Actividad bioacústica en ultrasonido de insectos en los

cerros nororientales de Bogotá y su relación con la

pluviosidad
Sofía Medellín Becerra, Jorge Molina
Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Bogotá

Resumen

El paisaje sonoro ofrece una amplia perspectiva de la biodiversidad que contiene un lugar y la

forma en que los organismos están relacionados con las dinámicas de un ecosistema. Además

de ser un método no invasivo, el monitoreo acústico puede ser utilizado para indicar el grado

de intervención antropogénica o por desastres naturales en un ecosistema. Para realizar estudios

de bioacústica es necesario tener en cuenta diferentes factores ambientales como la

luminosidad, humedad, pluviosidad o temperatura, entre otros, que puedan estar afectando los

organismos directa o indirectamente. La bioacústica en zonas periurbanas de Bogotá se ha visto

afectada en los últimos años por conflictos del suelo que han causado una gran pérdida de

biodiversidad. El análisis del paisaje sonoro en rangos de ultrasonido utilizado en este estudio

es ideal para evitar interferencia con el ruido antropogénico de la ciudad. Se registró dos veces

por mes durante cinco meses con grabadoras de bajo costo AudioMoth la actividad bioacústica

de insectos que producen ultrasonido en un bosque altoandino nativo primario de los cerros

nororientales y su relación con la pluviosidad. A partir de una regresión lineal, se observó una

relación significativa entre la pluviosidad mensual y la actividad acústica de dos de las tres

unidades taxonómicas acústicas encontradas. Estos resultados indican la necesidad de ampliar

las frecuencias de muestreo para lograr una mejor aproximación de la biodiversidad acústica

de un lugar y tener en cuenta factores como la pluviosidad y hora de muestreo como factores

que pueden afectar los análisis bioacústicos.

1
Palabras clave

Paisajes sonoros, Unidad taxonómica acústica, Tettigoniidae, AudioMoth.

Introducción

El estudio de la relación entre la bioacústica y los factores ambientales ofrecen una

aproximación robusta de la biodiversidad de un lugar (Sueur et al., 2008; Penone et al., 2013;

Deichmann et al., 2017, 2018; Hill et al., 2018; Morris et al., 2018). Estos paisajes sonoros

pueden dar información de ecosistemas que estén amenazados o hayan sido impactados por

actividades antropogénicas como la expansión agrícola, expansión urbana, deforestación o el

cambio climático (Canaday, 1996; Strattford & Stouffer, 1999; Schmidt & Balakrishnan,

2014). La mayoría del contenido bioacústico de un lugar lo conforman vertebrados (aves, ranas

y mamíferos) o insectos que suelen ser del orden Ortóptera (Gryllidae y Tettigoniidae) y

Hemíptera (Cicadidae) (Riede, 1996).

El uso de nuevas técnicas no invasivas para realizar índices de biodiversidad a través de

dispositivos que recolectan datos acústicos ha incrementado en los últimos años (Diwakar et

al., 2007; Sueur et al., 2008; Lopez-de-Ipina et al., 2015; Aide et al., 2017). Sin embargo, es

necesario aumentar la tasa de muestreo de los dispositivos para obtener cantos de organismos

que estén en frecuencias no audibles o ultrasónicas y evitar subestimar el número de especies

presentes en un ecosistema (Obrist et al., 2010). Dado que parte de la información acústica

proviene de insectos, el monitoreo bioacústico de los ortópteros ha incrementado en los últimos

años dado que es de gran utilidad para realizar inventarios de especies y comunidades en una

región específica (Penone et al., 2013). En particular, la familia Tettigoniidae tiene una amplia

variedad de cantos, muchos de los cuales suelen alcanzar frecuencias ultrasónicas en el

neotrópico (Elder, 1971; Libersat & Hoy, 1991; Riede, 1998; Montealegre-Z et al., 2007;

Chivers et al., 2014; Chamorro-Rengifo & Braun, 2016). Además, estos ortópteros son buenos

2
indicadores de la calidad de un hábitat según su nivel de intervención (Fischer et al., 1997;

Riede, 1998).

Los ortópteros, usan la estridulación para comunicarse entre sí (Elliot & Koch, 1985; Diwakar

& Balakrishan, 2007) más específicamente, la usan como señales de agresividad, alerta sexual,

cortejo y reclutamiento (Morris, 1999). Una de las restricciones que estos organismos poseen

al producir señales acústicas son las limitaciones en la propagación del sonido dado su reducido

tamaño corporal, especialmente por el exceso de atenuación que se presenta con la cercanía al

suelo (Bennet-Clark, 1998). Es por esta presión selectiva que los ortópteros han desarrollado

diferentes estrategias para lograr una comunicación eficiente (Wiley & Richards, 1978).

Dada la enorme diversidad y falta de información detallada acústica y taxonómica,

especialmente en los trópicos, se ha llegado a la “unidad taxonómica acústica” como una nueva

aproximación para identificar las especies presentes en una zona (Grant, 2014). Esta unidad

está basada en las propiedades acústicas de un canto observadas en los espectrogramas (Grant,

2014). En el caso de no poder observar o capturar la especie productora de una vocalización,

este término todavía puede ser empleado para hacer comparaciones útiles en diversidad de

especies en diferentes tipos de hábitats (Riede, 1998; Grant, 2014).

Investigaciones recientes han encontrado un impacto negativo entre el ruido antropogénico y

la eficiencia de la comunicación acústica entre animales (Halfwerk et al., 2011; Schmidt &

Balakrishnan, 2014; Slabbekoorn & Peet, 2003). El ruido del tráfico automovilístico contiene

una enorme cantidad de energía traducida a frecuencias que oscilan entre 6000-9000 Hz y este

ruido es capaz de enmascarar el canto de cortejo de algunos animales (Lampe et al., 2012). Sin

embargo, el estudio de la heterogeneidad de los paisajes acústicos donde hay ruido

antropogénico ha demostrado ser un sistema de alerta para ecosistemas que han sido

intervenidos (Riede, 1993; Pijanowski et al., 2011).

3
En el caso particular de Bogotá́ , hay una serie de conflictos urbanos en el uso del suelo y

subsuelo que causan una importante pérdida de biodiversidad, donde además las actividades

mineras han afectado en gran medida al sistema hidrogeológico y la estructura ecológica,

ocasionando la pérdida de conectividad ecológica (Quimbayo-Ruiz, 2016). Un ejemplo común

de la manifestación de estos conflictos en términos de biodiversidad ocurre en los bordes o

franjas de transición urbano-rural, como lo son los cerros orientales de Bogotá. En esta área

hay dinámicas de ocupación indebida del suelo, segregación social, baja gobernabilidad y

pérdida de biodiversidad (Cuervo, 2015).

Los cerros nororientales de Bogotá aún se consideran remanentes de ecosistemas montañosos

altoandinos de los cuales se puede obtener información importante para su preservación a partir

de los estudios que analicen la biodiversidad de especies (Ramírez et al., 2008). Sin embargo,

a pesar de la importancia biológica de los cerros, no hay suficientes estudios que permitan

conocer realmente la historia natural ni la ecología de les especies que los habitan (Sánchez,

2011). Es por esto que hay grandes dificultades a la hora de establecer estrategias o planes de

manejo para la conservación de las especies nativas (Pullin, 2002).

Para entender mejor las dinámicas entre especies y el ecosistema, en este estudio se propone

relacionar la actividad bioacústica en ultrasonido en los cerros nororientales de Bogotá con la

variación de la pluviosidad mensual. Teniendo en cuenta que diferentes factores ambientales

como la precipitación (Riede, 1996; Giasson & Haddad, 2007; Poniatowski & Fartmann,

2010), la temperatura (Pires & Hoy, 1992; Hauselberger & Alford, 2005), la humedad

(Hauselberger & Alford, 2005; Goerlitz, 2018) y la intensidad lumínica (Doolan, 1981; Riede,

1996; Sueur et al., 2008; Deichmann et al., 2017) son factores limitantes en las fluctuaciones

de vocalizaciones en un ecosistema.

Entonces, el objetivo de este estudio es comparar el porcentaje de actividad bioacústica en

rangos de ultrasonido producidos por insectos con las variaciones de pluviosidad mensuales en

4
los cerros nororientales de Bogotá. Para esto se realizaron grabaciones por 12 horas con dos

grabadoras AudioMoth a 500 metros aproximadamente de una avenida principal durante horas

de la noche y la madrugada, donde hay una mayor dominancia de los cantos de insectos (Baker

et al., 2017). Esto con el objetivo de analizar el impacto que tiene la precipitación mensual en

épocas húmedas y épocas secas en la varianza del porcentaje de actividad acústica en la

periferia de la ciudad (Riede, 1996; Giasson & Haddad, 2007).

Materiales y métodos

Lugar de muestreo

La toma de datos se realizó en el área de influencia de la quebrada Aguanica (4°45'16.6"N -

74°01'12.9"W). Esta quebrada proviene del páramo de Chingaza y se encuentra ubicada en los

cerros nororientales de Bogotá, Colombia (Figura 1). El lugar cuenta con un bosque alto

andino primario y cerca de 200 especies diferentes de plantas, en su mayoría especies nativas

(Medellín & Franco, 2009). En el sitio de muestreo se delimitaron dos estaciones para la toma

de datos con una distancia de 50 metros entre sí para poder comparar la información acústica

del sitio.

Grabaciones

Grabadora de ultrasonido (AudioMoth)

Para el registro de la actividad bioacústica en la zona de estudio se trabajó con la grabadora de

bajo costo AudioMoth (Hill et al., 2018). Este dispositivo permite registrar en una tarjeta micro-

SD sonidos sin comprimir desde frecuencias audibles hasta ultrasónicas con tasas de muestreo

entre 8,000 y 384,000 Hz (Hill et al., 2018). En cada estación de muestreo se instaló un

dispositivo con una tasa de muestreo de 384.000 Hz, programado para grabar en formato WAV

los primeros 2 minutos de cada hora por 12 horas (17:00 - 5:00). Este procedimiento se realizó

5
cada 15 días para obtener dos datos por mes, empezando en diciembre de 2018 y terminando

en abril de 2019.

Detector de Frecuencias y grabadora mp3

Para complementar los datos acústicos registrados con los dispositivos AudioMoth, se utilizó

el dispositivo CIEL-electronique CDB-103, configurado para detectar frecuencias de 50,000

Hz y convertirlas en audibles. La salida de audio audible de este dispositivo se conectó por

medio de un cable auxiliar a una grabadora MP3 (Transcend MP330) con una tasa de muestreo

de 32,000 Hz. Con este sistema se tomaron en cada estación grabaciones de un minuto de

duración a ocho direcciones diferentes (separados cada 45º) hasta completar 360º de dirección.

Al igual que el primer método de muestreo acústico, esto se realizó cada 15 días por los mismos

cinco meses.

Recolección de datos de pluviosidad

Para obtener el promedio de precipitación mensual de los meses en estudio (diciembre del 2018

hasta abril del 2019) se recopilaron datos obtenidos de la Corporación Autónoma Regional

(CAR) de la estación meteorológica Torca (código 2120077) actualmente activa y más cercana

al sitio de muestreo. Además, se recopilaron datos de la misma estación desde 1970 para

compararlos con los del período muestreado y verificar si corresponden a los de un año normal

en términos de estaciones húmedas y secas.

6
Análisis de datos

La identificación de los cantos registrados se realizó a partir de las diferencias en la duración

del canto (temporal) y su frecuencia fundamental (espectral) (Morris, 1999). Para los análisis

espectrales y temporales se utilizó el programa Raven Pro. 1.5.0. Para la cuantificación de

sílabas se utilizó el programa Lab-Chart Pro 8.0. Finalmente, para el análisis de los audios

obtenidos con el dispositivo CIEL-electronique CDB-103 primero fue necesario abrir el

archivo en Audacity 2.2.1 para exportar el archivo a formato WAV y luego ser analizado

temporal y espectralmente en los dos programas mencionados previamente.

Análisis estadísticos

Teniendo en cuenta que el enfoque principal del estudio es medir el posible efecto de factores

meteorológicos sobre la actividad bioacústica de ortópteros en frecuencias ultrasónicas se

escogió como variable independiente la pluviosidad mensual y como variable dependiente el

número de veces que se observaba una unidad taxonómica acústica determinada en las 12 horas

de grabación y esto se definió como actividad bioacústica (Lemckert, 2001).

Para cuantificar la actividad bioacústica se utilizó Lab-Chart Pro 8.0 donde se hizo un conteo

del número de sílabas producidas en el tiempo total de grabación para las unidades taxonómicas

acústicas o cantos B y C. Luego, para estos mismos cantos se multiplicó el número total de

sílabas por la duración promedio de cada sílaba. Esto no se hizo para el canto A ya que este

presentaba una frase de canto continua. Finalmente, para las tres unidades taxonómicas

acústicas se dividió el tiempo de duración de canto sobre el tiempo total de grabación y el

resultado de multiplicó por cien para cada mes. Las fórmulas utilizadas para cuantificar la

actividad bioacústica específica de cada canto se presentan en la sección de resultados.

Se tomó como pluviosidad mensual el promedio de pluviosidad obtenido en cada mes por la

estación meteorológica de Torca. Se realizó una regresión lineal con ambas variables (actividad

7
bioacústica y pluviosidad) para cada canto ya que otros estudios utilizan este análisis para

encontrar significancia entre variables ambientales y actividad bioacústica de los organismos

(Sims & Singh, 1978; Morris et al., 2018).

A los datos de pluviosidad obtenidos desde 1970 se les sacó el promedio mensual y se realizó

una densidad de probabilidad. Esto se hizo para visibilizar la diferencia entre los datos

obtenidos durante los meses de muestreo y los meses de años anteriores.

Se realizó una prueba de normalidad de Shapiro-Wilk y no se observó una distribución normal

de los datos, por esto se utilizó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis para analizar la

varianza de los datos que no presentaron una distribución normal del canto B. Además, para

este mismo canto, se aplicó la prueba no paramétrica U de Mann-Whitney para encontrar las

horas de mayor porcentaje de actividad bioacústica porque en la literatura ya han sido

reportadas diferencias de actividad entre horas (Riede 1997, 1998; Sueur et al., 2008; Franklin

et al., 2009; Gasc et al., 2013). Todas las pruebas estadísticas para este estudio se realizaron

con el programa R 3.4.0.

Resultados

Unidades taxonómicas acústicas en ultrasonido registradas

Para el área de estudio en los cerros nororientales de Bogotá y durante el tiempo de muestreo

(diciembre del 2018 hasta abril del 2019) se registró la presencia de tres unidades taxonómicas

acústicas denominados cantos A, B y C.

8
Descripción de las unidades taxonómicas acústicas registradas

Canto A

Se denominó canto A al canto producido por el insecto del orden Orthoptera, Familia

Tettigoniidae y subfamilia Pseudophyllinae. Esta especie tiene una longitud de 5 cm

aproximadamente (Figura 2). Este canto tiene espectralmente una frecuencia media de 22,000

Hz y temporalmente una duración promedio de 4,96 segundos y una desviación estándar alta

de 4,354 (Figura 3A). Esta unidad taxonómica acústica presenta variaciones temporales de su

canto donde el canto más corto fue de 0,088 segundos (chirps) y el más largo fue de 11,22

segundos.

La actividad bioacústica de este canto se cuantificó a partir del tiempo de duración de canto y

tiempo total de grabación.

(1)

Canto B

El canto B se caracterizó espectralmente a partir de su frecuencia media de 35,700 Hz y

temporalmente por la producción de sílabas con una duración promedio de 0,00396 segundos

(Figura 3B). Para calcular el porcentaje de actividad bioacústica fue necesario multiplicar la

duración media de cada sílaba con el número de sílabas presentes en la grabación y el producto

obtenido se dividió sobre el tiempo total de grabación.

(2)

Canto C

El canto C se caracterizó espectralmente a partir de su frecuencia media de 33,000 Hz, y

temporalmente este canto se compone de frases con tres sílabas. La duración promedio de una

sílaba es de 0,196 segundos (Figura 3C). Al igual que el Canto B, para calcular el porcentaje

de actividad bioacústica fue necesario multiplicar la duración media de cada sílaba con el

9
número de sílabas presentes en la grabación y el producto obtenido se dividió sobre el tiempo

total de grabación.

(3)

Aunque no se pudieron identificar los insectos productores de los cantos B y C, es probable

que sean insectos pertenecientes a las familias Tettigoniidae o Cicadidae ya que la forma de su

canto en los análisis espectrales y temporales coinciden con los parámetros de los cantos que

han registrado hasta el momento (Obrist et al., 2010; Riede, 1996).

Pluviosidad mensual

Se obtuvieron los datos históricos de la estación meteorológica Torca desde 1970 para cada

mes y con ellos se realizó un promedio de la pluviosidad sin tener en cuenta las celdas vacías

de algunos meses donde no se registraron datos. Con estos valores promedios de pluviosidad

mensual de los diferentes años se hizo una gráfica con la cantidad de valores promedio de

pluviosidad para cada mes (Figura 4A).

La pluviosidad media para el mes de diciembre de 2018 fue de 0,18 mm3 durante la época de

muestreo. Este valor fue menor al promedio (2,09 mm3) y estuvo más cercano al valor mínimo

(0,096 mm3) de los años anteriores. En el mes de enero de 2019 se obtuvo una pluviosidad

media de 1,0 mm3, también estuvo por debajo del promedio (2,16 mm3). El promedio de febrero

de 2019 fue de 2,9 mm3, este valor estuvo cercano tanto a la mediana (2,73 mm3) como al

promedio (2.95 mm3) de años anteriores. Para marzo de 2019 se tuvo un promedio de 3,5 mm3

y también se observa una gran cercanía a los valores de la mediana (3,56 mm3) y el promedio

(3,44 mm3) de años pasados. Finalmente, el promedio para el mes de abril de 2019 fue de 8,51

mm3 que está más cercano al valor máximo (11,01 mm3) que al promedio total (4,73 mm3)

(Figura 4A).

10
Relación entre la pluviosidad media mensual y la actividad bioacústica

Se encontró una relación directa y significativa (R2 de 0,86 y 0,97 con valores-P de 0,022 y

0,0015) entre el porcentaje de actividad bioacústica para los cantos A y B respectivamente con

incrementos en la pluviosidad mensual (Figura 4B). Por el contrario, para el caso del canto C

se observa una débil relación inversa no estadísticamente significativa con la pluviosidad

mensual (R2 de 0,17 con valor-P de 0,48) (Figura 4B).

Horas con mayor actividad bioacústica para las unidades taxonómicas acústicas

registradas

Dado que los datos de actividad bioacústica del canto B en función de la hora de muestreo para

cada mes no tuvieron una distribución normal (valor-P < 2,2 e-16), se realizó la prueba no

paramétrica Kruskal-Wallis para comparar varianzas de la actividad bioacústica. Se obtuvo un

valor-P < 0,05 indicando que hay diferencias significativas por hora entre cada mes. Luego,

con la prueba U de Mann-Whitney se hizo comparaciones entre parejas de horas y se obtuvo

un valor-P < 0,05 entre las horas 20:00 y 2:00 indicando que la especie productora del canto B

tienen una mayor actividad bioacústica durante ese rango de horas (Figura 4C). Para los cantos

A y C no fue posible realizar el análisis anterior porque no fueron lo suficientemente frecuentes

en las grabaciones y esto implicaba tener muy pocos datos para poder realizar un análisis

estadístico preciso.

Discusión

Se encontraron tres unidades taxonómicas acústicas en ultrasonido pertenecientes a insectos en

el área de la quebrada Aguanica en los cerros nororientales de Bogotá (Figura 3). Para dos de

esas unidades taxonómicas acústicas se encontró una relación positiva entre la actividad

bioacústica y la pluviosidad mensual (Figura 4B). Estos resultados sugieren la necesitad de

11
medir parámetros ambientales para analizar las fluctuaciones de las unidades taxonómicas

acústicas obtenidas en un paisaje acústico. Así mismo, se recomienda tener en cuenta las horas

de muestro ya que los resultados muestran un pico de actividad bioacústica para el canto B en

un inervarlo de seis horas durante la noche y madrugada (Figura 4C). Este resultado fue

esperado ya que hay estudios que han registrado una mayor actividad en el canto de insectos

en horas de mayor oscuridad durante la noche lejanas al amanecer y al atardecer (Riede, 1997;

Doolan, 1981; Webber et al., 2003; Sueur et al., 2008; Obrist et al., 2010; Penone et al., 2013;

Grant, 2014). Además, aquellos organismos que presentan cantos nocturnos suelen tener picos

de actividad en uno o más intervalos de tiempo durante la noche (Riede, 1997, 1998; Sueur et

al., 2008; Franklin et al., 2009; Gasc et al., 2013).

Para complementar los paisajes sonoros y no subestimar la riqueza de especies en estudios de

diversidad acústica, se debe tener en cuenta usar una tasa de muestreo que permita registrar

aquellos animales que puedan estar cantando en rangos de ultrasonido (Diwakar et al., 2007;

Obrist et al., 2010). Se debe tener en cuenta además que el paisaje sonoro provee información

valiosa para el estudio de la biodiversidad de un lugar (Deichmann et al., 2018), especialmente

cuando parte de la información acústica proviene de organismos crípticos o de tamaño pequeño

como es el caso de los insectos (Walker, 1964).

De las tres unidades taxonómicas acústicas reportadas sólo el canto A pudo ser identificada

como perteneciente al orden Orthoptera, Familia Tettigoniidae y subfamilia Pseudophyllinae

(Figura 2). Esta subfamilia es conocida por tener especies que cantan en ultrasonido en el

neotrópico (Heller, 1995; Montealegre-Z, 2005; Chamorro-Rengifo et al., 2011). A pesar de

no haber podido capturar a dos de los tres insectos que produjeron cantos en ultrasonido en los

cerros nororientales de Bogotá, se pueden denominar a los cantos B y C como “unidades

taxonómicas acústicas” ya que tienen diferentes parámetros acústicos como la frecuencia media

12
y las tasas de pulsos o sílabas que sugieren pertenecer a la familia Tettigoniidae (Riede, 1998;

Grant, 2014).

Aunque muchas especies de la subfamilia Pseudophyllinae son morfológicamente crípticas, se

ha registrado que sus cantos atraen vertebrados depredadores indeseados (Morris & Beier,

1982; Morris et al., 1989; Symes et al., 2016). Aún se desconoce la especie correspondiente al

espécimen colectado y además es necesario capturar e identificar los especímenes productores

de los cantos B y C. Además de la colección de especímenes, es necesaria su identificación

taxonómica porque en dado caso de no encontrar reportes previos para los cerros nororientales

de Bogotá, se reiteraría la importancia de realizar muestreos bioacústicos como los realizados

en este trabajo para identificar nuevas especies y la necesidad de hacer estos análisis para

complementar el contenido de la biodiversidad de un lugar a través de un método no invasivo

(Walker, 1964; Obrist et al., 2010; Gasc et al., 2013; Grant, 2014; Deichmann et al., 2017;

Piña-Covarrubias et al., 2018; Tan et al., 2018).

Aunque este método permite monitorear organismos de distintos taxones simultáneamente, es

necesario tener en cuenta para futuros estudios la composición vegetal regional y los diferentes

tipos de intervenciones antropogénicas en las áreas de estudio ya que estos pueden ser factores

limitantes que deberían ser mencionados en la literatura y tenidos en cuenta para la

conservación del ecosistema (Burivalova et al., 2019).

Para Colombia el IDEAM indicó que habría una sequía por el fenómeno del Niño en el último

trimestre del 2018 y el primer trimestre del 2019 (IDEAM, 2018); sin embargo, los promedios

de pluviosidad mensual registrados en este trabajo estuvieron dentro de los rangos normales de

las probabilidades de distribución excepto para el mes de abril donde el promedio obtenido

estuvo desplazado hacia valores mayores de pluviosidad en la gráfica (Figura 4A). Esto indica

que los datos obtenidos durante las fechas de muestreo fueron similares a los de un año

13
promedio y por esto mismo se puede asegurar que la actividad bioacústica registrada aquí

corresponde a la de un año normal en los cerros nororientales de Bogotá.

Es bien sabido que los factores meteorológicos tienen efectos directos e indirectos sobre la

bioacústica de un lugar ya que de ellos dependen las dinámicas y la ecología de los organismos

(Wiley & Richards, 1978; Riede, 1993; Piña-Covarrubias et al., 2018). Teniendo en cuenta

esto, para este trabajo se escogió la pluviosidad mensual como variable para relacionar la

actividad bioacústica y factores meteorológicos. Aunque esta variable sola no se ha tomado en

cuenta para estudios con la actividad bioacústica de ortópteros, es una variable que está

directamente relacionada con la humedad y la temperatura (Chiu et al., 1990). Estos últimos

factores han sido estudiados en bioacústica tanto para insectos como para vertebrados y se ha

encontrado evidencia de estar correlacionadas con el paisaje acústico de un lugar (Pires & Hoy,

1992; Riede, 1998; Lemckert, 2001; Hauselberger & Alford, 2005; Goerlitz, 2018).

La relación directa entre el aumento de lluvias entre los meses de marzo y abril y la actividad

bioacústica de los cantos A y B (figura 4B) podría ser explicada por la relación directa que hay

entre la pluviosidad y su efecto en la productividad primaria del bosque durante las temporadas

de lluvia en el trópico (Sims & Singh, 1978; Sala et al., 1988; Pandey & Singh, 1992). Al

aumentar la productividad primaria del bosque aumentan proporcionalmente las densidades

poblacionales de insectos herbívoros (Janzen, 1973; Bigger, 1976; Wolda 1978; Tanaka &

Tanaka, 1982). Esta es una posible razón para explicar el comportamiento de las fluctuaciones

en los cantos dependiendo de la lluvia, no porque el ciclo de vida y reproductivo de los insectos

esté estrechamente relacionado con la humedad, como sí sucede con anfibios (Díaz-Paniagua,

1992; Duellman, 1995).

El canto C no presentó el mismo comportamiento con el incremento de la pluviosidad mensual.

Aunque tampoco se observa una relación negativa evidente (Figura 4B). Para mejorar los

análisis en este caso y complementar los encontrados para los cantos A y B, se recomienda

14
muestrear por un año completo donde se tengan dos estaciones de lluvia y dos estaciones secas.

Es posible entonces que el canto C se presente con mayor actividad en épocas secas como

sucedió en diciembre y, al vivir en simpatría con una especie que canta en frecuencias muy

similares, como es el caso del canto B, se puede obtener como consecuencia un espaciamiento

temporal dado por presiones de selección para no enfrentar problemas de sobrelapamiento

espectral (Greenfield, 1994; Schmidt & Römer, 2011).

Agradecimientos

Primero quisiera agradecer a los investigadores que me ayudaron a desarrollar y avanzar en el

proceso de hacer esta tesis. A mi director de tesis, Jorge Molina por introducirme al fascinante

mundo de la bioacústica, los insectos, el ultrasonido y por su constante guía en este proceso. A

Juliana Chamorro-Rengifo, por su ayuda con la identificación taxonómica del Ortóptero

colectado y a Klaus Riede por su ayuda con la diferenciación de cantos en ultrasonido. También

quisiera agradecer a Juana Díaz, César Quintana, Lucas Barrientos y Ángela Linares por su

apoyo en el proceso y la revisión de ideas en el documento. Finalmente, agradezco a mi familia,

en especial a mi mamá Ángela y mi abuela Susana, por su cariño, compañía y apoyo

incondicionales y por haberme transmitido el amor a la montaña de Zarauz.

Referencias

Aide, T., Hernández-Serna, A., Campos-Cerqueira, M., Acevedo-Charry, O., & Deichmann, J.

(2017). Species richness (of insects) drives the use of acoustic space in the tropics. Remote

Sensing. 9: 1-12.

Baker, A., Sarria-S, F.A., Morris, G.K., Jonsson, T., & Montealegre-Z, F. (2017). Wing

resonances in a new death-leaf-mimic katydid (Tettigoniidae: Pterochrozinae) from the Andean

cloud forests. Zoologischer Anzeiger. 270: 60-70.

15
Bennet-Clark, H.C. (1998). Size and scale effects as constraints in insect sound

communication. Philosophical Transactions Royal Society of London Series B. 353: 407-419.

Bigger, M. (1976). Oscillations of tropical insect populations. Nature. 259: 207-209.

Burivalova, Z., Game, E.T. & Butler, R.A. (2019). The sound of a tropical forest. Science 363:

28-29.

Canaday, C. (1996). Loss of insectivorous birds along a gradient of human impact in

Amazonia. Biological Conservation. 77: 63–77.

Chamorro-Rengifo, J., & Braun, H. (2016). Phlugis ocraceovittata and its ultrasonic calling

song (Orthoptera, Tettigoniidae, Phlugidini). Zootaxa. 3: 439-443.

Chamorro-Rengifo, J., Cadena-Castañeda, O.J., Braun, H., Montealegre-Z, F., Romero, R.I.,

Serna, M.F.H., & Gonzales, R. (2011). Checklist and new distribution records of katydids

(Orthoptera: Tettigoniidae) from Colombia. Zootaxa. 3023: 1-42.

Chiu, L.S., North, G.R., Short, D.A., & McConnell, A. (1990). Rain estimation from satellites:

Effect of finite field of view. Journal of Geophysical Research. 95: 2177-2185.

Chivers, B., Jonsson, T., Cadena-Castañeda, O.J., & Montealegre-Z, F. (2014). Ultrasonic

reverse stridulation in the spider-like katydid Arachnoscelis (Orthoptera: Listrosceledinae).

Bioacoustics. 23: 67-77.

Cuervo, P.R. (2015). La ecología del paisaje sonoro de la ciudad: Un aporte a la sostenibilidad

urbana. Dearq. 16: 90-103.

Deichmann, J.L., Hernández-Serna, A., Delgado, C.J.A., Campos-Cerqueira, M., & Aide, T.M.

(2017). Soundscape analysis and acoustic monitoring document impacts of natural gas

exploration on biodiversity in a tropical forest. Ecological Indicators. 74: 39-48.

Deichmann, J.L., Acevedo-Charry, O., Barclay, L., Burivalova, Z., Campos-Cerqueira, M.,

d'Horta, F., Game, E.T., Kalan, A.K., Linke, S., do Nascimento, L., Pijanowksi, B.,

16
Staatermann, E., & Aide, T.M. (2018). It's time to listen: there is much to be learned from the

sounds of tropical ecosystems. Biotropica. 50: 713-718.

Díaz-Paniagua, C. (1992). Variability in timing of larval season in an amphibian community

in SW Spain. Ecography. 15: 267-272.

Diwakar, S., & Balakrishnan, R. (2007). The assemblage of acoustically communicating

crickets of a tropical evergreen forest in Southern India: Call diversity and diel calling patterns.

Bioacoustics. 16: 113-135.

Diwakar, S., Jain, M., & Rohini, B. (2007). Psychoacoustic sampling as a reliable, non-invasive

method to monitor orthopteran species diversity in tropical forests. Biodiversity and

Conservation. 16: 4081-4093.

Doolan, J.M. (1981). Male spacing and the influence of female courtship behaviour in the

bladder cicada, Cystosoma saundersii Westwood. Behavioral Ecology and Sociobiology. 9:

269-276.

Duellman, W.E. (1995). Temporal fluctuations in abundances of anuran amphibians in a

seasonal amazonian rainforest. Journal of Herpetology. 29: 13-21.

Elder, H.Y. (1971). High frequency muscles used in sound production by a katydid. II.

Ultrastructure of the singing muscles. Biological Bulletin. 14: 434-448.

Elliott, C.J.H., & Koch, U.T. (1985). The clockwork cricket. Naturwissenschaften. 72: 150-

153.

Fischer, F.P., Schulz, U., Schubert, H., Knapp, P. & Schmöger, M. (1997). Quantitative

assessment of grassland quality: Acoustic determination of population sizes of orthopteran

indicator species. Ecological Applications. 7: 909–920.

Franklin, M., Droege, S., Dawson, D., & Royle, J.A. (2009). Nightly and seasonal patterns of

calling in common true katydids (Orthoptera: Tettigoniidae: Pterophylla camellifolia). Journal

of Orthoptera Research. 18: 15-18.

17
Gasc A., Sueur J., Jiguet F., Devictor V., Grandcolas P., Burrow, C., Depraetere, M., &

Pavione, S. (2013). Assessing biodiversity with sound: Do acoustic diversity indices reflect

phylogenetic and functional diversities of bird communities?. Ecological Indicators. 25: 279–

287.

Giasson, L.O.M. & Haddad, C.F.B. (2007). Mate choice and reproductive biology of

Hypsiboas albomarginatus (Anura: Hylidae) in the atlantic forest, Southeastern Brazil. South

American Journal of Herpetology. 2: 157-164.

Goerlitz, H.R. (2018). Weather conditions determine attenuation and speed of sound:

Environmental limitations for monitoring and analyzing bat echolocation. Ecology and

Evolution. 8: 5090-5100.

Grant, P.B.C. (2014). Acoustic profiling of the landscape (Doctoral Thesis). Department of

Conservation Ecology and Entomology. University of Stellenbosch, South Africa.

Greenfield, M.D. (1994). Cooperation and conflict in the evolution of signal interactions.

Annual Review of Ecology and Systematics. 25: 97-126.

Halfwerk W., Holleman L.J.M., Lessells, C.M., & Slabbekoorn, H. (2011). Negative impact of

traffic noise on avian reproductive success. Journal of Applied Ecology. 48: 210–219.

Hauselberger, K.F., & Alford, R.A. (2005). Effects of season and weather on calling in the

Australian microhylid frogs Austrpochaperina robusta and Cophixalus ornatus.

Herpetologica. 61: 349-363.

Heller, K.G. (1995). Acoustic signalling in Palaeotropical bushcrickets (Orthoptera:

Tettigonioidea: Pseudophyllidae): Does predation pressure by eavesdropping enemies differ in

the Palaeo- and Neotropics?. Journal of Zoology. 237: 469-485.

Hill, A.P., Prince, P., Pina, C.E., Doncaster, C.P., Snaddon, J.L., & Rogers, A. (2018).

AudioMoth: Evaluation of a smart open acoustic device for monitoring biodiversity and the

environment. Methods in Ecology and Evolution. 9: 1199-1211.

18
IDEAM (2018). A pesar de las lluvias, Colombia afrontaría la ocurrencia de un fenómeno de

“El Niño” durante el último trimestre del 2018 y el primer semestre del 2019. [Comunicado de

prensa]. Recuperado de http://www.ideam.gov.co/documents/

24277/623060/Comunicado+de+prensa+El+Niño+2018-2019.pdf/f3fe32d7-a860-4779-94d7-

9f653efbdb25?version=1.0.

Janzen, D.H. (1973). Sweep samples of tropical foliage insects: Effects of seasons, vegetation

types, elevation, time of day, and insularity. Ecology. 54: 687-708.

Lampe, U., Schmoll, T., Franzke, A. & Reinhold, K. (2012). Staying tuned: Grasshoppers from

noisy roadside habitats produce courtship signals with elevated frequency components.

Functional Ecology. 26: 1348–1354.

Lemckert, F. (2001). The influence of micrometeorological factors on the calling activity of

the frog Crinia signifera (Anura: Myobatrachidae). Australian Zoologist. 3: 625-631.

Libersat, F., & Hoy, R.R. (1991). Ultrasonic startle behavior in bushcrickets (Orthoptera;

Tettigoniidae). Journal of Comparative Physiology A. 169: 507-514.

Lopez-de-Ipina, K., Iturrate, M., Alonso, J.B., & Rodriguez-Herrera, B. (2015). 4th

International Work Conference on Bioinspired Intelligence (IWOBI). Automatic acoustic

analysis for biodiversity preservation: A multi-environmental approach. 43-48.

Medellín, J.A. & Franco, L.C. (2009). Expedición Botánica: Legado para la escuela de hoy.

XV Premio Santillana de Experiencias Educativas. 67-115.

Montealegre-Z, F. (2005). Biomechanics of musical stridulation in katydids (Orthoptera:

Ensifera: Tettigoniidae): An evolutionary approach (Doctoral Thesis). Department of Zoology.

University of Toronto.

Montealegre-Z, F., Morris, G.K., & Mason, A.C. (2007). Generation of extreme ultrasonics in

rainforest katydids. Journal of Experimental Biology. 209: 4923-4937.

Morris, G.K. (1999). Song in Arthropods. Encyclopedia of Reproduction. 4: 508-517.

19
Morris, G.K., & Beier, M. (1982). Song structure and description of some Costa Rican katydids

(Orthoptera: Tettigoniidae). Transactions of the American Entomological Society. 108: 287-

314.

Morris, G.K., Hall, A.M., & Römer, H. (2018). Listening in the bog: I. Acoustic interactions

and spacing between males of Sphagniana sphagnum. Journal of Comparative Physiology A.

204: 339-351.

Morris, G.K., Klimas, D.E. & Nickle D.A. (1989). Acoustic signals and systematics of false-

leaf katydids from Ecuador (Orthoptera: Tettigoniidae, Pseudophyllinae). Transactions of the

American Entomological Society. 114: 215-264.

Obrist, M.K., Pavan, G., Sueur, J., Riede, K., Llusia, D., & Marquez, R. (2010). Bioacoustics

approaches in biodiversity inventories. ABC Taxa. 8: 68–99.

Pandey, C.B., & Singh, J.S. (1992). Rainfall and grazing effects on net primary productivity in

a tropical savanna, India. Ecology. 73: 2007-2021.

Penone, C., Le Viol, I., Pellissier, V., Julien J.F., Bas, Y., & Kerbiriou, C. (2013). Use of large-

scale acoustic monitoring to assess anthropogenic pressures on Orthoptera communities.

Conservation Biology. 27: 979-987.

Pijanowski, B.C., Farina, A., Gage, S.H., Dumyahn, S.L., & Krause, B.L. (2011). What is

soundscape ecology? An introduction and overview of an emerging new science. Landscape

Ecology. 26: 1213-1232.

Piña-Covarrubias, E., Hill, A.P., Prince, P., Snaddon, J.L., Rogers, A., & Doncaster, C.P.

(2018). Optimization of sensor deployment for acoustic detection and localization in terrestrial

environments. Remote Sensing in Ecology and Conservation. 5: 180-192.

Pires, A., & Hoy, R.R. (1992). Temperature coupling in cricket acoustic communication: II.

Localization of temperature effects on song production and recognition networks in Gryllus

firmus. Journal of Comparative Physiology A. 171: 79-92.

20
Poniatowski, D., & Fartmann, T. (2010). What determines the distribution of a flightless bush-

cricket (Metrioptera brachyptera) in a fragmented landscape?. Journal of Insect

Conservation. 14: 637-645.

Pullin, A.S. (2002). Conservation Biology. Cambridge: Cambridge University Press. 345.

Quimbayo-Ruiz, G.A. (2016). Gestión integral de la biodiversidad en el Distrito Capital:

Aportes para una gobernanza urbana. Biodiversidad En la Práctica- Documentos de Trabajo

del Instituto Humboldt. 1: 44-76.

Ramírez, D.P., Trespalacios, O.L., Ruiz, F.L. & Otero, J. (2008). Biodiversidad y conectividad

ecológica en la zona urbano rural de la localidad de Suba. Instituto de Investigación de

Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. 154.

Riede, K. (1993). Monitoring biodiversity: Analysis of Amazonian rainforest sounds. Ambio.

22: 546-548.

Riede, K. (1996). Diversity of sound-producing insects in a Bornean lowland rain forest. In:

Edwards, D. S., Booth, W. E. & Choy, S. C. (eds.). Tropical Rainforest Research – Current

Issues. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, Netherlands.

Riede, K. (1997) Bioacoustic monitoring of insect communities in a Bornean rain forest

canopy. In Canopy Arthropods (N.E. Stork and J.A. Adis, eds), pp. 442–52. London, UK:

Chapman & Hall.

Riede, K. (1998). Acoustic monitoring of Orthoptera and its potential for conservation. Journal

of Insect Conservation. 2: 217-223.

Sala, O.E., Biondini, M.E. & Lauenroth, W.K. (1988). Bias in estimates of primary production:

An analytical solution. Ecological Modelling. 44: 43-55.

Sánchez, F. (2011). La heterogeneidad del paisaje del borde norte de Bogotá (Colombia) Afecta

la actividad de los murciélagos insectívoros. Rev. U.D.C.A. Actualidad y Divulgación

Científica 1: 71-80.

21
Schmidt, A.K.D., & Balakrishnan, R. (2014) Ecology of acoustic signalling and the problem

of masking interference in insects. Journal of Comparative Physiology A. 201: 133-142.

Schmidt, A.K.D., & Römer, H. (2011). Solutions to the cocktail party problem in insects:

selective filters, spatial release from masking and gain control in tropical crickets. Plos One. 6

(12). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0028593.

Sims, P.L., & Singh, J.S. (1978). The structure and function of ten western north american

grasslands: III. Net primary production, turnover and efficiencies of energy capture and water

use. Journal of Ecology. 66: 573-597.

Slabbekoorn, H. & Peet, M. (2003). Birds sing at a higher pitch in urban noise - Great tits hit

the high notes to ensure that their mating calls are heard above the city’s din. Nature. 424: 267.

Strattford, J. & Stouffer, P. (1999). Local extinctions of terrestrial insectivorous birds in a

fragmented landscape near Manaus, Brazil. Conservation Biology. 16: 1416–1423.

Sueur, J., Aubin, T., & Simonis-Sueur, C. (2008) Seewave: a free modular tool for sound

analysis and synthesis (Bioacoustics). The International Journal of Animal Sound and its

recordings. 18: 213-226.

Symes, L.B., Page, R.A., & Ter, H.H.M. (2016). Effects of acoustic environment on male

calling activity and timing in Neotropical forest katydids. Behavioral Ecology and

Sociobiology. 70: 1485-1495.

Tan, M.K., Yong, C.Y.H., Ingrisch, S., Ahmad, S.H.H., Bin, H.A.W.R. & Johns, P.M. (2018).

Inferring species boundaries using acoustic and morphological data in the ground cricket genus

Gymnogryllus (Orthoptera: Grylloidea: Gryllinae). Systematics and Biodiversity. 16: 731-742.

Tanaka, L.K., & Tanaka, S.K. (1982). Rainfall and seasonal changes in arthropod Abundance

on a tropical oceanic island. Biotropica. 14: 114-123.

Walker, T.J. (1964). Cryptic species among sound-producing Ensiferan Orthoptera (Gryllidae

and Tettigoniidae). The Quarterly Review of Biology. 39: 345-355.

22
Webber, B.L., Rentz, D.C.F., Ueshima, N., & Woodrow, I.E. (2003). Leucopodoptera

eumundii, a new genus and species of katydid from the tropical rainforests of North

Queensland, Australia (Orthoptera: Tettigoniidae: Phaneropterinae: Holochlorini). Journal of

Orthoptera Research. 12: 79-88.

Wiley, R.H., & Richards, D.G. (1978). Physical constraints on acoustic communication in the

atmosphere: Implications for the evolution of animal vocalizations. Behavioral Ecology and

Sociobiology. 3: 69-94.

Wolda, H. (1978). Seasonal fluctuations in rainfall, food and abundance of tropical insects.

Journal of Animal Ecology. 47: 369-381.

23
Figura 1. Sitio de muestreo cerca de la quebrada Aguanica en los cerros

nororientales de Bogotá. A. Foto satelital del sitio de muestreo. La flecha indica la

localización aproximada del sitio de muestreo. Obtenida de Mapas app. B. Foto aérea

del sitio de muestreo. Fotografía tomada por Martin A. Boergmann enero de 2019.

24
Figura 2. Individuo macho perteneciente a la unidad taxonómica acústica o canto A

(Orthoptera, Subfamilia Pseudophyllinae). A. Vista lateral de la cabeza. B. Vista dorsal del

individuo completo.

25
Figura 3. Oscilograma y espectrograma de las tres unidades taxonómicas acústicas en

ultrasonido registradas en los cerros nororientales de Bogotá. A. Canto A con frecuencia

media de 22000 Hz. B. Canto B con frecuencia media de 35700 Hz. La flecha roja indica una

sílaba con duración media de 0,00396 s. C. Canto C con frecuencia media de 33000 Hz. La

flecha roja indica una sílaba con duración media de 0,196 s.

26
Figura 4. Pluviosidad y porcentaje de actividad bioacústica mensual de las unidades

taxonómicas acústicas registradas en el sector de la quebrada Aguanica en los cerros

nororientales de Bogotá. A. Histórico de los promedios de pluviosidad mensuales desde

enero de 1970 hasta noviembre de 2018. Las líneas verticales rojas indican los promedios de

pluviosidad mensuales que se obtuvieron en los meses específicos en los que se llevó a cabo

el estudio. B. Porcentaje de actividad bioacústica de los tres cantos (A, B y C) y su relación

con la pluviosidad. C. Variación de la actividad bioacústica para el canto B en función de la

hora de muestreo (17:00 - 5:00) por mes.

27