Revista del Instituto de Medicina Tropical de São Paulo

Versión On-line  ISSN 1678-9946

Rev. Inst. Medicina. trop. S. Paulo vol.51 no.2 São Paulo mar./abr. 2009

https://doi.org/10.1590/S0036-46652009000200006 

LEISHMANIASIS

Comparación de la prevalencia de Leishmania (Leishmania) mexicana en pequeños

mamíferos en cinco focos de leishmaniasis cutánea en el Estado de Campeche, México

Comparación de las prevalencias de Leishmania (Leishmania) mexicana en mamíferos

pequeños en cinco focos de leishmaniosis cutánea en el estado de Campeche, México

NR Van Wynsberghe; SB Canto-Lara; EI Sosa-Bibiano; NA Rivero-Cárdenas; FJ Andrade-

Narváez

Correspondencia a

RESÚMEN

En la Península de Yucatán, México, la Leishmaniosis Cutánea es causada por Leishmania (L.)

mexicana en 95% de los casos humanos, con una incidencia de 5.08% por cada 100,000
habitantes. El ciclo de transmisión se limita a la estación de invierno (noviembre- marzo). Un
estudio de mamíferos silvestres incrimina a Ototylomys phyllotis y Peromyscus yucatanicus como
reservorios primarios de L. (L.) mexicana en el foco de infección de La Libertad, Campeche. En el
presente estudio, se documenta la prevalencia de infección/enfermedad causada por L. (L.)
mexicana en pequeños mamíferos, durante cinco estaciones de transmisión (1994-2004) en cinco
focos de CL del estado de Campeche. Los focos separados por solamente 100 km. de distancia,
aún cuando tienen abundancias relativas de pequeños roedores similares, fueron
significativamente diferentes en relación a la prevalencia de síntomas así como de infección. Las
tasas de transmisión y las especies de reservorios parecen estar cambiando tanto en el tiempo
como en el espacio, lo cual impide el establecimiento de adecuadas medidas de control de la
enfermedad aún en un área endémica tan pequeña como lo es el sur de la Península de Yucatán.

Palabras llave : Leishmaniasis cutánea; Leishmania (Leishmania) mexicana;  Mamíferos,

Prevalencia, México.

INTRODUCCIÓN

La leishmaniasis es un problema mundial grave con una pérdida de años de vida ajustados por
discapacidad (AVAD) calculada en cerca de 2,4 millones, con 1 a 1,5 millones de casos de
leishmaniasis cutánea (CL) y 350 millones de personas en riesgo 19 . Entre las quince especies
de Leishmania bien reconocidas que se sabe que causan enfermedades en humanos, trece tienen
una naturaleza zoonótica 25 .

En la península de Yucatán en México, se ha observado que la leishmaniasis cutánea (CL) es una

enfermedad ocupacional de los recolectores de goma 12 . El principal factor de riesgo fue pasar
períodos nocturnos en el bosque 4 . Hoy en día, el número de recolectores de chicle ha disminuido
enormemente, tras el uso de chicle artificial en la industria del chicle 35 , sin embargo, con el
aumento de las maniobras de las tropas militares, los soldados se convirtieron en otro grupo de alto
riesgo 6 . Sin embargo, recientemente se ha observado un aumento en el número de pacientes que
muestran LC, probablemente debido a la colonización humana de grandes áreas de bosques
previamente intactos 46. El gobierno ha intentado reubicar a estas personas en asentamientos
existentes más alejados del bosque; sin embargo, el problema aún no se ha resuelto.

En la Península de Yucatán, el 95% de los casos humanos de CL es causado

por Leishmania ( Leishmania ) mexicana Biagi, 1953 enmienda . Garham, 1962 5,15 . En 1987, una
tasa de incidencia de 5,08 por 100.000 habitantes y un índice alérgico - porcentaje de personas
con una reacción intradérmica de Montenegro positiva a leishmanina (MHOM / MX / 87 / UADY 68)
- se informó de hasta un 47% en hombres adultos 2,6 .

Se demostró una fuerte estacionalidad en la transmisión cuando la aparición de síntomas de CL

tanto en humanos como en roedores se correlacionó con la abundancia de Lutzomyia
cruciata antropofílica en un foco de Campeche 3,11 . En el bosque húmedo del sur de la Península
de Yucatán, la transmisión de L. (L.) mexicana se limita a los meses de noviembre a marzo,
cuando tanto la alta humedad como las temperaturas más bajas dan como resultado una gran
abundancia de flebótomos adultos al mismo tiempo que se multiplica parásitos en la base de las
colas de los roedores 3,17,42,43 .

El primer intento de incriminar un reservorio de enfermedad cerca de la península de Yucatán se

realizó en Belice a principios de la década de 1960 39 . La prevalencia
de Leishmania sp. [probablemente L. (L.) mexicana ] se observó al 40% en Ototylomys
phyllotis Merriam, 1901; 13% en Nyctomys sumichrasti, Saussure, 1860; y 10% en Heteromys
desmarestianus Desmarest, 1817. Sin embargo, el parásito no se encontró posteriormente ni en H.
desmarestianus ni en N. sumichrasti , y posteriormente solo se observó una baja prevalencia (2-
8%) en O. phyllotislo que sugiere una amplia variación en la incidencia de la enfermedad entre
focos muy cercanos a lo largo del tiempo 20 . En 1987, GRIMALDI identificó positivamente L. (L.)
mexicana en N. sumichrasti  26 . Esos hallazgos no fueron particularmente relevantes para el
reservorio de la Península de Yucatán ya que la distribución norte de H. desmarestianus apenas
llega a la Península y N. sumichrasti está ausente por completo 30,31,32 .

En 1993-94 se realizó una búsqueda del embalse de L. (L.) mexicana en la Península de Yucatán
en la vereda La Libertad, municipio Escárcega, Estado de Campeche 17 . Al volver a analizar esos
datos y limitarlos a la temporada de transmisión (noviembre a marzo), se encontró una prevalencia
de infección del 48% en pequeños roedores terrestres. Sin embargo, dado que solo se tomaron
muestras de roedores con lesiones sugestivas, es posible que se haya sobrestimado la prevalencia
de la infección. LC lesiones siempre se encuentran en la base de la cola y cuatro especies de
cricétidos fueron encontrados infectados, de los cuales O. phyllotis y Peromyscus yucatanicus JH
Allen y Chapman, 1897, fueron incriminados como reservorios primarios de L. (L. ) mexicana en
ese enfoque 15,17,43 . Se requirieron comparaciones con otros focos para estimar mejor la
prevalencia de infección por L. (L.) mexicana en pequeños roedores terrestres y generalizar esos
resultados a toda la Península de Yucatán.

Así, en el presente estudio reportamos la prevalencia tanto de infección como de enfermedad

causada por L. (L.) mexicana en pequeños mamíferos terrestres documentada durante cinco
temporadas de transmisión (1994-95, 1997-98, 2001 a 2004) en cinco focos de CL en el estado de
Campeche, México.

MATERIAL Y MÉTODOS
Área de Estudio: De noviembre de 1994 a marzo de 1995, el estudio de campo se continuó en un
sitio a 8 km al sureste de La Libertad, Escárcega, Campeche (20º19.23 'N, 90º13.41' W) ( Fig.
1A ). Sin embargo, en este momento se reportó un foco más importante de CL en el municipio de
Calakmul, Campeche (150 km. Al este de La Libertad) por lo que esta nueva área fue explorada y
se realizó una captura preliminar de pequeños mamíferos durante la transmisión 1997-1998.
temporada alrededor de los pueblos de La Guadalupe y Manuel Castillo Brito ( Fig. 1B ). Durante
las temporadas de transmisión 2001-2002, se muestrearon dos sitios en los fragmentos de bosque
más conservados de La Guadalupe (18º20.25'N, 89º28.49'W) y Dos Naciones (17º58.40'N,
89º20.74'W - Figura 1B). Después de una temporada, por razones de seguridad de los
investigadores, el sitio en Dos Naciones fue reemplazado por La Virgen (18º14.53'N, 89º19.65W
- Fig. 1B ) para las dos temporadas de transmisión restantes (2002-2004). Los sitios de captura se
seleccionaron al menos a 3-4 km de las aldeas para minimizar la perturbación de las trampas por
parte de los habitantes locales, perros y otros animales domésticos.

Trampeo: Todo el trampeo se realizó mediante trampas abatibles HB Sherman (Tallahassee,

Florida) de 8x8x30 cm, cebadas con una mezcla de maíz y semillas de girasol. En el municipio de
Calakmul, el 20% de las trampas fueron cebadas con frutas y semillas para atraer marsupiales. Las
trampas se colocaron a intervalos de 15 m. Los sitios se visitaron mensualmente durante cada
temporada de transmisión utilizando la metodología descrita en la Tabla 1 . Los animales atrapados
se identificaron siguiendo lalista de mamíferosnorteamericanos de Hall  28 , la lista de verificación
anotada de Jones de mamíferos de la península de Yucatán  31,32 y la descripción completa de  H.
gaumeri JA Allen y Chapman, 1897, para diferenciarlo de los más raros. H. desmarestianus  22,30 .

 
  

Búsqueda de parásitos: cada mamífero capturado fue identificado, sexado y buscado en busca

de lesiones cutáneas principalmente en la base de la cola. Dado que la infección asintomática
existe en los roedores, durante la temporada 1994-1995 se tomaron en el campo aspirados de
todos los roedores capturados y se cultivaron. Los aspirados se tomaron después de limpiar la
base de la cola con agua y jabón para minimizar la contaminación con bacterias. Aproximadamente
0,2 mL de medio de cultivo líquido (RPMI) con antibiótico (Gentamicina) se inocularon y aspiraron
repetidamente con una aguja de insulina por vía subcutánea, ya sea a dos centímetros de la base
de la cola de animales asintomáticos o en el borde de cualquier lesión existente. Los aspirados se
cultivaron en un medio de Senekjie modificado que contenía el antibiótico  44 . Los cultivos se
mantuvieron a 24º C y examinado semanalmente para detectar el desarrollo de parásitos
leishmaniales 23 . Un animal se consideró positivo cuando se observó microscópicamente al menos
un promastigote del cultivo y negativo si no se observó parásito en un mes.

Debido a la contaminación de cultivos en el campo, después de 1995, todos los mamíferos

capturados fueron llevados al centro de cuidado de animales de la Universidad de Yucatán. Los
animales se mantuvieron en cuarentena durante un máximo de tres meses en jaulas individuales
(19x29x12 cm - KCB Group, México) y recibieron una dieta variada que incluía comida para
roedores de alta calidad (Harlan 2018S, México), frutas y verduras frescas y agua en libitum. Se
recogió un aspirado / cultivo de cada animal una semana después de la llegada. Si fue negativo, el
procedimiento se repitió dos veces a intervalos de un mes. El animal fue procesado con una dosis
letal de pentobarbital cuando se encontró positivo o al final de los tres meses si sobrevivió. Debido
a la dificultad para aspirar el sitio exacto de la infección en animales asintomáticos, durante el
estudio de 2001-2003, las biopsias de piel en la base de la cola se probaron mediante PCR. La
extracción de ADN se realizó usando un kit Promega (Cat. No. A1125) usando una concentración
promedio de 100 ng / μL para cada reacción. Para la PCR se utilizó un kit La Roche (CAT. No.
1578553) con las siguientes condiciones de amplificación: desnaturalización inicial a 94 ºC durante
un min., Seguida de 30 ciclos de desnaturalización a 94 ºC durante un min., Recocido a 60 ºC.
durante un min., y extensión a 72 ºC durante 1,5 min. y una extensión final a 72 ºC durante siete
min. La reacción de amplificación se almacenó a 4 ºC hasta su uso. Dado que la única especie del
subgénero Leishmania que se encuentra en la Península de Yucatán es L. (L.) mexicana , la
identificación del parásito se realizó a nivel de subgénero. Los cebadores utilizados fueron
amablemente proporcionados por el Dr. Peter Melby de la Universidad de San Antonio en
Texas 41(13a: 5'-GTG TGG GAG GGG CGT TCT-3 ', 13b 5'-ATT TTA CAC CAA CCC CCA GTT-3',
M1.1: 5'-CCA GTT TCG ACC GCC GGA GC-3 '). Los cebadores 13a y 13b amplificaron una
secuencia de la región conservada del cinetoplasto del minicírculo de 120 pb para identificar el
género Leishmania y los cebadores 13a y M1.1 amplificaron un fragmento de 105 pb para el
subgénero Leishmania . Se amplificó un volumen de 2 μl de solución de ADN en una mezcla de
reacción de 25 μl que contenía tampón 1X, desoxinucleósido trifosfato 0,2 mM, MgCl 2 1,65
mM , cebador 10 pmol / μl (cada uno) y 2,5 U de ADN polimerasa Taq . El control positivo fue L.
(L.) mexicana cepa de referencia MHET / MX / 97 / Hd18 caracterizada por anticuerpos
monoclonales 15 . Los productos de la PCR se visualizaron en gel de agarosa (2% con 1 μ L de
bromuro de etidio a 0,5 μ g / μ L) bajo luz ultravioleta 16 .

La tasa de captura se calculó como el número de animales capturados dividido por el número de
trampas por noche. Se calculó la abundancia relativa para cada especie. La tasa de infección se
calculó por especie y localidad, como el número de cultivos positivos dividido por el número de
individuos analizados.

RESULTADOS

Las tasas de captura entre temporadas de transmisión no difirieron significativamente

( p > 0.067, Tabla 2 ). Todos los parásitos aislados fueron identificados positivamente como L. (L.)
mexicana  16 . En general, 27 (22,5%) de 120 aspirados / cultivos de campo se perdieron debido a
la contaminación bacteriana, lo que subraya la falta de fiabilidad de este método.

 
  

Las tasas de infección durante las dos primeras temporadas (7% y 40%) fueron significativamente
más bajas que las de las dos últimas temporadas (ambas 87%; p  < 0,0001 yp  < 0,01,
respectivamente). También se observó una diferencia significativa en la prevalencia de infecciones
entre 2001-2002 y 2002-2003 ( p = 0,046).

La abundancia de pequeños mamíferos terrestres fue significativamente diferente entre Dos

Naciones y La Guadalupe ( p = 0.01) y La Libertad ( p = 0.04). Heteromys gaumeri fue el mamífero
más abundante capturado (45% - Cuadro 3 ) y fue significativamente más común que cualquier
otra especie [ p = (0.002-0.05)], excepto O. phyllotis ( p = 0.12) que representó el 18% de las
capturas y fue significativamente más abundante que Sigmodon hispidus Say y Ord,
1825 enmienda.  V. Bailey, 1902; Oryzomys melanotis Thomas, 1893; Oryzomys couesi Alston,
1877;Reithrodontomys gracilis JA Allen y Chapman, 1897; y marsupiales ( p < 0,04).

La despigmentación de la cola en H. gaumeri era tan común que no se consideró como un posible
signo de leishmaniasis durante la primera temporada. Sin embargo, durante las siguientes
temporadas de transmisión, se registró sequedad y / o despigmentación de la cola en todos los
animales ( Cuadro 4 ). Ninguno de Sigmodon, R. gracilis y marsupial Marmosa mexicana Merriam,
1897, presentó signos de úlcera, costra o cicatriz. La mayor prevalencia de estos signos se
encontró en H. desmarestianus de Calakmul (3/8 con sarna), seguido de P. yucatanicus (3/17 con
úlcera y cicatriz) y O. melanotis (2/13 con úlcera).

Durante la temporada de transmisión 1994-1995 en La Libertad, los parásitos de L. (L.)

mexicana se recuperaron mediante aspirados / cultivos de campo solo en O. phyllotis y P.
yucatanicus . La prevalencia total de L. (L.) mexicana en Calakmul fue del 75% (n = 155), y osciló
entre el 100% en H. desmarestianus (n = 9) y el 39% en P. yucatanicus (n = 18). En el municipio de
Calakmul, H. gaumeri fue más asintomático que sintomático (56-58%). En ambas
áreas, Ototylomys representó el 50% de los animales asintomáticos.

DISCUSIÓN

La península de Yucatán es una provincia biótica 9,24 con dos especies de roedores endémicos: el

ratón de bolsillo espinoso de Gaumer, H. gaumeri ; y el ratón venado de Yucatán, P.
yucatanicus  21 . Dado que se conoce la distribución de los mamíferos y se puede calcular su
abundancia, la prevalencia de L. (L.) mexicana debe ser predecible en todo el estado de
Campeche. Sin embargo, en el estado de Campeche, la prevalencia estacional de infección fue
significativamente mayor en el municipio de Calakmul que en La Libertad (municipio de Escárcega)
y pareció aumentar con el tiempo ( Cuadro 2) a una alarmante prevalencia del 87%, lo que indica la
necesidad de estudios epidemiológicos en humanos para evaluar la situación de la leishmaniasis
en esa región.

BECERRA & MUÑOZ considera reservorio a cualquier persona, animal, planta, suelo o sustancia
(o combinación de estos) en la que normalmente vive y se multiplica un agente infeccioso, de la
que depende principalmente para su supervivencia, y donde se reproduce en tal manera en que se
puede transmitir a un huésped susceptible 10 . La Organización Mundial de la Salud enumeró cinco
criterios para incriminar un reservorio primario de leishmaniasis 45 . Un criterio importante fue que
una especie de reservorio debe ser lo suficientemente abundante para proporcionar una fuente de
alimento importante para los flebótomos. Dado que las tasas de captura fueron significativamente
homogéneas entre sitios y meses, se pudo comparar la abundancia relativa entre especies
( Cuadro 3 ). En todos los sitios,H. gaumeri fue el roedor más abundante (46%); sin embargo,
nunca se había informado previamente que esta especie estuviera infectada
por Leishmania spp. Los dos reservorios primarios de L. (L.) mexicana incriminados en La
Libertad 17 O. phyllotis y P. yucatanicus fueron los siguientes pequeños mamíferos más abundantes
(19% y 13%, respectivamente). Al contrario del endémico ratón-ciervo de Yucatán, la rata
trepadora de orejas grandes muy extendida se encuentra en Belice, justo al sureste de Yucatán,
donde su prevalencia de Leishmania spp. varió del 40% (n = 20) al 2% (n = 58) 20,38,39y representó
la primera (66%, n = 419) y la cuarta (13%, n = 160) posiciones para la abundancia relativa,
respectivamente ( Cuadro 5 ). Dado que los flebótomos prefieren el bosque húmedo 42 , el hábitat
del campo de maíz de S. hispidus no fue objeto de estudio, pero en un área de Belice donde esta
rata algodonera hispida era la especie más abundante (47%, n = 897), solo una Se encontró S.
hispidus (n = 43) con una lesión sugestiva de Leishmania en su cola 20 ( Cuadro 5 ). No se
capturaron O. melanotis en La Libertad (1994-1995) porque fueron removidos el año anterior 17y
esta especie parecía tener bajas tasas de multiplicación y recolonización ( Cuadro 3 ). HERRER y
col.  29 encontraron una situación similar con otra rata de arroz, Oryzomys capito, que se encontró
restringida a un área pequeña y su población disminuyó notablemente, aparentemente debido a la
captura intensiva. Por lo tanto, es muy poco probable que las especies menos abundantes
como O. couesi, O. melanotis, R. gracilis y marsupiales sean reservorios primarios de CL en la
Península de Yucatán.

Otro criterio para incriminar un reservorio primario de Leishmania estableció que la infección en

una especie reservorio debe ser relativamente no patógena, es decir, la infección no debe disminuir
la posibilidad de supervivencia del animal ya que tiene que vivir hasta la próxima temporada de
transmisión 45 , que es más de siete meses en la Península. Es decir, el sistema inmunológico del
reservorio debe reaccionar ante la presencia del parásito de tal manera que, al tiempo que evita
que éste produzca un daño irrevocable, el parásito no sea eliminado 14 . En Texas (EE.UU.), un
foco distante de L. (L.) mexicana , se recuperaron parásitos de las mazorcas de diez Neotoma
micropus Baird, 185518,27,33,34,41 . En Belice, se capturó un H. desmarestianus con ambas orejas
infectadas y los frotis fueron positivos para amastigotes 20 . Sin embargo, en La Libertad (1994-
1995), se cultivaron aspirados de 28 orejas de ratón de bolsillo espinosas sin resultados
positivos. Como se observa generalmente en América Latina, los síntomas clínicos de L. (L.)
mexicana en roedores de la Península de Yucatán fueron leves y siempre restringidos al lado
dorsal de la cola, principalmente cerca de su base 7,17,20,38,39 , 43 .

En H. gaumeri , la decoloración a nivel de las vértebras se consideró primero normal y no se

registró para los ratones de bolsillo espinosos de Gaumer recolectados durante la temporada 1994-
1995 ( Tabla 4 ). Sin embargo, los resultados de los siguientes períodos de investigación
demostraron que en Heteromys, este síntoma era un indicador aceptable de CL. En H.
desmarestianus , las costras se asociaron con sequedad, despigmentación y alopecia. En O.
melanotis , la decoloración de la cola fue el mejor indicador de CL 17,43 y siempre estuvo presente
con otros síntomas. Sin embargo, la decoloración y sequedad de la cola no fue un indicador
confiable en P. yucatanicus,ya que no se pudieron recuperar parásitos por aspirado / cultivo en seis
de los ocho ratones-ciervo de Yucatán "sintomáticos" (75%), y por aspirados / cultivos o PCR en
nueve de los 11 (73%). Por lo tanto, este signo clínico sobreestimó las tasas de enfermedad
en Peromyscus (47% y 92% - Tabla 4 ). En la colonia de reproducción de P. yucatanicus del centro
de investigación , tanto la sequedad como la despigmentación se asociaron a menudo con la
dieta. Por lo tanto, el diagnóstico no debe generalizarse a todas las especies, y se necesita
investigación adicional para evaluar la importancia tanto de la despigmentación como de la
sequedad para el diagnóstico de CL.

Al igual que en los humanos, las pistas más seguras de CL fueron úlceras, costras y cicatrices,
pero su prevalencia total en mamíferos fue bastante baja (7% - Tabla 4 ). Las tasas más altas de
estos signos se encontraron en H. desmarestianus , P. yucatanicus y O. melanotis de
Calakmul. Tres especies de mamíferos ( S. hispidus, R. gracilis y M. mexicana ) nunca presentaron
esos signos. En el estudio anterior en La Libertad (1993-1994), los dos
únicos Sigmodon infectados mostraban cicatriz o úlcera, y los parásitos en uno de ellos producían
metástasis hasta las orejas que reducirían su supervivencia en la naturaleza 43, lo que demuestra
que es poco probable que la rata algodonera híspida de vida corta sea un reservorio eficaz de
CL. Excepto por el último caso, los presentes resultados ( Tabla 4 ) mostraron que la infección
parecía relativamente no patógena en pequeños mamíferos terrestres.

Este artículo presenta el primer registro de infección identificado como L. (L.) mexicana en tres
roedores: H. gaumeri, H. desmarestianus y R. gracilis ; y un marsupial: M. mexicana . Así, todos los
pequeños mamíferos terrestres de la Península parecían poder albergar al parásito. La
Organización Mundial de la Salud afirmó que la proporción de especímenes que se infectan
durante su vida debe ser considerable y puede superar el 20% 45 . Durante la temporada de
transmisión 1994-95 en La Libertad, solo O. phyllotis (27%) y P. yucatanicus (18%), se encontraron
infectados ( Cuadro 5 ) lo que corroboró su rol como reservorios deL. (L.) mexicana  17 . En
Calakmul, la prevalencia de especies alcanzó un pico inesperadamente alto (75%) y con la
excepción de P. yucatanicus, todas las especies tuvieron una prevalencia de infección que excedió
el 50% ( Cuadro 5 ). Esta marcada diferencia entre los dos municipios podría reflejar un aumento
constante de la prevalencia de CL en Campeche o un brote local. Es evidente que se necesitan
más investigaciones para evaluar las consecuencias para la salud humana.

Heteromys gaumeri , uno de los dos roedores endémicos, tuvo una tasa de infección
sorprendentemente alta (68%) en Calakmul, aunque nunca se encontró que el ratón de bolsillo
espinoso de Gaumer estuviera infectado en La Libertad ( Cuadro 5 ). En Belice, H.
desmarestianus fue capturado con lesiones poco visibles, que rara vez se ulceraron, en la base de
la cola con una prevalencia del 10% ( Cuadro 5 ) debido a Leishmania, probablemente L. (L.)
mexicana  38,39 . Allí, el ratón de bolsillo espinoso de Desmarest tuvo el 36% de abundancia relativa
más alta (n = 160) 39. En el municipio de Calakmul, la presencia de Heteromidae fuertemente
infectados demostró variaciones entre micro-focos aparentemente muy similares y la existencia de
diferentes especies. Este cambio de reservorio podría ser una de las razones de la prevalencia
sorprendentemente alta de L. (L.) mexicana en Calakmul. Actualmente se analiza la posible
variación del hábitat entre Escárcega y Calakmul.

Finalmente, se desconoce el papel del marsupial Marmosa en la transmisión de L. (L.)

mexicana . De acuerdo con el presente estudio, no se han observado lesiones en ninguna de
las M. mexicana (ex murina) capturadas en Belice 20 , ni en Marmosa spp. capturados en Brasil 13 o
Perú 40 . En Brasil, 1/13 M. murina Merriam, 1897, se encontró con una úlcera leishmanial en la
cola 36,37 , y los parásitos de dos M. alstoni (ex cinerea) JA Allen, 1900 asintomáticos fueron
identificados por isoenzimas como L. (L.) amazonensis(MMAR / BR / 79 / IM-42 y MMAR / BR / 79 /
IM-56) 8 .

Así, cada área endémica, e incluso cada micro foco, tiene características propias que repercuten
directamente en el tipo de reservorios de leishmaniasis, dificultando la generalización. La gran
riqueza de especies de mamíferos en las regiones tropicales del Nuevo Mundo implica que cada
foco de leishmaniasis debe investigarse por separado. Solo una investigación ecoepidemiológica
detallada y de amplio alcance permitirá generalizar los resultados a hábitats similares como toda la
Península de Yucatán.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la administración CIR-UADY por el apoyo logístico, a los habitantes de La Libertad,

La Guadalupe, Castilla Brito, Dos Naciones y La Virgen por brindar facilidades, y en particular al Dr.
A. Chiñas de la Clínica Rural Ricardo Payro (IMSS) por su invaluable ayuda en la coordinación de
las actividades de campo, Alma Gloria Damián Centeno, José Cupertino Moo Huchim, Marcial Cua
Ake y Dolores Peregrina Salazar Pech del Laboratorio de Inmunología brindaron apoyo técnico, Dr.
Eric Dumonteil por sus comentarios sobre el manuscrito, y el Dr. Williams Trevor por la
edición. Este estudio fue apoyado por una subvención del Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnología de México (CoNaCyT SEP-2004-CO1-46390) con permisos de la SEMARNAP
(704.1.7.2; SMA / 084/1997; DOO 02-1152; y SGPA / DGVS / 4659) para recoger, transportar,