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Editado por:
Weiwen Zhang,
Universidad de Tianjin, China
Revisado por:
Wenqiang Yang,
Instituto de Botánica (CAS), China
Quanyu Zhao,
Universidad Tecnológica de Nanjing, China
Toshiyuki Takahashi,
Instituto Nacional de Tecnología,
Japón
* Correspondencia:
Qiang Wang
wangqiang@henu.edu.cn
†Estos autores han contribuido
igualmente a este trabajo
Sección de especialidad:
Este artículo fue enviado a
Microbiotecnología,
una sección de la revista
Frontiers in Microbiology
Recibió: 18 de marzo de 2021
Aceptado: 10 de mayo de 2021
Publicado: 14 de junio de 2021
Citación:
Chen H, Li K, Xue C y Wang Q
(2021) Un método novedoso
para la estimación no invasiva de primaria
Productividad en ecosistemas acuáticos
Usar una clorofila
Curva dinámica inducida por fluorescencia.
Parte delantera. Microbiol. 12: 682250.
doi: 10.3389 / fmicb.2021.682250
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INVESTIGACION ORIGINAL
publicado: 14 de junio de
2021 doi: 10.3389 / fmicb.2021.682250
Un método novedoso para la estimación no
invasiva de la productividad primaria en
ecosistemas acuáticos utilizando un
Curva dinámica inducida por
fluorescencia de clorofila
Hui Chen1,2 †, Kunfeng Li1,3 †, Chunling Xue1,3 y Qiang Wang2 *
1 Laboratorio clave de biología de algas, Instituto de hidrobiología, Academia de Ciencias de China, Wuhan, China, 2 Laboratorio Estatal
Clave de Adaptación y Mejora del Estrés de Cultivos, Facultad de Ciencias de la Vida, Universidad de Henan, Kaifeng, China,
3 Universidad de la Academia de Ciencias de China, Beijing, China
Las microalgas fotosintéticas contribuyen de manera importante a la productividad primaria en los
ecosistemas acuáticos, pero las mediciones típicas de su biomasa y productividad son costosas y
relativamente ineficientes. La curva dinámica inducida por la fluorescencia de la clorofila (OJIP)
puede reflejar la reacción fotoquímica original y los cambios en la función y estructura de los
fotosistemas, así como los efectos de los factores ambientales en los sistemas fotosintéticos. A
continuación, presentamos un método novedoso para estimar la Chla contenido y densidad celular
de microalgas fotosintéticas en muestras de agua utilizando el área integral de la curva OJIP.
Identificamos fuertes relaciones lineales entre las integrales de la curva OJIP y tanto Chla
contenidos y densidades celulares para una variedad de cultivos de microalgas y comunidades
naturales. Con base en estos hallazgos, presentamos un método no invasivo para estimar la
productividad primaria en ecosistemas acuáticos y monitorear poblaciones de microalgas.
Creemos que esta técnica permitirá una estimación generalizada, rápida y económica de la
productividad primaria del agua y el monitoreo de las poblaciones de microalgas en el agua
natural. Este método es potencialmente útil en la evaluación de la salud del agua natural y como
indicador de alerta temprana para la proliferación de algas.
Palabras clave: floración de algas, ecosistemas acuáticos, densidad celular, clorofila a contenido, curva dinámica inducida por
fluorescencia de clorofila, microalgas fotosintéticas, productividad primaria del agua
INTRODUCCIÓN
Las microalgas son el componente principal de la biomasa de plancton en los ecosistemas acuáticos y están
ampliamente distribuidas en varios ambientes acuáticos (Carrick y Schelske, 1997). Las microalgas fotosintéticas
también contribuyen a la productividad primaria en aguas abiertas dulces y oceánicas (Iriarte y Purdie, 1994),
donde la fotosíntesis de algas contribuye a más del 50% de la productividad primaria global total y constituye la
base de casi todas las redes alimentarias acuáticas (Schnitzer y col., 1993;
Parlevliet y Moheimani, 2014). Como resultado, la biomasa de microalgas es un indicador útil de la productividad
primaria en muchos sistemas acuáticos.
Ha habido numerosos intentos de determinar la productividad primaria en sistemas acuáticos
naturales (Nielsen, 1952; Odum, 1956; Goldman, 1968; Vollenweider, 1968). Actualmente, común
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Chen y col.
los métodos incluyen el 14El método C y el método del oxígeno (Lipkin
y col., 1986; Yang y col., 2002). La C14 El método trazador aplicado en
la evaluación de la fotosíntesis de algas fotosintéticas es la técnica
más antigua y clásica para determinar la productividad primaria del
agua (Nielsen y Jensen, 1957). En el14Método C, la asimilación de
carbono a partir de la fotosíntesis se estima y se relaciona con la
productividad primaria pura (Williams y col., 1983). Aunque el14El
método C es relativamente sensible y flexible, su tiempo de operación
es costoso debido a los largos períodos de incubación (Hall y Moll,
1975). En el método del oxígeno, O2 liberado en la fotosíntesis está relacionado
con la productividad primaria. Sin embargo, el método del oxígeno
tiene varias deficiencias; por ejemplo, es difícil estimar los
coeficientes de intercambio de gases, y esta técnica requiere
mucho tiempo y tiene baja sensibilidad (Bott y col., 1978). Un
enfoque alternativo para evaluar la productividad implica estimar
la fotosíntesis basada en clorofila (Chl)a concentración. Chl
a es un indicador fiable de la biomasa de microalgas y refleja el estado de
la calidad del agua. Basado enChla contenido, la productividad primaria en
los sistemas acuáticos naturales se puede calcular cuando se combina con
fórmulas empíricas (Gons, 1999; Kirk, 2010).
Las mediciones de la fluorescencia de la clorofila se han utilizado
para evaluar de forma no invasiva la fotosíntesis y los cambios
fisiológicos en los organismos fotosintéticos durante más de 30 años (
Conroy y col., 1986; Song et al., 2016; Wang et al., 2018; Zhao et al.,
2018; Shang et al., 2019). Anteriormente informamos que el
parámetro de fluorescencia Fo podría usarse para determinar Chla
contenidos o densidades celulares de microalgas cultivadas puras o una
comunidad de fitoplancton diversa (principalmente microalgas) de la
naturaleza (Chen et al., 2017). Chl estimadoa posteriormente, podría
utilizarse para modelar la productividad primaria. La curva dinámica
inducida por la fluorescencia de la clorofila (también conocida como curva
OJIP) medida después de la adaptación a la oscuridad puede reflejar la
reacción fotoquímica original de PS II y los cambios en la función y
estructura de los fotosistemas (Krause y Weis, 1991; Strasserf y col., 1995;
Strasser y col., 2004). El análisis de las curvas OJIP en diferentes
condiciones ambientales puede revelar aún más los efectos de los factores
ambientales en los sistemas fotosintéticos (especialmente PS II), y el
mecanismo de adaptación de plantas o algas a diferentes factores
ambientales. Además, nuestros estudios anteriores muestran que las
curvas OJIP podrían evaluar y reflejar el transporte de electrones
fotosintéticos, la eficiencia fotosintética y la capacidad de liberación de
oxígeno de las algas fotosintéticas, que son factores clave relacionados
con la productividad primaria (Zhang et al., 2017, 2021). Por lo tanto, la
curva OJIP puede ser una herramienta potencial para estimar la
productividad primaria del agua.
Las floraciones de algas están marcadas por aumentos excepcionales en la
biomasa de algas fotosintéticas, especialmente las especies de algas nocivas en
sistemas costeros y de agua dulce (Lehahn y col., 2014). Las floraciones de algas
representan una grave amenaza para estos sistemas, provocando el
agotamiento del oxígeno, la asfixia de los animales acuáticos y la generación de
malos olores y toxinas, lo que ha causado un gran daño al ecosistema acuático (
Chen et al., 2011, 2014). Por lo tanto, es esencial establecer una tecnología de
alerta temprana para la proliferación de algas para detectar el aumento de la
biomasa de algas nocivas y dar una alerta temprana ante el daño ecológico
causado por la proliferación de algas, que también puede proporcionar
información temprana para la prevención y el control de la proliferación de
algas. Nuestro estudio anterior estableció una alerta temprana
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Estimación de la productividad primaria por curva OJIP
método basado en la correlación significativa entre el Fo y la densidad celular de
algas específicas que conducen a la proliferación de algas en el monitoreo de la
floración de algas (Chen et al., 2017).
En el estudio actual, examinamos la relación entre el área bajo la curva
OJIP y tanto Chl a contenido y densidad celular para cultivos de microalgas
puras, así como cultivos mixtos y muestras de estanques naturales.
Establecemos un método para estimar Chla contenido o densidad celular
ajustando las relaciones empíricas con la integral de la curva OJIP.
Además, modificamos y validamos este método utilizando muestras
retenidas y mostramos cómo las integrales de la curva OJIP estimadas y Chl
a El contenido se puede utilizar para calcular la productividad primaria en
muestras de agua, lo que también proporciona una herramienta potencial
para la evaluación de la salud del agua natural y la alerta temprana de la
proliferación de algas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Cepas de algas y condiciones de cultivo
Las cepas de algas utilizadas en el experimento se enumeran en
Tabla 1. Las cepas Synechocystis PCC 6803, Synechococcus PCC 7942 y
Clorella sp. C2 se cultivaron en medio BG11 (Stanier y col.,
1971; Singh y col., 2018) a los 30◦C e iluminación continua de
30 µmol fotones m-2 s-1. Chlamydomonas reinhardtii CC 125 y
C. reinhardtii CC 4533 se cultivaron en medio TAP (Tolleter et
al., 2011) a los 25◦C con una iluminación continua de 50
µmol fotones m-2 s-1. Los cultivos se sometieron a agitación continua a 120 rpm y
luego se recolectaron a las 96 h mediante centrifugación a 3000 gramo durante
3 min a 20◦C. Los sedimentos resultantes se resuspendieron con medio nuevo a
diversas densidades celulares.
Recolección de muestras de agua
Utilizando botellas de agua NisKin (KC-Dinamarca, Dinamarca), se
recolectaron muestras de agua de seis puntos de muestreo (50 ml de cada
punto de muestreo) a una profundidad de 1 m en diciembre de 2019 de un
estanque de acuicultura natural en Wuhan, provincia de Hubei, China. . Las
muestras de agua se centrifugaron a 3000gramo durante 5 min a 20◦C
para generar las densidades celulares deseadas (106 mL de células-1) y
sometido a mediciones de OJIP, Chl a, y densidad celular. Además, se
realizaron mediciones para un cultivo mixto de algas inoculado con
Synechocystis PCC 6803, Synechococcus PCC
7942, Clorella sp. C2,C. reinhardtii CC 125 y C. reinhardtii
CC 4533, para investigar la correlación entre las densidades celulares
y las áreas integrales de la curva OJIP para comunidades mixtas.
Finalmente, se centrifugó una muestra separada de la comunidad
natural a 3000gramo durante 5 min a 20◦C para generar diferentes
TABLA 1 | Especies de algas utilizadas en este estudio.
Filo Nombre de alga Medio
Cyanophyta Synechocystis sp. PCC 6803 BG11
Synechococcus sp. PCC 7942 BG11
Clorofita Clorella sp. C2 BG11
Chlamydomonas reinhardtii CC125 GRIFO
Chlamydomonas reinhardtii CC4533 GRIFO
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densidades celulares para medir la sensibilidad de las curvas OJIP a diferentes
niveles de Chl conocido a contenido.
Medición de curvas OJIP
Las curvas OJIP se midieron utilizando un AquaPen-C AP-C 100
(Photon Systems Instruments, Brno, República Checa). Tres mililitros
de cada muestra se adaptaron a la oscuridad durante 20 minutos y
posteriormente se expusieron a una luz de 620 nm con una
intensidad de luz pulsada de 1800µmol fotones m-2 s-1 y una
intensidad de luz actínica de 50 µmol m-2 s-1. Se utilizó Origin Pro 8
(OriginLab Corporation, Northampton, Massachusetts, Estados
Unidos) para dibujar la curva OJIP y calcular su área integral.
Medición de densidad celular
Para la determinación de la densidad celular se utilizó el sistema de
análisis de partículas microfluídicas (CytoFlex S, Beckman Coulter, Brea,
Estados Unidos). Se filtró un mililitro de cada muestra a través de una gasa
de malla de 200 UNIDADES antes de la medición. La tasa de flujo de la
muestra se estableció en 10µLmin-1 durante la medición, y se recolectaron
10,000 células por muestra. La densidad celular se calculó mediante el
número de células registrado y el volumen de la muestra.
Chl a Medición de contenido
Clorofila a La concentración se midió como se describe por
Zhang y col. (2013)con alguna revisión. Se centrifugó un mililitro de
cada muestra a 10,000gramo durante 3 min a temperatura ambiente.
Los sedimentos celulares se resuspendieron en 1 ml de metanol al
100% (v / v) y se almacenaron a 4ºC.◦C en la oscuridad durante 24 h. El
licor de extracto de pigmento se recogió posteriormente
centrifugando muestras a 10.000gramo durante 3 min a temperatura
ambiente, y se midió la densidad óptica (DO) a 652,4 y 665,2 nm
usando un espectrofotómetro. Chla El contenido se calculó utilizando
la siguiente fórmula (Lichtenthaler, 1987):
c (Chl a) (mg mL-1) = 16,72 × sobredosis665,2 - 9.16 × sobredosis652,4.
Cálculo de productividad primaria
Estimamos la productividad primaria de las muestras de agua como
siguiente fórmula:
P = K × r × c (Chl a) × DH,
donde P representa la productividad primaria (mg C m-3 D-1), r
representa el coeficiente de asimilación (mg biomasa h-1 mg-1
Chl a), c (Chl a) representa el contenido de Chl a (mg m-3),
DH representa la hora del sol (hd-1), y K representa la constante
de experiencia (Tao, 2015; Chen et al., 2017).
El método de oxígeno (también llamado método de botella oscura
y clara) también se utilizó para estimar la productividad primaria del
agua de acuerdo con Wen y col. (2003)y Qi y col. (2015). El principio
básico del método del oxígeno es determinar el contenido de oxígeno
en el agua para determinar la producción neta de oxígeno.
(mg O2 metro-3 D-1) y luego use la ecuación de la fotosíntesis
para calcular la producción primaria (mg C m-3 D-1), y 1 mg
O2 = 0.375 mg C / PQ, donde el cociente fotosintético promedio (PQ)
de la comunidad de fitoplancton natural se establece en 1.25
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Estimación de la productividad primaria por curva OJIP
(Williams y col., 1979). Se utilizó un estanque en la Universidad de Henan,
Kaifeng, provincia de Henan, China, para estimar la productividad primaria
utilizando el método del oxígeno en noviembre de 2020, y las muestras de
agua recolectadas de este estanque también se utilizaron para medir la
Chl.a contenidos y curvas OJIP, así como la estimación de la productividad
primaria mediante la fórmula (2).
Análisis estadístico
Cada resultado que se muestra es la media de al menos tres réplicas
biológicas y la desviación estándar. Los datos se analizaron mediante
el programa informático SPSS-24 (IBM), y elt-Se utilizó la prueba para
determinar la media y la desviación estándar de estudios repetidos.
La correlación entre la integral de la curva OJIP y Chla
Los contenidos o la densidad celular o la productividad primaria, así como
entre la productividad primaria estimada usando el área integral de la
curva OJIP y la medida usando el método de oxígeno convencional, se
evaluaron mediante la prueba de correlación de Pearson, y se consideró
que la correlación era significativa en p < 0.05 o p < 0.01, donde
p < 0.05 significa correlación significativa y p < 0.01 significa una
correlación extremadamente significativa.
RESULTADOS
El área integral de la curva OJIP está
significativamente correlacionada con Chl a
Contenido y densidad celular en cultivos
puros de microalgas fotosintéticas
Las integrales de las curvas OJIP se correlacionaron positivamente con Chl a
contenido para cada cultivo puro de algas fotosintéticas, utilizando datos
de varios puntos de tiempo en el crecimiento de algas (Figuras 1A-E
y Tabla 2, r> 0,9, p < 0,01). De manera similar, se identificaron
correlaciones positivas entre las áreas integrales de las curvas OJIP y la
densidad celular en cada cultivo de algas puras (Figura 2 y Tabla 2, r> 0,9,
p < 0,01). En comparación con los resultados medidos con métodos tradicionales, las
(1)
estimaciones de Chla y la densidad celular basada en las correlaciones observadas se
desvió de los valores observados en un 1-9% (Tabla 3).
Estimaciones de la densidad celular de
microalgas fotosintéticas en agua natural
(2) En cultivos mixtos de microalgas, hubo una correlación lineal positiva entre las
integrales de las curvas OJIP y la densidad celular de microalgas (Figura 2F y
Tabla 2, r> 0,9, p < 0.01), lo que indica que el crecimiento de células de algas en
agua compleja puede evaluarse mediante el área integral de la curva OJIP. Para
las muestras de agua natural de un estanque de acuicultura en Wuhan, China,
las integrales de las curvas OJIP también se correlacionaron positivamente con
la densidad de células de microalgas fotosintéticas en muestras de agua natural (
Figura 3, r> 0,9, p < 0,01;
Tabla 2).
La viabilidad de utilizar el área integral de la curva OJIP para estimar la
densidad de células de microalgas en agua natural se evaluó con más
detalle utilizando otra muestra de agua recolectada en diciembre de 2019
del mismo estanque de acuicultura natural. La densidad celular predicha
de esta muestra usando la relación ajustada se desvió del valor observado
determinado por el conteo celular tradicional en un 2.41% (Tabla 4), lo que
indica que el análisis de la curva OJIP es un
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Chen y col. Estimación de la productividad primaria por curva OJIP

FIGURA 1 | El área integral de la curva OJIP – Chl a ajustes lineales de contenido para cinco cepas de algas representativas y su cultivo mixto. (A) Chlamydomonas reinhardtii
CC 4533; (B) Chlamydomonas reinhardtii CC 125; (C) Clorella sp. C2; (D) Synechococcus PCC 7942; (MI) Synechocystis PCC 6803; (F) Cultivo mixto de cinco cepas de algas. Cada punto
representa una muestra de un punto de tiempo diferente en la curva de crecimiento de cada cultura.

TABLA 2 | El área integral de la curva OJIP - Chl a contenido, densidad celular o ecuaciones de correlación de productividad primaria de algas cultivadas puras, cultivo mixto o
agua natural (Wuhan).

Cepa de algas Área integral (x) - Chl a contenido (y) Área integral (x) –densidad celular (y) Área integral (x) - productividad primaria (y)

Ecuaciones de correlación R2 Ecuaciones de correlación R2 Ecuaciones de correlación R2

PCC 6803 y = 0,0517x - 0,0811 0,9919 y = 171,52x - 1008,8 0,9865 - -

PCC 7942 y = 0,0583x - 0,1871 0,9882 y = 4.2281x - 27.724 0,9687 - -
C2 y = 0,1365x - 0,1706 0,9957 y = 126,46x + 185,22 0,9998 - -
CC125 y = 0,4034x - 0,7406 0,9845 y = 34,967x - 63,374 0,9854 - -
CC4533 y = 0,4675x - 0,8785 0,9947 y = 66,543x + 16,091 0,9954 - -
Cultura mixta y = 0,1215x - 0,1844 0.9901 y = 66,133x - 135,27 0,9883 - -
Agua natural (Wuhan) y = 0,594x - 0,9021 0,9967 y = 145x + 59,542 0,9977 y = 0,1423x - 0,2161 0,9967

enfoque razonable para evaluar la densidad celular de microalgas
fotosintéticas en agua natural.
Estimaciones de la productividad primaria en
muestras de agua natural utilizando la curva
OJIP
Chl a El contenido se correlacionó significativamente con el área
integral de la curva OJIP en las culturas comunitarias mixtas (Figura 2
y Tabla 2, r> 0,9, p < 0.01), lo que indica que el área integral
de la curva OJIP es un índice eficiente para estimar la Chl
a contenido en complejo agua. Una correlación positiva significativa
También se identificó entre el área integral de la curva OJIP y Chl
a contenido en muestras de agua natural (Figura 3, r> 0,9,
p < 0,01). Además, el área integral de la curva OJIP y la productividad
primaria también se correlacionaron (Figura 3, r> 0,9,
p < 0,01; Tabla 2).
Se recogió otra muestra de agua del mismo estanque de
acuicultura natural en Wuhan, China, para evaluar la viabilidad
de estimar la productividad primaria utilizando el área integral de
la curva OJIP en agua natural. No hubo diferencia significativa
entre la productividad primaria predicha y observada en

Fronteras en microbiología | www.frontiersin.org 4 Junio de 2021 | Volumen 12 | Artículo 682250

Chen y col. Estimación de la productividad primaria por curva OJIP

FIGURA 2 | El área integral de la curva OJIP-densidad celular se ajusta a cinco cepas de algas representativas y su cultivo mixto. (A) Chlamydomonas reinhardtii CC 4533; (
B) Chlamydomonas reinhardtii CC 125; (C) Clorella sp. C2; (D) Synechococcus PCC 7942; (MI) Synechocystis PCC 6803; (F) Cultivo mixto de cinco algas
son. Cada punto representa una muestra de un punto de tiempo diferente en la curva de crecimiento de cada cultura.

TABLA 3 | La validación del uso del área integral de la curva OJIP para determinar el Chl a contenido y densidad celular en algas en cultivo puro.

Cepa de algas Integral Chl calculado a Medido Desviación Celda calculada Celda medida Desviación
zona contenido por Chl a densidad midiendo densidad (celda µL-l)
(× 1010) integral de medición contenido área integral (celda
área (mg L-1) (mg L-1) µL-l)

PCC 6803 17,37 ± 0,33 0,82 ± 0,02 0,79 ± 0,04 3,59% 1969.77 ± 56.775 2048,76 ± 290,98 3,86%
PCC 7942 19,63 ± 0,04 0,96 ± 0,003 0,90 ± 0,05 5,93% 55.27 ± 0,18 51,26 ± 4.32 7,82%
C2 24,49 ± 0,27 3,17 ± 0,04 2,92 ± 0,04 8,54% 3281.86 ± 33,98 3348.50 ± 145,73 1,99%
CC125 13,50 ± 0,16 4,71 ± 0,06 4.30 ± 0,35 9,47% 408,69 ± 5.47 405,35 ± 10,65 0,83%
CC4533 7,63 ± 0,41 2,69 ± 0,19 2,47 ± 0,28 9,09% 539,83 ± 0,42 534,22 ± 44.18 1,05%

la muestra de validación de agua natural (desviación del 1,45%; Cuadro 4).
Por lo tanto, medir el área integral de la curva OJIP es un método
confiable para evaluar la productividad primaria de los estanques
naturales.
Las integrales de la curva OJIP fueron relativamente sensibles a los cambios
en Chl a contenido (Figura 4). El análisis de sensibilidad reveló que Chl
a valores tan bajos como 0,5 µg L-1 podría ser detectado.
Modificación y validación del método de
curva OJIP
El método de oxígeno convencional se utilizó para modificar aún más el
método basado en la curva OJIP en este estudio. En un estanque de
En la Universidad de Henan en Kaifeng, China, se midió la
productividad primaria del agua utilizando el método del oxígeno. Al
mismo tiempo, se estimó la productividad primaria de las muestras
de agua recolectadas de este estanque utilizando el área integral de
la curva OJIP (Figuras 5A, B, r> 0,9, p < 0,01; Cuadro 5). Además, la
productividad primaria estimada usando el área integral de la curva
OJIP se correlacionó significativamente con la productividad primaria
medida usando el método de oxígeno convencional (Figura 5C,
r> 0,9, p < 0,01). En consecuencia, la fórmula de cálculo de la productividad
primaria establecida por el área integral de la curva OJIP se modifica aún
más utilizando el método del oxígeno (Cuadro 5).
Se tomó una muestra de agua del mismo estanque para verificar
la fórmula de cálculo modificada de la productividad primaria, y

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Chen y col. Estimación de la productividad primaria por curva OJIP

FIGURA 3 | Ajustes lineales para el área integral de la curva OJIP y la densidad celular (A), Chl a contenido (B) o productividad primaria (C) para muestras de agua de estanque en la ciudad de Wuhan.

TABLA 4 | La validación de utilizar el área integral de la curva OJIP para determinar el Chl a contenido, densidad celular y productividad primaria en el estanque de la ciudad de Wuhan.

Integral Chl calculado a Chl medido Desviación Celda calculada Desviación medida Estimación primaria Medido Desviación
zona contenido por a contenido (mg densidad midiendo celda productividad por primario
(× 1010) medición L-1) área integral (celda densidad integral de medición productividad
área integral (mg µL-l) (celda µL-l) área (105 mg C m-3 (105 mg
L-1) D-1) Cm-3 D-1)

12.40 ± 0,13 6,46 ± 0,08 6.56 ± 0,24 1,46% 1857.30 ± 19.12 1813.59 ± 2,41% 1,55 ± 0,02 1,57 ± 0,06 1,45%
35,93

FIGURA 4 | Análisis de precisión de el método de la curva OJIP para detectar Chl una. (A – F) representa la curva OJIP de muestras de agua con 0.5-10 µg L-1 Chl a contenido,
respectivamente.

no hubo diferencias significativas entre los resultados de la fórmula DISCUSIÓN

de cálculo modificada y el método de oxígeno (desviación del 2,17%;
Tabla 5), demostrando la practicidad del método de curva OJIP Las algas generan la mayor parte de la productividad primaria en los
modificado para evaluar la productividad primaria de los estanques ecosistemas acuáticos, particularmente en áreas profundas donde las
naturales. microalgas fotosintéticas son casi las únicas autótrofas (Redfield et al., 1963).

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Chen y col. Estimación de la productividad primaria por curva OJIP

FIGURA 5 | Ajustes lineales para el área integral de la curva OJIP y Chl a contenido (A) o productividad primaria calculada de Chl a contenido (B), y para la productividad primaria calculada
por el método de la curva OJIP y la productividad primaria medida por el método del oxígeno (C) para obtener muestras de agua de estanque en la ciudad de Kaifeng. Lo básico
El principio del método del oxígeno es determinar el contenido de oxígeno en el agua para determinar la producción neta de oxígeno (mg O2 metro-3 D-1). Entonces, usamos el
ecuación de fotosíntesis para calcular la producción primaria total (mg C m-3 D-1).

TABLA 5 | El parámetro de modificación y validación del área integral del método de la curva OJIP para estimar la productividad primaria por el método del oxígeno en el estanque

de la ciudad de Kaifeng.

Área integral (x) -
Chl a contenido (y)
Área integral (x) - Productividad primaria Área integral (x) - Integral Estimación primaria Medido Desviación
zona productividad por primario
primario por método OJIP (x) - primaria modificada (× 1010) integral de medición productividad por
área (102 mg C m-3 Método de oxígeno
productividad (y) Productividad primaria productividad (y)
D-1) (102 mg C m-3
por el método de oxígeno (y)
D-1)

Correlación R2 Correlación R2 Correlación R2 Correlación R2

ecuación ecuación ecuación ecuación

y = 0,3025x - 0,9577 y = 0,4576x - 0,9577 y = 12,199x + 0,935 y = 5,5822x - 0,935 6,38 ± 0,7 31,74 ± 3,48 31.05 ± 5,94 2,17%
0,65 0.9835 8.1251 3.8725

Métodos comunes de medición la densidad de las células de las algas son
ya sea que consumen mucho tiempo (p. ej., implica el recuento
directo con un contador celular y un microscopio) o son inexactos
(p. ej., implican estimaciones indirectas mediante
espectrofotometría) (Lund y col., 1958) y no puede distinguir
entre células de algas y no algas u otras impurezas.
Por el contrario, Chl a El contenido está fuertemente vinculado a la
especie y la cantidad de algas fotosintéticas en los ecosistemas acuáticos y
es un indicador común de la biomasa del fitoplancton (Lorenzen, 1966;
Paerl y col., 1976), que se correlaciona de manera significativa y positiva
con la productividad primaria del agua (Platt y Sathyendranath, 1993). Sin
embargo, existen algunas críticas a los métodos primarios utilizados para
medir Chla contenido, incluido el método de colorimetría y fl uorescencia (
Kruskopf y Flynn, 2006). Por ejemplo, el método de colorimetría es
técnicamente complejo y el disolvente orgánico para extraer la clorofila no
es adecuado para aplicaciones de campo. Además, en el método de fl
uorescencia, el error de detección de Chla El contenido de las
comunidades naturales suele ser grande en comparación con las culturas
puras. Métodos de teledetección propuestos que utilizan la re fl ectancia
para estimar la Chla concentraciones (Tang y col., 2012) requieren grandes
inversiones iniciales en capital y experiencia técnica, lo que limita la
popularidad de esta tecnología.
En el presente estudio, tanto la densidad celular como Chl a el
contenido se asoció linealmente con el área integral de la curva OJIP
tanto en algas puras como en cultivos mixtos o comunidades naturales (
Figuras 1-3 y Tabla 2). La curva OJIP, una curva clásica de cinética de fl
uorescencia, integra muchos factores relacionados con la actividad de la
fotosíntesis (especialmente PS II), se obtiene en un período de tiempo
relativamente corto y no es destructiva (Maxwell y Johnson, 2000). Basado
en las fuertes relaciones predictivas observadas en este estudio (Tabla 2),
Chl a Los contenidos o densidades celulares de microalgas en cultivo puro
y un estanque natural se pueden determinar fácilmente utilizando el área
bajo la curva OJIP (Tablas 3, 4).
El método estándar de oro clásico para estimar la productividad primaria es
el método del marcador de isótopos de carbono (Peterson, 1980;
López-Sandoval et al., 2018). Debido a una serie de deficiencias en el
método del marcador de isótopos (p. Ej., Es una operación costosa,
lenta y compleja), algunos métodos, incluido el oxígeno, Chla,
y métodos de teledetección, fueron desarrollados (Bott y col., 1978;
Gons, 1999; Joint et al., 2002; Vase et al., 2018). Chla El contenido es un
parámetro básico para estimar la productividad primaria en sistemas
acuáticos y ha sido verificado por el método de isótopos de carbono (Pei et
al., 2018). Por ejemplo,Yang y col. (2002)estimar la productividad primaria
del lago Tai con base en Chl a contenido. Anteriormente desarrollamos
una ecuación empírica entre el parámetro de fluorescencia de clorofila Fo
y Chla contenido utilizando muestras de agua natural y utilizó este método
para estimar la productividad primaria (Chen et al., 2017). En el presente
estudio, establecimos que

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Chen y col.
FIGURA 6 | Diagrama de flujo para la aplicación recomendada del método de la curva OJIP para determinar la densidad celular, Chl a contenido y productividad primaria del agua.
el área integral de la curva OJIP también está asociada con Chl
a contenido y productividad primaria estimada. Ambos métodos
de fl uorescencia de clorofila son la extensión de la Chla método,
y la correlación lineal significativa (r> 0.9) entre Chl a
el contenido y los parámetros de fl uorescencia garantizan la fiabilidad de
los métodos de fl uorescencia con clorofila. Sin embargo, se sabe que Fo
aumenta significativamente en organismos estresados (Hong y Xu, 1999;
Kuckenberg et al., 2009; Zhang y col., 2017), lo que hace que el método Fo
sea adecuado solo para microalgas sanas y no estresadas. A diferencia de
Fo, el área integral de la curva OJIP disminuye correspondientemente con
una disminución de Chla contenido y densidad celular debido al estrés
celular, lo que sugiere que el método basado en la curva OJIP también
podría usarse para evaluar microalgas estresadas. El Chla el contenido en
la mayoría de los lagos varía de 3 a 994 µg L-1, y los métodos tradicionales
tienden a tener una baja sensibilidad de detección (10 µg L-1 Chl a),
requiriendo que las muestras se concentren antes de tomar las medidas.
Se encontró que el método de la curva OJIP tiene una sensibilidad de
detección relativamente alta (0,5µg L-1 Chl a) (Figura 4).
Por lo tanto, es posible que no sea necesario concentrar las muestras antes de utilizar
este método.
Basado en Chl a contenido, la productividad primaria del agua se
puede medir rápida y simplemente de acuerdo con algunas fórmulas
empíricas (Esaias et al., 1998; Carder y col., 2004). Se han informado
varias fórmulas y modelos empíricos (Arst et al., 2008; Kauera et al.,
2013). Sin embargo, una sola fórmula empírica no siempre es
adecuada, dada la variabilidad de las condiciones ambientales en los
sistemas naturales, en la que la relación entre Chla y es poco
probable que la productividad sea constante. Platt y Sathyendranath
(1993) estableció que la productividad primaria podría atribuirse a la
forma del producto de algunos factores, incluida la producción
promedio de la columna de agua, la intensidad de la luz superficial y
el contenido de clorofila basado en un análisis de un
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Estimación de la productividad primaria por curva OJIP
gran número de modelos de productividad primaria. Para diferentes
comunidades de microalgas con diferentes factores ambientales, se
deben realizar los ajustes apropiados de la fórmula empírica para que
sean óptimos. En este estudio, el método del oxígeno se utilizó
además para modificar la fórmula empírica establecida por el método
de la curva OJIP, y se demostró la viabilidad de la fórmula empírica
modificada (Figura 5 y Cuadro 5).
Recientemente, debido a los impactos ecológicos y económicos de la
proliferación de algas, existe un mayor interés en desarrollar tecnologías de
alerta temprana (Campbell y col., 2013; Chen et al., 2015). Chen y col. (2017)
establecer que la fluctuación de la densidad celular de las especies de algas
nocivas en los sistemas acuáticos podría detectarse oportunamente mediante el
seguimiento de Fo. El presente estudio proporciona otro indicador basado en la
fl uorescencia de la clorofila que puede usarse para monitorear las floraciones
de algas. Basado en la fuerte relación entre las integrales de la curva OJIP y las
densidades celulares de las algas comunes en las floraciones de algas, el
método podría usarse para anticipar un brote de floración de algas con un
monitoreo constante.
CONCLUSIÓN
En conclusión, presentamos una técnica rápida y no invasiva para estimar
la productividad primaria en ecosistemas acuáticos basada en curvas OJIP (
Figura 6). Primero, se establecen ecuaciones lineales basadas en la
relación entre las integrales de la curva OJIP y Chl a contenidos o
densidades celulares. Sobre la base de estas muestras intensivas iniciales,
el Chla El contenido o la densidad celular se pueden medir de manera
eficiente utilizando esta relación establecida. Este método de curvas OJIP
se puede modificar y utilizar para estimar la productividad primaria en
ecosistemas acuáticos con base en la fórmula empírica pertinente.
Esperamos que este método sea potencialmente
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Chen y col.
eficaz en la evaluación de la salud del agua natural y en los esfuerzos de detección temprana
de la proliferación de algas.
DECLARACIÓN DE DISPONIBILIDAD DE DATOS
Las contribuciones originales presentadas en el estudio se incluyen
en el artículo / material complementario, las consultas adicionales
pueden dirigirse al autor correspondiente.
CONTRIBUCIONES DE AUTOR
QW concibió y diseñó los experimentos y proporcionó
reactivos y materiales. HC, KL y CX realizaron los
experimentos. HC y KL analizaron los datos. HC escribió el
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Estimación de la productividad primaria por curva OJIP
manuscrito y QW lo revisó. Todos los autores leyeron y
aprobaron la versión final que se publicará.
FONDOS
Este trabajo fue apoyado conjuntamente por la Fundación Nacional
de Ciencias Naturales de China (Grant Nos. 91851103, 31870041, y
31770128) y la Fundación de Ciencias Naturales de Henan (Grant No.
212300410024).
EXPRESIONES DE GRATITUD
Agradecemos al Laboratorio Clave de Tecnología de Monitoreo
Ambiental de Henan por brindar soporte técnico.
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Plant Sci.9: 800. doi: 10.3389 / fpls.2018.00800
Conflicto de intereses: Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en
ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un
posible conflicto de intereses.
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10 Junio de 2021 | Volumen 12 | Artículo 682250