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E-ISSN: 1900-9607
revistamvz@ces.edu.co
Universidad CES
Colombia
RESUMEN
La biosorción de metales pesados por medio de microorganismos, es un proceso que utiliza biomasa
viva o muerta, para retirar o inmovilizar estos iones metálicos de un medio líquido o solidó; se ha
estudiado en detalle desde los años 70. Se ha logrado un amplio conocimiento acerca de los meca-
nismos físico – químicos del proceso, llevando actualmente las investigaciones a la transformación
genética de microorganismos para la optimización del proceso de biosorción. En esta revisión sis-
temática se describen los mecanismos y modelos matemáticos utilizados para cuantificar el proce-
so de biosorción, el cual se ha dilucidado a través del conocimiento básico de la sorción en suelos.
Se concluye que las investigaciones futuras se deben direccionar al aislamiento de cepas nativas, a
la transformación genética de las mismas y a los procesos de escalado, para la obtención de un
producto biotecnológico eficiente en su labor biorremediadora.
ABSTRACT
The biosorption of heavy metals using microorganisms is a process that uses living or dead biomass
to remove or immobilize these metalic ions in a solid or liquid medium. This has been studied in detail
since the 1970s. A wide range of knowledge has been achieved regarding the process’s physical-
chemical mechanisms, leading to the current investigations regarding genetic transformation of the
microorganisms for optimizing the biosorption process. In this systematic revision I describe the
mechanisms and mathematical models used to quantify the biosorption process, which has been
elucidated through the basic knowledge of soil sorption. I conclude that future investigations must be
directed at isolating native strains, transforming these genetically, and at scaling processes, in order to
obtain a bio-technological product that is efficient in its bio-remedial task.
KEY WORDS:
Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia Volumen 1 No. 1 Enero - Junio de 2006
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INTRODUCCION En Colombia existen extensas áreas rurales con-
taminadas por metales pesados, debido a resi-
Los metales pesados están involucrados direc- duos líquidos y sólidos de diferentes industrias
ta o indirectamente en gran parte de las activi- (curtiembres, minería, siderurgicas, etc.), presen-
dades humanas, especialmente en los sectores tándose así una importante merma en las áreas
industriales, agrícolas, mineros y urbanos. Ac- destinadas a proyectos agropecuarios. Debido
tualmente dichas actividades se están acrecen- a la explotación demográfica, se requiere
tando aceleradamente, aumentando al mismo optimizar y aprovechar cada metro cuadrado de
tiempo sus residuos solidos y líquidos, multipli- las áreas potenciales a ser utilizadas en la pro-
cándose la concentración de iones metálicos en ducción agrícola y pecuaria. Por ende se deben
los sistemas bióticos terrestres, acuáticos y aé- aunar esfuerzos para recuperas zonas contami-
reos. Esto es uno de los principales problemas nadas y explotarlas productivamente.
ambientales a nivel nacional y mundial, debido
a que su acumulación y biomagnificación a tra-
vés del tiempo en los sistemas bióticos y 1. METALES PESADOS
abióticos, afecta toda la cadena trófica en un
ecosistema (superando ampliamente las con-
centraciones permitidas para ecosistemas sen- 1.1 GENERALIDADES
sibles, Cd +2: 0.01 mg/l y Cr +6: 0.05).
Los metales pesados son elementos con densi-
En el hombre, los metales pesados pueden pro- dades, pesos atómicos y números atómicos su-
ducir ulceraciones en la piel, irritaciones periores a 5 gr/cm3, 44.956 y 20 respectivamen-
gastrointestinales, promover la aparición de cán- te, excepto los elementos de los grupos alcalino,
cer y otras enfermedades degenerativas e indu- alcalinotérreo, lantánidos y actínidos. Los me-
cir mutaciones genéticas, afectando así su des- tales pesados se pueden clasificar en esencia-
cendencia. les (Co, Cu, Fe, Mn, Mo, Zn, V, etc), los cuales
cumplen alguna función biológica a concentra-
Generalmente los metales pesados se remueven ciones traza y en no esenciales (Cr, Cd, Hg, Pb,
por medio de procesos físico–químicos, los cua- As, Sb, etc), cuando no cumplen ninguna fun-
les son muy costosos e ineficientes cuando éstos ción biológica conocida.
están en bajas concentraciones, por lo anterior se
han buscado alternativas biotecnológicas que per- Los iones metálicos hacen parte de la geosfera,
mitan su remediación por medio de organismos por lo tanto se encuentran presentes de forma
vivos como bacterias, algas y hongos, con el fin natural en la corteza terrestre (yacimientos) y son
de lograr alta eficiencia en la remoción de estos extraídos por el hombre para su fundición y pos-
iones metálicos (> 99 %) y bajos costos. terior uso industrial. Las principales causas de
acumulación natural en los ecosistemas son: la
Estos sistemas biorremediadores se han logrado erosión, la actividad volcánica y los incendios
implantar en grandes industrias y empresas mi- forestales, que de la misma manera cumplen
neras mundiales después de muchas investiga- ciclos de acumulación y remediación, sin pre-
ciones. En nuestro país se han reportado pocos sentarse un efecto toxico y/o nocivo para los
estudios que generen un escalado de un sistema ecosistemas.
biotecnológico para la biorremediación de me-
tales pesados; por lo tanto es limitado el acceso El proceso de transformación de los metales
a los beneficios de este tipo de tecnologías. pesados abarca desde su extracción de los yaci-
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mientos, hasta la fundición y el refinado de es- muy bajas en forma iónica o complejos
tos, para obtener los metales de interés y con- organometálicos), la cual es dependiente del pH,
vertirlos en bienes de consumo, que una vez uti- del tipo de sorbentes en los que se encuentran
lizados son desechados. En cada una de estas adsorbidos, y por último del estado de oxida-
etapas se liberan metales al ambiente; así, la ción de las fases minerales y el ambiente redox
minería expone las rocas metálicas a del sistema (6, 34, 53).
meteorización acelerada, lixiviación y
escorrentía; la fundición y el refinado, liberan 1.2 EFECTOS BIOLOGICOS DE LOS ME-
importantes cantidades como productos secun- TALES PESADOS
darios. Las descargas de las industrias de apli-
cación, transformación, residuos sólidos urba- Debido a la movilidad de estos elementos en
nos y lodos procedentes de plantas de tratamien- los ecosistemas acuáticos naturales (aguas su-
to de aguas residuales, contienen una importan- perficiales y subterráneas) y a su toxicidad para
te carga de diferentes iones metálicos (13, 26). el sistema biótico, los iones metálicos en gene-
ral son considerados a nivel mundial como los
El aporte atmosférico se da principalmente por contaminantes inorgánicos más importantes en
la combustión de materias primas energéticas el ambiente, por su carácter recalcitrante y po-
fósiles como carbón, fueloeo, gasolina, etc (57, 87). der de biomagnificación, sus concentraciones
pueden llegar a ser toxicas, planteando graves
Por lo tanto las actividades humanas son las prin- problemas para la perennidad de los
cipales causantes de la contaminación produ- ecosistemas y la salud del hombre.
cida por la acumulación de estos elementos.
Debido a sus características especiales, los me- La concentración de metales pesados que se
tales pesados se convierten en potentes conta- pueden acumular en el cuerpo humano, varía
minantes ambientales; algunas de estas carac- según el ambiente donde el hombre viva y la
terísticas son: su estabilidad, lo cual los hace exposición que se tenga a éstos (alimentación,
persistentes y residuales en los ecosistemas, afi- agua, trabajo, etc.). Se ha demostrado la acu-
nidad por grupos tiolicos (- SH -), presentes en mulación de estos iones metálicos (como Hg,
la mayoría de las enzimas de cualquier organis- Cr, Cd, Pb, As, V, etc.) en el tejido sanguíneo de
mo vivo, son biodisponibles en medio acuoso y madres en gestación y en el cordón umbilical
tienen la capacidad de bioconcentrarse en los de los nacimientos de estas madres. Además,
organismos acuáticos (peces, crustáceos, algas, los metales pesados se acumulan igualmente
etc) y terrestres (plantas), afectando toda la ca- en las diferentes células del cuerpo (cerebro,
dena alimenticia de los ecosistemas (13, 26). hígado, riñón, corazón, páncreas, tejido muscu-
lar, huesos, sangre, etc.) acomplejados en unos
Los metales pesados en los ecosistemas pue- péptidos llamados metalotieninas, libres en el
den ser detectados en su estado natural o interior celular, propiciando así un aumento en
acomplejados con sales. En las aguas superfi- la reacción de Fenton, o también acomplejados
ciales pueden existir en forma de coloides y/o en las diferentes macromoléculas orgánicas
partículas, apareciendo como hidróxidos, óxi- constituyentes de las diferentes células. La di-
dos, silicatos, sulfuros o adsorbidos en minera- námica de estos efectos es directamente pro-
les del grupo de las arcillas, sílice y materia or- porcional a las concentraciones acumuladas a
gánica. También se pueden encontrar en fase través del tiempo en el cuerpo humano o en or-
disuelta (debido a la baja solubilidad de estos ganismos vivos, debido a la continua exposición
elementos, las concentraciones presentadas son a los metales pesados (39, 65, 69, 75, 77).
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Desde el punto de vista toxicológico son impor- Cr+6 es carcinogénico en seres humanos. En
tantes por ser responsables de un gran número bacterias y algas se ha demostrado que el Cr +6
de intoxicaciones agudas y crónicas, pudiendo afecta la producción de lípidos, clorofila, creci-
causar hasta la muerte. Por esta razón se consi- miento celular y aumenta la actividad de la
deran importantes dentro de las enfermedades superoxido dismutasa, en respuesta al estrés
ocupacionales (13, 26, 34). oxidativo generado por la intoxicación de este
ion metálico; produciendo así cambios a nivel
También se han comprobado efectos morfológico y metabólico (42, 75).
genotóxicos en diferentes células de tejidos ani-
males y vegetales, expuestas a metales pesados La toxicocinética del Cd +2 tiene una vida media
en el tiempo. En células vegetales fuera de los de 10 – 30 años en humanos. La sintomatología
efectos genotóxicos, la exposición reiterada a di- aguda produce vomito, diarrea, dolores muscu-
ferentes concentraciones de iones metálicas con- lares, dolores abdominales, daño hepático, insu-
lleva a una drástica reducción en el crecimiento ficiencia renal y es nefrotóxico. Produce la enfer-
de las raíces, tallo y hojas, además de un grave medad de Itai-itai. En bacterias produce un au-
efecto en la división celular en los diferentes te- mento en la expresión de metalotieninas (83, 59).
jidos vegetales. Se comprobó en plantas de
Tradescantia y Arabidopsis un efecto En los organismos acuáticos y terrestres se
mutagénico en plantas expuestas a altas con- bioacumulan produciendo enfermedades y afec-
centraciones de metales pesados tales como As, ciones que llegan a producir la muerte (depen-
Pb, Hg, Cd y Cr. Igualmente en las células de los diendo del tipo de organismo y su sensibilidad
diferentes tejidos animales se ha comprobado a los metales pesados). En peces y crustáceos,
la genotoxicidad debido a la exposición conti- puede ser nefrotóxico y afecta el sistema respi-
nua a los metales pesados (36, 40, 42, 58, 71, 78). ratorio. Por el poder de recalcitrancia y
biomagnificación de los iones metálicos, estos
Cuando se presenta toxicidad aguda debido a afectan toda la cadena trofica (26, 54, 62).
la exposición crónica a iones metálicos, en ni-
ños se pueden presentar síntomas como
hiperactividad, cambios en la función sensora y 1.3 MONITOREO DE METALES PESADOS
en las habilidades cognitivas. En Drosophila, ex- EN RELLENOS SANITARIOS Y ALGUNAS IN-
puestas a diferentes concentraciones de Pb, Hg DUSTRIAS
y Cd, se ha comprobado una degeneración de
la función motora y sináptica, y en la cognición, La composición de los residuos sólidos urbanos
debido a la alteración genética provocada por (RSU) varía notablemente entre las diferentes ciu-
la acumulación crónica estos metales (2, 42, 55, 71). dades del mundo, como el porcentaje de metales
que llegan a un relleno sanitario (1.62 – 6 %, peso
Respirar niveles altos de Cr+6 puede causar irri- seco), de materia orgánica (30 – 64 %), de plásti-
tación de la nariz, hemorragias nasales, úlceras cos (2.8 – 12 %), de papel y cartón (10 – 30 %),
y perforaciones en el tabique nasal; ingerir Cr +6 vidrio (1.1 – 10 %), textil (2 – 9 %) y varios (2.1 – 10
puede producir malestar estomacal, úlceras, %) (Agudelo, 1994 ; CIFCA, 1980). La concentra-
convulsiones, daño en el hígado y riñón, y hasta ción de metales pesados en los lixiviados de los
la muerte. El contacto con la piel puede causar rellenos sanitarios también varía en los relleno sa-
ulceraciones de esta. La EPA (Agencia de Pro- nitarios de las diferentes ciudades del mundo,
tección Ambiental) y la OMS (Organización como Cd (0.008-17 mg/l), Cu (0.05-9.9 mg/l), Cr
mundial de la Salud) han demostrado que el (1.48-586 mg/l), Pb (0.1-14.59 mg/l) (1, 24).
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En el relleno sanitario de Medellín, Curva de Para tener una idea del proceso de acumulación
Rodas, se tienen concentraciones en lixiviados, en los suelos (que por erosión y lixiviación, lle-
por encima de los valores admisibles de verti- gan a las fuentes de agua) y de bioacumulación,
do a fuentes naturales, como el Cd (9.125-86 se realizo un estudio de los niveles ambientales
mg/l valor medio y máximo), Cu (1169.63-3800 de metales pesados en las proximidades de una
mg/l), Pb (33.927-308 mg/l), Cr +6 (586.03- planta cementera ubicada en el Municipio de
1450 mg/l) y Hg (0.59-170 mg/l) (Agudelo, Santa Margarida i els Monjos (Barcelona, Espa-
1994) (1). ña), allí se encontraron bajos niveles de metales
pesados en suelo y hierba, que cumplían con las
En estudios realizados por el Departamento de concentraciones ambientalmente sostenibles y
Energía de Estados Unidos, en 18 plantas in- que no representan riesgos adicionales para la
dustriales y plantas generadoras de energía y en población que habita en la zona bajo la influen-
91 rellenos sanitarios, se encontró que en más cia ambiental directa de la cementera; pero que
del 50 % de las plantas generadoras de energía a mediano o largo plazo puede afectar el sistema
y en el 35 % de los rellenos sanitarios aparece biótico de la zona (debido a la bioacumulacion y
contaminación de suelos por metales pesados biomagnificación). Algunos metales encontrados
y radionucleidos. Así mismo, en el 60 % de las fueron, Cd (0.3-0.02 mg/kg), Cr (10.3-0.38mg/
plantas y el 50 % de los rellenos sanitarios se kg), As (6.2 para suelo y 0.64 mg/kg en hierba),
detectó contaminación de las aguas subterrá- Hg (0-0.13mg/kg), Cu ( 27.6-5.52 mg/kg) y Pb
neas por estos mismos elementos (64). (16.4-0.77 mg/kg) (21).
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Los métodos utilizados en la remediación de me- nicos, metales pesados o radionucleidos encon-
tales pesados son de dos tipos principalmente: trados en la rizosfera. Un ejemplo de la
fitorremediación la constituye el uso de la espe-
2.1 FÍSICO – QUÍMICOS. cie Thlaspi caurulencens en suelos contamina-
dos con zinc y cadmio. Lombi et al. (2001) (re-
2.1.1 Precipitación química. portado por Torres, 2003) encontraron que el
Consiste en la retención de metales pesados uso de esta especie lograba eliminar más de 8
haciéndolos insolubles con la adición de mg/Kg de cadmio y 200 mg/Kg de zinc, repre-
lechada de cal, hidróxido sodico y otros com- sentado estos valores el 43 y 7 por ciento de
puestos que suben el pH (14, 26). estos metales en un suelo agrícola, respectiva-
mente (79).
2.1.2 Membranas líquidas.
Esta técnica se centra en el estudio de los fenó- 2.2.2 biorremediación animal.
menos de transporte asociados a la Existen animales, como los crustáceos, que ac-
permeación de los metales en la membrana lí- túan como agentes descontaminantes, ya que
quida (14, 26). pueden desarrollarse en medios con fuerte toxi-
cidad y poseen en su interior microorganismos
2.1.3 remoción por carbono activado. capaces de retener los metales pesados (79).
Los carbones activados presentan una conside-
rable capacidad de adsorción de diversos com- 2.2.3 biorremediación por medio de
puestos, tanto en fase gaseosa como líquida, microorganismos.
principalmente gracias a su estructura porosa Los microorganismos pueden inmovilizar iones
altamente desarrollada que les confiere una gran metálicos por vía activa, como las bacterias que
superficie específica. Por esta razón, es intere- usan sulfatos como aceptor terminal de electro-
sante su aplicación en la remoción de iones nes y activamente producen y excretan un ion
metálicos pesados (13, 26). sulfito, el cual forma un complejo insoluble con
iones metálicos presentes en la solución, cau-
2.2 BIOLOGICOS O BIORREMEDACION sando la precipitación de éstos. En contraste, la
biosorción es un proceso pasivo, que se puede
La biorremediación, es un proceso de catálisis dar tanto en biomasa viva como en biomasa
biológica espontáneo o controlado, que busca muerta.
remediar o eliminar la contaminación ambien-
tal (Glazer y Nikaido 1998). Es utilizada común- En la práctica existen tres categorías generales
mente para disminuir el contenido de químicos de procesos biotecnológicos para el tratamien-
orgánicos de suelos, aguas superficiales, aguas to de residuos que contienen metales tóxicos:
residuales urbanas e industriales y lodos acei- la biosorción, la precipitación extracelular y la
tosos de refinerías petroleras. Las técnicas de captación a través de biopolímeros purificados
biorremediación se enmarcan en cuatro cate- y de otras moléculas especializadas, derivadas
gorías: tratamiento in-situ, compostaje, de células microbianas; estos procesos no son
landfarming y biorreactores. Los tres procesos excluyentes el uno del otro, involucrando fenó-
de biorremediación más importantes son: menos físico-químicos y biológicos 9. Actual-
mente las industrias de fundición y minería, han
2.2.1 Fitorremediación. implementado estas tecnologías para el control
Consiste en el uso de plantas verdes para con- en las descargas al ambiente (4, 29, 51).
tener, remover o neutralizar compuestos orgá-
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3. SORCION DE IONES METÁLICOS para excluir el anión asociado, permite la pre-
cipitación.
3.1 DEFINICION
Un ejemplo del concepto anterior es: si la cons-
Las sustancias húmicas y las arcillas tienen la tante dieléctrica ( k = å/å0, adimensional ) del
capacidad de unir aniónes y cationes (como agua pura es 82 y luego de que un sorbente (ar-
metales suaves o fuertes); este proceso es deno- cilla) es inmerso en el agua, la constante es me-
tado como adsorción o sorción; la distinción en- nos de 20 y asumiendo que la superficie es afín
tre ambos términos está basada en los mecanis- por el Ca2+ y existe en solución un anión como
mos de unión de éstos. En la adsorción, una es- el SO42-, el sorbente une al anión y el catión se
pecie química puede ser adsorbida por una su- asocia con el anión quedando Sorbente-
perficie, electrostáticamente; entre tanto en la (CaSO4)nH2O, el cual se precipita fácilmente.
sorción, una especie química puede ser acumu-
lada en la superficie de los minerales a través de Figura 1. Ejemplo de precipitación del CaSO4.
la interacción electrostática, de interacciones
hidrofóbicas y/o precipitación. La sorción tam-
bién se puede definir como la transferencia de
iones de una fase en solución a una fase sólida.
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Tres modos de reacción pueden identificarse: Figura 4. Esquema de esfera externa y formación
monodentada, bidentada y polidentada. Gene- de complejos (sorción de cationes y aniónes) (23).
ralmente el esquema monodentado es presen-
tado con la unión del catión en un solo punto,
la bidentada presenta la unión del catión en
dos y la polidentada en tres o más puntos de
unión, estos tipos de uniones están
esquematizadas en la Figura 3. Los dos prime-
ros modos de reacción son comunes en las
superficies minerales, mientras que la estruc-
tura polidentada es común en superficies or-
gánicas; un prerrequisito para el complejo
polidentado es el potencial que tienen las su-
perficies orgánicas para someterse a
reconfiguraciones durante el acomplejamiento.
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cero es el intermedio –Si-Al-(OH)2 o sitio ácido un aumento de pH en 2 unidades con respecto
de Lewis (el OH está entre una lamina al pKa, la superficie está a su máximo potencial
tetrahedral y otra octahedral) con un pKa entre de sorción y con una disminución de 2 unida-
6 – 7. Todos estos grupos funcionales están dis- des en el pH, la superficie está totalmente
tribuidos en tres diferentes sitios en la estructu- protonada y su potencial de sorción es cero. En
ra de las arcillas. El primer sitio es conocido un decrecimiento en el pH mayor de dos unida-
como ¨planar¨, y es representado por las cavi- des, se logra el efecto de sorción de aniónes,
dades de siloxano expuestas. El segundo sitio como –Al-OH2+ que puede formar complejos
es conocido como ¨fin¨ y es representado por con Cl-, y SO42-; los grupos –Al-OH y –Al-Si-OH
aluminol silanol y grupos funcionales –OH in- tienen esa característica, llamada potencial re-
termedios. El tercer tipo se conoce como verso. En la Figura 6, podemos observar la rela-
¨intercapa¨ y es representado por el espacio ción directa que existe entre el pH y el porcen-
existente entre las cavidades de siloxano adya- taje de iones metálicos adsorbidos por un
centes (ver Figura 5). sorbente específico.
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Figura 7. Esquema de sorción de un metal Figura 8. Tipos de isotermas de sorción (23).
por un grupo fosfato (68).
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(5) -S + 1/nC -SC La gráfica linealizada de Freundlich (tipo C), re-
presenta una aproximación empírica para pre-
donde –S denota una superficie de algún mine- decir la distribución de una especie química en
ral, C denota alguna sustancia química (metal), la fase líquida o en la fase sólida. Este modelo
en equilibrio con –S, 1/n es una constante de puede ser usado para predecir la lixiviación de
linealización empírica y –SC denota el comple- un herbicida en particular o de un metal pesado
jo sorbato-sorbente. El equilibrio de la reacción en el suelo.
anterior está dado por la ecuación 6:
3.3.2 aproximación de Langmuir.
(6) KD = -SC/C 1/n
Este modelo incorpora algunas asunciones:
(10) KL = (-SC)/(-S)(C)
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3.4 MODELO DE SORCION DE de agua dentro de los agregados); el cual enfatiza
NO-EQUILIBRIO en el proceso de sorción como un gran número
de sitios de sorción en serie (longitud de los efec-
Los modelos de sorción de iones y compuestos tos de sorción), expresado en una ecuación de
orgánicos e inorgánicos consideran al suelo como difusión. Para resolver esta ecuación la sorción
un material homogéneo y a la sorción en si como es visualizada como un proceso de transferencia
un proceso único, reversible y en equilibrio. Sin de masa de las moléculas de sorbato a través de
embargo existen datos experimentales que evi- los intersticios de las partículas sorbentes,
dencian la no validez de estos supuestos. Muchos hipotetizadas como esferas de cada grano de
estudios en columnas de suelo con transporte material mineral u orgánico. Sin embargo esta
de pesticidas y utilizando los modelos de equili- es una aproximación que esta lejos de la realidad
brio (Freundlich y Langmuir), mostraron sustan- en la aplicación práctica, debido a la natural he-
ciales desviaciones entre lo calculado y lo medi- terogeneidad en la geometría, tamaño y compo-
do, para el efluente, observando picos retarda- sición de las partículas del suelo (49, 72, 85, 86).
dos y colas pronunciadas en las curvas de sorción,
indicando esto que el proceso de sorción/ El modelo de sorción de no-equilibrio es compli-
desorción ocurre simultáneamente (16, 37, 44, 46, 63). cado, debido a los procesos simultáneos que se
dan en la estructura de una matriz sólida inmersa
Una asunción del modelo de no-equilibrio asu- en muchas diferencias, tanto en geometría como
me un modelo ¨TS¨ (two-sites), en el que la en composición (multiprocesos de no-equilibrio).
fase sólida del suelo esta compuesta por dos ti- Un acoplamiento entre los modelos de TS y el pro-
pos de fracciones de sorción: la tipo 1, en la cual ceso de difusión puede dar buenos resultados, te-
la sorción es instantánea y la tipo 2, en la cual la niendo en cuenta que el proceso se da en dos re-
sorción es dependiente del tiempo, estando re- giones, una de flujo rápido (inter-agregados), refe-
lacionada la fracción tipo uno con el material rida al flujo entre agregados del suelo, a otra re-
mineral (minerales del suelo) y la fracción tipo gión de inmovilización (intra-agregados), referida
dos con el material orgánico (moléculas orgá- al flujo dentro de cada uno de los agregados (ver
nicas del suelo). Este modelo falla cuando se Figura 8). La modelación matemática de este pro-
describe la liberación final del sorbato en un ran- ceso esta basada en modelos estadísticos, que
go de tiempo amplio (85, 86). involucran procesos individuales en TS y de difu-
sión; también aproxima el modelo acoplado (TS-
Otro supuesto del proceso de sorción en no-equi- difusión), teniendo en cuenta las propiedades físi-
librio es el ¨proceso de difusión, conocido tam- cas del suelo, como el volumen de poros y veloci-
bién como difusión intra-partícula (movimiento dades internas de flujo (8, 72, 85, 86).
Figura 10. Esquema de flujo de un soluto a través de un agregado (a);
conceptualización del proceso físico – químico acoplado (85).
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Este modelo de sorción de no-equilibrio utiliza a la gran afinidad del biosorbente por el sorbato,
distribuciones probabilísticas que consideran este último es atraído hacia el solidó siendo atra-
simultáneamente la heterogeneidad de las pro- pado por diversos mecanismos, como las
piedades hidráulicas, físicas y químicas de los interacciones con los diferentes grupos funcio-
suelos, con una representación convectiva nales que se encuentran en las superficies celu-
estocástica, describiendo variables como la dis- lares de los microorganismos (no necesariamente
tribución del tiempo de residencia de un soluto requiere actividad biológica, biomasa muerta).
en la matriz del suelo, representando Los potenciales sitios de unión en las superficies
específicamente la variabilidad en las velocida- celulares son las hidroxilos, sulfhidrilos, aminas,
des distribuidas en la matriz. Esto seguido de amidas, grupos imidazol, carboxilos, fosfatos, y
una convolución integral representando los pro- tioesteres, entre otros (9, 35, 41, 80, 82, 84). Igualmente se
cesos espontáneos y simultáneos debido a las debe proporcionar un pH adecuado, que permi-
propiedades físico – químicas de los suelos (es- ta la desprotonación de los grupos funcionales
pecíficas para cada uno). ionizables y poder llevarse a cabo las
interacciones iónicas.
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Figura 11. Esquema de los principios básicos en un proceso de biosorción de metales pesados de
soluciones acuosas contaminadas, utilizando microorganismos.
Los microorganismos que presentan pared celu- nales ionizables, potenciales para la unión de
lar son muy eficientes en los procesos de iones metálicos. Algunas de estas proteínas son,
biosorción, debido a que esta pared es una es- LamB, OmpA, y PAL (18, 45, 81, 84).
tructura muy compleja, conformada por péptidos
y carbohidratos, que a su vez forman una red de Al interior de las células se encuentra un grupo
polímeros orgánicos llamados peptidoglucanos. de pequeñas proteínas llamadas metalotieninas
En detalle el peptidoglucano está conformado por (alrededor de 60 aminoácidos) ricas en cisteína,
unidades repetitivas de dos derivados de azúca- que unen metales pesados tales como el Cd,
res N-acetilglucosamina y N-acetilmurámico, y de Zn, Hg, entre otros. Estas metalotieninas tienen
oligopéptidos conformados por L-alanina, D- la capacidad de ser inducidas en situaciones de
alanina, D-glutámico y lisina. Como podemos estrés, exposición a metales pesados, drogas
observar en la Figura 10, el peptidoglucano está anticancerígenas, glucocorticoides entre otras,
conformado por una alta densidad de grupos fun- actuando así como un mecanismo de defensa
cionales ionizables, los cuales al desprotonarse a en contra de la toxicidad producida por las es-
un pH determinado tienen la capacidad de unir pecies reactivas del oxígeno, metales pesados y
los metales pesados (cationes). Además, algunas otros tipos de compuestos orgánicos (43, 45, 76, 82).
bacterias tienen la capacidad de segregar Estas proteínas de bajo peso molecular consti-
expolisacáridos y proteínas, denominadas en tuyen el principal mecanismo de defensa de las
conjunto glucocalix, acumulándose en el exte- células eucarióticas en contra de la contamina-
rior de la pared celular, teniendo grupos funcio- ción por iones metálicos.
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Figura 12. Estructura del peptidoglucano (50).
4.2 BIOSORCION DE METALES PESADOS selectividad de Bacillus subtilis por algunos iones
POR ALGUNOS MICROORGANISMOS metálicos, y D´Souza en 1983 (citado por Volesky,
1995), investigo la reducción del hierro y el man-
Desde finales de los 60´s se han venido investi- ganeso por bacterias fotosintéticas. A partir de
gando organismos (plantas, microorganismos, 1986 se estudiaron bacterias, como
hongos y algas) que son potencialmente eficien- Pseudomonas, diferentes tipos de algas y de hon-
tes en la biorremediación de metales pesados. gos como Penicillium, Rhizopus y levaduras
Los estudios realizados por Andersen y Lundgren como Saccharomyces cerevisiae (22, 31, 35, 38, 73, 84).
(1969), mostraron la producción de enzimas
bacteriales para la oxidación del hierro. Friedman Además se empezó a investigar sobre los
y Dugan (1968) determinaron la concentración péptidos involucrados en la retención de iones
y acumulación de iones metálicos en la bacte- metálicos, diseñando muchas secuencias de
ria Zoogloea. Din y Suzuki (1967) estudiaron el aminoácidos (principalmente secuencias ricas
mecanismo de oxidación del Fe+2 por la bacte- en cisteína, glicina e histidina) para tal fin, y lue-
ria Ferrobacillus ferrooxidans (3, 20, 28). go expresando los genes que codifican para
esos péptidos en bacterias, aumentando así su
En los 80´s se profundizo sobre el mecanismo potencial de biosorción. El mejor modelo de
de acción de las bacterias para transformar y/o estudio de estos péptidos ha sido Escherichia
biosorber iones metálicos; se empezó a investi- coli, aunque también se han transformado ce-
gar más organismos con potencial pas de Saccharomyces cerevisiae y Ralstonia
biorremediador. Doyle et al (1980) estudiaron la eutropha (27, 45, 47, 61, 81).
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Algunos organismos reportados como eficien- Conociendo en detalle la conformación de
tes para la biorremediación de metales pesados aminoácidos de las diferentes metalotieninas fun-
son: Bacillus subtilis (Cu, Pb, Mn, Ni, Zn, Fe), cionales para unir iones metálicos, se evolucio-
Bacillus licheniformis (Cu, Zn, Cr, Fe), biomasa nó en la creación de oligopéptidos biosorbentes
de Bacillus spp (Cu, Zn, Cr, Fe), Citrobacter (Cd, de metales pesados, basados en la secuencia de
Pb), Saccharomyces cerevisiae (Cd, Cu, Co, Zn, aminoácidos de las metalotieninas (sobre todo
Cr), Rhizopus arrhizus (Cd, Cu, Pb, Hg, An, Cr), las metalotieninas de células eucarióticas huma-
Penicillium spp (Cd, Cu, Pb, Hg, Zn, Cr), nas). Estos ligandos peptídicos de iones metáli-
Diatomeas (Zn), Euglena (Ni), Chlorella (Pb) (5, cos se diseñaron con altos contenidos en su es-
9, 25, 31, 38, 68, 84)
. tructura primaria de cisteína o histidina,
aminoácidos que tienen alta capacidad de unir
En Colombia se realizo un estudio en el ICP (Insti- metales. Jugando con diferentes secuencias de
tuto Colombiano del Petróleo), utilizando estructuras primarias, en un alto porcentaje con
Citrobacter como eficiente biorremediadora de Cd cisterna o histidina, se crearon oligopéptidos es-
+2
, por medio de la secreción de la enzima fosfatasa, pecíficos para unir Cd +2 y Hg+2, expresados en
la cual acompleja y precipita el metal (68). E.coli (19, 81, 82).
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Se debe tener en cuenta que los modelos mate- Los modelos matemáticos de cuantificación en
máticos en el proceso de biosorción, compara- la biosorción son los mismos que se utilizan en
dos con los del proceso de sorción, son iguales; la modelación del proceso de sorción en suelos
solo cambian los términos de las variables en (modelos de Freundlich y Langmuir) asumien-
las ecuaciones, para expresarlos en un lenguaje do el proceso como un modelo en equilibrio.
más utilizado en biología. Estos modelos son adaptables a la utilización
de biomasa viva o muerta, aunque se deben
centrar esfuerzos en diseñar modelos matemá-
5. CONSIDERACIONES GENERALES ticos más representativos en una escala real
Y CONCLUSIONES (procesos biotecnológicos), debido a que la
biorremediación se da en medios (suelo y agua)
A partir de las investigaciones y el entendimiento que son modelos dinámicos en el tiempo inme-
de los procesos de sorción en los suelos se ha diato (p.e. las aguas residuales).
dilucidado el proceso de biosorción de ocurren-
cia natural en los microorganismos. A medida que La evolución en el conocimiento y desarrollo de
se ha detallado en el entendimiento de los me- la biosorción en microorganismos ha genera-
canismos del proceso, se ha aprovechado la na- do un verdadero proceso biotecnológico basa-
turaleza del mismo para utilizarlo en beneficio del do en el conocimiento básico y en el mejora-
hombre y del medioambiente, como miento del proceso a nivel molecular, en condi-
biorremediador de metales pesados que conta- ciones in vitro, para así obtener un producto
minan un ambiente determinado (suelo y/o biotecnológico optimizado y eficiente para la
agua). En la actualidad se tiene un conocimien- biorremediación de metales pesados en suelos
to detallado de los mecanismos físico – quími- y agua. Se deben también direccionar las inves-
cos de la biosorción y los procesos moleculares tigaciones al aislamiento y estudio de cepas
inmersos que la hacen en los microorganismos, nativas, potenciales para los procesos
llegando al punto de optimizar en un alto por- biorremediadores a través de la biosorción.
centaje el proceso, por medio de transformacio-
nes genéticas realizadas en bacterias, expresan- En Colombia se ha trabajado muy poco a nivel
do en la superficie y en el interior celular diferen- experimental en el campo de la biosorción. Solo
tes tipos de metalotieninas. el Instituto Colombiano del Petróleo ha realizado
procesos de precipitación enzimática del cadmio,
Por ejemplo, Kotrba et al (1999), encontraron utilizando bacterias nativas del género
un incremento del 80 % en la capacidad de Citrobacter; por medio de la fosfatasa ácida (uti-
biosorción en una cepa de Escherichia coli lizada como sorbente), enzima secretada por la
transformada genéticamente, con capacidad de bacteria (68). Se debe generar un proyecto que lleve
sintetizar péptidos ricos en secuencias repetitivas a la optimización de un proceso biotecnológico
de glicina y cisteína. Sousa et al (1996), median- óptimo para la biosorción de metales pesados,
te la transformación genética de una cepa de iniciando con el aislamiento de cepas nativas del
Escherichia coli con capacidad de sintetizar un género Bacillus sp, evaluando posteriormente su
híbrido de la proteína LamB (proteína de mem- capacidad de biosorción, para luego explorar la
brana) el cual consistió en la proteína LamB posibilidad de optimizar el proceso por medio de
unida a péptidos compuestos por secuencias transformaciones genéticas y así generar un es-
repetitivas de histidina, lograron aumentar en un calado que permita obtener un producto comer-
400 % la capacidad de biosorción de la cepa cial eficiente y económico en el proceso de des-
nativa de Escherichia coli (45, 76). contaminación de metales pesados.
Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia Volumen 1 No. 1 Enero - Junio de 2006
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La generación de un proceso biotecnológico en Ecosistema: Unidad funcional utilizada en
la biorremediación de suelos a partir de la ecología para referirse a todos los seres vivos y
biosrción de metales pesados por medio de sus alrededores, incluyendo las interacciones re-
microorganismos sería beneficioso en la cíprocas entre los organismos y el medio que
reactivación de tierras para la producción los rodea.
agropecuaria. Teniendo en cuenta que el pro-
ceso de biorrmediación debe estar acompaña- Escorrentía: Agua que fluye directamente des-
do de otros procesos biotecnológicos, como la de la superficie del suelo a las corrientes, ríos y
recuperación de las propiedades físicas, quími- lagos.
cas y biológicas de la matriz edáfica, perdidas
en el proceso de contaminación. Lixiviación: Proceso por el cual los nutrientes,
minerales y contaminantes son arrastrados por
el agua infiltrada en los suelos.
6. GLOSARIO
Relleno sanitario: Fracción de suelo seleccio-
Arcilla: Sustancia mineral, impermeable y plás- nada por estrictos estudios geológicos y de im-
tica, formada principalmente por silicato de alu- pacto ambiental, utilizada para la disposición
minio. El tamaño del grano es inferior a 0.002 final de los residuos sólidos urbanos.
mm
Remediación: Reparación de un daño ambien-
Biorremediación: Reparación de un daño am- tal y/o ecológico, por medio de técnicas físico –
biental y/o ecológico, por medio de organismos químicas, logrando reducir el riesgo a niveles
vivos, logrando reducir el riesgo a niveles acep- aceptables. La forma e intensidad de la interven-
tables. ción quedará establecida en función del tipo y
detalle de la evaluación de riesgo realizada en el
Constante dieléctrica: Parámetro que describe sitio.
las propiedades eléctricas de un medio. Es
adimensional. Sistema Abiótico: Sistema en el cual sus com-
ponentes constitutivos son materia no viva.
Contaminación: La presencia en el ambiente de
uno o más contaminantes o de cualquier Sistema Biótico: Todo lo viviente. Un sistema o
combinación de ellos que cause desequilibrio asociación biótica comprende todos los orga-
ecológico. nismos vivos presentes en un área determina-
da.
Contaminante: Toda materia o energía en cual-
quiera de sus estados físicos y químicos, que al Sorbato: Ion o molécula que es potencialmen-
incorporarse o actuar en la atmósfera, agua, sue- te capaz de unirse a un sorbente.
lo, flora, fauna o cualquier elemento natural, al-
tere o modifique su composición y condición Sorbente: Material orgánico o inorgánico capaz
natural. de unir iones o moléculas.
Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia Volumen 1 No. 1 Enero - Junio de 2006
94
Tratamiento: Es la acción de transformar los re- 8. Bolt, G. H. Soil chemistry: B. Physico-
siduos (líquidos o sólidos) o sus propiedades con chemical models. Ed. Elsevier Scientific
el fin de eliminar o evitar los riesgos no desea- Publishing Company. Oxford. 527 p. 1982.
dos a la salud del hombre y al equilibrio de los
ecosistemas. 9. Cañizares Villanueva, Rosa Oliva. biosorción
de metales pesados mediante el uso de
biomasa microbiana. Revista Latinoameri-
7. BIBLIOGRAFÍA cana de Microbiología, 42:131-143. 2000.
1. Agudelo García, Rubén Alberto. Tratabilidad 10. CEPIS. Manual de evaluación y manejo de
de lixiviados producidos en rellenos sanita- sustancias toxicas en aguas superficiales,
rios. Universidad de Antioquia, Facultad de sección 6, control de sustancias toxicas. Di-
Ingeniería. Tesis de Maestría en Ingeniería ciembre. México. 1998.
Ambiental. Medellín. 1994.
11. Chu, K. H. Improved fixed bed models for
2. Akins J. M. et al. Evaluation of drosophila metal biosorption. Chemical Engineering
melanogaster as an alternative animal for Journal, 97:233-239. 2003.
studyng heavy metal toxicity. Toxicologist,
12. CIFCA. Tres casos de impacto ambiental:
Feb; 11(1):39. 1991.
Aeropuertos, Hidroeléctrica y Relleno Sani-
3. Andersen KJ, Lundgren DG. Enzymatic tarios de RSU. Cuadernos del CIFCA, Ma-
studies of the iron-oxidizing bacterium, drid. 1980.
Ferrobacillus ferrooxidans: evidence for a
13. Cortuelo Minguez, Luis M. ; Marqués
glycolytic pathway and Krebs cycle. Can
Gutiérrez, María Dolores. Los metales pesa-
Journal Microbiol, 15(1):73–79, junio. 1969
dos en las aguas (I), su origen. Acción de
agentes biológicos. Ingeniería Química. 31
4. Atkinson, B. W. ; F. Bux. ; H.C. Kassan.
(356) p. 263-266, mayo. 1999.
Consideration for application of sorption
technology to remediate metal- 14. Cortuelo Minguez, Luis M. Los metales pe-
contaminated industrial effluents. Water S.A. sados en las aguas (II), Acciones químicas.
24:129-135. 1998. Ingeniería química. 31 (357) p. 263-266,
mayo. 1999.
5. Bio -land. Género Bacillus. Web:
www.red6.org/bioland/nutricompoust- 15. Cubillos González, Luz Miryam. Estudio de
mo.htm. Revisado el 15 de noviembre de la contaminación de suelos de la Sabana de
2004. Bogotá por metales pesados. Memos de in-
vestigación # 367. Universidad de los An-
6. Brower Byrnes, Jennifer. et al. Comparison des, Bogotá. 1997.
of ion-exchange resins and biosorbents for
the removal of heavy metals from plating 16. Dao T. H ; Lavy T. L. Atrazine adsorption on
factory wastewater. Environmental Science soil as influenced by temperature, moisture
and Technology, 31(10):2910-2914. 1997 and electrolyte concentration. Weed
Science, 26:303-308. 1978.
7. Brown, Stanley.. Metal-recognition by
repeating polypeptides. Nature 17. Davis, Thomas A. et al. A review of the
Biotechnology, 15:269-272. 1997. biochemistry of heavy metal biosorption by
Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia Volumen 1 No. 1 Enero - Junio de 2006
95
brown algae. Water Research, 37:4311- 27. Fraser, James A. et al. A gene from
4330. 2003. Aspergillus nidulans with similarity to URE2
of Sacharomyces cerevisiae encodes a
18. De Lorenzo, Victor ; Valls, Marc. Exploiting glutathione S-transferase which contributes
the genetic and biochemical capacities of to heavy metal and xenobiotic resistance.
bacteria for the remediation of heavy metal Applied and Environmental Microbiology,
pollution. Microbiology Reviews. 26:327- 68(6):2802-2808. 2002.
338. 2002.
28. Friedman, B. A., Dugan, P. R. Concentration
19. Dereck R. Lovley ; Lloyd, Jhon R. Microbes and accumulation of metallic ions by the
with a mettle for Bioremediation. Nature bacterium Zoogloea. Development Indus-
biotechnology, 18:600-603. 2000. trial Microbiology, 9:381-388. 1968.
20. Din, G.A , Suzuki I. Mechanism of Fe +2 29. Gadd, G. M. y C. White. Microbial treatment
cytochrome c reductase of Ferrobacillus of metal pollution – a working
ferrooxidans. Can, Journal Biochemistry, biotechnology?. Trends Biotechnology.
45(10):1547-1556, octubre. 1967. 11:259-273. 1993.
21. Domingo L, José ; Schuhmacher, Marta. Ni- 30. Gale, N. L. ; Wixson, B.G. Removal of heavy
veles ambientales de metales y dioxinas en metals from industrial effluents by algae.
las proximidades de una planta cementera. Development Industrial Microbiology,
Revista Técnica: Residuos, # 61; p. 90-98, 20:259-273. 1993.
Julio-agosto. 2001.
31. Galun, M. et al. Removal of metal ions from
22. Doyle, R.J. ; Matthews T. H. ; Streips, U. N. aqueous solutions by Penicillium biomass:
Chemical basis for selectivity of metal ions Kinetic and uptake parameters. Water Air
by the Bacillus subtilis cell wall. Journal and Pollution, 33:359-371. 1987.
Bacteriology, 143:471-480. 1980.
32. Gemma Puente, Miguel, et al. extracción de
metales pesados en lodos de depuradora de
23. Evangelou, V. P. Environmental soil and water
aguas residuales. Revista Técnica: Residuos,
chemistry: principles and applications. Ed.
# 46:74-79, enero-febrero. 1999.
John Wiley & Sons, Inc. New York. 563 p.
1998. 33. Glazer N, Alexander ; Nikaido, Hiroshi.
Microbial Biotechnology. Ed. W.H. Freeman
24. Fantelli, María. Explotación de rellenos sa- and Company. 2da ed. New York. 582 – 590.
nitarios (I). Revista técnica: Residuos, # 60, 1998.
mayo-junio. 2001.
34. Gutiérrez lopez, Julio. et al. Técnicas de
25. Filall, B. K. et al. Waste water bacterial biorrecuperación in situ en acuíferos conta-
isolates resistant to heavy metals and minados por metales pesados. Instituto
antibiotics. Current Microbiology, 41:151- Geológico y Minero de España. Oficina de
156. 2000. Proyectos de Valencia. 2000.
26. Förstner, U. ; Wittmann, G. T. W. Metal 35. Greene, Benjamin. et al. Interaction of gold
pollution in the aquatic environment. Ed. (I) and gold (III) complexs with algal
Springer-Verlag. 2da ed. New York. 1983. biomass. Environmental Science
Technology, 20:627-632. 1986.
Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia Volumen 1 No. 1 Enero - Junio de 2006
96
36. Harper J. F. heavy metal pimps in plants. 46. Lavy, T. L. Micromovement mechanism of s-
Government reports announcements & triazines in soil. Soil Science, 32:377-380.
index, Issue 22. 15-24. 2000. 1968.
37. Huang, P.M. et al. Components and particle 47. Lovley, Derek y Lloyd, Jhon R. Microbes with
size fractions involvent in atrazine adsorption a mettle for bioremediation. Nature
by soil. Soil Science, 138:20-24. 1984. Biotechnology, Vol. 33, Junio. 2000.
38. Hutchins R, S. et al. Microorganism in 48. Lu, YI ; Valentine S. Joan. Engineering me-
reclamation of metals. Annual Review tal-binding sites in proteins. Structural
Microbiology, 50:753-789. 1986. Biology. 7:495-500. 1997.
Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia Volumen 1 No. 1 Enero - Junio de 2006
97
(heavy metals + organophsphates) in ani- 64. Riley, R.G. et al. Chemical contaminants on
mal experiments. Neurotoxicology, DOE lands and selection of contaminants
18(3):876. 1997. mixtures for subsurfaces research.
Department of Energy, Washington D.C.
56. Nourbakhsh, Nurbas M. et al. Biosorption of DOE/ER-0547T. 1992.
Cr+6, Pb+2 and Cu+2 ions in industrial waste
water on Bacillus sp. Chemical Engineering 65. Roane, T. M ; pepper, I. L. Microbial response
Journal, 85:351-355. 2002. to environmentally toxic cadmium. Microbial
Ecology. 38; p. 358 – 354. 2000.
57. Nriagu O, Jerome and Pacyna M, Jozef.
Quantitative assement of worldwide
66. Rodríguez, José Álvaro ; Giraldo Gomez,
contamination of air, water and soils by trace
Eugenio. Estudio preliminar de sustancias
metals. Nature, 333(6169):134-139. 1988.
potencialmente toxicas de interés ambien-
58. Ocker H. D. Total content distribution of tal Colombia. Memos de investigación #
heavy metals in cereals and cereal products. 387. Universidad de los Andes, Bogotá.
Ber Landwirtsch, 55(4):769-808. 1977. 1997.
59. Olabarrieta, I, et al. Efecto in vitro del cadmio 67. Rodríguez Barroso, M. R. et al. Calidad de
en dos diferentes modelos de células anima- las aguas próximas a un relleno sanitario:
les. Toxicology in vitro. 15:511-517. 2001. Experiencias en un relleno sanitario de RSU
en Cádiz. Revista Técnica: Residuos,
60. Pagnanelli, F. et al. Mechanism modeling of 32(373):219-227. 2000.
heavy metal biosorption in batch and
membrane reactor systems. 68. Rodríguez M, R. et al. Precipitación
Hydrometallurgy, 71:201-208. 2003. enzimática del cadmio utilizando bacterias
nativas del género Citrobacter. Ciencia,
61. Pazirandeh, Meheran. et al. Development of Teccnología y Futuro. 1 (3); p. 123-133.
bacterium-based heavy metal biosorbents: 1997.
enhanced uptake of cadmium and mercury
by Escherichia coli expressing a metal 69. Romero R. A ; Salgado O ; Marcano L. Impact
binding motif. Applied and Environmental social factors and heavy metal pollution on
and Microbiology. 64 (10); p. 4068-4072, the incident of anencephaly at the eastern
octubre. 1998. coast of lake Maracaibo, Venezuela. Trace
Elements and Electrolytes, 1581:34-38.
62. Pérez H, E. et al. Niveles de Cd, Cu, Pb y Zn 1998.
en los ríos del norte del Departamento del
Cauca. En: Unicauca Ciencia. # 3, septiem- 70. Romeyer, F. M. et al. Bioaccumulation of
bre; p. 3-11. Universidad del Cauca, heavy metals in Escherichia coli expressing
Popayán. 1998. an inducible synthetic human
metallothionein gene. Journal
63. Pignatello, J. J. Sorption dynamics of Biotechnology, 8:207-220. 1988.
organic compounds in soils and sediments,
in reactions and movement of organic 71. Ruden DM. Toxicogenomics of lead, mercury
chemicals in soils. SSSA Special and cadmium. Crisp Data Base National
Publication, No 22, 45-80. 1989. Institute of Health, Junio. 2003.
Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia Volumen 1 No. 1 Enero - Junio de 2006
98
72. Selim, Magdi H. ; MA, Liwang. metal binding ability of Bacillus subtilis cell
Nonequilibrium in soils: Modeling and walls. Applied and Environmental
applicatión. Ed. Ann Arbor Press. Michigan. Microbiology, December 3838-3844. 1992.
492 p. 1998.
81. Valls, Marc. et al. Engineering a mouse
73. Silver, Simon ; Phung, Le T. Bacterial heavy metallothionein an the cell surface of
metal resistance: New Surprises. Annual Ralstonia eutropha CH34 for immobilization
Review Microbiology, 50:753-789. 1996. of heavy metals in soil. Nature
Biotechnology, Vol. 18, Junio. 2000.
74. Soler, Pedro ; Polo, Alfredo. Problemática de
los metales pesados en los lodos de 82. Valls y De Lorenzo, Victor.. Exploiting the
depuradoras. Revista Técnica: Residuos, # genetic and biochemical capacities of bac-
40:20-27. 1998. teria for the remediation of heavy metal
pollution. FEMS Microbiology Reviews
75. Sonta S, et al. Investigation on the storage 26:327-338. 2002
of heavy metals in human fetuses and
mother. Congenital Anomalies, 41(3):265- 83. Valverde, Mahara, et al. Es capaz el acetato
6. 2001. de plata y el cloruro de cadmio producir
daño en el DNA?. Mutagénesis. 16(3), pp
76. Sousa, Carolina. Et al. Enhanced 265-270. 2001.
metalloadsorption of bacterial cells
displaying poly-his peptides. Nature 84. Volesky, B. ; Holan R, Z. Biosorption of heavy
Biotechnology, 14:1017-1020. 1996. metals. Biotechnology Progress. 11, 235-
250. 1995.
77. Sugita M. The biological half-time of heavy
metals: the existence of a third, 85. Wagened R. J ; Chen W. Coupling sorption
¨slowest¨component. International Archives rate heterogenety and physical
of Accupational and Environmental Health, nonequilibrium in soils. Phisical
41(81):25-40. 1978. Nonequilibrium in Soils, Modeling and
Applications. Ann Harbor Press, 1-37. 1998.
78. Steinkellner H, et al. genotoxic effects of
heavy metals: comparative investigation with 86. Wilson G. V. et al. Hydraulic and phisical
plant bioassays. Environmental and nonequilibrium effects on multiregion flor.
molecular mutagenesis, 31(2):183-91. 1998. Phisical nonequilibrium in soils, modeling
and applications. Ann Harbor Press, 38-52.
79. Torres Rodríguez, Duillo. El papel de los 1998.
microorganismos en la biodegradación de
compuestos tóxicos. Facultad de Agrono- 87. Zehner, Rosa. Identificación, evaluación,
mía, Universidad Central de Venezuela. control, mitigación y biorremediación de
Ecosistemas, año 12, No 2, mayo-agosto. riesgos medioambientales. Programas de
2003. remediación para actividades hidrocarburí-
feras. Memorias del II Congreso de Seguri-
80. Urrutia Mera M. et al. The membrana- dad Industrial y Medio Ambiente de la In-
induced proton motive force influences the dustria Petrolera, Quito. 200
Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia Volumen 1 No. 1 Enero - Junio de 2006
99