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Revista de producción más limpia 271 (2020) 122488

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Revista de producción más limpia

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Eficiencias de bioconversión, emisiones de gases de efecto invernadero y amoníaco durante

la cría de la mosca soldado negra mi Un enfoque de balance de masas

Alejandro Parodi a, *, Imke JM De Boer a, Walter JJ Gerrits B, Joop JA Van Loon C, Marcel JW
Heetkamp D, Jeroen Van Schelt mi, J. Elizabeth Bolhuis D, Hannah HE Van Zanten a

a Grupo de Sistemas de Producción Animal, Universidad e Investigación de Wageningen, PO Box 338, 6700, AH Wageningen, Países Bajos
B Animal Nutrition Group, Wageningen University & Research, PO Box 338, 6700, AH Wageningen, Países Bajos
C Laboratorio de Entomología, Universidad e Investigación de Wageningen, PO Box 16, 6700, AA Wageningen, Países Bajos
D Adaptation Physiology Group, Wageningen University & Research, PO Box 338, 6700, AH Wageningen, Países Bajos
mi Bestico BV, Veilingweg 6, 2651, BE Berkel en Rodenrijs, Países Bajos

información del artículo abstracto

Historia del artículo: Las larvas de la mosca soldado negra (BSFL) son reconocidas por su potencial para reciclar la biomasa residual en alimentos para
Recibido el 19 de diciembre de 2019 animales, alimentos para humanos o biocombustibles. Para garantizar la cría sostenible de BSFL, es clave conocer las eficiencias de
Recibido en forma revisada el 21 de
bioconversión de nutrientes y las pérdidas de nutrientes a través de emisiones gaseosas. Este estudio utilizó un enfoque de balance de
mayo de 2020
masa para cuantificar las eficiencias de bioconversión de nutrientes (es decir, carbono, energía, nitrógeno, fósforo y potasio) y las
Aceptado el 22 de mayo de 2020
emisiones gaseosas (es decir, gases de efecto invernadero y amoníaco) de BSFL criado en un sustrato utilizado en la producción
Disponible online el 20 de junio de 2020
industrial. En este sustrato, las eficiencias de bioconversión oscilaron entre el 14% (potasio) y el 38% (nitrógeno). La proporción de
Editor de manipulación: Prof. Jiri Jaromir Klemes insumos dietéticos encontrados en los residuos osciló entre el 55% (energía) y el 86% (potasio), mientras que la proporción de insumos
dietéticos perdidos a través de emisiones gaseosas osciló entre el 1% (nitrógeno).
Palabras clave: al 24% (carbono). Las emisiones directas de metano y óxido nitroso durante la cría fueron de 16,8± 8,6 g de CO2-
Hermetia illucens equivalentes por kg de biomasa seca BSFL. Aunque las emisiones de amoníaco fueron mínimas, estas podrían haber
GEI evitado si las larvas hubieran sido recolectadas antes de que el CO2 se alcanzó el pico. Nuestros resultados proporcionan el primer
Emisiones balance de masa completo y una cuantificación completa del metabolismo larvario de BSF y los gases de efecto invernadero.
Nitrógeno
emisiones, necesarias para evaluar y mejorar la sostenibilidad medioambiental de los sistemas de producción BSFL.
Amoníaco
© 2020 El autor (es). Publicado por Elsevier Ltd. Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia CC BY
Bioconversión
(http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

1. Introducción
Está aumentando el interés por los insectos de cultivo como fuente futura de
alimentos, piensos y energía. La Organización de las Naciones Unidas para la
Agricultura y la Alimentación ha reconocido el potencial de los insectos
comestibles para contribuir a dietas saludables y sostenibles, y ha alentado su
adopción en las dietas de personas de todo el mundo (Van Huis y col., 2013). Las
agencias reguladoras de alimentos para animales están autorizando el uso de
proteínas de insectos como alimento para aves de corral (McDougal, 2018) y
pescado de piscifactoría (Reglamento, 2017/893 / CE, 2017) con la ambición es
reemplazar los ingredientes alimenticios ricos en proteínas con un alto impacto
ambiental, como la soja y la harina de pescado. El sector de la energía ha
imaginado a los insectos cultivados con alto contenido de grasa como un potencial
* Autor correspondiente.
Correos electrónicos: alejandro.parodiparodi@wur.nl, aparodi312@gmail.com
(A. Parodi).
materia prima para la producción futura de biodiésel (Nguyen et al., 2019). Entre
todos los insectos cultivados, la mosca soldado negra (BSF) es una de las especies
focales debido a la capacidad de sus larvas (BSFL) para crecer rápidamente en
diferentes corrientes de desechos orgánicos (Lalander y col., 2019; Tomberlin y
van Huis, 2020). Esta capacidad no solo convierte a BSFL en una fuente
prometedora de alimentos, piensos o materia prima para la bioenergía, sino
también en una alternativa atractiva para la gestión de residuos orgánicos (
Cickova et al., 2015).
Para garantizar la producción sostenible de BSFL, es fundamental
comprender y mejorar la eficiencia de la bioconversión. La eficiencia de
bioconversión se define como la proporción de nutrientes aportados en el
sustrato que se incorporan a la biomasa larvaria (Bosch et al., 2019a). Cuanto
mayores sean estas eficiencias de conversión, mejor será el rendimiento de
sostenibilidad de un sistema. En las últimas décadas, la investigación se centró
principalmente en informar sobre las eficiencias de bioconversión de materia
seca, carbono y nitrógeno de BSFL cultivado en una amplia variedad de sustratos
orgánicos, como abonos animales (Beskin et al., 2018; Li

https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2020.122488
0959-6526 /© 2020 El autor (es). Publicado por Elsevier Ltd. Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia CC BY (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).
2 A. Parodi y col. / Revista de producción más limpia 271 (2020) 122488
et al., 2011; Myers et al., 2008; Xiao et al., 2018a), residuos vegetales (
Diener et al., 2011; Lalander y col., 2014; Parra Paz et al., 2015;
Spranghers et al., 2016) y lodos (Lalander y col., 2019). Estos estudios
demostraron que el sustrato para la cría de BSFL influye fuertemente en la
eficiencia de la bioconversión y los rasgos del ciclo de vida (p. Ej., Eficiencia
de nitrógeno BSFL del 2% si se alimenta con lodo no digerido y del 80% si se
alimenta con alimento para pollos (Lalander y col., 2019)). Sin embargo, las
eficiencias de bioconversión reportadas hasta ahora no se han calculado en
base a un balance de masa completo (Bosch et al., 2019a), requisito
metodológico básico para los estudios de bioconversión. Además, no se han
informado eficiencias de bioconversión para sustratos personalizados que
se utilizan actualmente para la producción industrial de BSFL en los que se
mezclan diferentes corrientes orgánicas para obtener un sustrato
homogéneo. Por último, la eficiencia de la bioconversión energética ha
permanecido en gran medida poco explorada.
Además de mejorar la eficiencia de la bioconversión, la reducción de las emisiones
gaseosas durante la cría de larvas también es un aspecto importante para
producción sostenible de BSFL. Gases como el dióxido de carbono (CO2),
metano (CH4), óxido nitroso (N2O) y amoniaco (NH3), son de especial
interés por el impacto negativo que tienen en
el clima global, la calidad del aire y la eutrofización (Gruber y Galloway, 2008
; IPCC, 2013). Recientemente, aparecieron los primeros informes sobre
emisiones gaseosas producidas durante la cría de BSFL (Chen et al., 2019;
Ermolaev et al., 2019; Mertenat et al., 2019; Pang et al., 2020). Todos estos
estudios se enmarcaron en el uso de BSFL para la gestión de residuos
biológicos. Criaron BSFL en sustratos no homogéneos, como desperdicios
de comida y estiércol de cerdo, y bajo diferentes niveles de humedad (Chen
et al., 2019), pH (Pang et al., 2020) y la inoculación microbiana del sustrato (
Ermolaev et al., 2019). Si bien estos estudios han producido un
conocimiento valioso sobre los patrones de emisión de gases, el muestreo
de gases se realizó con una frecuencia de una vez al día o cada cinco días, lo
que condujo a mediciones que no cuantificaron todas las emisiones
gaseosas y, por lo tanto, no permitieron la construcción de balances de
masa completos. Además, estos intervalos de tiempo entre las mediciones
aumentaron la posibilidad de que se perdieran detalles que ocurren en
escalas de tiempo más cortas.
Dada la necesidad de balances de masa completos y mediciones de gas
completas, el objetivo de este estudio fue cuantificar las eficiencias de
bioconversión y las emisiones gaseosas durante la cría de BSFL en un
sustrato que se utiliza actualmente para su producción industrial. Con este
fin, cuantificamos los flujos de energía y nutrientes (es decir, nitrógeno,
carbono, potasio y fósforo) y la emisión de CO2, CH4,
norte2O, NH3, N total, así como la producción de calor, para lograr un emparejamiento
de entradas y salidas.
2. Materiales y métodos
2.1. Cría de insectos y recolección de muestras.
Larvas recién nacidas de la cepa Texas de BSF (Hermetia illucens
L .; Diptera: Stratiomyidae; 100 generaciones; 38 días de ciclo huevo a huevo)
fueron alimentados con un sustrato compuesto por 30% de salvado de trigo y
harina, y 70% de agua durante 7 días en las instalaciones de Bestico BV, Holanda.
Una vez que las larvas tenían 7 días de edad (en adelante llamadas larvas
iniciadoras), se tamizaban, empaquetaban a 10mi15 C y enviado a las
instalaciones de Wageningen University & Research. El mismo envío también
incluyó cubos sellados con un sustrato compuesto por una mezcla de tres
ingredientes del alimento, es decir, concentrado de levadura de trigo (ProtiWanze
®), un subproducto rico en almidón de la industria del trigo y la patata (mezcla
DB) y un agente aglutinante. Sobre una base de materia fresca, el sustrato
contenía un 47% de ProtiWanze®, 47% DB-Blend y 6% de agente aglutinante, y
tenía un pH ácido (cercano a pH 4) ya que los dos ingredientes principales se
acidificaron antes de la comercialización. La composición de nutrientes del
sustrato se da entabla 1. Este sustrato, se utiliza en las operaciones de cría masiva
de Bestico BV Al llegar,
tres cajas de plástico (cada una de 50 30 10 cm) se llenaron con 4 kg de
sustrato fresco y 10,000 larvas iniciadoras cada una. Las tres cajas (en total
30.000 larvas y 12 kg de sustrato) se apilaron (el espacio entre las cajas era
de aproximadamente 5 cm) y se colocaron dentro de una cámara de
respiración climática de circuito abierto de 265 L (80 50 45 cm) (Figura 1).
Las larvas se alimentaron solo una vez, dado que la cámara permaneció cerrada
durante el período experimental de 7 días. Dentro de la cámara, la temperatura
del aire se fijó en 27± 0,5 C, humedad relativa a 70 ± 5% y relación L: D (luz: día) a
1:23. Todos estos ajustes se seleccionaron específicamente para simular los
utilizados por Bestico BV El flujo de aire de ventilación a través de la cámara de
respiración se fijó en 27 L / min y se utilizaron dos ventiladores para asegurar una
mezcla adecuada de aire (Figura 1). La velocidad del aire varió de 0,2 a
0,8 m / s debido a la turbulencia generada por la presencia de las cajas. El
experimento se repitió 12 veces. Dado que dos cámaras de respiración
idénticas estaban disponibles en paralelo, estas 12 repeticiones se
obtuvieron utilizando seis lotes diferentes de iniciadores y sustratos (dos
repeticiones por cada lote, una en cada cámara). Todos los lotes de
sustratos contenían los mismos ingredientes y ambas cámaras contenían el
mismo tratamiento. Se descartó una repetición por problemas técnicos con
una de las cámaras de respiración, lo que implica que terminamos con 11
repeticiones.
2.2. Muestreo y análisis de materiales
Se recolectaron muestras homogéneas de sustrato y larvas iniciadoras
en recipientes de plástico de 1 litro. Después del período experimental de 7
días, se abrieron cámaras y se recolectaron muestras de residuos (es decir,
mezcla de excrementos larvarios, sus exuvias y alimento no consumido) y
larvas de 14 días. Dado que las tres cajas apiladas en una cámara de
respiración eran parte de la misma unidad experimental (Figura 1), se
tomaron muestras de cantidades iguales de larvas y residuos de cada caja
en el mismo recipiente. Todas las muestras se almacenaron a 20 C para su
posterior análisis de nutrientes. Muestras de agua condensada (referida al
agua que se condensó de la unidad de enfriamiento de la cámara en el
período de 7 días) y ácido sulfúrico al 25%
solución que contiene el NH3 atrapados de la corriente de aire saliente, se
recogieron y almacenaron a 5 C para el análisis de nitrógeno posterior
(para los cálculos, consulte la sección 2.3.3).
2.3. Análisis de nutrientes
Antes del análisis de nutrientes, las muestras de sustrato, larvas
iniciadoras y larvas de 14 días se liofilizaron, mientras que las muestras de
residuos se secaron en horno a 70 C durante 48 h. Se molieron muestras de
sustrato y residuos para pasar una pantalla de 1 mm (Retsch ZM200).
Debido a su alto contenido de grasa, las muestras de larvas de iniciación y
de 14 días se trituraron tres veces con el mismo molino, pero sin pantalla.
Los análisis de nutrientes se realizaron por duplicado en el Laboratorio de
Nutrición Animal de la Universidad e Investigación de Wageningen, excepto
el potasio que se analizó en los Laboratorios Nutricontrol, Veghel, Países
Bajos. Se analizaron muestras de sustrato, residuos, iniciador y larvas de 14
días para determinar el contenido de materia seca (ISO 6496, 1999),
nitrógeno y carbono (método Dumas, ISO 1634-1, 2008), energía bruta
(método de bomba de oxígeno, ISO 9831, 1998), fósforo (método de
espectrofotometría, ISO 6941, 1998), potasio (método CP-OES, ISO 21033,
2016) y grasa bruta (método de hidrólisis, ISO 6492, 1999). También se
analizaron muestras de sustrato y residuos para determinar el contenido de
almidón (método de amiloglucosidasa,YO ASI
14914, 2004). Se analizaron muestras de agua condensada y ácido para
determinar el nitrógeno (método Kjeldahl,ISO 5983-2, 2005).
2.4. Mediciones y cálculos de gases
2.4.1. CO2, CH4 y pérdidas metabólicas de calor
Concentraciones de O2, CO2 y CH4 fueron medidos en un ciclo
 A. Parodi y col. / Revista de producción más limpia 271 (2020) 122488 3

tabla 1
Composición de nutrientes del sustrato, larvas iniciadoras, larvas de 14 días y sustrato residual (media ± Desviación Estándar). A excepción de la DM, todos los valores se expresan por 100 g de
producto de materia seca.

Materia seca (%) Carbono (g) Energía (KJ) Nitrógeno (g) Fósforo (g) Potasio (g) Grasa bruta (g) Almidón (g)

Sustrato 28,3 ± 0,7 49,8 ± 0,6 1976 ± 18 2,74 ± 0,08 0,45 ± 0,03 1,34 ± 0,11 6.6 ± 0,2 22,6 ± 0,9
Larvas de arranque 26,1 ± 1.1 53,8 ± 1,7 2366 ± 96 9,71 ± 0,78 1,83 ± 0,15 1,78 ± 0,12 13,4 ± 4.4 mi
Larvas de 14 días 35,8 ± 1,5 59,5 ± 0.4 2710 ± 18 6,94 ± 0,2 0,89 ± 0,04 1,29 ± 0,04 26,4 ± 1,53 mi
Residuos 79,6 ± 4.3 46,5 ± 0,5 1812 ± 18 2,94 ± 0,14 0,57 ± 0,06 2.02 ± 0,22 3.1 ± 0,3 17.2 ± 0,6

Figura 1. Representación esquemática de la cámara de respiración: flujos de aire, unidad de control climático (recuadro sombreado), analizadores de gases y jaulas de cría. El cuadro sombreado se separó del
“Espacio animal” en el que se ubicaron las cajas.

tiempo de 9 minutos en la corriente de aire entrante y saliente de cada clima Para el balance de carbono, las pérdidas totales de carbono a través de
cámara de respiración. Consumo de O2 y producción de CO2 y emisiones gaseosas se cuantificaron mediante la suma del carbono contenido en
CH4 por las larvas, el sustrato y los residuos se calcularon con base en El co2 y CH4 producido.
la diferencia en las concentraciones de gas medidas en el Cuantificar la cantidad de energía perdida como calor de la
Las corrientes de aire entrante (L / h) y saliente (L / h) multiplicadas por oxidación de sustratos, calculamos la producción de calor (Q) usando la
la cantidad de aire de ventilación entrante y saliente respectivamente, ecuación de Brouwer (Brouwer, 1965):
más el cambio en cada volumen de gas en la cámara entre mediciones
sucesivas. Para una explicación detallada de los cálculos utilizados Q ¼16: 175 VO2 þ 5: 021VCO2 2: 167VCH4 (1)
para determinar los flujos totales de CO2, CH4 y O2 ver Alferink y col.
(2015). Cada cámara funcionó en condiciones hiperbáricas dónde VO2 es el consumo de O2 (en L / h), VCO2 (en L / h) es el
(75 Pa como control continuo de hermeticidad). Los volúmenes de aire entrante producción de CO2 y VCH4 (en L / h) es la producción de CH4. El cociente
se midieron con un medidor de flujo de gas calibrado (Schulemberger / Itron respiratorio (RQ), utilizado como indicador del tipo de sub-
G1.6) y se corrigieron por temperatura del aire, presión y estrato oxidado, se calculó utilizando la siguiente ecuación (Brouwer,
humedad. Los volúmenes de aire salientes se calcularon asumiendo que N2 1965):
los volúmenes de gas en el aire saliente y entrante eran iguales. O2, CO2 y CH
VCO2
4 Las concentraciones se midieron en gas secado en un þEnfriador de punto RQ ¼ (2)
VO2
de rocío de 2 C, usando un analizador paramagnético para O2 y no
analizadores de infrarrojos dispersivos para CO2 y CH4 (ABB A02020). Se
realizaron dos pruebas de recuperación exitosas al comienzo de la medición.
seguras para garantizar la calibración correcta de todas las partes individuales del sistema
2.4.2. Nitrógeno perdido como amoniaco
(consulte la información complementaria para obtener más detalles). Además, los gases de
Las pérdidas de nitrógeno en el aire se midieron con dos métodos. El primer
calibración se enjuagaron diariamente a través de todos los analizadores para verificar y tener
método cuantificó la cantidad total de nitrógeno perdido (principalmente
en cuenta la desviación del cero y del intervalo.
NUEVA HAMPSHIRE3) en todo el período experimental. Con este método, aquí
4 A. Parodi y col. / Revista de producción más limpia 271 (2020) 122488
llamado "método de la botella de lavado", cuantificamos el nitrógeno que sale de
la cámara en el aire y en el agua condensada (ver Figura 1). Las emisiones totales
de nitrógeno se determinaron mediante la siguiente ecuación:
Vt x como
Tennesse¼
norteácido
þ nortecond
D (3)
1000 Vf 1000
dónde Tennesse son las emisiones totales de nitrógeno (gramos) durante todo el
tiempo que las larvas permanecieron en la cámara de respiración climática,
norteácido es la concentración de nitrógeno en la muestra ácida (en g / kg), Vermont
(medido con el caudalímetro de gas A, ver Figura 1) es el aire total ventilado
volumen (en m3), Como son los gramos de ácido (en g), Vf (medido por el
caudalímetro de gas B) es el volumen total de aire ventilado (en m3) que fue
a través de la botella de ácido, nortecond es la concentración de nitrógeno en
la muestra de agua condensada (en g / kg) y D es la cantidad total de
agua condensada (en g).
Con el segundo método, NH3 Las concentraciones se midieron
continuamente (cada 9 min) en la corriente de aire saliente (ver Figura 1)
usando un NH calibrado3 sensor (Dra €ger Polytron® 8100 EC con
tipo de sensor NH3-FL, rango 0mi100 ppm de NH3). Este método nos permitió ver el
desarrollo de NH3 pérdidas a lo largo del tiempo. NUEVA HAMPSHIRE3 Las emisiones (L /
h) se calcularon con los mismos procedimientos que se aplicaron para el CO2
y O2. Las pérdidas de nitrógeno en el agua condensada no se contabilizaron
en este método. El NH3 Los sensores se dañaron durante las dos últimas
repeticiones y, por lo tanto, las emisiones solo se pudieron presentar para
nueve repeticiones.
2.4.3. Nitrógeno perdido como óxido nitroso
Aire libre N2Las concentraciones de O (fuera de la cámara) se
midieron el primer día de cada repetición y se asumió que
permanecen constantes hasta el final de cada réplica. norte2Las concentraciones
de O en cada cámara se midieron cada 24 h (a las 12:00 h), tomando
una muestra de aire de 60 ml de aire saliente con una jeringa (BD Plastipak).
Las jeringas se almacenaron durante 1mi48 h en bolsas de polietileno zip a
temperatura ambiente (20mi25 C) y analizado en un cromatógrafo de gases
(Interscience GC 8000 top), utilizando un Haysep Q 80miColumna SS de
malla 100 de 3m 1/8 ”a 60 C y con un volumen de inyección de 2 mL. Total
norte2Las emisiones de O durante los 7 días se estimaron utilizando la
siguiente ecuación (adaptada de Alferink et al., 2015):
X 44
Tennesse2O¼ gramoI 10 4 WI
0: 0224
dónde Tennesse2O es la cantidad (en gramos) de N2O durante todo el tiempo que
las larvas permanecieron en la cámara de respiración climática, gramoI es
el N promedio2Concentración de O (en ppm) de dos mediciones posteriores
en un período de tiempo I, 10 4 se utiliza para convertir el gas
centraciones de ppm a%, Wisconsin es el volumen de ventilación de aire en el
periodo de tiempo I, 44 (en g / mol) es la masa molar de N2O y 22,4 (en L /
mol) es el volumen molar de un gas ideal.
2.4.4. Eficiencia de bioconversión de nutrientes
Para determinar la eficiencia de bioconversión de nutrientes, adaptamos
la ecuación de eficiencia de bioconversión de Bosch y col. (2019a)como
sigue:
BsYsÞnorte
DBmetro Ymetro
NUEnorte ¼
BDYD
dónde NUEnorte es la eficiencia de bioconversión de nutrientes de los nutrientes n,
Bmetro es la DMbiomasa recolectada de larvas de 14 días (en g), Ymetro es el
contenido de norte en larvas secas de 14 días (en g / kg), Bs es la biomasa de
MS de las larvas iniciadoras introducidas al inicio del experimento (en
gramo), Ys es contenido de norte en larvas de iniciación seca (en g / kg), BD
es el sustrato de DM añadido al comienzo del experimento (en g) y YD es
el contenido de norte en sustrato seco (en g / kg).
3. Resultados y discusión
En todos los balances, la suma de las salidas (biomasa larvaria, residuos
y emisiones gaseosas) casi igualaba las entradas, proporcionadas a través
del sustrato, lo que indica que nuestros métodos cuantificaron con éxito los
flujos de nutrientes a través del sistema. Las tasas de recuperación fueron
95± 0,5% para carbono, 97 ± 0,4% para energía, 101 ± 0,7% para nitrógeno,
100 ± 0.8% para fósforo y 102 ± 1% para potasio.
3.1. Materia seca, carbono y energía
Los balances de materia seca, carbono y energía mostraron una partición
similar. Entre el 16 y el 22% de las salidas se encontraron en la biomasa larvaria
de 14 días, 55mi58% en los residuos y 23miEl 27% se perdió en el aire a través de
las emisiones de gases y el calor metabólico (Figura 2AmiC). Aunque la
comparación de las eficiencias de bioconversión con otros estudios debe hacerse
con precaución debido al diferente contenido de nutrientes de las dietas, el
tiempo de cría, las densidades y otras condiciones experimentales, nuestra
eficiencia de bioconversión de materia seca (16%) estuvo dentro de los rangos (4
mi28%) informaron en estudios que utilizaron sustratos sin estiércol / lodos (
Diener et al., 2011; Ermolaev et al., 2019; Lalander y col., 2019; Oonincx et al., 2015
). Encontramos una mayor eficiencia de bioconversión de carbono (20%) que
aquellos (2mi14%) reportados para BSFL alimentados con un sustrato compuesto
de desperdicios de comida y paja de arroz a diferentes valores de pH (1.95mi
13,71%; Pang et al., 2020). Si bien muchos factores además del pH podrían haber
afectado las eficiencias de bioconversión en el estudio porPang y col. (2020)(p. ej.,
tamaño de partícula y humedad), los altos niveles de fibra total presente en la
paja de arroz podrían ser la causa de la alta retención de carbono en los residuos
y, por lo tanto, la baja presencia en las larvas.
Entre el 37 y el 53% del almidón provisto del sustrato se recuperó en
residuos (Figura S1), lo que indica que no todo el carbono y la energía
contenidos en el sustrato como almidón fueron utilizados por las larvas. Las
larvas de mosca y otros insectos defecan en su sustrato de alimentación, lo
que puede conducir a más de una ronda de digestión (Weiss, 2006; Wotton,
1980). Además, se sabe que BSFL produce amilasas para digerir almidón (
Kim et al., 2011). Por lo tanto, es probable que, aunque se consumió la
mayor parte del almidón que se encuentra en los residuos, parte de él
podría haber sido resistente a la degradación enzimática y, por lo tanto, no
(4)
digerido por las larvas. La investigación ha demostrado que el almidón es
resistente a la degradación enzimática debido a su estructura granular (por
ejemplo, en la papa nativa) o la retrogradación, causada por el
procesamiento térmico (Champ et al., 2003). Además del almidón resistente,
no se puede excluir que una parte del almidón que se encuentra en los
residuos no haya sido digerida por las larvas debido a la limitación de agua
(ver sección3,5). Cuando se corrigieron las entradas de carbono y energía
para el almidón resistente para explorar las eficiencias potenciales de
bioconversión, las eficiencias de bioconversión para el carbono aumentaron
del 19,5% al 21,4% y para la energía del 22% al 24% (consulte el Material
complementario para los cálculos). Aunque las ganancias de eficiencia en
estos casos son menores, cualquier insumo no consumido o no utilizado
resultaría en eficiencias más bajas que las obtenidas por el animal. Esto
apunta a la importancia de la digestibilidad de los ingredientes para las
eficiencias óptimas de conversión de BSFL y el papel relevante que las
estrategias de inoculación microbiana podrían tener para aumentar tanto la
(5)
digestibilidad como la eficiencia de bioconversión (Rehman et al., 2017; Yu y
col., 2011).
Las pérdidas de carbono a través de las emisiones de gases se produjeron principalmente como CO2 (Fig. 3A),
y casi sin CH4 (Fig. 3D) fue detectado. Esto está en consonancia con los
pocos estudios que han medido el CO2 y CH4 emisionesMertenat et al.,
2019; Perednia et al., 2017). A pesar de CO2 emisiones que ocurren
a lo largo del experimento, un pico claro en CO2 La producción se
observó entre el día 5 y el día 6 (Fig. 3A). Un ensayo paralelo a nuestro
 A. Parodi y col. / Revista de producción más limpia 271 (2020) 122488 5

Figura 2. Balance de materia seca, carbono, energía, nitrógeno, fósforo y potasio. Todos los saldos se expresan en porcentaje de cada producto.± Error estandar de la media. El sustrato se consideró
como el único insumo y la ganancia larvaria muestra cuánto de cada insumo se incorporó como biomasa larvaria (después de restar los insumos contenidos en las larvas iniciadoras). VerCuadro S1 para
los valores de masa básicos.

Fig. 3. Parámetros registrados en el tiempo en las cámaras de respiración climática para A) CO2, B) calor, C) RQ, D) CH4, E) NH3 y F) N2O. Las líneas negras muestran el valor medio obtenido de 11
repeticiones (excepto para NH3 que eran 9), y el área sombreada en gris y las barras de error (panel F) el error estándar de la media. norte2O se midió una vez al día. VerFigura S3 para figuras
por réplica.

experimento principal, en el que se complementó el sustrato fresco después de fue causado por la respuesta fisiológica de BSFL a la disponibilidad o
los picos de CO2 mostró que después de la adición de nuevos alimentos frescos, ambos accesibilidad limitada de alimento fresco. En el mismo estudio piloto,
parámetros alcanzaron su punto máximo nuevamente (datos presentados en Figura S2). Esta CO medido2 emisiones después de la adición de alimento fresco, pero
El hallazgo indica que la caída de CO2 emisión observada el día 5 sin larvas, y concluyó que el metabolismo microbiano en el
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el sustrato contribuyó al 34% del CO total2 emisiones. Esto demuestra
que la contribución de la respiración microbiana a la
CO total2 la producción durante la cría de BSFL es sustancial. Si bien se sabe
que la inoculación de bacterias beneficiosas puede ayudar a aumentar
eficiencias de bioconversión y mejorar el crecimiento larvario (Xiao y col.,
2018b; Yu y col., 2011), la fermentación microbiana excesiva podría
también conducen a ineficiencias, como la producción excesiva de CO2 y la
modificación de las condiciones del sustrato (por ejemplo, sustrato elevado
temperaturas) que pueden afectar negativamente el crecimiento larvario.
Así, aunque tanto las larvas como los microbios coexisten en el mismo
sistema (Jeon et al., 2011), los esfuerzos de investigación futuros deben
centrarse en desenredar la contribución de cada componente a las
emisiones totales de GEI y explorar los niveles máximos tolerables de
emisiones microbianas para evitar la fermentación innecesaria del sustrato
sin beneficios para el crecimiento larvario y las eficiencias de bioconversión.
Los valores del cociente respiratorio (RQ) alcanzaron su punto máximo en los
primeros dos días, cayeron a valores ligeramente por encima de 1 hasta el quinto día y
disminuyeron por debajo de 1 en los últimos tres días (Fig. 3C). Los valores de RQ
superiores a 1 observados en los primeros cinco días podrían estar asociados con la
fermentación anaeróbica y / ode novo lipogénesis a partir de carbohidratos. Dur-
fermentación anaeróbica, CO2 se produce sin la necesidad de
O2. Durantede novo lipogénesis, solo una parte del C en los carbohidratos
(p. ej., glucosa) se secuestra en los ácidos grasos, y el resto es
excretado como CO2 sin la necesidad de O2 (Gerrits et al., 2015). En un
estudio piloto, observamos valores de RQ superiores a 1 cuando solo sub-
estratos y residuos estaban presentes en las cámaras de respiración (Figura S2),
lo que confirma que la fermentación anaeróbica puede tener lugar en ausencia
de larvas. Por lo tanto, es probable que la fermentación anaeróbica ocurriera
durante los primeros días, cuando la biomasa larvaria era pequeña y el
movimiento larvario tenía una influencia limitada en la aireación del sustrato.
Después del pico de RQ, es probable quede novo la lipogénesis aún podría haber
ocurrido, pero a tasas más bajas, y junto con tasas de oxidación crecientes de
almidón, ácido láctico, grasas y proteínas durante los últimos días.
3.2. Nitrógeno
La eficiencia de bioconversión de nitrógeno fue del 38%, lo que significa que para
obtener 1 unidad de ganancia de nitrógeno de BSFL se necesitaban 2,6 unidades de
nitrógeno de entrada (Figura 2D). Esta eficiencia de bioconversión fue cercana a la
encontrada para BSFL alimentada con alimento para perros (46%), frutas y verduras
(34%) y desechos de matadero (31%), pero menor que la encontrada para BSFL
alimentado con desperdicio de comida (59%) y pienso para pollos (80,4%) (Lalander y
col., 2019). Aunque debe tenerse en cuenta que otros estudios han informado de
menores eficiencias de bioconversión de nitrógeno para el desperdicio de alimentos
(12,5% enLalander y col. (2015); 5mi19% en Pang y col. (2020)) y alimento para pollos
(52% en Oonincx y col. (2015)). Bosch y col. (2019b)
resumió las eficiencias de bioconversión de nitrógeno de cinco estudios que
presentaron datos sobre 13 tipos de sustrato y encontró que estos varían
mucho. Esta variación muestra el efecto dominante que tiene la
composición del sustrato sobre la bioconversión de nitrógeno y apunta a la
necesidad de identificar los factores clave que lo afectan.
Se descubrió que los residuos, que contienen casi el 62% de la entrada
total de nitrógeno, son la principal salida de nitrógeno (Figura 2D). Aunque
no medimos las diferentes formas de nitrógeno en los residuos (es decir,
nitrógeno orgánico, nitrógeno amónico o nitratos),Lalander y col.
(2015) encontró que el nitrógeno en los residuos de BSFL consistía en un
78% de nitrógeno orgánico y un 19% de nitrógeno amónico. Dado que bajo
ciertas temperaturas, humedad, pH y otras condiciones fisicoquímicas, el
nitrógeno orgánico y de amonio son propensos a pérdidas de aire a través
de la volatilización del amoníaco (Groot Koerkamp, 1994), es fundamental
implementar buenas prácticas de gestión poscosecha para evitar pérdidas
de nitrógeno gaseoso. Tales prácticas, que ya son
descrito para la prevención de NH3 emisiones de la basura de las aves de
corralGroot Koerkamp, 1994), debería abordar dos procesos. Primero el
Reducción de la actividad microbiana en los residuos para prevenir la
degradación microbiana adicional de ácido úrico y proteínas no digeridas en
amonio (NHþ 4 ). Esto se puede lograr manteniendo el seco
contenido de materia de los residuos superior al 60%. En segundo lugar, el mantenimiento
del equilibrio entre NHþ 4y NH3 para evitar el NH3 volatiliza-
ción. Esto podría lograrse manteniendo un pH ácido, temperaturas por
debajo de 20 C y reduciendo tanto como sea posible la superficie de
exposición de los residuos al aire (Groot Koerkamp, 1994).
Con el 1% del nitrógeno total, la proporción de nitrógeno que sale del sistema
a través de emisiones gaseosas fue menor. Si bien algunos estudios han
encontrado resultados similares (Ermolaev et al., 2019; Pang et al., 2020), otros
han informado pérdidas de hasta el 40% (Lalander et al., 2015). Grande-
Los productores de BSFL a escala también han informado niveles altos de NH3 emis-
siones durante el proceso de crianza (Yang, 2019). Los bajos niveles de NH3
cuantificado en nuestro estudio podría haber tenido dos causas. Primero, el bajo
contenido de materia seca del sustrato que podría haber limitado la
degradación microbiana de nitrógeno orgánico en NHþ 4. Segundo, el
acidez relativamente baja del sustrato inicial (pH ¼ 4) que podría
han evitado un cambio rápido del equilibrio entre NHþ 4y
NUEVA HAMPSHIRE3 equilibrio hacia NH3 (Pang et al., 2020).
Aunque las pérdidas de nitrógeno a través del NH3 Las emisiones en nuestro sistema
fueron muy bajas, la producción de este gas tuvo un patrón temporal definido.
NUEVA HAMPSHIRE3 se produjo desde el día 5 en adelante, justo después del pico de CO2
y se alcanzó la producción de calor metabólico (Fig. 3MI). Este patrón es
más evidente cuando CO2 y NH3 las emisiones se observan por
replicarFigura S3). El momento de NH3 Las emisiones pueden explicarse por las
altas tasas de excreción de ácido úrico durante el metabolismo larvario.
pico, seguido de la descomposición microbiana del ácido úrico en NHþ 4
(favorecido por temperaturas del sustrato superiores a 40 C en este momento,
datos no publicados), y la posterior volatilización de NH3 debido a que el
sustrato de pH se vuelve alcalino (Ma et al., 2018; Meneguz et al., 2018;
Pang et al., 2020). Cuando CO2 alcanzó su punto máximo tarde, NH3 fue apenas
producido o ausenteFigura S3). El hecho de que solo algunos lotes de BSFL produzcan
NH inducido3 También se ha observado a escala industrial (Bestico BV,
comunicación personal). No encontramos ningún efecto de la energía.
y contenido de nitrógeno del sustrato, tamaño de las larvas iniciadoras, ni
proporción de almidón resistente encontrado en los residuos que podrían
explicar los patrones de emisión de NH3 (ver Cuadro S2). Sin embargo,
considerando que la ocurrencia e intensidad de NH3 las emisiones
están asociadas con el tiempo y la producción total de CO2 (Figura S3;
Figura S4), es probable que NH3 Las emisiones son el resultado de cambios que
tienen lugar en el sustrato cuando el metabolismo larvario es alto (p. ej.,
cambios de temperatura, humedad, pH y actividad microbiana). Se necesita más
investigación para una comprensión más profunda de este proceso, ya que su
elucidación podría ayudar a minimizar las pérdidas de nitrógeno gaseoso
mediante prácticas de manejo como la recolección temprana de larvas o la
aplicación de alimentos de bajo pH en múltiples sistemas de alimentación para
evitar el NH3 volatilización.
3.3. Fósforo y potasio
El resultado de los balances de fósforo y potasio mostró que el 27%
del fósforo y el 14% del potasio se retuvieron en las larvas y el 73% y
86% restante en los residuos, respectivamente (Figura 2E y F). Ambos
minerales no se cuantificaron en el aire dado que se encuentran casi
exclusivamente en la fase sólida. Como la variación en la eficiencia de
bioconversión del fósforo y el potasio fue baja y las pérdidas de aire
fueron casi nulas, las bajas eficiencias de bioconversión que se
informan aquí reflejan típicamente altas concentraciones en la dieta.
Por lo tanto, estas eficiencias dependen en gran medida de la dieta y
se debe tener cuidado al usarlas como valores de referencia para otros
sistemas. El análisis de nutrientes mostró que las concentraciones de
ambos minerales fueron mayores en los residuos que en el sustrato
inicial, como se informó en otros estudios (Lalander et al., 2015;
Sarpong et al., 2019).
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Los residuos tenían una relación C: N: P: K de 81: 5: 1: 4. Dado que la relación
C: N de los residuos fue inferior a 20: 1 y la C: P inferior a 200: 1 (ambos valores se
utilizan habitualmente como puntos de referencia), se espera que si los residuos
están destinados a utilizarse como fertilizantes y aplicado directamente al suelo,
se favorecerá la mineralización de nitrógeno y fósforo (Stevenson y Cole, 1999). En
comparación con el purín de cerdo, los residuos del sistema estudiado podrían
suministrar las mismas cantidades de nitrógeno pero con un 22% menos de
fósforo y un 10% más de potasio (Cuadro S3). Esto podría ser una ventaja
potencial para suelos con cantidades ya elevadas de fósforo, pero una desventaja
para suelos con niveles bajos de este mineral. En comparación con el estiércol de
los bovinos, la aplicación de residuos larvarios no ofrecería beneficios
considerables ya que los aportes de fósforo serían casi los mismos mientras que
los aportes de potasio se reducirían en un 38% (Cuadro S3). En comparación con
los desechos de alimentos compostados, los residuos de larvas tenían
proporciones C: N y C: P muy similares y podían suministrar los mismos niveles de
nutrientes (Cuadro S3). Hasta ahora, algunos estudios reportan rendimientos y
tasas de crecimiento similares en cultivos fertilizados con residuos de BSFL, en
comparación con los alcanzados con fertilizantes artificiales y compost (Choi et al.,
2009; Zahn, 2017), mientras que otros informan un crecimiento reducido de las
plantas (Alattar et al., 2016). La calidad de los residuos larvarios como fertilizante
para cultivos dependería en gran medida de la elección de los ingredientes para
alimentar a BSFL. Por lo tanto, las generalizaciones sobre su valor como
fertilizante y sus efectos sobre el rendimiento de los cultivos deben hacerse con
cautela.
3.4. Emisiones
Las emisiones directas totales de CO2, CH4, N2O y N producidos durante
el proceso de cría de BSFL se muestran en Tabla 2. En general, el
emisiones directas de CH4 y N2O por kg de ganancia de larvas frescas fueron 6 ±
3,23 g de CO2eq por kg de larvas frescas y 16,8 ± 8,6 g de CO2eq por kg
de larvas secas (ver Fig. 3 AF para emisiones a lo largo del tiempo). CO2 las emisiones
resultantes de la respiración de las larvas y el sustrato no se contabilizaron
en los cálculos de emisiones de GEI, ya que el carbono respiratorio es parte del
ciclo corto del carbono (Clais et al., 2013) y se supone que se asimila rápidamente
en la biomasa vegetal.
Las emisiones de GEI varían en gran medida entre los estudios de BSFL.
Nuestras estimaciones de potencial de calentamiento global (GWP) duplican las
emisiones cuantificadas porErmolaev y col. (2019), reducir a la mitad los
estimados por Mertenat y col. (2019)y exceder en seis veces los valores obtenidos
por Pang y col. (2020)(Tabla 2). Todos los estudios enumerados enTabla 2 se
realizaron con la principal motivación de utilizar BSFL para la gestión de desechos
en lugar de maximizar la producción de larvas por unidad de tiempo. Por lo tanto,
parámetros como la duración del tratamiento, la ración del sustrato de
alimentación, la estrategia de alimentación a escala experimental (es decir, el
número de larvas, kg de sustrato) (es decir, alimentación única y múltiple) y la
temperatura ambiente, difirieron entre los estudios y probablemente
desempeñaron un papel sustancial en la variación informada de las estimaciones
disponibles. Por ejemplo, el mayor peso final de las larvas (287 mg de larvas1) y la
eficiencia de conversión de nitrógeno (56%) informada por Ermolaev y col.
(2019) podría haber causado las menores emisiones de gas en comparación con
Tabla 2
Emisiones de gas por kg de biomasa de larvas de materia seca (media ± Desviación Estándar). El potencial de calentamiento global (GWP) se expresó como g CO2 equivalentes basados en el GWP100 de
CH4 (34) y N2O (298) con retroalimentación de carbono (IPCC, 2013).
Estudioa CO2 (gramo) CH4 (mg)
Ermolaev y col. (2019) 1750 ± 170 49 ± 29
Mertenat et al. (2019) mi 5.5
Pang et al. (2020) 1394 ± 343 14 ± 6
Este estudio 2750 ± 314 28 ± 29B
a Para Ermolaev y col. (2019)utilizamos los valores del tratamiento “L”. ParaPang y col. (2020)utilizamos los valores de los tratamientos pH 5, pH 7 y pH 9. Para cálculos y supuestos ver
Métodos suplementarios (sección 1.4).
B La desviación estándar fue grande porque en una de las repeticiones (# 11) se produjo mucho más metano que en todas las demás repeticiones. Sin este valor atípico, CH4 mg por kg de biomasa de
larvas de materia seca sería 19 ± 10 (media ± Desviación Estándar).
7
nuestros valores. Además, un factor muy importante que distinguió
nuestras mediciones de otras fue la frecuencia de muestreo de gas.
Si bien medimos la concentración de la mayoría de los gases (excepto N2O, que se
hizo a diario) cada 9 minutos, otros tomaron muestras solo una vez cada
24 h (Mertenat et al., 2019; Pang et al., 2020) o 48 hy 96 h (Ermolaev et al.,
2019). Por lo tanto, con períodos más largos sin datos, es más probable que
se pierdan los picos de emisión o los humos de gas y, por lo tanto, se
subestime la producción total de gas.
La cuantificación de las emisiones gaseosas es relevante para las evaluaciones
de sostenibilidad a mayor escala. Las evaluaciones anteriores del ciclo de vida
(LCA) en BSFL se basaron en datos de emisiones cuantificados para especies de
insectos distintas de BSF (Salomone et al., 2017; Smetana et al., 2019, 2015) para
contabilizar las emisiones directas de GEI producidas durante la cría de BSFL.
Debido a la falta de datos básicos presentados en estos estudios, no pudimos
estimar la contribución de las emisiones directas de GEI presentadas aquí al GWP
general encontrado en estos sistemas. Sin embargo, evidencia reciente indica que
las emisiones directas de BSFL tienen un papel pequeño pero aún importante en
el GWP general cuando se analizan en un nivel de LCA. Si se incluyen las
emisiones directas de GEI resultantes del preprocesamiento de desechos, la cría
de larvas, la cría de colonias, la recolección de productos y el procesamiento de
larvas, las emisiones directas de BSFL y sustrato resultantes de estos procesos
contribuyeron a aprox. 10mi15% del GWP total (Mertenat et al., 2019). Este valor
es mayor que el informado porOonincx y De Boer (2012) para los gusanos de la
harina, en los que las emisiones directas de GEI de las larvas y el sustrato
contribuyeron a menos del 1% del GWP total en un LCA desde la cuna hasta la
granja. Sin embargo, cabe señalar que las emisiones directas de GEI de
Se informó que la cría del gusano de la harina fue de 7.58 ± 2,29 g de CO2eq, por
kg de larvas secas que es casi la mitad de los reportados aquí (Oonincx
et al., 2010).
Dadas las variaciones que pueden existir entre los estudios que reportan
emisiones directas de GEI de la cría de BSFL (Tabla 2), y la contribución que estos
podrían tener en el GWP general de un sistema, recomendamos a los futuros
investigadores que se basen en las emisiones directas de GEI de la literatura para
la elaboración de evaluaciones del ciclo de vida de los sistemas de producción
BSFL, que sean cautelosos y realicen análisis de sensibilidad utilizando el valores
disponibles de emisiones directas de GEI reportados para BSFL en sus
estimaciones.
3.5. Limitaciones
Aunque cuantificamos con éxito las entradas y salidas del sistema, nuestros
resultados probablemente se vieron afectados por las condiciones
experimentales. Se encontró que los rendimientos de larvas eran un 30% más
bajos que los previstos en condiciones industriales. Creemos que los
rendimientos más bajos podrían estar relacionados con la limitación del agua. Las
pérdidas de agua del sustrato podrían haber sido mayores que en condiciones
industriales dada la mayor exposición al aire circulante dentro de las cámaras que
se necesitaba para asegurar una mezcla homogénea de aire para el análisis de
gases. Por lo tanto, es probable que en condiciones óptimas de crecimiento, la
eficiencia energética y de nutrientes sea mayor y las emisiones gaseosas de
norte2Dios mío) N (g) GWP - CO2eq (g)
21 ± 13 mi 8 ± 4.8
118 mi 35
7±1 mi 2.5 ± 0,5
53 ± 27 1.2 ± 0,7 17 ± 8,6
8 A. Parodi y col. / Revista de producción más limpia 271 (2020) 122488
Los gases de efecto invernadero y el nitrógeno por kg de larvas ganan menos.
4. Conclusiones
Las eficiencias de bioconversión de BSFL criadas en un sustrato que se utiliza
actualmente para su producción industrial oscilaron entre el 14% (potasio) y el
38% (nitrógeno). La proporción de insumos encontrados en los residuos osciló
entre el 55% (energía) y el 86% (potasio), mientras que la proporción de insumos
perdidos a través de las emisiones de gas osciló entre el 1% (nitrógeno) y el 24%
(carbono). Se encontraron cantidades sustanciales de almidón en los residuos, lo
que indica que hay espacio para mejorar la eficiencia energética y del carbono.
Emisiones directas de GEI asociadas a
La cría de BSFL fue de 16,8 ± 8,6 g de CO2eq por kg de ganancia de larvas secas.
Aunque las pérdidas de nitrógeno a través del NH3 las emisiones eran muy bajas,
observó que NH3 se produjo solo después del pico de CO2 se alcanzó la
producción. Esta tendencia debe ser explorada más a fondo como su
la comprensión podría ser relevante para minimizar las pérdidas de nitrógeno en los
sistemas de producción BSFL.
Declaración de intereses en competenciaCOI
Ninguno.
Fondos
Este estudio fue financiado por la Organización Holandesa para la
Investigación Científica (NWO) a través del programa Toegepaste en
Technische Wetenschappen (TTW) [número de proyecto 15567].
Declaración de datos
Los datos que respaldan los hallazgos de este estudio están disponibles en
este documento y sus datos complementarios. Los datos brutos y los scripts R
personalizados desarrollados para los análisis y visualizaciones están disponibles
enhttps://doi.org/10.4121/uuid:3a6fa855-4637-4207-be93-eff143 6a430f.
Declaración de contribución de autoría de CRediT
Alejandro Parodi: Conceptualización, Investigación, Análisis formal,
Visualización, Redacción - borrador original. Imke JM De Boer:
Conceptualización, Redacción - revisión y edición, Supervisión,
Adquisición de fondos. Walter JJ Gerrits: Conceptualización, Redacción -
revisión y edición, Supervisión. Joop JA Van Loon: Conceptualización,
Redacción - revisión y edición, Supervisión. Marcel JW Heetkamp:
Software, curación de datos, redacción: revisión y edición. Jeroen Van
Schelt: Escritura: revisión y edición, recursos. J. Elizabeth Bolhuis:
Redacción: revisión y edición, administración de proyectos, adquisición
de fondos. Hannah HE Van Zanten: Conceptualización, Redacción -
revisión y edición, Supervisión.
Agradecimientos
Nos gustaría agradecer a Tamme Zandstra y Sven Alferink por su
apoyo logístico en las mediciones de gas, Lisa Zoet por sus
comentarios sobre el manuscrito y las entregas de larvas y sustrato, y
Ben van Selm por corregir el artículo.
Apéndice A. Datos complementarios
Se pueden encontrar datos complementarios a este artículo en línea en
https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2020.122488.
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