PATOGENICIDAD DE Paecilomycesfumosoroseus EN HUEVOS Y NINFAS DE MOSCA BLANCA Bemisia tabaci (Gennadius) Wilberth Chan-Cupul1, Esa Ruiz-Snchez1, Jairo Cristbal-Alejo1,

Alfonso Prez-Gutirrez1, Ricardo Mungua-Rosales2, Joel Lara-Reyna3

1

Instituto Tecnolgico de Conkal. Divisin de Estudios de Posgrado e Investigacin. Km Antigua Carretera Mrida-Motul, Conkal, Yucatn. C.P. 97345

16.3
2

(esau_ruiz@hotmail.com). Comite Estatal de Sanidad Vegetal del Estado de Yucatn. Calle 19 # 443 Colonia Ciudad Industrial. C.P. 97288 Mrida, Yucatn. 3Colegio de Posgraduados. Campus Campeche. Calle Nicaragua # 91 tercer piso. Col. Santa Ana. C.P. 24150. Campeche, Campeche. RESUMEN

El manejo de la mosquita blanca (Bemesia tabaci) (Gennadius) con el uso de insecticidas qumicos, causa serios daos al ambiente y genera poblaciones resistentes a los productos convencionales. Una alternativa sustentable es el control biolgico mediante hongos entomopatgenos. En el presente estudio se evalu la patogenicidad de aislamientos monospricos M1 y M2 de cada una de las cuatro cepas nativas de Paecilomyces fumosoroseus (Pf-Tim, Pf-Tiz, Pf-Hal, Pf-Rg) y una cepa comercial (Paesin) de (Wize) Brown & Smith en huevos y ninfas del primer instar de Bemisia tabaci (Gennadius). Las variables a evaluar fueron: la patogenicidad en huevos y ninfas de B. tabaci. La patogenicidad de las cepas se determin sumergiendo las hojas de Capsicum chinense, que contenan los estadios inmaduros de B. tabaci, en una suspensin conidial 1107 esporas mL-1. Todos los aislamientos monosporicos fueron ms patognicos en ninfas que en huevos; la mortalidad en huevos y ninfas vari de 29.8 a 45.5% y de 51.4 a 74.5% respectivamente. Con respecto al tiempo letal medio (TL50) el valor menor obtenido es para la cepa monosprica Paesin M2 con 4.69 das, y para la concentracin letal media (CL50) el valor menor obtenido es para la cepa monosprica Paesin M1 con 1.4x105 esporas mL-1.

Palabras claves: Control biolgico, entomopatgenos. ABSTRACT

This study was conducted in order to evaluate the pathogenicity of M1 and M2 spore cultures of each of the four native strains of Paecilomycesfumosoroseus (Pf-Tim, Pf-Tiz, Pf-Hal, Pf-Rg) and a strain commercial (Pae-sin) of (Wize) Brown & Smith in eggs and first instar nymphs of Bemisia tabaci (Gennadius), because currently the whitefly (Bemisia tabaci) is considered the main threat to vegetable production and that indiscriminate use of chemical insecticides for the management of this pest species have caused serious damage to the environment and generated populations of insects resistant to these products. So now the use of entomopathogenic fungi in biological control practice is part of a promising alternative for controlling this pest. The pathogenicity of the strains was determined by immersing the leaves of Capsicum chinense, which contained the immature stages of B. tabaci, a conidial suspension 1 107 spores mL-1. All fungi were more pathogenic in nymphs than in eggs and mortality in eggs and nymphs ranged from 29.8 to 45.5% and 51.4 to 74.5%, respectively. Keywords: Biological control, entomopathogenic microorganisms.

INTRODUCCIN

La mosquita blanca Bemisia tabaci (Gennadius, 1899) (Homptera: Aleyrodidae) es una de las plagas ms importantes que ocasiona dao a las hortalizas cultivadas en la Repblica Mexicana. Debido a su amplia gama de plantas husped, velocidad reproductiva y generacin de resistencia a insecticidas (Holgun et al., 2010). Su principal impacto es que transmite ms de 200 virus diferentes (CIAT, 2007). B. tabaci destaca por causar daos en forma directa mediantela succin de savia, e indirecta, al transmitir Begomovirus y manchar el producto con la excrecin desustancias azucaradas sobre las cuales se desarrollan hongos formadores de fumaginas, causando obstruccin en el proceso fotosinttico (Ortega, 2002; Avils et al., 2004).

Las altas poblaciones de B. tabaci en los cultivos conduce a realizar repetidos tratamientos o aumento en dosis innecesarios de insecticidas qumicos con resultados no satisfactorios, en donde, sin el uso de insecticidas prcticamente no se obtiene produccin, por ello el 71.42 % de lo que se asperja se utiliza para combatir mosca blanca (B. tabaci). Esta prctica causa riesgos para la salud humana, altos niveles de contaminacin ambiental, generacin de poblaciones resistentes y efectos negativos en la fauna benfica (Basso et al.,2001; Ruiz, et al., 2011). Por ello, el uso de

microorganismos entomopatgenos es una alternativa promisoria al problema de plagas como la mosquita blanca y al uso excesivo de insecticidas qumicos. Ms de 20 especies de hongos infectan mosquitas blancas, entre las que destacan las que pertenecen a los gneros Paecilomyces fumosoroseus, Verticillium lecanii, Aschersonia, Beauveria bassiana y Metarhizium (Pozo y Rodrguez, 2003; CIAT, 2007).

El hongo Paecilomyces fumosoroseus (Wize) Brown & Smith es un entomopatgeno de un amplio rango de hospederos y distribucin geogrfica, ha sido aislado del suelo y de insectos de diversas familias (Dos santos y Pozo, 2003). La patogenicidad de este hongo en B. tabaci y su uso potencial como biocontrolador est documentado (Osborne y Landa, 1992; Pozo y Rodrguez, 2003; Saito, 2005; Gonzlez et al., 2009 y Garca et al., 2010). Es necesario hacer aislamientos regionales para detectar aquellos con mejores caractersticas, en la cual, las cepas nativas podran tener mayor potencial patognico para el manejo de B. tabaci por que est adaptado a las condiciones ambientales de estas reas. Por tanto, el objetivo de este trabajo es la actividad patognica de aislados monospricos de Isaria (antes Paecilomyces fumosoroseus) en estados inmaduros de B. tabaci.

MATERIALES Y MTODOS

Establecimiento de la colonia de B. tabaci La colonia de B. tabaci se estableci en un invernadero de adaptacin del Instituto Tecnolgico de Conkal (ITC), Conkal, estado de Yucatn, Mxico, en jaulas entomolgicas de 1.2 1.2 1.0 m construidas con aluminio y malla antifidos de 16/16 hilos cm2. Los adultos de B. tabaci fueron recolectados de cultivos de chile habanero (Capsicum chinenseJacq.) del rea de produccin hortcola del ITC. La identificacin de los insectos se corrobor de acuerdo caractersticas morfolgicas de las ninfas segn (Ortega, 2002). Los insectos fueron confinados con plntulas de C. chinense de 30 das de edad, establecidas en macetas de plstico con sustrato cosmopeat (Cosmocel, Canad). Los adultos ovipositaron por 48 h en las plantas de C. chinense y fueron retirados para iniciar la colonia con los huevos que estaban en las hojas. Debido al dao que la alta poblacin de adultos produca a las plantas, stas se sustituyeron cada 15 a 20 das para proveer de hospederos nuevos a B. tabaci.

Multiplicacin de los aislamientos Las cepas nativas de P. fumosoroseus se aislaron de mosquitas blancas y fueron proporcionadas por el Laboratorio de Reproduccin de Hongos Entomopatgenos del Comit Estatal de Sanidad Vegetal del estado de Yucatn. La identidad de los hongos fue confirmada mediante caractersticas morfolgicas y coloracin del conidio, conidiforo y colonia, de acuerdo a Humber (1998) y Barnett y Hunter (2003). Los aislamientos Pf-Tim, Pf-Tiz y Pf-Hal son originarios de Yucatn y Pf-Rg de Zacapa, Guatemala. Se incluy una cepa de referencia comercialmente disponible conocida como Pae-sin (Agrobionsa, Mxico). Los hongos fueron reactivados en medio artificial Sabouraud-Dextrosa-Agar (SDA) (Merck, Alemania) ms 0.5 mg L-1 de cloranfenicol (Lab. Sophia S. A. de C. V. Mxico) y desarrollados en laboratorio a 273 C y 14 h de fotoperodo.

Obtencin de cultivos monospricos Se realizaron dos cultivos monospricos de cada aislamiento polisprico, denominando a estos como M1 y M2 despus de su nomenclatura original, haciendo un total de 10 aislamientos monospricos a evaluar. Estos cultivos se realizaron de acuerdo a la metodologa descrita por Ayala et al. (2005); se obtuvo una suspensin de esporas de cada aislamiento polisprico por medio de un raspado de la colonia, la suspensin obtenida se ajust a una concentracin de 100 esporas mL-1 empleando una cmara de Neubauer (Marienfeld, Alemania). Se aplicaron 200 L de esta suspensin en cajas de Petri con SDA vaciado en capa fina, al reverso de la caja de Petri se trazaron cuadros de 0.5 cm2, las cajas se incubaron a temperatura ambiente (243 C, 725% HR), se revisaron cada 24 horas, al microscopio ptico a 4 y 10x, para marcar con un punto el cuadrante donde se encontraba una sola espora con tubo germinativo. Al cabo de 2 das se observaron las colonias en crecimiento provenientes de la espora localizada el cual se le considera un cultivo monosprico por lo que fueron transferidas a una caja de Petri con medio SDA para su completo desarrollo.

Obtencin de estados inmaduros de B. tabaci Se tomaron diez insectos adultos de la colonia de cra con un aspirador bucal, se depositaron en una jaula clip y se sujetaron en una hoja de la planta hospedera, dejando a los insectos ovipositar durante un periodo de 24 horas. Posteriormente, los adultos y la jaula clip fueron retirados y se contabilizaron el nmero de huevos por hoja. Para obtener el estadio ninfal, los huevos ovipositados, se dejaron desarrollar en un periodo de siete das hasta obtener ninfas en el primer instar. nicamente fueron tratados 30 huevosy/o 30 ninfas por hoja como unidad experimental (Muiz y Nombela, 2001).

Evaluacin de la patogenicidad Se evalo la patogenicidad del hongo P. fumosoroseus en huevos y ninfas del primer instar de B. tabaci bajo condiciones de laboratorio, fueron aplicadas cuatro diferentes

concentraciones de esporas (1x104,1x105,1x106,y 1x107 esporas mL-1)para el clculo de la concentracin letal media (CL50) y el tiempo letal medio (TL50) de los 10 aislamientos evaluados.

Evaluacin de patogenicidad en inmaduros de Bemisia tabaci Se evalo la patogenicidad de los 10 aislamientos monospricos de cada polisprico, en huevos y ninfas de Bemisia tabaci. Para la evaluacin de la patogenicidad, 30 huevos y 30 ninfas fueron tratadospor hoja como unidad experimental. Se aplicaron cuatro suspensiones de esporas a concentraciones de 1x104, 1x105, 1x106, 1x107 esporas mL-1 a las hojas con huevos y/o ninfas por medio de inmersin de la hoja durante 15 segundos, el testigo fue tratado con agua destilada esterilizada ms Tween 80 al 0.05 % v/v. Se dejaron secar y se incubaron bajo condiciones de laboratorio para su evaluacin. Las evaluaciones fueron realizadas diariamente empleando un microscopio estereoscopio. Para el caso de huevos se contabilizaron los huevos micosados, deformes, eclosionados y no eclosionados. Mientras que para las ninfas se contabilizaron las ninfas micosadas, ninfas muertas, ninfas deformes por deshidratacin, cambios de coloracin, destruccin de rganos internos visibles y ninfas eclosionadas.

Diseo experimental y anlisis estadstico El experimento se realiz bajo un diseo experimental completamente al azar con 10 tratamientos y 4 repeticiones, la unidad experimental consinti en una hoja con 30 huevos y/o 30 ninfas de B. tabaci. Los resultados de mortalidad fueron dados en porcentaje tanto en huevos como en ninfas y fueron analizados mediante estadstica no parametrica realizando un anlisis de varianza y una comparacin de medias Tukey (P=0.05) por medio del programa estadstico GraphPad (San Diego, California).

RESULTADOS Y DISCUSIN

Patogenicidad en huevos de B. tabaci De los diez aislamientos monospricos evaluados en huevos de B. tabaci el aislamiento Pf-Hal M1 arroj los porcentajes de mortalidad ms altos con 61.92%. El efecto de este aislamiento result significativamente superior (P<0.05) al efecto de los aislamientos PfRg M1 y Pf-Tiz M2, con 31.25 y 33.21% de mortalidad, respectivamente. En el testigo se observ 9.79% de mortalidad (Figura 1). En estudios anteriores se han encontrado valores inferiores de mortalidad en huevos, a los obtenidos en el presente trabajo. Por ejemplo, Lacey et al. (1999) al evaluar la patogenicidad de P. fumosoroseus en huevos de B. tabaci encontraron valores de mortalidad menores al 20% al aplicar una solucin conidial de 1x103 esporas cm2. Al respecto, Alean (2003) al evaluar el efecto ovicida de P. fumosoroseus sobre la mosquita blanca Aleurotrachelus sociales Bondar (Homptera: Aleyrodidae) encontr porcentajes de mortalidad entre 40 y 60%.

Figura1. Mortalidad en huevos de Bemisia tabaci por efecto de la aplicacin de una suspensin de 1x107 esporas mL-1 del hongo Paecilomyces fumosoroseus (24 3 C, 72 5% HR, 16L: 8O). Valores que no comparten al menos una

literal son significativamente diferentes de acuerdo a la prueba Tukey (P=0.05). Patogenicidad en ninfas de B. tabaci El potencial de efectividad de los diez aislamientos monosporicos de P. fumosoroseus se evalu en ninfas del primer instar de B. tabaci. Resulto diferencia significativa (P<0.05) en el porcentaje de mortalidad a los 12 das despus de la aplicacin. El aislamiento Pf-Tiz M1, fue el que causo el porcentaje de patogenicidad mas alto con 80 %, con respecto a los dems aislamientos Pf-Tim M1, Pf-Rg M1, Pf-Tiz M2, Pf-Rg M2 y Pf-Hal M2, que presentaron valores de 61.07, 56.48, 61.07, 56.48 y 60.75, respectivamente. En el testigo se observ 9.52% de mortalidad. Esto concuerda con lo reportado por (Moguel et al., 2008) quienes mencionan que los cultivos monospricos de P. fumosoroseusa concentraciones de 1.1x103 y de 6.9x103 conidios/mL son mas patognicos sobre ninfas de mosquita blanca (Trialeurodes vaporariorum). Los valores de mortalidad encontrados en este trabajo superaron a los reportados por Scorsettiet al. (2008), quienes al evaluar en ninfas de B. tabaci la patogenicidad del hongo P. fumosoroseus aplicando una suspensin de 1x107 esporas mL-1, encontraron valores de mortalidad entre el 26.6 y 76.6% a los 7 das posteriores a la aplicacin. Skrobek (2001) evalu la patogenicidad de P. fumosoroseus sobre el primer instar ninfal de B. tabaci biotipo B, los valores encontrados a los 6 das posteriores a la inoculacin de una suspensin de 1x107 esporas mL-1, fueron aproximadamente del 80%.

Tiempo letal medio (TL50) Este valor indica el tiempo requerido para obtener el 50% de mortalidad de la poblacin tratada. El aislamiento polisprico Paesin present estadsticamente menor valor que el resto de los aislamientos evaluados con 3.7 das, sin embargo en los aislamientos monospricos Paesin M1 y Paesin M2 present estadsticamente menor valor 4.94 y 4.69 das respectivamente, los aislamientos Pf-Rg M2 y Pf-Hal M2 obtuvieron los valores ms altos de TL50 con 6.71 y 6.13 das, respectivamente (cuadro 1). Otros estudios sobre tiempos medios letales de P. fumosoroseus en B. tabaci, han encontrado resultados similares a los obtenidos en el presente estudio. Por ejemplo, Saito y Sugiyama (2005) al evaluar la patogenicidad de P. fumosoroseus sobre B. tabaci a una

suspensin de 7.4x107 esporas mL-1, encontraron un valor de TL50 de 3.8 das. Lo mismo registraron Gindin et al. (2000) al encontrar un TL50 de 3.8 das, por lo que estos valores son muy cercano a los obtenidos por el aislamiento Paesin del presente ensayo. Cuadro 1. Tiempo letal medio del efecto de una suspensin de 1x107 esporas mL-1 del hongo P. fumosoroseus en ninfas de B. tabaci. Aislamientos TL50 (Das) IC (Das) Pendiente Pr>f Paesin 3.72 a 3.41 - 4.04 3.47 <0.0001 Paesin M1 4.94 b 4.65 - 5.28 4.50 <0.0001 Paesin M2 4.69 b 4.44 - 4.97 4.02 <0.0001 Pf-Tiz M1 5.39 bc 5.03 - 5.84 4.00 <0.0001 Pf-Tiz M2 5.50 bc 5.23 - 5.97 3.91 <0.0001 Pf-Hal M1 5.08 b 4.63 - 5.66 3.26 <0.0001 Pf-Hal M2 6.13 bc 5.58 - 6.90 2.89 <0.0001 Pf-Rg M1 6.01 bc 5.54 - 6.66 3.86 <0.0001 Pf-Rg M2 6.71 c 6.21 - 7.42 4.03 <0.0001 Pf-Tim M1 6.08 c 5.67 - 6.64 4.46 <0.0001 Pf-Tim M2 5.53 bc 5.25 - 5.87 3.78 <0.0001 TL50=Tiempo letal medio, IC=intervalo de confianza. Valores que no comparten al menos una literal son significativamente diferentes de acuerdo al traslape de los intervalos de confianza.

Concentracin letal media (CL50) Al aplicar las concentraciones de los aislamientos monosporicos de P. fumosoroseus sobre ninfas de B. tabaci, al cabo de los 12 das se encontr una mayor mortalidad a medida que se aument la concentracin de esporas. Segn el anlisis Probit los valores de CL50 ms bajo fue para el aislamiento polisprico Paesin y el aislamiento monospricos Paesin M1, con 2.6x104 y 1.4x105 esporas mL-1, respectivamente. Esto indica que estos aislamientos fueron ms virulentos contra B. tabaci que el resto de los aislamientos evaluados. Las CL50 ms alta obtenidas fueron para los aislamientos Pf-Rg M2 y Pf-Rg M1 con 3.3 x106 esporas ml-1 y 7.2x106 esporas mL-1, respectivamente (Cuadro 2). Respecto a la CL50, CATIE (2006) indica valor menor de CL50 de 2.4x105 esporas mL-1 para la cepa Colombiano Pc 013 de P. fumosoroseus sobre B. tabaci y Coollen (2005) indica valor menor de CL50 de 1.33x105 esporas mL-1 de P.

fumosoroseus sobre B. tabaci, ambos reportan valores altos que el obtenido en esta investigacin.

Cuadro 2. Concentracin letal media (CL50) de los aislamientos de P. fumosoroseus. Aislamiento CL50 (Esporas mL-1) IC (Esporas ml-1) Pendiente Paesin 2.6 x 104 a 1.2x104 - 4.7x104 0.31 5 4 5 Paesin M1 1.4 x 10 b 9.4x10 - 2.1x10 0.36 Paesin M2 4.0 x 105 c 2.9x105 - 5.4x105 0.48 5 5 5 Pf-Tiz M1 3.2 x 10 c 2.3x10 - 4.3x10 0.48 Pf-Tiz M2 1.3 x 106 d 8.7x105 - 2.4x106 0.33 5 5 5 Pf-Hal M1 5.7 x 10 c 3.9x10 - 8.3x10 0.41 Pf-Hal M2 1.8 x 106 d 1.1x106 - 3.0x106 0.37 6 6 7 Pf-Rg M1 7.2 x 10 d 3.7x10 - 1.7x10 0.30 Pf-Rg M2 3.3 x 106 d 2.1x106 - 5.5x106 0.42 Pf-Tim M1 2.0 x 106 d 1.1x106 - 4.1x106 0.28 6 6 6 Pf-Tim M2 2.8 x 10 d 1.9x10 - 4.4x10 0.47 CL50=Concentracin letal media, IC=intervalo de confianza. Valores que intervalos de confianza. Pr>f <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001 no comparten

al menos una literal son significativamente diferentes de acuerdo al traslape de los

CONCLUSIONES

Todos los aislamientos evaluados presentaron efecto ovicida sobre huevos de B. tabaci, sin embargo el aislamiento monosprico con mayor actividad resulto ser el de Pf-HalM1, por lo que se considera a este aislamiento como promisorio para el control preemergente de las ninfas de B. tabaci. As, como los aislamientos evaluados a una concentracin de 1x107 esporas mL-1 resultaron patognicos para las ninfas del primer instar de B. tabaci. De acuerdo al porcentaje de mortalidad acumulada el aislamiento ms patognicos fue el de Paesin junto con sus dos cultivos monospricos. Por lo que estos aislamientos se pueden considerar como posibles agentes biocontroladores de las poblaciones B. tabaci en cultivos agrcolas.

LITERATURA CITADA

Alean,

C.

I.

2003.

Evaluacin

de

la

patogenicidad

de

diferentes

hongos

entomopatgenos para el control de la mosca blanca de la Yuca Aleurotrachelus socialis Bondar (Homoptera: Aleyrodidae) bajo condiciones de invernadero. Tesis de licenciatura. Pontifica Universidad Javeriana. Bogot, Colombia. Pp 107. Avils G., M.; NavaC., U.; GarznT., J.; WongP., J.; PrezV., J. 2004. Manejo integrado de la mosquita blanca Bemisia sp. en tomate paraconsumo en fresco. Centro de InvestigacinRegional del Noroeste Campo Experimental Vallede Culiacn INIFAP, 76 p. Ayala M., A.; Mier T.; Sanchez R.; Toriello C. 2005. Variabilidad intraespecifica del crecimiento de Lecanicillium lecanii (=Verticillium lecanii) por efecto de la temperatura. Revista Mexicana de Micologa. Mxico 20: 93-97. Basso C., F.; Franco G., G.; Pascal C. 2001. Distribucin espacial de Trialeurodes vaporariorum (Homoptera: Aleyrodidae) en plantas de tomate. Boletn de Sanidad Vegetal: Plagas.Espaa 27 (4): 475-487. Barnett H., L.; Hunter B., B. 2003. Illustrated Genera of Imperfect Fungi. Fourth ed. The American Phytopathological Society. USA. 218 p. CIAT, 2007. Control biolgico de la mosca blanca Bemisia tabaci. Centro Internacional de Agricultura Tropical. Proyecto Manejo Integrado Sostenible de Mosca Blanca como Plagas y Vectores de Virus en los Trpicos. Cali, Colombia. CIAT 6, 16 p. Dos Santos., R.; Del Pozo., N.; 2003. Alternativa para el manejo de Trialeurodes vaporariorum Westwood en tomate orgnico en Uruguay. Boletin Sanidad Vegetal 29. 211- 218. HolgunP., R.; HernndezM., L.; LatisnereB., H. 2010. Identificacin y distribucin geogrficade Bemisia tabaci en Gennadius tomate y su relacin con en

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