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ECOLOGÍA DE LA INTERACCIÓN ENTRE COLIBRÍES (Aves: Trochilidae) Y

PLANTAS QUE POLINIZAN EN EL BOSQUE ALTOANDINO DE TORCA

Thesis · September 2005

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1 author:

E. Aquiles Gutiérrez-Zamora.
University of Nariño
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ECOLOGÍA DE LA INTERACCIÓN ENTRE COLIBRÍES (Aves: Trochilidae) Y PLANTAS QUE
POLINIZAN EN EL BOSQUE ALTOANDINO DE TORCA

Por Aquiles Gutiérrez Z

Departamento de Biología Universidad Nacional de Colombia
eagutierrezz@unal.edu.co - aquilesgz@yahoo.com

RESUMEN

Este estudio de dos años abordó la ecología de la interacción colibrí-flor en relación con la distribución temporal de
las épocas de reproducción, muda y movimientos poblacionales de colibríes y los patrones de oferta energética de las
plantas polinizadas en sistemas de Bosque Altoandino y Subpáramo. Identifiqué preferencias por recursos
registrando visitas florales y polen trasportado por las aves. Una comunidad de 18 especies de colibríes interactuó
con al menos 58 especies de plantas. La estructura de la comunidad de plantas se plantea en términos de un modelo
matemático de clasificación para tres gemios de polinización usando como criterios principales: características
intrínsecas de las plantas, a demás de riqueza y frecuencia de colibríes como vectores de polen. Tales características
están asociadas directamente con el establecimiento de interacciones en diferentes niveles de intensidad, con especies
de colibríes o grupos de especies como polinizadores más frecuentes. La oferta de flores y calorías se relacionó
fuertemente con las épocas de reproducción o muda de las especies a nivel de gremios y grupos de colibríes de
morfologías y estrategias de forrajeo similares (subcomunidades colibrí- flor). La estructura en las dos comunidades
presentó evidencia de una fuerte influencia de las interacciones ínter-específicas y su naturaleza en la configuración
ecológica de patrones no aleatorios en tales comunidades. Una fuerte influencia de fenómenos de competencia y
coevolución son evidentes en la organización de esta comunidad colibrí-flor. Los mecanismos de coexistencia de las
especies involucran divergencias espaciales y temporales en épocas de floración, características florales, relaciones
morfológicas y distribución espacio-temporal de los requerimientos energéticos y abundancias de las aves. Se
establecieron convergencias notables con otras comunidades colibrí- flor en ecosistemas de alta montaña al norte de
los Andes.

Palabras clave: comunidades colibrí-flor ,gremios de polinización, subcomunidades, ecosistemas Altoandinos, , eco-
morfología, ciclo anual, patrones de floración, coexistencia

ABSTRACT

This two year study approached the ecology of the Hummingbird-flower interaction in relation with the temporal
distribution of breeding and molt seasons, hummingbird population migrations, and patterns of energetic offer of
pollinated plants in high Andean ecosystems: high Andean forest and Subpáramo. I identified resource preferences
by registering floral visits and pollen loads. The community was composed of 18 hummingbird species which
interacted with at least 58 plants species. The structure of the plant community was considered in terms of a
mathematical model for three pollination guilds using as main classification criteria: intrinsic plant characteristics, as
well as richness and frequency of hummingbird in pollen vectors. These characteristics are associated directly with
the establishment of interactions at different levels of intensity, with hummingbirds species or groups, as the more
often pollinators. The offer of flowers and calories was strongly related with the reproduction and molt seasons of the
species, at the pollination guild level and groups of hummingbirds with similar morphology and forraging techniques
(hummingbird-flower sub communities). The structure in the two communities showed evidence of a strong
influence of the interspecific interactions and their influence in the ecological configuration of nonrandom patterns in
such communities. A strong influence of competition and coevolution are evident in the organization of this
hummingbird-flower community. The coexistence mechanisms of the species involve: spactial and temporal
divergences in the flowering seasons, floral characteristics, morphological relations and spatiotemporal distribution
of the energetic requirements and abundances of the birds. Remarkable convergences were established with other
hummingbird - flower communities of high mountain ecosystems north of the Andes.

Key words: humming-bird flower communities, pollination guilds, subcommunities, High Andean ecosystems
ecomorphology, annual cycle, flowering patterns, coexistence,
INTRODUCCIÓN

Debido a que los colibríes (Aves: Trochilidae) han desarrollado características morfológicas, fisiológicas y
ecológicas que les permite suplir sus requerimientos energéticos principalmente a base de néctar floral, la
organización temporal y espacial de las comunidades de estas aves esta influenciada por las demandas
específicas de energía, además del comportamiento inter e intraespecífico en diferentes comunidades. Pero
sin duda esta organización está regulada en ultima instancia por la distribución espacial y los patrones de
variación en la oferta de néctar de las flores polinizadas por estas aves (Stiles 1978, 1979, 1980 Gutiérrez
& Rojas 2001). Como sucede en otras comunidades de aves tropicales, los colibríes presentan ritmos
estacionales bien definidos de reproducción, muda y movimientos poblacionales, los cuales involucran
desplazamientos entre gradientes ambientales o altitudinales (Wolf et al. 1976, Feinsinger 1980, Gutiérrez
& Rojas 2001 y Stiles 1985).

Solo en una localidad de alta montaña ene los Andes (Santuario de Fauna y Flora Volcán Galeras) e
(Gutiérrez & Rojas 2001, Gutiérrez et al 2004 a), se ha estudiado en detalle el ciclo anual de las aves y su
interacción con las plantas. En este trabajo se tocaron aspectos como la fenología de la floración en la
comunidad de plantas y se discutió por primera vez la dinámica de la interacción colibrí- flor a nivel
comunitario. La selección de recursos (néctar y polinizadores) en las comunidades del volcán Galeras
sugieren la existencia de grupos de especies o subcomunidades ave-planta con rasgos ecológicos muy
particulares (Gutiérrez et al. 2004a). Estas unidades están formadas por especies que se relacionan en
forma intensa y entre las cuales se presenta una fuerte asociación aspectos como la fenología de la
floración en las plantas y la distribución temporal de los requerimientos energéticos en las aves. Estos
rasgos pueden ser mecanismos relevantes para el mantenimiento de estas comunidades de alta montaña,
las cuales enfrentan fuertes restricciones ambientales y donde las aves como polinizadores cobran mayor
importancia para la comunidad de plantas ya que las bajas temperaturas reducen considerablemente la
diversidad y actividad de los insectos (Cruden 1972).

Las interacciones entre las especies relacionadas ecológicamente, pueden generar procesos que en una
escala geográfica y temporal adecuada, determinan la permanencia o extinción de especies simpátricas.
Esta dinámica finalmente desemboca en los patrones que presentan las especies que logran coexistir en las
comunidad actuales (Connell 1980). Varios investigadores han sugerido que comunidades de colibríes y
flores en áreas geográficas particulares exhiben patrones en morfología, características florales y
fonológicas que reflejan adaptaciones evolutivas relacionadas con interacciones competitivas entre las
especies, o estrechas interacciones mutualistas entre las flores polinizadas y las aves ( Brown & Browers
1985, Ranta 1986, Waser 1978 y 1983, Cole 1981, Feinsinger & Tiebout 1991, Stiles 1985).

Algunos autores han evaluado la influencia de las interacciones entre las especies (plantas y/ó colibríes),
en la “configuración ecológica de las comunidades”, esto es, sobre las características particulares que
presentan los patrones espaciotemporales y/o morfológicos entre las poblaciones simpátricas
estrechamente relacionadas que coexisten una localidad o región geográfica ( Brown & Browers 1985,
Ranta 1986, Waser 1978 y 1983, Cole 1981, Stiles 1977, 1985). En comunidades de plantas estables se ha
demostrado que la competencia por polinización y mutualismo resultan en patrones no aleatorios en la
morfología floral y fenología de la floración entre las especies (Waser 1983, Stiles 1978, 1985, Feinsinger
1983). En este contexto el desplazamiento de caracteres conduciría a reducir la sobreposición morfológica
o fenológica entre las especies, lo cual lleva a selección natural en contra de fenotipos con alto grado de
traslape y establecimiento selectivo en la comunidad de las especies con morfologías y fenologías
disímiles (Waser 1978 b).
En gremios de plantas polinizadas por animales la aparición de patrones fenológicos regularmente
distribuidos ha sido asociado fuertemente a restricciones impuestas por la estacionalidad climática o la
variación estacional en la abundancia y disponibilidad de polinizadores de gran movilidad poblacional, o
requerimientos energéticos contrastantes a lo largo del año (Stiles, 1985 Cole 1981 Motten 1986). Ambos
factores juegan un papel importante en las comunidades colibrí-flor de alta montaña estudiadas en los
Andes y Centroamérica (Wolf et al. 1976, Gutiérrez & Rojas 2001, Gutiérrez et al. 2004 a), no obstante,
no se ha evaluado a profundidad (al menos estadísticamente), si mecanismos ecológicos y/o históricos
entre las especies son importantes en la estructuración de las comunidades de plantas polinizadas por
colibríes.

En algunas comunidades de colibríes en islas de caribe, zonas templadas de norte América (Brown &
Browers 1985) y zonas montañosas de México (Ranta 1986) se identificaron evidencias de
desplazamiento morfológico de las especies motivados por competencia. En estas comunidades,
características asociadas al consumo de néctar como el peso corporal o la morfología del pico entre otros,
presentan patrones no aleatorios sobredispersos o uniformes entre las especies, lo cual resulta consistente
con los patrones encontrados para comunidades de aves en islas pequeñas del caribe estudiadas por Travis
y Ricklefs (1983). En los ecosistemas de montaña al norte de los Andes se conjugan dos factores que
pueden hacer pensar en la presencia de tales patrones. Por un lado el alto grado de aislamiento de sistemas
remanentes como los bosques altoandinos o los páramos, y por otro lado los altos niveles en diversidad de
especies que establecen comunidades complejas de colibríes, donde mecanismos como migraciones
poblacionales y patrones de repartición de recursos florales sugieren un efecto notable de fenómenos
como competencia o coevolución de mutualismos (Wolf et al. 1976, Gutiérrez & Rojas 2001, Büchert &
Mogens 2001, Gutiérrez et al. 2004 a).

La elucidación de la estructura y la dinámica de estas comunidades es indispensable para poder evaluar el

grado de convergencia ecológica entre las diferentes comunidades colibrí-flor de alta montaña. En esta
investigación de dos años, estudié en detalle la organización espacial y temporal de la comunidad de
colibríes y sus plantas en el bosque altoandino y subpáramo de la Cordillera Oriental colombiana. A través
de un análisis exhaustivo de la estructura y dinámica de estas dos comunidades hago inferencias sobre los
mecanismos que hacen posible la coexistencia de las especies de plantas y de colibríes, así como una
evaluación de las interacciones en la configuración de tales comunidades.
MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDIO

El bosque de Torca está ubicado al norte de la ciudad de Bogotá (Cundinamarca) en la vereda Yerbabuena
(N 4º 49’ 22’’;O 74º 01’ 11.2’’). Este bosque constituye el fragmento más grande y conservado de los
cerros que forman el borde oriental de la Sabana de Bogotá. En el área de estudio hay dos periodos
lluviosos al año, un pico máximo en abril-mayo y otro menor en octubre-noviembre; las temporadas más
secas son enero-febrero y julio-agosto (Fig. 1). La precipitación promedio alcanza valores superiores a
1200 mm anuales. La temperatura promedio anual es aproximadamente de 14 ºC con variaciones mínimas
a lo largo del año (ABO 2000).

Figura 1 a. Ubicación general de

b. a área de estudio b.Comportamiento
mm de las lluvias Muestra los
promedio de precipitación
mensual entre 2001 y 2003

La zona de estudio comprende

una franja de bosque
altoandino ubicada entre los
2700 y 3150 m sobre las
laderas de los cerros
caracterizadas por una elevada
humedad relativa. En el hábitat
de interior de bosque se
destacan como elementos
dominantes del estrato arbóreo
especies como Weinmannia
tomentosa, Clusia multiflora,
Drimys granadensis,
Gaiadendron punctatum y
Axinaea macrophila. El estrato
arbustivo se caracteriza por su
densidad, allí son importantes
especies de ericáceas como
Macleania rupestris,
Cavendishia nítida, y Bejaria
aestuans, Myrica parvifolia, y
varias especies de Palicourea
sp. Dentro del bosque existe
un alto grado de epifitismo,
muchas de las plantas epifitas
corresponden a grupos de
orquídeas y bromelias (Vriesea,
Racinaea, Tillandsia turnerii,
T. complanata, T. biflora entre otras), varias especies e ericáceas además de helechos y musgos que
también proliferan en troncos y ramas de los árboles (Fig.2 a).
Sobre los 3100m dominan las áreas con vegetación arbustiva y achaparrada en los filos de las montañas
que tienen la fisonomía y composición de subpáramo. En estas partes altas sobreviven sectores dominados
por varias especies de Espeletia y Calamagrostis en zonas pantanosas adyacentes del nacimiento de la
quebrada Torca. Especies representativas de este éste hábitat son las ericáceas como Bejaria.resinosa,
Vaccinium floribundum, Pernettya prostrata y varias especies de Gaultheria; o bromelias terrestres como
Puya nítida (Fig. 2 b).
a b

c
Figura 2 Área de estudio: a) Panorámica del Bosque Altoandino de torca. b) Interior del bosque, estratificación
vertical c) sistemas de subpáramo

TRABAJO DE CAMPO

Entre junio de 2001 y marzo de 2002, y entre marzo de 2003 y abril de 2004, realicé muestreos de 30 días
en promedio a intervalos no mayores de dos meses. Hice la mayor parte de mis observaciones a lo largo
de dos transectos: uno de 1237 m en el bosque altoandino y el otro de 1744 m en el subpáramo.
Durante el primer período me concentré en determinar la composición de las dos comunidades y
documentar la fenología de la floración de las plantas. Identifique los colibríes y registré las plantas que
visitaron con binoculares Nikon 10x25. Para cuantificar la floración, conté las flores visitadas por los
colibríes hasta cinco metros a cada lado de cada transecto (en cada muestreo). Para censar las flores de
estratos altos del bosque, amplie el ancho de la franja en un angulo de 30º hacia ambos lados para corregir
el efecto de la baja visibilidad por la densidad de epifitas. Adicionalmente realicé regularmente capturas
de los colibríes para completar el inventario de especies, documentar la morfología de las aves y obtener
cargas de polen de los individuos capturados usando gelatina coloreada (Gutiérrez et al. 2004a) y
completar así el espectro de plantas visitadas por las aves. En este periodo también inicié la elaboración
de una colección botánica de referencia incluyendo ejemplares fértiles y muestras de polen de todas las
especies de plantas estudiadas.

Durante el segundo periodo de monitoreo (2003-2004), hice censos rigurosos de los colibríes en las horas
de mayor actividad (6 am- 10am) con el método de transecto de banda infinita. Para cada colibrí
detectado, tomé datos sobre: la especie, el sexo en lo posible, el hábitat asociado, la altitud, y la actividad
que realizó al momento de ser registrado, incluyendo interacciones con flores u otras aves. En el interior
del bosque discriminé mis observaciones entres estratos verticales sotobosque de cero a cuatro metros,
subdosel de cinco a doce metros y dosel más de doce metros. En el bosque acumulé un total de 76h 15min
de censos visuales, y en el subpáramo 52h 50min, con un promedio diario de 2h 30min de observación.

Capturé las aves usando 20 redes de niebla de 12x4m con ojo de malla de 30mm, abiertas desde las 5: 30
am hasta las 5:30 pm. Acumulé un total de 2177,2 h/red en el bosque, y 1994 h/red en el subpáramo, con
un promedio de 347,6 h/red por muestreo en cada hábitat. Realicé la estimación final de la distribución
espacial y temporal de las abundancias usando los datos obtenidos después de cotejar los datos de censos y
capturas con redes. Cada individuo fue marcado con anillos de aluminio numerados llevando un registro
de las capturas por especie, y sexo de los individuos. Para cada individuo capturado evalué el estado de
muda en las remeras primarias y muda corporal. Las hembras en reproducción fueron identificadas por la
presencia del parche de cría y los juveniles por estriaciones de la ranfoteca maxilar y plumaje distintivo.
Todas las aves capturadas fueron pesadas y medidas: cúlmen total, cúlmen expuesto, ancho de la
comisura, altura del pico, cuerda del ala cerrada, longitud de la cola, tarso, la uña del primer dedo de la
pata y la extensión de la pata (Gutiérrez & Rojas 2001). Continué con la recolección de cargas de polen de
los individuos capturados. Colecté el polen antes retirar los colibríes de las redes o antes de realizar las
mediciones morfológicas para evitar en lo posible perdida de granos por manipulación.

En este segundo periodo, además de continuar documentando la fenología de la floración, caractericé la

morfología y la recompensa floral: sobre diez o más flores por especie medí la longitud total, longitud
efectiva (distancia mínima entre la boca de la corola y la cámara de néctar). Medí la producción diaria de
néctar y concentración de flores embolsadas 12 o 24 horas antes para evitar visitantes, con micropipetas
marca SIGMA de 10, 20 y 50 µl y un refractómetro de mano Fisher. La concentración en gramos/100
gramos de solución ó grados ºBrix (Bolten et al. 1979) fue convertida a molaridad y a calorías para
estimar el rendimiento energético la flor (Stiles 1976, Wolf et al., 1976, Bolten et al. 1979 y Gutiérrez &
Rojas 2001, Gutiérrez et al 2004a).

TRABAJO DE LABORATORIO

Analicé las cargas de polen de las aves con microscopio de luz, registrando presencia y número de granos
de cada palinomorfo El polen presente en estas muestras fue determinado taxonómicamente por
comparación con la colección palinológica de referencia de plantas visitadas por colibríes de la zona de
estudio y de otras localidades de bosque Altoandino publicadas (Gutiérrez & Rojas 2001) además de
claves taxonómicas y bibliografía pertinente. Las determinaciones taxonómicas de las plantas se llevaron a
cabo en el Herbario Nacional Colombiano.

ANÁLISIS ESTADÍSTICOS Y MANEJO DE LA INFORMACIÓN

Evalué la estacionalidad en la floración teniendo en cuenta el número de especies en buena y máxima

floración así: plantas que presentaron el 50%, o 80%, respectivamente, o más de la mayor floración
registrada para esa especie en todos los muestreos
Para el análisis de los datos apliqué los siguientes modelos estadísticos e índices: Índice no paramétrico de
correlación de Spearman rs (Zar 1996) para evaluar la relación entre variables de interés ecológico y
distribuciones temporales; la prueba de Kolmogorov-Smirnov para comparar las distribuciones de dos
muestras; análisis de varianza no paramétrico Kruskal-Wallis para k muestras (Zar, 1996) para comparar
medianas en grupos de tres o más variables; Prueba t de student para comparar las medias entre dos
muestras; el estadístico V de Williams (1995) para evaluar desplazamiento de caracteres por competencia
en morfología de los colibríes y época de floración en las plantas. Usé el programa EcoSim700, para
evaluar patrones comunitarios con relación a comunidades aleatorias con las variables observadas en
morfologías y características del néctar en las flores (Gotelli & Graves 1996). Calculé valores de
sobreposición porcentual en el uso de recursos la fórmula de Feinsinger (1976, cit. por Stiles 1985).
Aplique Análisis de Componentes Principales para simplificar variables y evaluar tendencias de
agrupación y patrones entre las especies (plantas y colibríes). Y Análisis Discriminante para identificar
variables que pueden explicar los patrones de agrupación en especies de plantas de acuerdo a
características asociadas a la interacción con los colibríes. Para evaluar la significancia de las funciones
discrimínates use prueba de Chi2 (Digby & Kempton 1994 y Manly 1994)

RESULTADOS

Composición y estructura de la comunidad de plantas

Observé directamente visitas florales a 28 especies de plantas por once especies de colibríes. Sin
embargo, después de analizar 575 cargas de polen, encontré que al menos 62 palinomorfos fueron
transportados por trece especies de colibríes. De éstos al menos 56 especies aparecieron en más de dos
cargas independientes. Identifiqué 26 plantas exclusivamente por análisis palinológico, entre las que son
importantes una alta proporción de enredaderas o epifitas del dosel del bosque que difícilmente son
detectadas por simple observación, y cuatro palinomorfos identificados solo hasta familia. Solo dos
especies fueron detectadas exclusivamente por observación directa Elleanthus ensathus y
Stenorrhynchos speciosum, ambas con polen agrupado en polinarios, que son removidos rapidamente de
del pico de los colibríes con las patas en momentos de descanso en medio del forrajeo, no obstante, las
observaciones me permitieron establecer una transferencia efectiva de los polinarios de las dos plantas
al pico de varios colibríes.

En total acumulé evidencia de visitas florales y/o transporte de polen por colibríes en forma importante
para 58 especies de plantas de 18 familias florísticas, de éstas solo dos están representadas con más de tres
especies: Ericaceae (10), Bromeliaceae (11). Otras familias son importantes por su alta abundancia más
que por su riqueza de especies en el área de estudio por ejemplo Rubiaceae, Campanulaceae, Onagraceae,
Passifloraceae, Melastomataceae con máximo tres especies por familia (Anexo 1,Lámina 1).

En ese hábitat identifiqué especies en proporciones muy similares a lo largo de los tres principales estratos
verticales (Fig. 3). Fue muy notable una baja proporción de árboles: Gaiadendron, Axinaea, Clusia,
Befaria, y arbustos terrestres: tres especies de Palicourea, y Centropogon sp. En contraste, había una gran
concentración de formas epífitas y lianas ocupando diferentes estratos verticales en el bosque: Tillandsia,
Vriesea, Mutisia, Racinaea, Bomarea, Fuchsia, Cavendishia entre otras. En los sistemas de subpáramos o
borde superior del bosque proliferaban los arbustos terrestres con un claro el dominio de las flores de
ericáceas, principalmente Gaultheria, Pernettya, Vaccinum, Macleania, Cavendishia y Bejaria. También
se destacaron por su abundancia Siphocampylus (Campanulaceae), Brachyotum (Melastomataceae),
Macrocarpea (Gentianaceae), Puya (Bromeliaceae) y Clethra.
Figura 3 Distribución de 58 plantas visitadas por colibríes en el área de estudio de acuerdo a: Hábitat (Izq.) y
Formas de crecimiento (Der). Las especies se distribuyen principalmente en interior de bosque el cual se
discriminan en tres estratos verticales: dosel subdosel y sotobosque.

Solo una pequeña fracción de especies en la comunidad crece tanto en el bosque como en el subpáramo,
aunque entre ésta se cuentan algunas de las más abundantes y con eventos de floración notables en los dos
hábitats. De estas las más importantes son las ericáceas Macleania y Cavendishia que en el subpáramo
crecen como mientras que en el bosque generalmente son arbustos epifitos o escandentes en los estratos
altos del bosque. Por otro lado Bejaria, es uno de los arbustos más comunes del subpáramo mientras que
en el bosque muchos individuos son árboles robustos de más de diez metros de altura con floración
importante en el dosel del bosque.

Acumulé información detallada sobre diferentes características asociadas a la interacción con los colibríes
para 46 de las especies polinizadas frecuentemente por las aves (Anexo 1). Las flores de la mayoría de
plantas tienen corolas relativamente largas y tubulares asociadas a algún mecanismo de protección de la
cámara de néctar como brácteas mas o menos duras cubriendo la base de la corola. Algunas especies como
Clusia multiflora tienen corolas cortas y dialipétalas con los nectarios expuestos. El color de las flores fue
principalmente rojo 22.7% ó violeta en diferentes tonos (18.1%), también rosado, blanco y verde (más del
10%). Muchas flores presentaban combinaciones de colores, generalmente con rojo presente en parte de
las corolas, las brácteas florales o ejes de las inflorescencias (verbigracia muchas bromelias) . Más del 80
% de las especies tenia flores de orientación péndula u horizontal, las demás presentaban orientación
erecta.

En promedio las plantas tenian corolas alrededor de 29,3 mm de largo y una distancia mínima entre la
cámara de néctar la entrada de la flor de 21,7 mm. La diferencia entre estas dos medidas es de 7.5 mm en
promedio sin embargo, algunas especies de corolas dialipétalas o de flores pequeñas tienen una diferencia
muy estrecha entre las dos, y en el caso de Clusia multiflora, son prácticamente iguales. Las plantas
producen en promedio 12 µl por flor cada 24 horas, las medidas más bajas estaban alrededor de 1 µl,
mientras que la producción máxima supero los 57 µl. (Anexo1). La producción de néctar presentó una
estrecha relación con el largo total y efectivo de las flores ( r= 0,60 y 0,63 respectivamente p<<0.05).
Todas las especies produjeron una solución de sacarosa de concentración variable, la mayoría entre 10% y
30%. La concentración del néctar no se relacionó con el volumen producido, pero hubo una relación
inversa entre la concentración y el largo efectivo de la corola (r= -0.3, p=0.03).

La producción calórica varía entre poco menos de 1 caloría en especies de flores pequeñas como Clethra
sp o Tillandsia biflora, hasta flores de alto rendimiento como Macrocarpea glabra o Puya nitida con
valores cercanos a 40 calorías. El promedio general es 7.8 calorías y al menos catorce especies producen
mas de 10 calorías. Las calorías producidas en 24 horas se correlacionaron significativamente con largo
total y efectivo corola (r> 0.6 p< 0.001) pero no con la concentración del néctar. El valor calórico de la
recompensa floral fue la única variable correlacionada con la frecuencia de aparición del polen de cada
planta en las cargas transportadas ( r= 0.3 p=0.047). Todas las diez plantas más frecuentes en las cargas de
polen, producían más de diez calorías.

Evalué la probabilidad de que las distribuciones particulares que tomaron los datos de las plantas fueran
obtenidas por procesos puramente aleatorios. Comparé el coeficiente de variación de los datos obtenidos
de las 46 plantas del Anexo 1, con el coeficiente obtenido de comunidades simuladas del mismo número
de especies pero generadas en forma aleatoria (Gotelli & Entsminger 2001). En caso de estar operando
fuerzas diferentes al azar en las distribuciones de las características florales, se espera que la variación de
los datos observados sea más baja que en las distribuciones obtenidas al azar

Todos los índices observados fueron mucho más bajos que el promedio de los índices obtenidos de las
simulaciones aleatorias. Al menos dos de las variables: largo efectivo de la corola y rendimiento
energético de las flores presentaron un coeficiente observado menor que el simulado en más del 95% de
las comunidades aleatorias. Para largo total de la corola y concentración del néctar esto ocurrió en más del
92% de las simulaciones. La gran diferencia entre los índices comparados y los valores de probabilidad
altos sugieren que procesos diferentes al azar están configurando las distribuciones en las características
de las plantas. Resulta pertinente entonces, definir patrones comunitarios entre las plantas que puedan
estar asociados con la interacción histórica o ecológica con sus polinizadores.

La forma en que la interacción colibrí-flor esta afectando la estructura de la comunidad de plantas puede
estar influenciado por el alto grado de variabilidad en cada característica floral, los tipos particulares de
dispersión y la interacción de todas las variables en forma simultánea. Apliqué un Análisis de
Componentes Principales (ACP) para identificar factores que resumieron la interacción de diferentes
características de las plantas. La afinidad de las plantas en este análisis esta representada por su cercanía
en el espacio multivariado y su ubicación con respecto a los vectores que describen el comportamiento y
la relación entre las variables (Fig. 4).

Figura 4. Análisis de Componentes Principales para siete variables florales asociadas a la polinización de 46 plantas.
Muestra la distribución de las especies de plantas en tres grupos marcados de acuerdo a la interacción de los dos
primeros componentes con valor propio mayor a 1 que explican el 70 % de la variabilidad original de los datos. El
análisis incluye la variable hábitat que valora la oferta de flores de las especies en bosque, subpáramo y en los dos
hábitats, identificados en el análisis con valores entre 1 y 3.

Antes de asumir el patrón de agrupación que generó el análisis de componentes, apliqué a mis datos un
análisis discriminante usando como criterio de clasificación a priori los grupos identificados por
inspección directa. Esta forma de confrontar el patrón de agrupación inicial, me permitió definir una
función estadísticamente significativa (Chi2=77,1; gl=16; p<< 0,0001) para clasificar las especies en tales
grupos. Esta función resume el 75% de la variabilidad original de los datos: 1,07604*(cal/flor/24horas) +
0,0800929* (Frecuencia uso de colibríes) - 0,0311952* (Nº de vectores de polen) -0,28418* (º Brix) -
0,00316021* (Hábitat) + 1,31892* (Largo efectivo mm) -0,433656* (Largo total mm) - 0,538707*
(µl/flor/24 horas). Este análisis me permitió establecer que solo Clusia multiflora y Tillandsia pastensis
fueron clasificadas en los grupos errados por el método de inspección directa, en el Anexo 1 se muestra la
clasificación más probable de cada planta en una de las tres categorías Debido a que algunas de las
variables usadas en este análisis están significativamente correlacionadas, los coeficientes de la función
son difíciles de interpretar. Por esto, para definir las variables que tienen mayor peso en la clasificación de
los individuos, establecí cuales de las características de las plantas se correlacionaron en forma más
intensa con los valores (z) generados por el análisis discriminante. Las variables que tuvieron más peso en
la definición de los grupos fueron en su orden: Largo efectivo de la corola (0.92), Largo total (0.9), y
Rendimiento energético de las flores (0.8). Las variables restantes tiene una correlación menor a 0.3 con la
función discrimínate y las variable menos importantes fueron: hábitat, número de vectores y concentración
del néctar.

Las plantas muestran propiedades convergentes en características asociadas a: morfología floral

relacionada con la atracción de los visitantes y la protección de la recompensa, la calidad y la cantidad de
la recompensa ofrecida a los polinizadores, la intensidad de uso de colibríes como polinizadores y la
riqueza de vectores de polen. Esto sugiere que las plantas en cada grupo poseen estrategias similares de
polinización y es plausible que estén usando vectores de polen en forma similar. Basado en este
razonamiento identifiqué estas propiedades convergentes que me permiten definir tres gremios de
polinización diferentes al interior de la comunidad.

Las plantas del primer gremio (GI) que incluye el 52.3 % de las especies, poseen flores de corola corta con
10 mm (ds = 4.3) en promedio, nunca más de 30mm en largo total ó 19.1mm en el largo efectivo (Fig. 5).
Las plantas de este grupo tienen rendimientos energéticos alrededor de 3.5 calorías/flor/24h con la menor
desviación estándar de los tres grupos (4.0). El rendimiento energético es relativamente pobre y esta
asociado a bajos promedios de producción de néctar, pero la concentración con valores por arriba de 50%
de sacarosa, más del doble de la máxima concentración del néctar de las plantas de los otros dos grupos.
Estas plantas crecen principalmente en las partes altas de la montaña (subpáramo) y pocas ocurren en el
bosque, sin embargo algunas plantas hacen parte importante de la oferta floral en el sotobosque y claros
como Palicourea, Stenorrhynchos, Elleanthus. Las flores de este gremio, tienen un espectro relativamente
amplio de vectores de polen (hasta diez especies de colibríes), pero son las únicas que incluyen flores
visitadas por menos de tres especies de colibríes ó plantas como las orquídeas en las que las aves aportan
principalmente a su auto-polinización. Casi todas las plantas de este gremio, sobre todo en el subpáramo,
son visitadas frecuentemente por insectos como abejorros del genero Bombus, abejas y algunos dípteros.

El segundo gremio de polinización (GII) con el 28.57 % de las especies, está muy influenciado por la
presencia de muchas plantas que crecen por igual en el bosque y el subpáramo. Solo cuatro especies tienen
una distribución restringida al interior del bosque: Fuchsia sp, Tillandsia pastensis, P. Azeroana y A.
macrophila, todas del dosel ó subdosel (Anexo1). Las especies restantes son principalmente arbustos
terrestres o epifitos que ocurren en casi cualquier estrato y claros del bosque, así como en las partes altas
de los cerros. Todas las plantas excepto las dos especies de Tillandsia y P. azeroana ofrecen sus flores en
parches muy conspicuos de diferentes tamaños, los eventos de floración de estas plantas son muy notables
en los dos hábitats debido a la alta abundancia de casi todas las especies en el área de estudio. Las flores
tienen un largo efectivo promedio de 22.6 mm (ds=8.4), pero ninguna flor tiene un largo efectivo mayor a
35 mm ó 48 mm en largo total. La producción de néctar en este grupo es tres veces más alta que entre las
plantas de corolas cortas 13.3 +/-5 µl, sin embargo, los valores máximos de producción en los dos gremios
está alrededor de 20 µl. El rendimiento calórico de la recompensa floral esta solo un poco arriba del
promedio general para toda la comunidad: 9.5 +/-5.3cal/flor/24h, y es dos veces más alto que la
recompensa promedio del primer

Figura 5 Las graficas muestra la diferenciación en características de las flores, el néctar y el uso de colibríes como
vectores de polen en tres gremios de polinización que constituyen la comunidad de plantas. Excepto para la
concentración en el néctar, los promedios de los tres grupos presentan diferencias estadísticamente significativas
(Prueba de Kruscall-Wallis p<0.05).

gremio. Este grupo de especies se caracteriza por hacer un uso intenso de los colibríes como vectores: en
promedio cada planta tiene 9,3 +/-2,8 especies que transportan polen en frecuencias mayores a cinco
cargas individuales. Este grupo incluye a Cavendishia nitida que fue registrada en las cargas todas las
trece especies de colibríes capturadas, y el 51% de las plantas tiene 10 ó más vectores diferentes entre las
aves. En éstas plantas a pesar de su estrecha relación con los colibríes, sus flores tubulares pero no
extremadamente largas recibian visitas de otros posibles polinizadores diferentes a las aves,
particularmente mariposas diurnas de los géneros Dione, Pedaliodes, Corades, Vanessa entre otros.

El último gremio de polinización (GIII) es el de menor riqueza en la comunidad con el 19% de las
especies. La gran mayoría crecen en los estratos altos o exclusivamente en el dosel del bosque, solo una
especie (Centropogon sp) fue registrada en el sotobosque. y ninguna tenia distribución importante en los
dos hábitats. Dos de las ocho especies tienen distribución solo en el subpáramo donde presentaron una
floración estacional muy importante: Puya nítida y Macrocarpea glabra. Solo estas dos especies y
Centropogon son arbustos terrestres; las restantes, plantas epífitas en rosetas o enredaderas la mitad de
ellas bromelias. En el subpáramo los dos arbustos forman pequeños grupos con varios individuos aunque
es frecuente encontrar individuos solitarios, particularmente de Puya que aún creciendo en pequeños
grupos tiene un alto grado de dispersión espacial. Las plantas del bosque tienen floración generalmente
dispersa con pocas flores dispuestas en parches de uno o pocos individuos alejados entre sí. Mutisia
clematis y P. mixta son las únicas que pueden formar parches de tamaños relativamente grandes pero igual
dispersos a lo largo del dosel o bordes del bosque. Tienen las flores más largas en promedio 66 mm (ds=
29 ), incluyendo los valores más altos para largo efectivo promedio 49.9 +/-21,9 mm, con un máximo de
99,9 mm en Passiflora mixta. Asociado a esta característica la producción de néctar 33,1 +/-22,.5µl, y el
rendimientos energéticos 22.1 +/-15,7calorías, fueron también los más altos en promedio de los tres
gremios, a pesar de presentar las concentraciones más bajas de sacarosa en el néctar 16 ºBrix. El espectro
de vectores entre los colibríes es de cinco especies en promedio, nunca más de ocho especies ó menos de
tres. Las frecuencias de uso de las aves como vectores son mucho más bajas que las plantas del segundo
gremio y comparables con el de las especies de corolas cortas. Las corolas florales muy largas como
Mutisia, Vriesea, Passiflora y además curvadas como en Centropogon limitan la actividad de visitantes
florales diferentes a colibríes. Para algunas como Passiflora mixta, las dos especies de Vriesea o
Centropogon, incluso dentro de las aves solo algunas de morfología muy particular puede tener un acceso
eficiente a la recompensa floral. De hecho, registre visitas solo de colibríes en las plantas con éstas
morfologías particulares. Es decir que a diferencia de las plantas del primer gremio las bajas frecuencias
de aparición del polen en las cargas de colibríes en general se debieron a la baja abundancia de pocos
vectores “especializados” de muchas plantas dentro este gremio de polinización.

Composición y estructura de la comunidad de colibríes

Registré 18 especies de colibríes en total para el área de estudio (Tabla 1) todas pertenecientes a la
subfamilia Trochilinae. Cinco de ellas: Eriocnemis vestitus, Metallura tyrianthina, Coeligena helianthea,
Ramphomicron microrhynchum, Lafresnaya lafresnayi son residentes comunes durante todo del año, con
evidencia de reproducción y muda en el área de estudio. Otras especies como Ensifera ensifera,
Pterophanes cyanopterus Lesbia nuna, y Acestrura mulsant son residentes ya que fueron detectadas por
alguno de los dos métodos en muchos o casi todos de los muestreos pero mucho menos abundantes. No
encontré evidencias de reproducción en Ensifera, Pterophanes y L. nuna solo muda corporal y en las
remeras primarias. Dos poblaciones son migratorias o estacionales: Eriocnemis cupreoventris, ausente
entre los meses de octubre a diciembre y Colibrí coruscans fácil de observar y capturar en el bosque y
bordes durante siete meses del año pero ausente entre octubre y marzo. Estas dos especies tienen una parte
importante de su ciclo de muda y/o reproducción en los cerros de Torca.

Tabla 1 Lista de especies de colibríes presentes en los Cerros de Torca por dos métodos de estudio. R: residente; E:
estacional; A : accidental.

Estatus % de Registros Plantas visitadas Individuos

Especies Registradas Obs. Cap. Polen Obs. anillados
Eriocnemis vestitus R 18,50 32,30 56 11 167
Eriocnemis cupreoventris E 1,45 10,25 37 3 53
Coeligena helianthea R 12,72 21,86 41 8 113
Metallura tyrianthina R 8,96 13,93 38 9 72
Lafresnaya lafresnayi R? 1,73 7,16 36 4 37
Colibri coruscans E 3,47 6,00 29 5 31
Ramphomicron microrhynchum R _ 3,87 24 20
Lesbia nuna R 0,29 1,16 19 1 6
Chalcostigma heteropogon E 2,02 1,16 15 4 6
Oxypogon guerinii E _ 0,39 14 2
Pterophanes cyanopterus E 3,18 0,39 14 4 2
Lesbia victorie R 0,29 0,19 _ _ 1
Ensifera ensifera R 2,31 0,77 12 1 4
Colibri thalassinus E 0,87 0,39 9 2 2
Acestrura mulsant R? 2,60 _ _ 2 0
Coeligena bonapartei A 0,58 0,19 _ _ 1
Adelomyia melanogenys A 0,29 _ _ 0
Acestrura heliodor A _ 0,19 _ _ 0

Dos especies características de ecosistemas de alta montaña, sobre todo del páramo, Chalcostigma
heteropogon y Oxypogon guerinii, son visitantes esporádicos sin una constancia aparente de año a año, no
obstante la abundancia de las dos especies, particularmente de la primera puede llegó a ser alta en los
sistemas de subpáramo y se mantuvo durante casi cuatro meses. De los colibríes restantes, registré a
Lesbia victorie y Colibrí thalassinus en forma muy ocasional, tuvieron abundancias particularmente
bajas, sobre todo en comparación con las especies con-genéricas que hacen parte de la comunidad nuclear.
Finalmente tres especies fueron accidentales registradas en solo una ocasión a lo largo todo el monitoreo:
Acestrura heliodor, Coeligena bonapartei Adelomya melanogenys. El impacto de los pocos individuos de
estas especies que incursionan en el área de estudio tiene un efecto casi imperceptible en la dinámica de la
comunidad.

Al menos tres especies nunca fueron observadas en el campo y sus datos proviene exclusivamente de
capturas: R. microrhynchum, Oxypogon guerinii y Acestrura heliodor, que con una hembra capturada
constituye un nuevo registro para la región de la Sabana de Bogotá. Por otro lado A. mulsant y A.
melanogenys fueron registradas solo por el método de observación en campo. Las tres especies de mayor
abundancia en los cerros de Torca corresponden a grupos filogenéticamente diferentes: Eriocnemis
vestitus, Metallura tyrianthina y Coeligena helianthea. Éstas, al igual que las restantes especies residentes,
tienen un pronunciado dimorfismo sexual en las marcas y patrones en el plumaje.

Oxypogon y Chalcostigma son las únicas especies que no se adentran en el interior del bosque, al igual
que Pterophanes prefieren las zonas arbustivas del subpáramo (Fig. 6). Por otro lado Ensifera, Coeligena
bonapartei, L. victorie y C. thalassinus fueron registradas exclusivamente en interior o el borde inferior
del bosque. Nueve de los colibríes estudiados incluyendo la mayoría de especies nucleares y migratorias
constantes en la comunidad, usan los dos hábitats (Fig. 6). Sin embargo, de ellas solo E vestitus tiene un
porcentaje mayor al 60% de registros en el subpáramo, las demás se distribuyen principalmente en el
bosque. Tanto por capturas como por observaciones las poblaciones que dominan en abundancia son E.
vestitus seguido de C. helianthea en el bosque y M. tyrianthina en las partes altas.

Figura 6 Comportamiento general de la abundancia y uso del espacio, se muestran los datos de censos visuales con
corrección por esfuerzo de observación. Dos especies (*) fueron registradas exclusivamente por capturas Las
poblaciones mostraron diferencias marcadas en su distribución espacial: Derecha: abundancia general de las
especies en dos hábitats. Izquierda: Especies y sexos en tres estratos verticales del bosque.
En el bosque la estratificación vertical de las especies presentó diferencias notables. Al menos tres de las
especies usaron exclusivamente los estratos altos especialmente el dosel: Ensifera ensifera, Acestrura
mulsant y Colibrí coruscans (Fig. 6). Las dos especies de Eriocnemis, Lafresnaya lafresnayi, Metallura
tyrianthina, Coeligena helianthea pueden ocupar todos los niveles y no existen diferencias significativas
entre ellas aunque todos aparentemente usaron en una proporción más alta los estratos altos. Menos E
cupreoventris, éstas especies presentan un dimorfismo sexual muy marcado, tanto en morfología como en
marcas y patrones del plumaje, por eso evalué si la abundancia de machos y hembras por separado para
cada especie fue homogénea en el gradiente vertical. Los machos de Lafresnaya lafresnayi ocupan
solamente el sotobosque mientas que las hembras usan en forma intensa los estratos altos, principalmente
el subdosel (Fig. 6). Entre machos y hembras de Coeligena helianthea a pesar de no existir diferencia
significativas entre los promedios de abundancia, la distribución temporal en sotobosque y dosel entre los
sexos fue diferente (K-S = 1,33 p< 0,05). En el sotobosque los sexos de M tyrianthina tienen abundancias
diferentes en promedio y en su distribución temporal (t= 1.87 p=0,05; K-S = 1,60357 p< 0,01) y subdosel
(K-S = 1,60357 p< 0,01), las hembras de esta especie ocupan principalmente los estratos altos mientras
que los machos permanecen cerca al suelo del bosque (Fig. 6). Los dos sexos de E. vestitus en e l
sotobosque presentaron diferencias significativas en promedios (t= 2.08 p=0.05) y en distribución (K-S =
1,33 p< 0,05), en el subdosel solo en su distribución (K-S = 1,33 p< 0,05), en el dosel del bosque no
registré actividad de las hembras de esta especie.

La morfología de las especies en la comunidad está llena de contrastes influenciados por su relación
histórica y ecológica con las plantas y sus flores (Lámina 2). Es así como características asociadas al
consumo de néctar floral como el largo del cúlmen incluye ejemplos de diferenciación morfológica
extrema en el caso de Ensifera ensifera, que posee el pico más largo en relación con el tamaño corporal
entre las aves conocidas. La presencia de esta especie y otras como Rhamphomicron microrhynchum ó
Metallura tyrianthina con picos particularmente pequeños hace que el rango total de los promedios en la
comunidad sea mayor a 80 mm (Anexo 2). Lo máximo posible para la familia Trochilidae. Prácticamente
todas las especies tienen los picos rectos. Algunas como Coeligena y Ensifera tienen el pico recurvado, C.
coruscans levemente decurvado y solo Lafresnaya lafresnayi marcadamente decurvado.

La masa en gramos de las especies se correlacionó significativamente con características asociadas al

consumo de néctar en los colibríes de zonas altas: positivamente con el cúlmen total y expuesto, el ancho
de la comisura, y la profundidad del pico a la altura de las narinas (p< 0,05), con el largo total del ala (r =
0,6 p <0,01). Todas las variables morfológicas del pico o la boca (cúlmen, comisura, profundidad del pico)
y por otro lado con las patas (hálux, tarso, pata) presentaron entre sí una fuerte correlación positiva pero
ninguna relación entre los dos grupos de medidas.

Con los datos del Anexo 2 realicé un análisis de PCA para describir la forma en que las especies de la
comunidad están ocupando el espacio morfológico (Figura 7). Es de interés identificar las relaciones entre
las razones de tamaño de las especies más que entre los valores absolutos de las medidas morfológicas,
por demás bien diferenciadas incluso al interior de las especies. Por esto antes de aplicar el análisis
factorial estandaricé las medidas dividiendo cada uno por la raíz cúbica de la masa de cada especie.

Las especies presentaron un alto grado de dispersión a lo largo de los vectores que describen las medidas
de largo del pico, el peso corporal y en el sentido opuesto de las patas y hálux. De izquierda a derecha en
la Figura 7 se puede observar bajo grado de sobreposición entre los puntos que representan las especies en
el espacio morfológico. Sin embargo, con distribuciones estiradas a lo largo del primer componente,
pueden diferenciarse tres conjuntos generales de afinidad morfológica: uno de especies con picos largos y
estilizados incluyendo el pico curvo a la izquierda de la figura, en el centro las dos especies del genero
Eriocnemis con picos rectos y tallas cercanas al promedio general de la comunidad, y otro proyectado
hacia la derecha de la figura con las cinco especies de picos rectos y cortos con patas y uñas fuertes.
Figura 7 Patrón general de dispersión de los colibríes al ocupar en el espacio morfológico multivariado definido
por la interacción de dos factores o componentes principales. Los dos factores con valor propio mayor a 1 resumen
el 76 % de la variabilidad original de los promedios para siete variables eco-morfológicas de trece especies
residentes y migratorias estaciónales en la comunidad de colibríes (ver Tabla 1 para abreviaciones de las especies).

Tres grupos morfológicos fueron evidentes: cinco especies con patas largas, uñas fuertes y picos cortos a
la derecha de la Figura 7 forman el primer grupo, éstas tuvieron una diferenciación clara por hábitat:
Metallura más abundante en el bosque, Chalcostigma y Oxipogon en el subpáramo, Lesbia nuna en áreas
más intervenidas y Ramphomicron común en el dosel y bordes de bosque hasta el subpáramo. Las dos
especies de Eriocnemis con picos medianos que se pueden considerar como un segundo grupo de
generalistas. Como tal al menos los machos tienen fuertes tendencias a ser territoriales. A la izquierda de
la figura Ensifera ensifera es el extremo de un tercer grupo de colibríes de picos largos y patas más
pequeñas. Dos especies son puntos atípicos alejados del resto de especies por las alas muy cortas en
Acestrura mulsant o muy largas en el caso de Pterophanes cyanopterus. No obstante ésta última especie
puede considerarse dentro del grupo de picos largos considerando las variables restantes.

Las especies con mayor afinidad morfológica son las especies más relacionadas filogenéticamente del
género Eriocnemis. Después de este y en su orden los dos siguientes pares de vecinos más cercanos, se
presentan entre colibríes de picos largos (C. helianthea – L. lafresnayi ) y cortos (Ch. heteropogon – L
nuna). En los tres casos, a partir de su cercanía morfológica, puede predecirse una intensa interacción
ecológica entre estas poblaciones. Cabe resaltar que al menos una de las especies en dos de los pares más
cercanos tienen hábitos migratorios marcados, de tal forma que solo una de las dos especies puede
mantener un ciclo de muda y reproducción completo en la en la comunidad de los cerros de Torca.

Para siete variables morfológicas de los colibríes en forma independiente, confronté la distribución de las
distancias entre las especies con distribuciones aleatorias bajo la hipótesis alternativa de promedios
uniformemente distribuidos o agregados de acuerdo al método propuesto por Williams (1995) (Tabla 2).
El valor del estadístico es considerablemente bajo para la mayoría de variables, y asumiendo como atípico
el dato de Ensifera en el largo total del pico, permiten establecer que en al menos seis variables
morfológicas de los colibríes presentan evidencia de desplazamiento competitivo. El patrón de alta
dispersión que describe la Figura 7 esta definido por distribuciones uniformemente espaciadas en
características de relevancia ecología como: peso corporal, largo del pico y la morfología de las patas.

Tabla 2 Valores calculados del estadistico V descrito por Williams (1995). para detectar desplazamiento
competitivo en ocho variables morfologicas de los colibries. Para diez especies nucleares de la comunidad
(residentes y dos especies migratorias estaciónales que pasan la mayor parte del año en el área de estudio.

Características Morfológicas V Significancia

Peso corporal 0,0005 p <0,001
Cúlmen total 0,0112 p>0,1
Cúlmen expuesto 0,0243 p>0,1
Cúlmen total (sin Ensifera ) 0,0036 0,025<p<0,05
Cúlmen expuesto (sin Ensifera ) 0,0072 p>0,1
Ancho de la comisura 0,00002 p <0,001
Profundidad del pico 0,0001 p <0,001
Largo del hálux 8,55731E-06 p <0,001
Cuerda alar 0,0969 p>>0,1

Repartición de Recursos: néctar y polinizadores

El método de análisis palinológico permitió acumular información más abundante y detallada sobre la
identidad de las especies en interacción. La observación directa en el campo aportó datos sobre el
comportamiento de forrajeo de las aves pero el espectro total estimado de especies visitadas es menor que
la mitad de especies registradas con el análisis del polen transportado. Por esta razón tomé los datos
generados por el análisis palinológico para estudiar el patrón de selección de recursos (Anexo 3). El
análisis de componentes principales permite visualizar el patrón general de sobreposición de las especies
en el uso de recursos (Figura 8). Los dos componentes resumen la interacción de todas las variables o
especies de colibríes en forma simultanea, así, el ángulo entre vectores puede tomarse como un indicador
del grado de traslape en el uso de los recursos florales considerando relaciones multiespecíficas.
(Gutiérrez et al. 2004). La magnitud del ángulo entre dos vectores no corresponde exactamente a sus
índices de sobreposición calculado con los datos de pares de colibríes en forma individual (Anexo 4). Las
observaciones del análisis corresponden a las plantas y su posición relativa indica la afinidad de las
especies de acuerdo con la identidad especifica de sus vectores de polen más frecuentes.

Las dos especies de Eriocnemis. y Colibrí coruscans tienen hábitos marcadamente generalitas, con valores
altos para la riqueza de plantas visitadas y emplean una estrategia común de defensa de territorios de
alimentación para forrajear el néctar floral. Esta condición, sumado a su morfología “promedio” con
respecto al resto de la comunidad, les permite forrajear en forma eficiente en plantas de casi todo el rango
de longitud floral. Esto hace que la sobreposición trófica de las tres especies generalistas están por arriba
del 50% con todas las especies, excepto con las más diferenciadas morfológicamente: Oxypogon,
Ramphomicron, y Ensifera.
Figura 8 El análisis de componentes principales permite visualizar el patrón general de sobre-posición de las
especies en el uso de recursos. Los dos componentes explican el 69 % de la variabilidad original de los datos .y
resumen la interacción de todas las especies de colibríes en forma simultanea, el ángulo entre vectores puede
tomarse como un indicador del grado de traslape en el uso de los recursos florales considerando relaciones
multiespecificas. Los puntos identifican las plantas: azul: Gremio I, rojo: Gremio II, verde gremio III. (ver Anexos 1
y 2 para abreviaciones; Anexo 4 para los valores de sobreposición porcentual entre pares de especies)

A pesar de que los generalistas vistan muchas plantas en común entre las cinco más importantes para cada
especie (Anexo3), las diferencias están marcadas por la presencia de Macleania rupestris como la plantas
más frecuente en Colibrí coruscans. Las dos especies de Eriocnemis interactúan en mayor proporción con
las cuatro plantas de los géneros Cavendishia y Bejaria. Las dos especies migratorias C. coruscans y
Ericnemis cupreoventris, de gran flexibilidad espacial, visitan en forma importante Eucalyptus sp. común
en zonas aledañas al área de estudio. Entre las dos especies solo Colibrí visita Siphocampylus columnae
ocupando la sexta posición en orden de importancia para esa especie. Para Eriocnemis cupreoventris la
sexta planta en importancia es Palicourea, que es visitada también por las otras dos pero con diferencias
mayores a siete posiciones entre las especies en el orden por frecuencia de uso (Anexo 3).

Los colibríes de picos más largos, (hacia la derecha en la Figura 8), usan principalmente rutas de forrajeo
entre parches de flores con alto rendimiento energético. Solo machos de Coeligena helianthea registran
esporádicamente defensa de territorios de alimentación, tanto en arbustos como Macleania rupestris del
supáramo como en algunas epífitas del interior del bosque como Tillandsia fendleri , Mutisia clematis y
Cavendishia. Cavendishia nitida se encuentra entre las cinco plantas más visitadas por los cuatro colibríes,
pero en contraste aparecen plantas como Fuchsia sp que fue visitada en bajas frecuencias solo por
Pterophanes. Otras como Passiflora mixta, Mutisia clematis y Vriesea spp están entre las plantas más
visitadas por Ensifera ensifera, y las bromelias Tillandsia fendleri y Tillandsia turnerii son dos de las
cinco especies más visitadas por Coeligena helianthea. A pesar del alto grado de sobreposición en el uso
de recursos entre Coeligena y Lafresnaya (0,79) (Fig. 7 y Anexo 4) la curvatura en el pico de segunda
establece las diferencias en sus preferencias florales: entre las cinco más frecuentes para Lafresnaya está
Siphocampylus columnae, la segunda posición en importancia (Anexo 3) Otras plantas de corolas curvas
Centropogon sp y Salvia amethystina están entre las diez planta más importantes para Lafresnaya,
mientras que para Coeligena solo Centropogon aparece en bajas frecuencias Por otro lado, Mutisia
clematis, Vriesea sp, y Tillandsia fendleri todas de corola recta estuvieron entre las diez más usadas por
Coeligena helianthea. El uso frecuente de estas plantas, además de las especies de Passiflora hizo que
solamente Coeligena presentara una sobre posición mayor al 50% con Ensifera ensifera (Anexo 4)

Pterophanes cyanopterus observada y capturada en bajas frecuencias presentó índices de traslape mayores
al 50% con Lafresnaya lafresnayi, Coeligena helianthea, Colibrí coruscans y Eriocnemis vestitus. Polen
de Siphocampylus columnae, Bejaria sp. y Centropogon sp. fue lo más frecuentes en sus cargas.
Cavendishia nítida y Gaylussacia buxifolia completan el espectro de las cinco especies más visitadas
(Anexo 3).

El grupo de especies de picos cortos y patas fuertes (Fig. 7), está representado por los vectores hacia la
izquierda en la Figura 8.. Entre las tres especies residentes valores de sobreposición superan el 50%, con
el más alto para Metallura tyrianthina y Lesbia nuna (0,63). Ambas visitan más las flores de Macleania
rupestris, Vallea stipularis también estuvo entre las cinco más visitadas por las dos especies. Usaron con
igual frecuencia plantas como Brachyotum strigosum, Gaultheria lanigera, Cavendishia bracteata en el
subpáramo, (Anexo3). Lesbia nuna es común en los de bordes del bosque y zonas de alta fragmentación,
por esto Eucalyptus sp es su segunda planta en importancia; Castilleja sp y Cavendishia nitida tambien
eran frecuentes en sus cargas. Metallura en cambio visitó más frecuentemente a Clusia multiflora,
Bomarea sp y Bejaria sp entre las cinco primeras, todas con oferta floral importante en los estratos altos
del bosque. Solo Metallura visitó frecuentemente las flores de Palicourea spp en el sotobosque. El otro
residente de pico corto Ramphomicron microrhynchum visitó con más frecuencia las flores de
Gaiadendron punctatun y Brachyotum strigosum en el subpáramo. Espeletia sp, Clusia multiflora y
Vallea stipularis completaron las cinco plantas más visitadas por esta especie. Macleania rupestris no fue
tan importante para este colibrí como para los dos primeros y presenta una diferencia mayor diez
posiciones en el orden de importancia con respecto a cada uno (Anexo 3).

Las dos especies migratorias del páramo, Oxypogon guerinii y Chalcostigma heteropogon, se presentaron
en el área de estudio solo un par de meses y visitaron muchas de las mismas plantas en el subpáramo
(índice de 0.64). Brachyotum strigosum fue la planta más visitada por ambas, y comparten a Cavendishia
nítida entre las cinco plantas más importantes. Oxypogon guerinii fue la única especie de pico corto que
visitó frecuentemente plantas de alto rendimiento energético como: Macrocarpea glabra. Miconia sp y
Cavendishia bracteata completaron las más visitadas. Para Chalcostigma en cambio, las plantas más
frecuentes en las cargas de polen eran Bomarea sp, Castilleja sp y Vallea stipularis.

El análisis palinológico permitió registrar las plantas cuyos granos de polen fueron efectivamente
transferidos al vector. Excluyó en forma importante las visitas en que las aves perforaron o usaron
perforaciones en la corola para tomar el néctar, o en las que no entraron en contacto con las estructuras
reproductivas de la flor por incompatibilidad morfológica. El espacio multivariado en la Figura 8, esta
definido por el aporte de cada especie de colibrí al flujo de polen en la comunidad de plantas. En este
contexto, la cercanía de las plantas en cada uno de los tres gremios de polinización muestra cómo las
características florales asociadas al mecanismo de atracción y recompensa, están influenciado
directamente la frecuencia con que las especies o grupos de especies particulares de colibríes que
aportaron a la polinización de qué plantas en la comunidad. Este patrón de agrupación permitio confrontar
las predicciones generadas en el análisis de la estructura en la comunidad de plantas, y establecer que las
especies de cada gremio de polinización efectivamente interactúan con los vectores de polen en forma
similar (Tabla 3). Por otro lado la importancia de cada gremio de plantas para suplir las necesidades
energéticas de cada grupo de afinidad morfológica entre los colibríes permite identificar un sistema de
subcomunidades colibrí-flor entre las cuales la interacciones son mas estrechas e intensas
Tabla 3 Distribución en gremios de polinización de las diez especies más importantes en las cargas de polen (Anexo
3) para doce especies de colibríes de la comunidad.

Colibríes Gremio de Polinización

I II III

Eriocnemis vestitus 1 9
Eriocnemis cupreoventris 3 7
Colibri coruscans 3 7
Coeligena helianthea 7 3
Lafresnaya lafresnay 7 3
Pterophanes cyanopterus 1 6 3
Ensifera ensifera 4 6
Metallura tyrianthina 5 5
R. microrhynchum 8 2
Lesbia nuna 5 5
Chalcostigma heteropogon 5 4 1
Oxypogon guerinii 5 3 2

Las especies grandes con picos largos Ensifera ensifera, Coeligena helianthea Lafresnaya lafresnayi y
Pterophanes cyanopterus son los polinizadores más frecuentes de las plantas del Gremio III. Otras
especies, particularmente los colibríes generalistas pueden aportar a la polinización en este gremio, pero
estas plantas nunca están entre las más visitadas. Dos especies oportunistas de picos cortos Oxypogon y
Chalcostigma pueden aportar temporalmente con la polinización de Macrocarpea glabra en el subpáramo
y Mutisia clematis en el dosel del bosque. Las dos plantas tienen flores grandes y fuertes que permiten
perchar a las aves al realizar las visitas, en el primer caso la boca ancha de la corola no representa ninguna
dificultad para acceder al néctar. La compuesta, produce néctar copiosamente y la distancia efectiva entre
la boca de la flor y la recompensa puede acortarse considerablemente por acumulación del néctar en
flores que no son visitadas constantemente a lo largo del día Esto puede incrementar la eficiencia de los
colibríes de picos medianos y cortos como Chalcostigma para extraer recompensa de estas flores e
incrementar así la frecuencia de trasporte del polen de la planta.

Las plantas del Gremio II fueron visitadas por muchas especies de colibríes e hicieron parte de las diez
plantas más visitadas en todas las especies de colibríes (Anexo 3). Por esto se puede afirmar que éstas
plantas soportaron el mayor peso en el mantenimiento energético de toda la comunidad de colibríes. No
obstante, los polinizadores más frecuentes son las especies generalistas de picos medianos y
particularmente la población de Eriocnemis vestitus para la cual el 90 % de los recursos florales más
usados corresponden a éste gremio de polinización (Anexo 3).

Las cinco especies de colibríes de picos cortos aportan con mayor frecuencia al flujo de polen en las
plantas del Gremio I de polinización. De ellos el más importante es Ramphomicron para el cual el 80% de
las plantas visitadas en las diez frecuencias más altas pertenece a este gremio. Las otras dos especies
residentes también aportan en forma equitativa a la polinización de los dos primeros gremios. Metallura
tyrianthina tiene una incidencia mayor para las plantas de todos los estratos del bosque mientras que
Lesbia nuna lo hace en el dosel y el subpáramo.
Dinámica temporal de la comunidad colibrí-flor

Al menos seis plantas presentaron buena floración en el Cerro de Torca durante cada muestreo a lo largo
del monitoreo, con dos picos comunitarios de floración en el año: el primero en mayo-junio durante la
época de menor precipitación, y el segundo de mayor magnitud, al final del año coincidiendo con el
aumento de las lluvias. Debido a este comportamiento estos datos se relacionaron débilmente con la
precipitación (Figura 9). Existe una correlación positiva aparente con las especies en buena floración del
Gremio I (0,5) y negativa con la del Gremio III (-0,4) pero ninguna es significativa. La sobreposición en
las épocas de floración entre los gremios de polinización fue alta, pero a pesar de ello, los picos máximos
de cada grupo fueron en general asincrónicos (Figura 9).

Figura 9 Oferta floral y energética en la comunidad de plantas. Arriba: numero de especies que presentaron buena
floración Abajo: oferta energética aportada por las floración en la comunidad. Con números romanos se identifican
las plantas en tres Gremios de Polinización

En general la floración de las plantas de cada gremio de polinización fluctuó en forma más o menos
irregular e independiente. Por otro lado en número de especies en floración durante cualquier periodo del
año fue relativamente similar; el número de kcal/ha casi siempre fue mucho mayor en GII y menor en
GIII.
La tendencia en la floración en toda la comunidad
Tabla 4 Valores del índice de correlación de Sperman.
se correlacionó significativamente con la floración Significancia estadística * p<0,05; ** p<0,001
en el segundo gremio de polinización (r = 0,7; p =
0.006). La oferta de recursos en flores y calorías Lluvias vs Bosque Subpáramo Total
por hectárea se relacionó fuertemente entre sí Flores /hectárea
(r=0.88 p<0.001), pero los dos parámetros se Gremio I 0,63 -0,02 0,75
correlacionaron débilmente con los promedios de Gremio II 0,00 -0,13 -0,17
precipitación a lo largo del monitoreo (Tabla 4). A Gremio III 0,12 0,16 0,02
Total 0,52 -0,15 0,71
nivel general hay una tendencia a aumentar la Calorías /hectárea
oferta cuando aumenta la precipitación al final del Gremio I 0,61* 0,08 0,72
año, pero baja cuando llegan las lluvias más Gremio II 0,12 -0,13 -0,04
intensas en los meses de marzo y abril. La única Gremio III 0,12 0,16 0,32
Total 0,54 -0,09 0,67
correlación significativa entre la oferta de recursos
0,17 -0,18 -0,02
y las lluvias, se estableció con las flores por Buena Floración
hectárea de corolas cortas del Gremio I (Tabla 4). En el subpáramo los valores de correlación son mucho
más bajos en promedio, y existe una tendencia en las plantas del Gremio II a florecer en la época de menor
precipitación, sin embargo esta relación no es estadísticamente significativa.

Por su parte la abundancia total de los colibríes (Figura 10), presentó una interacción en sentido negativo
con las lluvias pero ninguna de las correlaciones fue significativa. A nivel especifico el régimen de lluvias
se correlacionó inversamente solo con la abundancia de C. coruscans en el bosque (r= -0,8 p<0,05) y con
E. cupreoventris en el subpáramo (r= -0.7 p<0.05). La abundancia total de colibríes por observación en el
subpáramo se sale del patrón general, Éste es un hábitat dominado por arbustos bajos que forman parches
conspicuos de flores que favorecen la actividad de colibríes territoriales más fáciles de observar En este
hábitat es muy notable la influencia de las especies de mayor abundancia, especialmente E vestitus, M
tyrianthina y C helianthea Las observaciones en el bosque y las capturas en los dos hábitat, están
reflejando los aumentos poblacionales en la comunidad gracias a la presencia estacional de Eriocnemis
cupreoventris y Colibrí coruscans, muy comunes entre marzo y junio (Fig.10).

Figura 10 Comportamiento general de la abundancia de especies de colibríes en dos hábitats para el segundo periodo
de muestreos. Las escalas muestran las estimaciones de abundancia por dos métodos con corrección por esfuerzo de
muestreo. O : colibríes observados; C: colibríes capturados OBS: #observaciones/hora; CAP: #capturas/horas red
Las especies de colibríes con una sobreposición alta en morfología, miembros de una misma
subcomunidad presentaron patrones de abundancia generalmente asincrónicos entre los dos hábitats, este
fenómeno es especialmente notable en las zonas localizadas de subpáramo en el área de estudio (Figura
11).

Figura 11 Comportamiento de la abundancia para 13 especies de colibríes en la comunidad en dos hábitats. Las
escalas muestran los datos de abundancia por dos métodos: #observaciones/hora y #capturas/horas red .sobre el
mismo eje. En áreas oscuras individuos capturados; en área gris individuos observados.
E. vestitus presentó abundancia más baja y constante
en el bosque que en el subpáramo, en donde su Tabla 5Valores del índice de correlación de rangos
frecuencia es máxima solo hasta final del año de Spearman entre la distribución temporal de la
inmediatamente después que han iniciado los abundancia de las especies de colibríes y la oferta
descensos poblacionales de E cupreoventis y C. floral de las plantas. BF:especies en buena floración
(ver texto para definición) B: Bosque; SP:
coruscans. Entre enero y abril su abundancia bajó
Subpáramo. Significancia estadística: ns*
nuevamente, es entonces cuando dos especies 0,05<=p<0,1; * p<0,05; ** p<0,001
residentes con hábitos de forrajeo y preferencias
florales contrastantes: M. tyrianthina y Coeligena Abundancia de r
helianthea alcanzaron sus máximas frecuencias en el E. vestitus B. vs Cal/HaGremio II 0,60 ns*
subpáramo. La abundancia de estas dos especies en la E. vestitus ♂♂ B. vs BF total 0,60 ns
misma época en 2003, fue notablemente menor que en E. vestitus ♀♀ B. vs BF total -0,80 *
2004. Esto puede estar relacionado con la presencia de E. vestitus SP. vs Cal/Ha Gremio III 0,90 *
las dos especies visitantes del páramo, Ch. heteropogon E. cupreoventris SP. vs BF. Gremio II 0,60 ns*
y O guerinii en 2003 pero ausentes en 2004. En el E. cupreoventris B. vs BF. Gremio II 0,70 ns*
bosque Lafresnaya lafresnayi ocurre solo C. coruscans B. vs. BF. Gremio II 0,70 ns*
estacionalmente al principio del año, cuando coincide M. tyrianthina ♂♂ B. vs BF Arb. Epif. y Terr. 0,88 *
con las dos especies migratorias: E cupreoventris y C M. tyrianthina ♀♀ B. vs BF. Epif. y Lianas 0,5 ns*
coruscans. Esta asociación ocurre también en el M. tyrianthina ♀♀ B. vs BF. Arb. terrestres -0,97 **
subpáramo cuando se mantiene más baja la frecuencia en M. tyrianthina ♀♀ B. vs BF. Arboles 0,40 ns
la población de E. vestitus, Cuando este último presentó M. tyrianthina SP. vs BF. Gremio I 0,90 **
su pico de abundancia en las partes altas del cerro, M. tyrianthina SP. vs Cal/Ha Gremio I 0,80 *
Lafresnayi y los dos generalistas migratorios están M. tyrianthina SP. vs BF. Gremio II -0,90 *
ausentes del subpáramo, después de esto la especie R. microrhynchum SP. vs BF. Gremio II -0,40
reaparece en baja frecuencia mientras que aumenta la P. cyanopterus SP vs Cal/Ha GremioII 0,9 **
población de C. helianthea. C. helianthea ♂♂ B. vs Cal/Ha Gremio III 0,80 *
C. helianthea B. vs Cal/Ha. Gremio III 0,40
La llegada de las especies migratorias se correlacionó C. helianthea SP. vs Cal/Ha. Total * 0,70
significativamente con la floración de las plantas del L. lafresnayi SP. vs. Cal/Ha. Total ns*-0,70
Gremio II (Tabla 5), las cuales también visitaron en L. lafresnayi B. vs. BF. Gremio II ns* 0,66
forma preferencial (Tabla 3). En el subpáramo, la E. ensifera B. vs BF Bosque ns* 0,50
frecuencia de Metallura tyrianthina estableció una E. ensifera B. vs Cal/Ha. Gremio III ns 0,40
relación negativa con la floración del mismo gremio, y
una relación inversa con la abundancia de las tres especies generalistas y Lafresnaya (Figura 11), aunque
las correlaciones no alcanzaron a ser significativas. En el bosque la abundancia de E. vestitus presentó una
relación positiva con la oferta de calorías por hectárea aportada solo por las plantas del II grupo, mientras
que en el subpáramo lo hizo con la del III grupo. (Tabla 5).

Debido a que los sexos de Metallura usaron de manera diferencial los estratos del bosque, la abundancia
de machos y hembras se correlacionaron en vías diferentes con las especies en buena floración (Tabla 5).
Ésta especie también mostró diferencias significativas en la distribución espacial de los sexos en los
estratos del bosque: la abundancia de las hembras se correlacionó positivamente con la floración de
epífitas, lianas y árboles y negativamente la de arbustos terrestres. Los machos por su parte fueron más
abundantes cuando floreció toda la diversidad de arbustos epifitos y terrestres (Tabla 5). En el subpáramo
los dos sexos de la misma especie y R. microrhynchum fueron más abundantes cuando ocurrieron los
picos de buena floración y oferta calórica en las plantas del Gremio I. La abundancia de los colibríes de
picos largos y tallas grandes se correlacionó positivamente con la floración oferta energética de las plantas
del Gremio III en los dos hábitats, algunos como P cyanopterus con las plantas del II grupo (Tabla 5)

En las Figuras 12 a 14 presento la fenología de la floración para 45 de las plantas visitadas por los
colibríes. Las flores fueron censadas en dos periodos continuos: uno de once meses y otro de trece meses.
Adicionalmente las graficas incluyen censos realizados entre agosto y septiembre de 2004, que al igual
que los censos entre marzo y abril, permiten comparar la floración de la comunidad en la misma época en
tres años diferentes.

Figura 12 Patrón de floración en las plantas del GREMIO I en dos hábitats. Datos en número de flores por hectárea
.En líneas gruesas periodos de buena floración. Las marcas en azul identifican periodos de máxima floración (Ver
texto para definiciones)
Figura 13 Patrón de floración en las plantas del GREMIO II en dos hábitats. Datos en número de flores por hectárea.
En líneas gruesas periodos de buena floración. Las marcas en azul identifican periodos de máxima floración (Ver
texto para definiciones)

La mayoría de plantas en los dos hábitats tiene periodos largos de floración, es decir, con registros florales
en al menos el 70% de los censos consecutivos entre 2003-2004 (que abarcaron más de un ciclo anual
completo). El resto de las plantas tiene periodos de floración intermedios ( registros al menos en dos
censos consecutivos), ó cortos (registros en solo un censo). No obstante presentar periodos largos de
floración, la estacionalidad en los picos de buena floración es muy marcada e intermitente, y ninguna de
las plantas presentó más del 50% de su máxima floración durante periodos superiores a dos censos
consecutivos (Fig. 12 a14). Solo Palicourea sp2 en el bosque y Passiflora mixta en el subpáramo
presentaron dos picos de máxima floración a lo largo del año(más del 80% de la mayor floración
registrada para la especie), mientras que el 96 % de las plantas presentó un único pico de máxima
floración en cada hábitat (Tabla 6). Para las especies que presentaron valores similares en la intensidad de
floración en los dos hábitats, los picos máximos de floración coincidieron, excepto Cavendishia bracteata
que alcanzo el máximo valor de floración en abril-mayo en el bosque y en mayo-junio en el
subpáramo.(Figura 13).
Figura 14 Patrón de floración en las plantas del GREMIO III en dos hábitats. Datos en número de flores por
hectárea. En líneas gruesas periodos de buena floración. Las marcas en azul identifican periodos de máxima
floración (Ver texto para definiciones)

Tabla 6 Número de especies que presentaron diferentes patrones de floración considerando la esatcionalidad en las
épocas de buena y máxima flroación, y la longitud temporal de los eventos de floración para cada esepcie en dos
hábitats. SP: Subpáramo, B: Interior de bosque. (ver texto para definición de los periodos de la floración)

Patrones de floración Gremio I Gremio II Gremio III Toda la comunidad

SP B SP B SP B SP B Total
Buena Floración
1 pico anual 5 9 4 2 1 6 10 17 27
2 picos anuales 4 3 5 6 1 1 10 10 20
Más de 2 picos anuales 1 1 1 0 1 1 3 2 5
Máxima Floración
1 pico anual 10 12 10 8 2 8 22 28 50
2 picos anuales 0 1 0 0 1 0 1 1 2
Períodos de floración
Larga 5 3 9 7 2 4 16 14 30
Intermedia 3 7 0 1 0 1 3 9 12
Corta 2 3 1 0 1 3 4 6 10
n 10 13 10 8 3 8 23 29 52

Una característica importante de la floración de plantas censadas para toda la comunidad (en dos períodos
de seguimiento continuo y entre estaciones) fue su relativa constancia entre los años. La mayoría de las
plantas florecen intensamente en intervalos de más o menos doce meses, de tal manera que más de la
mitad de especies presentaron sus picos de floración en la misma época en dos años, y no tuvieron
cambios notables en la intensidad de su máxima floración entre 2001-2002 y 2003-2004. No obstante, el
46.3% tuvo desviaciones mayores a un muestreo en el pico de máxima floración, y el 48,7%. Presentó
diferencias significativas en la intensidad de la oferta floral La constancia en el patrón de floración
tambien vario según el hábitat (Tabla 7). El 56% de las especies del bosque presentaron cambios
interanuales en la época de máxima floración, contra el 30% en el subpáramo. Sin embargo, esta tendencia
general presenta contrastes entre los gremios de polinización. La mayor constancia en picos de floración
en subpáramo se presentó en el Gremio II (80%), seguida de III (67%) y I (55%). En el bosque, las plantas
de GII a pesar de ser en su mayoría las mismas las mismas especies, presentaron una constancia de solo
10%. En el Gremio I fue levemente más baja (54%) y en la misma proporción para el Gremio III, a pesar
de presentar una riqueza mucho más alta que en el subpáramo (Tabla 7).

Tabla 7 Número de especies que mostraron dos tipos de variación interanual significativa: 1.Temporalidad en el pico
máximo de floración (se consideran especies que presentaron desviaciones mayores a un muestreo). 2. Intensidad de
la oferta floral entre picos máximos de floración.

Variación
Plantas consideradas interanual en Total

Pico Intensidad
Toda la comunidad 19 20 41
Bosque 18 17 32
Subpáramo 8 13 24
Gremio I B. 6 4 13
Gremio I SP. 5 7 11
Gremio II B. 9 7 10
Gremio II SP. 2 4 10
Gremio III B. 3 6 9
Gremio III SP. 1 2 3

La segunda característica de importancia ecológica que puede inferirse de los patrones de floración en las
Figuras 12 a 14 es el bajo grado de sobreposición entre los picos de máxima floración de las especies. Para
las plantas de los diferentes gremios de polinización, y tomando los datos del período más largo de censos
florales, evalué si la distribución en los tiempos de floración representaba desviaciones significativas de
una distribución aleatoria (Tabla 8).

Tabla 8 Valores calculados de V (Williams,1995). para detectar desplazamiento competitivo en la distribución de

los picos de maxima floración entre las plantas de de cada gremio de polinización en la comunidad. Muestra el valor
de probabilidead asociado de acuerdo a los valores criticos para el estadistico.

Patrones fenológicos
V Significancia n
considerados

Gremio I SP. 0,0011 p<0,001 8

Gremio I B.
Arbustos terrestres 0,0772 ns 9
Bromelias epífitas 0,0001 p<0,0025 5
Palicourea sp. 0,0002 p<0,05 3
Gremio II B. 0,4190 ns 10
Gremio II SP. 0,0011 p<0,001 10
Gremio III B. 0,0011 p<0,001 9
Gremio III SP. 0,0549 ns 3

En el ámbito general para toda la comunidad en bosque y subpáramo los patrones no se desviaron de una
distribución aleatoria para los picos de floración. No obstante, considerando la floración en forma
separada por hábitat y gremio de polinización, encontré que en el subpáramo la distribución temporal de
los picos de floración entre las especies de los Gremios I y II se desviaron significativamente de una
distribución aleatoria (Tabla 8), lo mismo ocurre entre las plantas del Gremio III en el bosque. El conjunto
de especies de corolas cortas en el bosque no mostró evidencia de desviarse del azar. Sin embargo, al
considerar especies relacionadas filogenéticamente que comparten las mismas formas de crecimiento, solo
el grupo de arbustos terrestres del Gremio I presentó una distribución aleatoria. Todas las distribuciones
que se desviaron significativamente del azar presentan una distribución regularmente espaciada de
acuerdo al rango de valores críticos presentado por Williams (1995). Es importante resaltar que los grupos
de especies que presentaron evidencia de desplazamiento en el tiempo de máxima oferta floral lo hicieron
el hábitat donde las plantas tienen la mayor constancia interanual en su patrón de floración (Tabla 7).

Ciclo anual de los colibríes

Acumulé información sobre la distribución anual de las épocas de reproducción y muda para siete
especies de la comunidad nuclear (Figura 15).

Figura 15 Distribución temporal de las actividades de reproducción y muda para siete especies de la comunidad
nuclear de colibríes. Las líneas gruesas indican que más del 50% de los individuos capturados presentó indicios de la
actividad correspondiente

Solo E cupreoventris nunca presentó 50% o más de los individuos capturados con evidencia de
reproducción activa en ningún mes. Todos sus datos de reproducción provinieron de registros de juveniles
con estriación conspicua en la ranfoteca maxilar y hembras con parche de cría viejo. A pesar de
encontrarse durante nueve meses en el área de estudio, esta especie parece reproducirse afuera de ésta . El
resto de especies presentaron actividad reproductiva intensa. C corusans arriba al área de estudio en la
transición entre su época de muda intensa y reproducción. No obstante ésta población con una gran
tolerancia y flexibilidad espacial se reproduce principalmente en hábitats intervenidos adyacentes al área
de estudio (Obs. pers.).

La mayor actividad reproductiva se presentó en la época de mayor precipitación en marzo-abril de 2003,

cuando al menos tres especies más abundantes E. vestitus, C. helianthea y M. tyrianthina mostraron más
del 50% de individuos con indicios de reproducción activa: No obstante, para los dos primeros su época
reproductiva se extendió hasta la entrada de la estación de menor lluvias en mayo junio. En este periodo
relativamente seco, inició la reproducción de R. microrhynchum y C. coruscans, los cuales alcanzaron su
máxima actividad en agosto-septiembre antes de iniciar el pico menor de lluvias. Solo Lafresnaya inició
su reproducción al final de año y fue la única especie con actividad intensa en enero-febrero.

Solo en octubre noviembre se redujo la actividad de reproducción y ninguna especie presentó indicios de
reproducción intensa. Nunca más de dos especies presentaron picos máximos simultáneamente, y en tres
de seis muestreos, solo una especie tuvo su mayor actividad reproductiva. La distribución temporal de la
reproducción entre de las especies esta reflejando asincronías marcadas entre los colibríes que tienen
valores altos de sobreposición morfológica y por ende en las preferencias por recursos florales (Figuras 7
y 8). Aún entre las tres especies con relativa simultaneidad en la reproducción, ocurrió en hábitats
diferentes. Mientras E vestitus y C. helianthea, (con picos máximos diferenciados al menos por un
muestreo) fueron abundantes en el bosque, M. tyrianthina fue más común en el subpáramo (Fig 11). Por
su parte R microrhynchum alcanzó su mayor abundancia en el bosque en el mes de agosto coincidiendo
con la mayor actividad reproductiva en la población. Solo registré reproducción de Lafresnaya en
individuos capturados en el subpáramo.

Para las hembras de Eriocnemis vestitus las plantas más visitadas de acuerdo con el análisis palinológico
en la época reproductiva fueron en su orden: Bejaria sp. C. nitida, T. turnerii y en menor intensidad C.
multiflora, M. rupestris y S. columnae. Para las hembras de C. coruscans: M. rupestris, C. nítida, y
Eucalyptus sp, Bejaria sp. éstas últimas con frecuencia superior al 50 % en las cargas de polen. Entre los
colibríes de picos más largos, las hembras de C. helianthea visitaron intensamente C. nítida, M. clematis,
Fuchsia sp. y en menor proporción Bejaria sp., M. rupestris, y C. bracteata. Las hembras de Lafresnaya
prefirieron flores de. Bejaria sp, Centropogon sp, Bomarea sp y Fuchsia sp durante su reproducción. Para
todos estos colibríes, la oferta floral de plantas del Gremio II constituyó el principal soporte energético en
esta fase del ciclo anual, y entre ellas las ericáceas estaban entre las más visitadas. La distribución
temporal de la actividad reproductiva en todas las especies de generalistas (excepto E. cupreoventris) o
especialistas de picos largos se correlacionó fuertemente con la oferta de calorías por hectárea de este
gremio (Tabla 9). Durante la reproducción de M. tyrianthina, las plantas que más visitaron las hembras
fueron B. strigosum, Bomarea sp y C. multiflora, otras importantes fueron P. prostrata, A. macrophila y
G. punctatum, todas ellas con floración intensa en el subpáramo o el dosel del bosque. Por su parte Vallea
stipularis fue la planta más visitada por las hembras de R. microrhynchum, además de otras especies en el
bosque como M. rupestris, C. multiflora y T. turnerii. Los colibríes de picos cortos no mostraron una
sincronía temporal de su reproducción con la oferta floral general, o por hábitat, de ningún gremio en
particular. Sin embargo, la fenología de la floración de las plantas más visitadas por las hembras de cada
especie durante sus épocas reproductivas se relacionó significativamente con la ocurrencia de la
reproducción en las dos poblaciones (Tabla 9).
Tabla 9 Valores del índice de correlación de Spearman entre la distribución temporal de la reproducción en siete
especies de colibríes y la oferta floral de las plantas. Para los cálculos se usaron datos de calorías por hectárea
aportados por cada planta o grupo de plantas y la proporción de individuos reproductivos: hembras con parche de
cría y/o juveniles (machos o hembras) identificados por el nivel de estriación en la ranfoteca maxilar y plumaje hasta
lo posible. B: Bosque; SP: Subpáramo. Significancia estadística: ns p>0,05 , * p<0,05; ** p<0,001

Reproducción vs Oferta floral r

Eriocnemis vestitus
Reproductivos vs. C. nitida Bosque 0,80 *
Reproductivos vs. Cal/Ha Total Bosque 0,70 ns*
Eriocnemis cupreoventris
Reproductivos vs. Cal/Ha Total 0,70 ns*
Colibri coruscans
♀♀ reproductivas vs. Cal/Ha Gremio II Total 0,93 **
Reproductivos vs. Racinaea sp Bosque 0,80 *
Reproductivos vs. B. aestuans Subpáramo 0,88 *
♀♀ reproductivas vs. B. aestuans Subpáramo 0,90 *
Coeligena helianthea
Reproductivos vs. Cal/Ha Gremio II Total 0,69 ns*
Reproductivos vs. C. bracteata Bosque 0,74 ns*
Lafresanya lafresnayi
Reproductivos vs. Cal/Ha Gremio II Subpáramo 0,80 ns*
Reproductivos vs. T. complanata Bosque 0,88 *
Reproductivos vs. Bomarea sp Bosque 0,96 **
Metallura tyrianthina
% de ♂♂ juveniles vs M. rupestris Bosque 0,87 *
Reproductivos vs. C. multiflora Bosque 0,91 *
Reproductivos vs. B. strigosum 0,85 *
Reproductivos vs. G. Lanigera Subpáramo 0,85 *
Ramphomicron microrhynchum
Reproductivos vs. V. stipularis B. y SP. 0,90 **
Reproductivos vs. C. bracteata B. y SP. 0,8 *
Reproductivos vs. G erecta Subpáramo 0,74 ns*

La renovación del plumaje ocurrió inmediatamente después de la reproducción. En todas las poblaciones
los machos, que no se involucran en labores de cría, iniciaron el proceso antes que las hembras. Así los
picos de muda corporal y en las remeras primarias se presentaron antes en los machos, reflejando las
diferencias en requerimientos energéticos de cada sexo durante la reproducción. Fue común que la muda
en los machos iniciará antes incluso de terminar la fase reproductiva, y para R. microrhynchum la muda
intensa en los machos coincidió con la época de mayor registro de actividad reproductiva.

Los períodos de muda fueron largos en general y en algunas especies abundantes como M. tyrianthina o E.
vestitus, muda ocurrió en algunos machos o hembras prácticamente todo el año. No obstante, los periodos
de muda intensa, considerando sexos por separado, en los que más del 50% de los individuos mostraron
indicios de actividad de muda fueron estacionales, y nunca mayores a dos muestreos consecutivos (Figura
15).

La población de E. cupreoventris presentó muda tanto en el bosque como en el subpáramo durante todo el
tiempo en el que permaneció en la comunidad del los Cerros de Torca. No obstante, la abundancia de esta
especie y C. coruscans fue mayor en el bosque durante los respectivos picos de muda. Las tres especies
residentes de mayor abundancia, renuevan el plumaje durante el periodo en que C coruscans y E
cupreoventris están ausentes o cuando su abundancia ya empieza a disminuir considerablemente. Este
comportamiento ocasiona un rearreglo de las poblaciones con respecto al uso de los dos hábitats: a
diferencia de su reproducción, E. vestitus fue notablemente más abundante en el subpáramo durante la
mayor actividad de muda y M. tyriathina tuvo mayor abundancia, al menos de las hembras, el bosque, y
en C. helianthea el pico de abundancia en el subpáramo coincidió con la muda intensa de machos y
hembras entre octubre y febrero. Lafresnaya lafresanyi mudó el plumaje en la época de menor
precipitación el bosque, y con respecto a C. helianthea presentó una gran divergencia temporal en la
muda de machos y hembras.

Las ericáceas M rupestris, C nitida y C. bracteata son

Tabla 10 Valores del índice de correlación de las plantas visitadas en mayor frecuencia los machos de
Spearman entre la distribución temporal de la muda E. vestitus durante la muda intensa; las hembras por su
en siete especies de colibríes y la oferta floral de las
parte también visitan a M. rupestris pero incluyeron
plantas. Para los cálculos se usaron datos de calorías
por hectárea aportados por cada planta o grupo de además Puya nítida, B. strigosum, G. erecta y A.
plantas. B: Bosque; SP: Subpáramo. Significancia macrophila. Con la oferta energética de algunas de
estadística: ns p>0,05; * p<0,05; ** p<0,001 estas plantas, particularmente con las más abundantes,
la muda de este colibrí también estableció
Muda vs Oferta floral r correlaciones significativas a lo largo del monitoreo
Eriocnemis vestitus (Tabla 10). Machos y hembras de Coeligena helianthea
♂♂ muda 1rias vs. M. rupestris 0,80 * a pesar de ser más frecuente en las partes altas del área
♀♀ muda 1rias vs. B. strigosum 0,90 ** de estudio en la época de muda) usa como recursos de
♀♀ muda 1rias vs. G. lanigera Subpáramo 0,90 ** néctar una gran diversidad de plantas comunes en el
Eriocnemis cupreoventris dosel del bosque además de ericáceas comunes en el
Mudando vs. Cal/Ha Total Bosque 0,80 ns*
subpáramo como Bejaria sp y C. nitida. Entre ellas se
Mudando vs. Flores/Ha Total Subpáramo 0,79 ns*
Mudando vs. Bomarea sp 0,85 *
destacan las bromelias T. turnerii, T fendleri, y otras
Colibri coruscans como Mutisia clematis, Fuchsia sp; y a diferencia de E.
Mudando vs. Cal/Ha Gremio II Total 0,81 * vestitus no hacen un uso tan intenso de M. rupestris.
Mudando vs. Bejaria sp Subpáramo 0,80 *
Coeligena helianthea Lafresnaya lafresanyi también aprovecha la oferta de
Mudando vs. Cal/Ha Gremio III Total 0,68 ns* ericáceas para sustentar la muda en su población, al
♀♀ muda 1rias vs. Fuchsia sp Bosque 0,70 ns* igual que Coeligena vistó intensamente las flores de
Mudando vs. M. clematis Bosque 0,78 ns* Bejaria sp y las dos especies de Cavendishia, no
Mudando vs. T. turnerii Subpáramo 0,83 * obstante las hembras incluyen una mayor diversidad de
Lafresanya lafresnayi plantas e incluyen en su dieta flores de Castilleja
Mudando vs. Cal/Ha Gremio II Total 0,83 * fissifolia y Tropeolum sp. La distribución de la
♀♀ muda 1rias vs. Cal/Ha Gremio III Total 0,97 ** actividad de muda de esta especie se correlacionó en
Mudando vs. Flores/Ha Gremio II Subpáramo 0,82 * forma significativa con la oferta ofrecida por las plantas
Mudando vs. Bejaria sp Subpáramo 0,89 *
del Gremio II a diferencia de los dos sexos de
Metallura tyrianthina
Coeligena helianthea (Tabla 10).
Mudando vs. Racinaea sp Bosque 0,91 **
Mudando vs. Bomarea sp Bosque 0,88 *
♂♂ y♀♀ muda 1rias vs. V. stipularis B. y SP. La muda en las especies de picos cortos, especialmente
0,90 **
♂♂ mudando vs. C. intergrifolia Subpáramo M. tyrianthina, coincidió con el consumo de néctar
0,98 **
Ramphomicron microrhynchum “ilegitimo” de plantas de alto rendimiento como
♂♂ mudando vs. C. bracteata Bosque 0,89 * Passiflora azeroana, o Mutisia clematis, perforando o
♀♀mudando vs. V. floribundum Subpáramo 0,88 * usando perforaciones en la corola como en el caso de
♀♀mudando vs. Clethra sp. Subpáramo 0,85 * Fuchsia sp. Incluso para Metallura la oferta de flores
♀♀mudando vs. B. strigosum . Subpáramo 0,92 ** de Fuchsia sp se correlacionó muy significativamente
con la ocurrencia de la muda en el bosque (r= 0.96
p<<0.001). No obstante plantas del I gremio como
Lepechinia salviaefolia, Racinaea sp. Vaccinium floribundum y Palicourea sp. o del Gremio II como
Bomarea sp Axinaea macrophila y Macleania rupestris fueron entre las más visitadas por las dos especies
durante sus periodos de máxima actividad de muda. Las hembras de R. microrhynchum también visitaron
muchas flores de Eucalyptus globulus. en zonas intervenidas cercanas al área de estudio.

DISCUSIÓN

El establecimiento de gremios de polinización en plantas polinizadas por animales, puede ser una de las
pocas formas en que sea posible incorporar el espíritu original de la definición de este concepto (Root,
1967) como herramienta útil para estudiar la estructura de comunidades vegetales (Simberloff & Dayan
1991). En estos casos es relativamente más fácil la definición, por un lado de cual es el recursos que
comparten las especies y por otro, la vía común en que se usa de acuerdo a las características de las
estrategias de atracción de vectores o de polinización en sí (Simberloff & Dayan 1991). En las
comunidades de plantas polinizadas por colibríes este concepto de ha aplicado en localidades donde los
dos grandes grupos filogenéticos de colibríes Trochilinae y Phaetorninae están presentes. Allí la
frecuencia de visitas o transporte de polen de las especies por uno, u otro grupo de aves, ha sido usada
como criterio para la asignación de las plantas en dos gremios (Murray et al. 1987), y relativamente poca
atención se ha puesto a las características que pueden hacer plausible una misma vía para acceder a los
recursos (en este caso polinizadores) como parte del sistema de clasificación.

En éste trabajo realizó una aproximación a la estructura de la comunidad, a través de un modelo

matemático de clasificación para tres gemios de polinización usando como criterios principales:
características intrínsecas de las plantas, sus flores, recompensas florales, además de riqueza y frecuencia
de colibríes como vectores de polen. Tales características están asociadas directamente con el
establecimiento de interacciones, en diferentes niveles de intensidad con especies de colibríes o grupos de
especies como polinizadores más frecuentes (Figuras 4 y 8). Este modelo puede ser de utilidad para
estudiar la organización ecológica de otras comunidades en sistemas naturales similares y evaluar el nivel
de convergencia entre la organización ecológica de las comunidades.

Solo para los ecosistemas altoandinos del Volcán Galeras al sur de Colombia se ha estudiado en forma
detallada la estructura espacio-temporal de la interacción colibrí-flor (Gutiérrez & Rojas 2001, Gutiérrez
et al. 2004 a). Usé la función discriminante para identificar gremios de polinización con los datos
disponibles de la comunidad del volcán Galeras en Gutiérrez y Rojas (2001). A pesar de las marcadas
diferencias en riqueza y composición de especies, las proporciones de plantas en cada uno de los tres
gremios de polinización, no tienen diferencias significativas con la comunidad de Torca: GI 54.1%, GII
35.1%, GIII 13.5% . Las plantas de I y II son levemente más importantes en el Galeras, lo cual resulta
congruente con la presencia de extensos sistemas de subpáramo y páramo en esa localidad. En esas
comunidades vegetales dominan las formas arbustivas con flores de corolas relativamente cortas y bajo
rendimiento energético. El GIII en cambio es un 5% menos representativo, pero la diferencia puede estar
reflejando el efecto de sub-muestreo en el hábitat de interior de bosque en el Galeras (solo un año de
monitoreo y menos de la mitad de cargas de polen revisadas).

En general la morfología floral de la comunidad de plantas del cerro de Torca, el Volcán Galeras, y de la
localidad de Fonté entre 2400-2550 m (Snow & Snow1980) tienen un rango amplio de variabilidad. La
longitud de la corola por ejemplo puede tener una variación de casi 100 mm en largo total y efectivo,
mucho mayor que localidades de alta montaña en Centroamérica (Wolf et al. 1976) o en zonas medias y
bajas de Sur y Centroamérica (Feinsinger et al. 1976, Snow & Snow 1980, Stiles 1985, Cotton 1998 y
Delgado 1999). Estas diferencias se deben a la composición de las comunidades, que en Galeras y Fonté
incluyen especies con flores muy largas como Passiflora (Büchert & Mogens 2001). Otro carácter
contrastante a considerar es que en el volcán Galeras al igual que en localidades de alta montaña (en Cerro
de la Muerte por Wolf et al. 1976), la frecuencia de flores con corolas curvas es baja en comparación con
zonas de tierras bajas (Delgado 1999).
Si bien la composición de especies de la comunidad nuclear no es muy diferente de otras comunidades
como el Galeras, en Torca es notable una mayor riqueza (18 vs 13 especies), que está marcada por la
presencia de un gran número de especies intermitentes que no tienen un impacto importante en la
dinámica de la interacción colibrí-flor residente. Este fenómeno esta muy relacionado con la composición
general del mosaico paisajístico en los Cerros Orientales de la Sabana de Bogotá, caracterizado por un alto
nivel de intervención y fragmentación de los ecosistemas nativos. Es muy importante la influencia de
parches notables de bosques cultivados de pinos y eucaliptos, sistemas agropecuarios con cultivos y
potreros destinados a la ganadería y extensos sistemas de crecimiento secundario dominado por arbustos.
Además la menor altura propicia un impacto más notable de especies tolerantes como Lesbia nuna,
Colibrí coruscans yColibrí thalassinus ausentes en los hábitats conservados del Volcán Galeras.

Geográficamente los Cerros Orientales de la Sabana Bogotá representan un corredor natural entre dos
ecosistemas altoandinos muy bien conservados, los de Chingaza al nororiente y Sumapaz al sur, dos de
los remanentes de páramo y bosque altoandinos más importantes en la Cordillera Oriental. La presencia
estacional y errática en el tiempo de especies abundantes en tales sistemas como Oxypogon guerinii y
Chalcostigma heteropogon esta asociada a movimientos poblacionales de las especies desde alguno de
estos dos grandes sistemas (particularmente de Chingaza). La permanencia de estas especies durante
algunos meses en el área de estudio, coincidió con dos factores relevantes. Por un lado la explosión de la
oferta de flores de Macrocarpea glabra que presentó un pico muy alto de oferta floral en el subpáramo
(probablemente atípico) a principios de 2003, que no se presentó en ninguna otra época a lo largo del
monitoreo en Torca. Las dos especies visitaron flores de esta especie en forma intensa y fue unas de las
cinco plantas más visitadas por cada uno. Otro factor que pudo influenciar la presencia de esta especie
fueron las condiciones climáticas propias de las época de mayor precipitación y bajas temperaturas
durante la inmigración de las dos especies. Condiciones muy similares a las presentadas por los ambientes
donde las dos especies tienen amplia distribución.

Coeligena bonapartei es una especie que puede llegar ser común en otros parches menos extensos de
bosque Altoandino sobre los cerros Orientales de la Sabana de Bogotá como Aurora Alta o los Cerros de
Juan Rey más al sur de los bosques de Torca (obs. pers.), donde C. helianthea no es tan común. En el área
de estudio ésta es una especie accidental y aparentemente no le es posible alcanzar abundancias altas
cuando Coeligena helianthea está dominante, esto sugiere que existe una intensa competencia entre las
dos poblaciones, sin embargo faltan más datos al respecto. La presencia de especies como Acestrura
heliodor es mucho más difícil de explicar en los cerros de Torca y refleja una gran capacidad de
desplazamiento de ésta especie, que solo se había registrado en los bosques conservados al extremo
occidental de la sabana de Bogotá en los bosques de Chicaque y Pedro Palo (obs. pers.).

Con respecto a la comunidad del Volcán Galeras la composición de especies presenta grandes
convergencias. Más de 60% de las especies en la comunidad nuclear son las mismas (aunque algunas son
subespecies diferentes): Metallura tyrianthina, Pterophanes cyanopterus, Lafresnaya lafresnayi,
Ramphomicron microrhynchum, Ensifera ensifera y Acestrura mulsant. Las especies restantes en el
Galeras corresponden a especies convergentes: dos especies de Eriocnemis E. mosquera y E. derby. Ésta
última al igual E. cupreoventris, tiene hábitos migratorios marcados en el volcán Galeras y es una especie
restringida a los hábitats de bosque y subpáramo de tal manera que en las dos comunidades solo pueden
coexistir una especie residente, en ambos ecosistemas como poblaciones dominantes en abundancia (E.
mosquera y E. vestitus). Chalcostigma herrani hace parte de la comunidad nuclear residente en el Galeras
gracias a las extensas zonas de páramo que se conservan en las partes altas del Volcán Galeras. Al igual
que en Torca la comunidad solo soporta un especie residente del género Coeligena (C. lutetiae) donde no
fue registrada ni siquiera en bajas frecuencias cualquier especie congenérica.

Agleaectis cupripennis fue una especie importante en las zonas de bordes inferiores del bosque en el
Galeras. En el Bosque de Torca nunca registré a la especie a pesar de ser común en otras zonas mucho
más intervenidas de los Cerros Orientales como el sector de Monserrate. Su ausencia puede estar
relacionada con la fuerte presencia de C. coruscans en Torca una especie con hábitos territoriales y
morfología muy similares a Ageaectis.

Con respecto a otros sistemas estudiados en condiciones similares de alta montaña en Centroamérica
(Wolf et al, 1976) la complejidad de las comunidades en los Andes es mucho mayor (Gutiérrez et al. 2004
a). De acuerdo a la baja riqueza de recursos florales en localidades de alta montaña en América central,
solo cuatro especies fueron registradas sobre los 3000 m en dos años de observaciones en el Cerro de la
Muerte. De estas especies, tres no son residentes durante todo el año (Eugenes, Selasphorus y Colibrí) y
solo Panterpe mostró abundancias altas en el Cerro casi todo el año (Wolf et al. 1976). Estas diferencias
marcadas, reflejan el grado de aislamiento del Cerro de la Muerte de los bosques altoandinos y páramos
característicos del norte de los Andes suramericanos donde se presentan los ensamblajes colibrí- flor más
diversos (Snow & Snow 1980, Gutiérrez et al. 2004b). En el volcán Chiles (casi sobre la línea ecuatorial),
Salaman & Mazariegos (1998) reportaron 20 especies de colibríes para un rango ambiental y altitudinal
solo un poco mayor al estudiado en el Volcán Galeras (Gutiérrez et al. 2004a) .

Las interacciones entre las especies relacionadas ecológicamente, pueden generar procesos que en una
escala geográfica y temporal adecuada, determinan la permanencia o extinción de especies simpátricas.
Esta dinámica finalmente desemboca en los patrones que presentan las especies que logran coexistir en las
comunidad actuales (Conell 1980). La convergencia en comunidades de plantas polinizadas por colibríes
en sistemas de alta montaña al norte de los Andes, sugiere la importancia de dilucidar la naturaleza de
estas interacciones para entender la configuración, estructura y mantenimiento de tales comunidades.

El estudio de las interacciones entre las plantas polinizadas por colibríes, se ha centrado en forma
importante en la búsqueda de evidencias que demuestren la existencia de competencia ínter-específica por
vectores de polen o polinización (Waser 1978 y 1983, Cole 1981, Feinsinger & Tiebout 1991, Murray et
al. 1987, Stiles 1977 y 1978, Poole & Rathke 1979, Rathke 1983, Gleeson 1981). En los sistemas
altoandinos y andinos en general en norte de la cordillera, la abundancia de las poblaciones y la riqueza de
colibríes es notable en la mayoría de ecosistemas, y es probable que la cantidad de polinizadores en
términos netos no sea un factor limitante para las poblaciones de plantas. No obstante la competencia por
polinización puede ocurrir aún en un escenario en el que el número de polinizadores no sea limitante
(Waser 1983).

En la comunidad de Torca la influencia de tales interacciones se está expresando en dos dimensiones:

primero, la diferenciación morfológica y el rendimiento energético de la recompensa floral que hacen que
la eficiencia de extracción del néctar no sea igualmente eficiente para todos los visitantes (Wolf et al.
1972). En el Galeras diferencias sutiles en acople morfológico entre colibríes y flores marcaron
diferencias significativas en la eficiencia de extracción del néctar por los colibríes. Y al menos una
relación estadísticamente significativa existente entre las preferencias de Eriocnemis mosquera y el
esfuerzo de visitar las flores cuando estas no tiene recompensa, es decir el esfuerzo de probar las flores
(Gutiérrez & Rojas 2001). Reducir el espectro de visitantes, a través de mecanismos de “protección” de la
recompensa, para mantener fuera del alcance eficiente de todos los posibles visitante (acentuando la
curvatura o la longitud efectiva de la corola) puede aumentar la frecuencia de visitas co-específicas
(Brown & Kodric-Brown 1979). A este nivel las desviaciones significativas de una distribución aleatoria
en las características de las plantas en la comunidad de torca, también son influenciados sin duda por
procesos de estrecha coevolución planta animal (Büchert & Mogens 2001 )

El segundo mecanismo por el cual la competencia por polinización puede incidir directamente en una
reducción del éxito reproductivo de las plantas es la transferencia interespecifica de polen. Éste fenómeno
ocurre cuando los vectores depositan el polen de una planta en los estigmas de flores de otra especie.
Cuando este mecanismo esta operando, se espera por un lado que las especies con una sobreposición alta
en los polinizadores presenten segregación temporal en sus periodos de floración (Stiles 1977 y 1978,
Cole 1981, Gleeson 1981 y Mosquin 1971)

Una distribución uniforme de los picos de floración es considerada como una evidencia de desplazamiento
del carácter causado por la competencia en plantas polinizadas por colibríes (Levin & Anderson 1970 y
Stiles 1977) Posteriormente la identificación del efecto de la competencia fue cuestionada y se
propusieron métodos estadísticos que confrontaron en efecto del azar en la configuración de los patrones
de floración (Pool & Rathcke 1979, Thomson 1980, Cole 1981, Murray et al. 1987, Williams 1995, entre
otros). Poole & Rathcke (1979) reanalizaron las secuencias de floración de las plantas polinizadas por
colibríes en Costa Rica (Stiles 1977) y encontraron que la distribución de los picos de floración no fueron
significativamente diferentes de distribuciones generadas al azar. Sin embargo la aproximación de estos
autores no fue del todo consecuente con la capacidad fisiológica de las plantas durante la floración y la
demanda de oferta floral por los polinizadores (Stiles 1985). Estudios posteriores que se basaron el mismo
set de datos con los años de muestreo divididos en épocas seca y de lluvias, muestran tanto distribución
regular significativa como reducción de la sobreposición entre estaciones (Cole 1981). En los últimos años
se han propuesto mejoras a los modelos propuestos para detectar el desplazamiento competitivo para picos
de floración y otro tipo de variables como razones de tamaños en una variedad de datos cuantitativos
(Williams 1995). No obstante en las comunidades de alta montaña en las que se han documentado en
forma consistente los patrones comunitarios de floración en las plantas polinizadas por colibríes no se
evaluaron indicios de competencia en los patrones fenológicos (Wolf et al. 1976, Gutiérrez y Rojas 2004)

En Torca las especies que compartieron polinizadores en cada gremio de polinización presentaron
distribuciones temporales no aleatorias regularmente distribuidas (Williams 1995) para los gemios I y II
en el subpáramo, III en el bosque y para dos grupos de especies de corolas cortas en el bosque (bromelias
epifitas y tres especies de Palicourea). Este fenómeno sugiere que existe la competencia ínterespecifica
por polinización y que las floración en las plantas esta siendo afectada por las condiciones particulares en
diferentes hábitats en los que las interacciones inter-específicas son sensibles a factores ambientales
(distribución diferencial de nutrientes disponibilidad de luz y el conjunto de especies particulares en cada
uno). El mantenimiento de estas distribuciones regulares en la floración implica que las plantas presentan
mecanismos colectivos para mantener las secuencias de floración de un año a otro. Y al menos para los
hábitats donde este fenómeno ocurre, las plantas presentan una notable constancia interanual que garantiza
el mantenimiento de las secuencias de floración.

Por otro lado, el patrón morfológico de la comunidad de colibríes en Torca sugiere una influencia fuerte
de las interacciones ecológicas entre las especies en la estructura de la comunidad. Considerando un
escenario en el que todas las poblaciones dependen exclusivamente del néctar floral para suplir elevadas
demandas energéticas, y que bajo las condiciones ambientales sobre los 3000 m de altitud en área de
estudio el costo energético del revoloteo es mayor debido a la baja densidad de oxígeno en el aire
(Gutiérrez et al. 2004). La morfología de los colibríes esta reflejando una extrema especialización para el
habito de visitar las flores. La alta dependencia del néctar y el uso intenso que de este recurso hacen los
colibríes, puede generar altos niveles de competencia individual por alimento. Este fenómeno se ve
reflejado en algunas de las características más relevantes de sus hábitos y comportamiento: por lo general,
los machos y las hembras de todas las especies viven en forma solitaria, no se involucran en bandadas y
virtualmente no se presenta ningún tipo de comportamiento cooperativo relacionado con la alimentación.
Al contrario, es común entre los colibríes comportamientos agresivos asociados a la defensa territorios de
alimentación como principal estrategia de forrajeo. Es decir que las relaciones competitivas son intensas y
evidentes entre las especies. Sin embargo pocas veces se habia probado que este fenómeno sea importante
como factor estructurador en las comunidades de colibríes (Brown & Browers 1985 y Ranta 1986).

La distribución temporal de las actividades de muda y reproducción y movimientos poblacionales de los

colibríes también puede ofrecer evidencia de que las interacciones entre las especies están incidiendo en la
estructura de la comunidad. Los picos de reproducción y muda de las especies y aun entre los sexos de una
misma especie, ponen en evidencia un complejo balance entre al oferta floral y la distribución espacio-
temporal de las poblaciones para lograr suplir en forma eficiente los requerimientos energéticos de las
especies que coexisten en las comunidades colibrí-flor en ecosistemas de alta montaña en el norte de los
Andes.

AGRADECIMIENTOS

La presente investigación fue posible gracias al apoyo de la Corporación ECOTONO para el Estudio y
Conservación de la Vida Silvestre y la Universidad Nacional de Colombia. Especialmente a Gary Stiles
por su asesoría y la exhaustiva revisión del manuscrito, a Sandra Rojas por su colaboración a lo largo de
todo el proceso de investigación; a los estudiantes del Grupo de Ornitología de la Universidad Nacional de
Colombia que participaron activamente en el trabajo de campo, especialmente a Alejandro Rico, Cristian
Sandoval, Patricia Velasco y Esteban Carillo, finalmente a Maria Argenis Bonilla por los valiosos aportes
al planteamiento del proyecto. Toda mi gratitud para los celadores y administración del Conjunto
Residencial Bosque de Torca que facilitaron la recolección de información en el campo.

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 Anexo1 Características generales para las plantas polinizadas frecuentemente por colibríes en el área de
estudio. A: abundante MC: Muy común C: Común E: escasa; 1: Bosque 1,: Dosel 1,2: Subdocel 1,3:
Sotobosque 2: Subpáramo, 3: Bosque y Supáramo

Nº de
Corola total Corola Volúmen [Sacarosa] º Cal/fl Frecuencia Hábitat & Color de la
Especie or/24 Vectore Geremio
mm efectiva mm µl/flor/24h Brix de uso Estatus Flor
h s

x Sd x Sd x Sd x Sd

Bejaria aestuans 38,4 9,0 28,2 3,2 9,7 6,0 11,9 3,0 4,3 10 0,35 3 MC Rj-Rdo II
Bejaria resinosa 31,6 3,2 28,2 3,0 9,3 4,6 12,6 3,7 4,3 8 0,02 3 MC Rj II
Cavendishia bracteata 21,2 4,3 17,7 2,4 16,4 12,2 21,5 4,3 13,0 12 0,31 3C Rj-Bl II
Cavendishia nitida 31,5 4,3 23,3 3,0 17,6 13,9 17,0 3,6 11,1 13 0,60 3A Rj-Bl II
Gaultheria erecta 9,3 1,0 6,7 1,4 2,5 1,0 18,3 7,0 1,7 7 0,07 2C Rj I
Gaultheria laniigera 10,4 1,1 8,1 0,9 1,9 0,6 15,1 3,6 1,0 8 0,06 2E Nja I
Gaylussacia buxifolia 8,3 0,6 7,3 0,6 2,7 1,0 20,9 4,8 2,1 9 0,07 2C Rdo I
Macleania rupestris 17,0 17,6 13,5 1,4 18,3 12,5 17,3 3,3 11,7 12 0,44 3 MC Rj II
Pernettya prostrata 7,9 1,0 6,9 0,9 1,9 0,7 16,6 4,8 1,2 6 0,06 2C Bl I
Vaccinium floribundum 7,6 0,5 7,0 0,5 1,2 0,6 30,1 8,5 1,3 6 0,05 2C Rdo I
Puya nitida 56,5 5,1 47,6 4,2 52,9 37,2 13,8 2,6 27,0 6 0,05 2C Vrd III
Racinaea sp. 13,5 0,7 9,3 0,8 9,8 4,7 24,3 4,6 8,8 7 0,05 1,2 MC Nja I
Racinaea taetranta 13,0 0,4 11,3 0,1 18,1 2,3 29,1 1,4 19,4 5 0,02 1,2 E Am-Rj I
Tillandsia biflora 18,4 0,6 13,2 0,8 1,0 0,4 24,0 3,0 0,9 6 0,04 1,2 C Rdo I
Tillandsia complanata 24,3 3,6 17,6 3,8 4,4 2,2 16,2 3,3 2,6 4 0,03 1,2 C Viol I
Tillandsia denudata 22,1 2,4 16,6 1,9 5,8 1,9 19,1 6,1 4,1 5 0,03 1,3 C Viol I
Tillandsia turneri 32,2 3,8 27,8 3,2 16,4 9,5 21,8 6,4 13,2 11 0,20 1,2 MC Rj-Bl II
Tillandsia pastensis 21,9 1,2 15,6 0,4 12,1 2,2 9,7 3,6 4,3 4 0,02 1,2 E Viol II
Tillandsia phendleri 44,1 4,0 35,7 3,0 11,0 4,0 17,5 2,9 7,1 5 0,07 1,1 C Viol III
Vriesea sp1 89,2 4,0 63,9 1,8 9,7 1,4 19,8 3,4 7,1 6 0,05 1,1 C Vrd III
Vriesea sp2 45,2 2,5 38,0 5,2 13,3 5,3 21,2 4,7 10,4 6 0,05 1,1 C Vrd-Viol III
Palicourea sp.1 15,4 1,2 11,4 1,2 5,1 1,7 15,0 5,3 2,8 7 0,08 1,3 MC Am I
Palicourea sp.2 13,4 2,1 10,8 2,0 3,2 2,1 14,8 2,6 1,7 7 0,08 1,3 C Viol I
Palicourea sp.3 19,2 6,5 14,2 2,8 9,0 0,8 19,2 6,5 6,4 7 0,08 1,3 C Bl-Vrd I
Lepechinia salviaefolia 12,6 0,6 9,6 1,0 2,1 0,8 26,8 3,2 2,0 3 0,03 2C Viol I
Salvia amethystina 31,2 1,8 19,1 1,7 1,7 0,7 29,8 11,1 1,9 6 0,02 1,3 E Viol I
Passiflora azeroana 13,8 1,3 9,6 0,7 34,2 18,0 16,7 1,6 37,2 4 0,02 1,1 E Mor II
Passiflora mixta 128,8 24,1 99,0 26,1 67,7 1,0 9,0 5,5 45,3 3 0,02 1,1 C Rdo-Rj III
Axinaea macrophyla 21,6 3,2 11,4 1,6 9 0,11 1,1 C Rdo II
Brachyotum strigosum 19,4 2,5 16,3 1,6 7,9 3,3 16,3 5,9 4,8 12 0,17 2C Mor II
Castilleja fisifolia 39,7 7,2 24,2 7,4 19,0 16,4 27,1 5,1 19,0 10 0,07 2E Vrd-Rjo II
Castilleja integrifolia 21,3 2,8 8,4 1,3 2,5 0,8 30,9 1,1 2,8 10 0,07 2C Vrd-Rjo I
Centropogon sp. 47,3 2,9 38,4 4,6 18,0 7,0 7,8 1,9 5,2 4 0,03 1,3 E Rj III
Siphocampylus columnae 46,4 3,5 30,0 3,2 11,9 6,9 25,2 15,8 11,0 7 0,16 2 MC Nja-Am II
Elleanthus sensatus 13,8 1,0 10,3 1,0 4,7 3,0 19,9 3,6 3,5 0 1,3 C Viol I
Stenorrhynchos speciosum 12,5 1,3 8,4 1,2 1,7 0,7 40,9 12,7 2,6 0 1,3 C Rj I
Bomarea sp.1 27,5 1,0 22,7 1,2 8,3 3,1 16,8 3,7 5,1 8 0,13 2C Nja-Rj II
Bomarea caldasii 41,6 1,2 30,3 1,4 10,0 3,2 1 4 MC Nja-Rj
Berberis 7,5 0,4 6,2 0,5 1,1 0,4 41,5 6,6 1,7 3 0,01 2C Nja I
Clethra sp. 5,1 0,3 3,6 0,4 1,4 0,4 18,0 3,8 0,9 4 0,02 2C Bl I
Clusia multiflora 13,6 2,8 4,4 0,8 21,4 7,7 18,8 2,2 14,9 8 0,11 1,1 MC Vrd I
Macrocarpea glabra 53,3 5,2 42,3 4,2 55,0 80,2 17,1 3,6 34,8 8 0,08 2 MC Am III
Mutisia clematis 71,5 5,9 34,6 5,2 34,5 19,7 29,3 1,6 37,2 8 0,07 1,1 C Rj III
Fuchsia sp. 48,0 4,2 35,5 4,1 3,6 2,1 13,0 3,9 1,7 10 0,13 1,1 C Nj II
Gaiadendron punctatum 50,0 7,1 50,0 4,0 11,0 0,1 8,9 2,0 3,6 4 0,03 2 MC Bl I
Valea stipularis 9,2 0,4 5,5 0,5 2,8 1,2 22,5 2,9 2,4 9 0,10 3C Rdo I
Media 29,3 21,7 12,8 20,1 9,2 6,7 0,10
Desviación estandar 23,8 18,2 14,8 7,5 11,1 3,1 0,12
Índice Shapiro-wilk W 0.78 0.77 0,71 0,88 0,76 0,96 0,68
Anexo 2 Características morfologicas de los colibríes en la comunidad de los Cerros de Torca

Cúlmen Cúlmen Comisu Altura Cuerda

Peso Tarso Pata Hálux Cola n
Especies y sexos expuesto total ra del alar
gr mm mm mm mm mm mm mm mm mm
Eriocnemis vestitus ♂♂ 4,6 19,5 23,4 5,9 2,2 6,4 9,6 3,5 58,9 39,5 99
♀♀ 4,8 18,7 22,7 5,9 2,2 6,7 9,4 3,4 59,7 41,0 68
Total 4,7 19,1 23,0 5,9 2,2 6,6 9,5 3,5 59,3 40,2 167
Eriocnemis cupreoventris ♂♂ 5,3 18,4 23,1 6,0 2,1 6,3 9,9 3,5 60,4 39,9 35
♀♀ 5,3 18,7 22,8 5,8 2,1 9,8 9,1 3,5 62,5 43,9 18
Total 5,3 18,5 23,0 5,9 2,1 7,6 9,6 3,5 61,2 41,3 53
Coeligena helianthea ♂♂ 6,8 27,5 35,0 7,6 2,4 6,3 9,6 3,3 73,1 45,1 51
♀♀ 6,4 30,3 37,5 7,0 2,4 6,5 10,0 3,4 69,4 42,5 62
Total 6,6 28,9 36,2 7,3 2,4 6,4 9,8 3,3 71,2 43,8 113
Metallura tyrianthina ♂♂ 3,4 10,4 14,3 5,8 2,1 6,2 10,0 3,9 53,2 38,0 32
♀♀ 3,2 11,3 14,4 5,8 2,0 6,4 9,9 3,8 50,0 33,5 40
Total 3,3 10,9 14,4 5,8 2,0 6,3 10,0 3,8 51,6 35,3 72
Lafresnaya lafresnay ♂♂ 5,7 25,1 31,5 6,4 2,2 6,3 9,6 3,4 64,1 40,1 12
♀♀ 5,3 25,5 31,3 6,3 2,1 6,0 9,2 3,3 62,5 38,2 23
Total 5,4 25,3 30,9 6,2 2,1 6,0 9,4 3,3 63,0 38,9 37
Colibri coruscans ♂♂ 8,3 23,1 30,3 6,0 2,5 7,1 8,8 3,1 79,0 48,5 13
♀♀ 7,2 23,2 28,4 6,2 2,4 6,2 10,0 2,7 72,6 44,2 18
Total 7,3 22,6 29,0 6,5 2,5 6,6 9,8 2,9 73,5 45,5 31
R. microrhynchum ♂♂ 3,8 7,7 12,3 5,3 1,8 5,8 9,8 3,7 52,0 46,3 12
♀♀ 3,1 7,4 12,0 5,5 1,7 6,5 8,7 3,6 45,0 29,7 8
Total 3,4 7,6 12,1 5,4 1,7 6,1 9,2 3,7 48,5 38,0 20
Lesbia nuna ♂♂ 4,0 10,1 15,3 6,3 2,2 6,1 9,8 3,7 51,5 91,0 2
♀♀ 3,4 10,1 15,5 6,1 1,8 6,7 9,3 3,8 46,9 61,2 4
Total 3,7 10,1 15,4 6,2 2,0 6,4 9,5 3,7 49,2 76,1 6
Chalcostigma heteropogon ♂♂ 4,7 12,9 17,1 6,4 2,5 7,6 12,0 4,4 60,7 49,0 3
♀♀ 4,7 12,8 18,5 6,6 2,1 7,1 12,2 4,4 65,3 45,7 3
Total 4,7 12,8 17,8 6,5 2,3 7,4 12,1 4,4 63,0 47,3 6
Oxypogon guerinii 5,3 8,9 13,8 6,2 2,2 8,2 13,5 5,3 70,5 51,0 2
Pterophanes cyanopterus 9,3 28,9 37,4 8,2 3,4 8,0 12,8 4,1 102,0 65,5 2
Lesbia victorie 4,9 13,1 21,5 6,7 2,1 7,0 10,4 4,1 59,5 90,0 1
Ensifera ensifera 10,4 86,4 88,3 9,1 3,2 7,5 11,0 4,2 77,0 53,6 4
Colibri thalasinus 4,6 20,5 25,1 6,4 2,1 6,6 8,4 3,0 60,0 37,5 2
Acestrura mulsant 3,4 18,3 25,2 40,2 10,2 2,2 18,3 0
Coeligena bonapartei 6,9 25,1 31,9 5,8 2,2 6,5 8,8 3,1 74,0 43,5 1

Promedio 5,6 22,3 27,8 6,5 4,7 6,9 10,3 3,6 62,6 49,8 Total
Desviación estándar 2,1 18,5 17,9 1,0 9,5 0,7 1,4 0,7 17,6 15,7 517
0.85 0.63 0.69 0.82 0.30 0.89 0.87 0.98 0.97 0.80
Índice Shapiro-wilk W
0.042 < 0,001 < 0,001 < 0,001 < 0,001 0.093 0.035 0.89 0.155 0.003
Anexo 3 Frecuencias de aparición de los granos de polen en 575 individuos capturados de trece especies
de colibríes
Anexo 4. Índice de sobreposición porcentual entre las frecuencias de aparición de palinomorfos en las
cargas de polen de 13 especies de colibríes. Ver Anexo 2 para los nombres de las especies

Ev Ec Ch Mt Rm Ch h Og Ll Cc Ln Pc Ee
Ev 1 0,91 0,86 0,7 0,26 0,56 0,39 0,77 0,86 0,61 0,63 0,39
Ec 1 0,79 0,66 0,28 0,53 0,37 0,73 0,83 0,57 0,45 0,43
Ch 1 0,52 0,15 0,48 0,3 0,79 0,72 0,46 0,53 0,53
Mt 1 0,56 0,59 0,39 0,49 0,66 0,63 0,45 0,27
Rm 1 0,46 0,4 0,18 0,29 0,59 0,2 0,17
Ch h 1 0,64 0,49 0,39 0,54 0,37 0,31
Og 1 0,29 0,24 0,3 0,22 0,2
Ll 1 0,77 0,53 0,6 0,49
Cc 1 0,69 0,54 0,35
Ln 1 0,42 0,3
Pc 1 0,15
Ee 1
Lámina 1 Especies de plantas polinizadas por colibríes con morfologias florales contrastantes. De izquierda a
derecha: Cavendishia nitida, Macleania rupestris, Bejaria resinosa, Gaultheria erecta, Gaylussacia buxiflolia,
Gaultheria lanigera, Clusia multiflora, Bomarea sp, Castilleja fisifolia, Elleanthus ensatus, Passiflora mixta, Puya
nitida, Macrocarpea glabra
 Lamina 2 Colibríes de morfología contrastante en la comunidad de Torca de izquierda a derecha: Eriocnemis
vestitus hembra, E. vestitus macho, Coeligena helianthea hembra, Metallura tyrianthina macho y hembra, C.
helianthea macho, R microrhynchum macho, Ensifera ensifera, Lafresnaya lafresnayi macho

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