Revisin bibliogrfica sobre Listeria monocytogenes en pescado ahumado en fro.

Los pescados ahumados en fro (temperatura del proceso inferior a 30C), y dentro de ellos el salmn ahumado, se consideran en la normativa actual (Reglamento CE 2073/2005) como alimentos listos para el consumo que pueden favorecer el desarrollo de Listeria monocytogenes. Tales productos han sido asociados a casos espordicos de listeriosis, existiendo evidencias epidemiolgicas de dicha asociacin: mejillones ahumados (Brett y otros 1997), trucha marinada gravad (Ericsson y otros 1997) y trucha ahumada (Miettinen, Siitonen y otros 1999). Sin embargo, los estudios epidemiolgicos (caso-control) llevados a cabo han asociado la listeriosis con otros alimentos listos para el consumo, como salchichas crudas, pollo poco cocinado, pats, embutidos y quesos (Elliot y Kvenberg 2000; Rocourt y otros 2000). Es decir, aunque Listeria monocytogenes se asle frecuentemente en pescados y mariscos listos para el consumo, estos productos, incluyendo el salmn ahumado, rara vez han estado implicados en casos de listeriosis (Collette, Scott y otros, 2002). Listeria monocytogenes es un microorganismo ubicuo (Farber y Peterkin 2000) y puede aislarse en aguas dulces y de mar, con una prevalencia que vara desde el 0 al 62% (Ben Embarek 1994). Las aguas ms contaminadas se encuentran cerca de las reas urbanas y de lugares donde hay ganadera intensiva. La prevalencia en pescado fresco oscila entre el 0.1% y el 10% en EE.UU. (Johansson y otros 1999), mientras que slo el 1,3% de las muestras en Japn fueron positivas (Iida y otros 1998). En la literatura revisada por Ben Embarek aparecan grandes variaciones, con resultados positivos que iban desde el 0 al 50%. Esta diversidad en los datos sugiere que los niveles de contaminacin dependen mucho de la calidad de las aguas, y por lo tanto, de las diferentes zonas de produccin o captura. Aunque la prevalencia de Listeria monocytogenes en pescado ahumado en fro puede ser alta, el nmero de microorganismos presentes es generalmente bajo. Eklund y otros (1995) encontraron que, aunque de las 61 muestras de salmn ahumado en fro estadounidense analizadas, hasta 48 de ellas contenan Listeria monocytogenes, el nmero de microorganismos presentes oscilaba entre 0.3 y 34.3 clulas/g, con una media de 6.2 clulas/g. En un estudio dans (Jorgensen y Huss 1998) se hallaron unos niveles igualmente bajos en salmn ahumado en fro, donde 34 de las 64 muestras resultaron positivas, de las cuales 28 contenan menos de 10 clulas/g, 5 presentaron entre 10 y 100 clulas/g y slo una de ellas lleg a niveles entre 100 y 1000 clulas/g. Uyttendaele y otros (2009) han encontrado una prevalencia del 27,8% en salmn ahumado belga (25 muestras de 90, cuatro de las cuales presentaban niveles por encima de las 100 ufc/g).

Pgina 1 de 5

La virulencia de Listeria monocytogenes parece variar segn la cepa de que se trate. Wiedman y otros (1997) sugirieron su clasificacin en tres lneas diferentes, de las cuales la lnea I incluira las principales cepas patgenas. Un estudio realizado por Norton, Timothe y otros (2000) revel que el 63.2% de Listeria monocytogenes aislada en salmn ahumado en fro era de la lnea II, mientras que los aislamientos en casos clnicos pertenecan a la lnea I. Estos hallazgos sugieren que la patogenicidad potencial de los aislamientos en pescado ahumado en fro podra ser menor que las predicciones a partir de su prevalencia y que los subtipos aislados en estos productos podran tener un potencial patognico limitado en humanos (Norton y otros 2001). Otros estudios (Dalgaard y Jorgensen 1998, Rorvik 2000, Orozco y Magnusson 2000) sugieren igualmente la posibilidad de un crecimiento ms lento de laboratorio o los modelos predictivos. La elaboracin de pescado ahumado en fro incluye, entre otros procesos, el salado, secado y el ahumado propiamente dicho (generalmente a temperaturas inferiores a 30C y durante un periodo de 6 a 12 horas). Dichos procesos, y su influencia en los valores de pH y actividad agua, junto con la presencia de flora competitiva, pueden tener un efecto inhibidor en el crecimiento de Listeria monocytogenes (Orozco y Magnusson 2000). Eklund y otros (1995) encontraron una reduccin significativa en el nmero de clulas, si estas eran inoculadas en superficie, tras el proceso de ahumado en fro. En un estudio realizado en Noruega, se detect Listeria monocytogenes en muestras de salmn ahumado antes de su fileteado y del proceso de salado, pero no inmediatamente despus del ahumado en fro (Rorvik y otros 1995). En otro estudio posterior, Rorvik (2000) inform que, si bien en un 54% de las 200 muestras de salmn tomadas se evidenci la presencia de Listeria monocytogenes justo antes del proceso de ahumado, slo el 9,5% de las mismas resultaron positivas tras l. De las 11 muestras que contenan entre 10 y 300 ufc/g antes del ahumado, ninguna superaba las 10 colonias por gramo despus del proceso. Igualmente, Hedegaard y otros (2008) concluyeron que los procesos incluidos en la elaboracin de salmn ahumado en fro son bactericidas y reducen, aunque no eliminan, la presencia de Listeria monocytogenes. Numerosos estudios han documentado la condicin del pescado ahumado en fro como un excelente sustrato para el crecimiento de Listeria monocytogenes. Cuando dicho germen es inoculado, crece hasta niveles elevados incluso si el pescado est envasado al vaco y se mantiene almacenado en refrigeracin (5C) (Farber 1991, Rorvik 1991). En cualquier caso, se debe ser prudente a la hora de extraer conclusiones definitivas de los estudios predictivos con cultivos inoculados, ya que estos tienden a sobreestimar de manera significativa tanto el ritmo de crecimiento como el nmero de clulas final. En muestras de pescado ahumado en fro contaminadas de forma natural, el crecimiento de Listeria monocytogenes no sigue estas predicciones (Dalgaard y Jorgensen 1998). Los modelos predictivos para el crecimiento del germen se han basado en una combinacin de sal, temperatura y atmsfera, siendo su
Pgina 2 de 5

Listeria

monocytogenes en salmn ahumado contaminado de forma natural frente al observado en las pruebas de

fiabilidad cuestionable dado que existen otros parmetros que parecen influir tambin en el comportamiento del microorganismo, como pueden ser el ahumado, la desecacin y la accin de la flora competitiva. Modelos ms recientes han querido incorporar dichos factores a sus clculos (Gimnez y Daalgard 2004, Cornu y otros 2005). Adems, es probable que el estado fisiolgico de las clulas que contaminan de modo natural el producto (habiendo estado expuestas a la desecacin, congelacin y procesos de limpieza y desinfeccin) sea diferente del que presenten las utilizadas para la inoculacin experimental. Existen numerosos estudios que han determinado el efecto inhibidor de las bacterias cido-lcticas y las bacteriocinas por ellas sintetizadas (Tom y otros 2008, Vescovo y otros 2006, Ghalfi y otros 2006, Brillet y otros 2005, Farber 2000, Buchanan y Klawitter 1992) y su papel dentro de las estrategias reconocidas para el control de Listeria monocytogenes en pescado ahumado en fro y, en concreto, para prevenir su desarrollo en el producto envasado. Diversos factores podran, por tanto, explicar el menor crecimiento de Listeria monocytogenes en pescado ahumado en fro, resultando de importancia el mantener un recuento inicial de colonias bajo, con el fin de limitar el nmero de clulas al final de la vida til del producto. As, Rorvik (2000) hall que la concentracin de Listeria monocytogenes en el producto almacenado (3 semanas a 5C) era inferior a 100 ufc/g si los niveles en el producto recin elaborado eran igualmente inferiores a 100 ufc/g. Finalmente, Gram y otros (2001) en su estudio sobre el riesgo de Listeria Monocytogenes en pescado ahumado en fro concluyen que: Dada la ubicuidad del germen, la ausencia de un proceso listericida en la elaboracin de estos productos y la capacidad de Listeria monocytogenes para establecerse y colonizar las reas de elaboracin, pudiendo recontaminar el producto, no resulta factible producir de manera constante pescado ahumado en fro libre de Listeria monocytogenes.
-

Puesto que el crecimiento de este microorganismo en el producto contaminado de forma natural es significativamente ms lento que el obtenido mediante modelos predictivos o por inoculacin, el riesgo debe controlarse limitando la vida til del producto (mantenido a 5C) para asegurar que no se superan las 100 ufc/g en el momento de su consumo (Rorvik 2000, Norrung 2000, Farber 2000).

Pgina 3 de 5

REFERENCIAS
[AFDO] Association of Food and Drug Officials. 1991 June. Cured, salted, and smoked fish establishments good manufacturing practices [model code]. [York (PA)]: Association of Food and Drug Officials. 7 p. Ben Embarek PK. 1994. Presence, detection and growth of Listeria monocytogenes in seafoods: a review. Int J Food Microbiol 23:1734. Brett MSY, Short P, McLauchlin J. 1998. A small outbreak of listeriosis associated with smoked mussels. Int J Food Microbiol 43:2239. Brillet A, Pilet M, Prevost H, Cardinal M Leroi F. Effect of inoculation of Carnobacterium divergens V41, a biopreservative strain against Listeria monocytogenes risk, on the microbiological, chemical and sensory quality of cold-smoked salmon. Int J Food Microbiol 104: 309-324. Buchanan RL, Klawitter LA. 1992. Effectiveness of Carnobacterium piscicola LK5 for controlling the growth of Listeria monocytogenes Scott A in refrigerated foods. J Food Saf 12:21936. Collette B, Scott J, Gall K, Wiedmann M, jahncke M, Costanzo F, Batley D, Yonker J, Mohar D, Molfese K, Caslow D, Martin R, Herman D. 2002. Listeria monocytogenes control manual. Smoked Seafood Working Group of the National Fisheries Institute & National Food Processors Assocation. Cornu m, Beaufort A, Rudelle s, Laloux L, Bergis H, Miconnet N, Serot T, Delignette-Muller M. 2005. Effect of temperature, water-phase salt and phenolic contents on Listeria monocytogenes growth rates on cold-smoked salmon and evaluation of secondary models. Int J Food Microbiol. 106: 159-168. Dalgaard P, Jorgensen LV. 1998. Predicted and observed growth of Listeria monocytogenes in seafood challenge tests and in naturally contaminated cold-smoked salmon. Int J Food Microbiol 40:10515. Dillon R, Patel T, Ratnam S. 1994. Occurrence of Listeria in hot and cold-smoked seafood products. Int J Food Microbiol 22:737. Duffes F, Corre C, Leroi F, Dousset X, Boyaval P. 1999. Inhibition of Listeria monocytogenes by in situ produced and semipurified bacteriocins on Carnobacterium spp. on vacuumpacked, refrigerated cold-smoked salmon. J Food Prot 62(12):13941403. Eklund MW, Poysky FT, Paranjpye RN, Lashbrook LC, Peterson ME, Pelroy GA. 1995. Incidence and sources of Listeria monocytogenes in coldsmoked fishery products and processing plants. J Food Prot 58(5):5028. Elliot EL, Kvenberg JE. 2000. Risk assessment used to evaluate the US position on Listeria monocytogenes in seafood. Int J Food Microbiol 62:25360. Ericsson H, Eklow A, Danielsson-Tham ML, Loncarevic S, Mentzing LO, Persson I, Unnerstad H, Tham W. 1997. An outbreak of listeriosis suspected to have been caused by rainbow trout. J Clin Microbiology 35(11):29047. Farber JM. 1991. Listeria monocytogenes in fish products. J Food Prot 54(12):9224, 934. Farber JM, Peterkin PI. 2000. Listeria monocytogenes. In: Lund BM, Baird-Parker TC, Gould GW, editors. The microbiological safety and quality of foods. Gaithersburg (MD): Aspen. p 11781232. Fonnesbech Vogel B, Jorgensen LV, Ojeniyi B, Huss HH, Gram L. 2001. Diversity of Listeria monocytogenes isolates from cold-smoked salmon produced in different smoke houses as assessed by randomly amplified polymorphic DNA analyses. Int J Food Microbiol 65:8392. Ghalfi H, Allaoui a, Destain J, Benkerroum N, Thonart P. 2006. Bacteriocin activity by Lactobacillus cusvatus CWBI-B28 to inactivate Listeria monocytogenes in cold-smoked salmon during 4C storage. Journal of Food Protection 69: 1066-1071. Gram L. 2001. Potential hazards in cold-smoked fish: Listeria monocytogenes. Journal of Food Science. Supplement to Vol. 66, No. 7. 1072-1081. Heinitz ML, Johnson JM. 1998. The incidence of Listeria spp., Salmonella spp., and Clostridium botulinum in smoked fish and shellfish. J Food Prot 61(3):31823. Jorgensen LV, Huss HH. 1998. Prevalence and growth of Listeria monocytogenes in naturally contaminated seafood. Int J Food Microbiol 42:127 31. Miettinen MK, Siitonen A, Heiskanen P, Haajanen H, Bjorkroth KJ, Korkeala HJ. 1999. Molecular epidemiology of an outbreak of febrile gastroenteritis caused by Listeria monocytogenes in cold-smoked rainbow trout. J Clin Microbiol 37(7):235860. Nilsson L, Gram L, Huss HH. 1999. Growth control of Listeria monocytogenes on cold-smoked salmon using a competitive lactic acid bacteria flora. J Food Prot 62(4):33642. Pgina 4 de 5

Nakamura H , Hatanaka M, Ochi K, Nagao M, Ogasawara J, Hase A, Kitase T, Haruki K.. 2004. Int J f Food Microbiol. 94: 323-328. Norrung B. 2000. Microbiological criteria for Listeria monocytogenes in foods under special consideration of risk assessment approaches. Int J Food Microbiol 62:21721. Orozco L, Magnusson H, Guobjrnsdttir B. 2000. The occurrence of Listeria monocytogenes and microbiological quality of cold smoked and gravad fish on the Icelandic retail market. United Nations University. Fisheries Training Program. Porsby CH, Vogel FV, Mohr M, Gram L. 2008. Influence of processing steps in cold-smoked salmon production on survival and growth of persistent and presumed non-persistent Listeria monocytogenes. Int J Food Microbiol 122: 287-295. Rocourt J, Jacquet C, Reilly A. 2000. Epidemiology of human listeriosis and seafood. Int J Food Microbiol 62:197209. Rorvik LM. 2000. Listeria monocytogenes in the smoked salmon industry. Int J Food Microbiol 62:18390. Rorvik LM, Yndestad M, Skjerve E. 1991. Growth of Listeria monocytogenes in vacuumpacked, smoked salmon during storage at 4 C. Int J Food Microbiol 14:1118. Tom E, Gibbs P, Teixeira P. 2008. Growth control of Listeria innocua 2030c on vacuum-packaged cold-smoked salmon by lactic acid bacteria. Int J Food Microbiol .121: 285-294. Uyttendaele M, Busschaert P, Valero A, Geeraerd A, Vermeulen A, Jacxsens L, Goh H, De Loy A, Van Impe J, Devlieghere F. 2009. Int J Food Microbiol .133: 94-104. Vescovo M, Scolari G, Zacconi C. 2006. Inhibition of Listeria innocua growth by antimicrobial-producing lactic acid cultures in vacuum-packed cold-smoked salmon. Food Microbiology 23: 689-693.

Pgina 5 de 5