fluvial.
Documento Técnico de Pesca. No. 262.
Castanho, Amazonia, South America). Verh.
Int. Ver.Theor. Angew.Limnol 18:613-21. Pág. 303. FAO Roma.
Sendacz, S. & E. Kubo. 1982. CopepodaWetzel,
( R.G. & G.E. Likens 2000.
Calanoida e Cylopoida) de reservatorios LimnologicalAnalyses. 3a Edición. Springer
do estado de Sao Paulo. B. Inst. Pesca 9 Science.
(único): 51-89.
Shannon, C.E. & W. Wiener. 1949. The
mathematical theory of communication. Recibido: 25/04/2008
University Illinois Press, Urbana. Aceptado: 14/02/2009
Simpson, E.H. 1949. Measurement of Diversity.
Nature 1163: 688.
Tundisi, J.G. 1994. Tropical South America:
present and perspectives, pp. 353-416,

353

This content downloaded from

44.235.20.64 on Sun, 13 Feb 2022 16:45:54 UTC
All use subject to https://about.jstor.org/terms