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BIODIVERSIT ISSN: 1412-033X

AS
Volumen 24, número 1, enero de 2023E-ISSN : 2085-4722
Páginas: 208-214DOI:
10.13057/biodiv/d240125

Diversidad genética, heredabilidad y patrones de acumulación del

contenido de Zn en arroz biofortificado

SALARIO RATNA ROHAENI1,♥ , WILLY BAYUARDI SUWARNO2,♥♥♥ , UNTUNG

SUSANTO3 , TRIKOSOEMANINGTYAS2 , MUNIF GHULAMAHDI2 , HAJRIAL
ASWIDINNOOR2,♥♥
1Programa de Postgrado en Fitomejoramiento y Biotecnología, Facultad de Agricultura, Institut Pertanian Bogor. Jl. Raya Dramaga, Kampus IPB Dramaga,
Bogor 16680, Java Occidental, Indonesia. Tel./fax: +62-271-637457 Ext. 129, ♥email: wageratna@apps.ipb.ac.id
2Plant Breeding and Biotechnology Laboratory, Department of Agronomy and Horticulture, Faculty of Agriculture, Institut Pertanian Bogor. Jl. Raya
Dramaga, Kampus IPB Dramaga, Bogor 16680 West Java, Indonesia. ♥♥email: hajrial@apps.ipb.ac.id. ♥♥♥ willy@apps.ipb.ac.id
3Organización de Investigación de Alimentos Agrícolas, Agencia Nacional de Investigación en Innovación. Cibinong Science Center, Jl. Raya Jakarta-Bogor
Km. 46, Cibinong,
Bogor 16911, Java Occidental, Indonesia

Manuscrito recibido: 19 de octubre de 2022. Revisión aceptada: 4 de enero de 2023.

Resumen. Rohaeni WR, Suwarno WB, Susanto U, Trikosoemaningtyas, Ghulamahdi M, Aswidinnoor H. 2023. Genetic diversity,
heritability, and accumulation patterns of Zn content in biofortified rice. Biodiversitas 24: 208-214. El estudio de los patrones de
acumulación de zinc en varios órganos del arroz es una información valiosa para apoyar una mejora genética biofortificada eficaz. Los
informes de investigación relacionados con la acumulación de zinc sólo se han limitado a las semillas, mientras que no se ha informado
del patrón de acumulación de zinc en cada parte de la planta, especialmente para el germoplasma de arroz indonesio. El estudio pretende
proporcionar información sobre el patrón de acumulación y la diversidad genética del contenido de Zn en las plantas de arroz. Los
experimentos utilizaron un diseño de bloques completos aleatorizados (RCBD) con 3 repeticiones y genotipos como tratamiento. Los
genotipos fueron 29 líneas de BC4F3 Inpari IR Nutri Zinc////Inpari 23, 5 líneas de BC4F3 Inpari IR Nutrizinc////Sintanur, y 1 línea de
BC4F3 Inpari IR Nutrizinc////Inpari 35. Se utilizaron un total de 6 variedades. Se utilizaron un total de 6 variedades como control. El
contenido de Zn de la muestra de granos descascarillados (arroz integral) se midió utilizando la máquina Oxford Supreme8000 XRF con
el método Rice15 que había sido validado por el método de Plasma Acoplado Inductivamente (ICP), mientras que el análisis del patrón
de contenido de Zn de varios órganos (semillas, hojas, tallos y raíces) utilizó el método
bs de Espectrometría de Emisión Óptica de Plasma
Acoplado Inductivamente (ICP-IOS). El coeficiente de variación genética del contenido de zinc en grano (GZn) fue moderado y
presentó criterios de heredabilidad elevados (H2 = 0,83). Los caracteres de rendimiento presentan un coeficiente de variación genética
estrecho y una heredabilidad baja. Hubo diferencias en el patrón de acumulación de Zn en los órganos de la planta entre genotipos de
alto GZn y bajo GZn. La distribución del contenido de Zn en genotipos de alto GZn mostró 26,4% en semillas, 13,7% en hojas, 39,3%
en tallos y 20,6% en raíces. La distribución del contenido de Zn en genotipos de bajo GZn mostró un 14,2% en semillas, un 10,9% en
hojas, un 31,0% en tallos y un 44,0% en raíces. Los resultados de este estudio indican que se necesita una estrategia de mejora diferente
para desarrollar nuevas variedades de arroz de alto rendimiento basadas en los patrones de acumulación de zinc en los parentales
cruzados.

Palabras clave: Biofortificación, diversidad genética, arroz, acumulación de Zn

INTRODUCCIÓN caroteno. Indonesia, uno de los países en desarrollo propensos

al retraso del crecimiento, ha puesto en marcha un programa
de cultivo de arroz biofortificado con zinc para superar el
La desnutrición y los trastornos crónicos en los países
retraso del crecimiento.
en desarrollo son los principales obstáculos para alcanzar
La biofortificación se define como un esfuerzo por
los Objetivos de Desarrollo del Milenio (Dipti et al. 2012).
aumentar el valor nutricional de los productos alimenticios
Según los informes, la malnutrición, como el retraso del
mediante técnicas genéticas.
crecimiento, la emaciación y la insuficiencia ponderal en la
infancia, es la causa de más de...
1,0 millones de muertes, el 3,9% de los años de vida
perdidos y el 3,8% de los años de vida perdidos. Se cree
que el valor estimado de prevalencia de la malnutrición en
los países de África Occidental, Asia Meridional y el
Sudeste Asiático es muy superior a la media mundial
(Ssentongo et al. 2021). La mejora de la nutrición mediante
el aumento del contenido en nutrientes de los alimentos
básicos, como el arroz, será más eficaz porque la población
de Indonesia lo consume a diario. Los programas de mejora
genética del arroz pueden centrarse en el desarrollo de
nuevas variedades con mayor contenido de Fe, Zn o β-
 ROHAENI et al. - Diversidad genética del arroz 209
bioenriquecido con zinc
enfoques de ingeniería (biotecnología y
fitomejoramiento convencional), enfoques agronómicos
(fertilización rica en minerales mediada por microbios,
reguladores del crecimiento y sistemas de cultivo) (Garg
et al. 2018; Olson et al. 2021 ) y suplementación de
productos después de la cosecha (Siwela et al. 2020).
Según los informes, la biofortificación a través de un
enfoque de fitomejoramiento es más eficaz y eficiente
que los enfoques agronómicos y de suplementación,
especialmente para llegar a zonas objetivo que tienen un
acceso limitado a productos ricos en nutrientes
elaborados en fábrica (Olson et al. 2021).
Es posible llevar a cabo la biofortificación de
micronutrientes, vitaminas y otras sustancias
importantes, incluido el Zn, en productos básicos de
arroz mediante enfoques de mejora convencionales
(Swamy et al. 2016; Nakandalage et al. 2016; Rao et al.
2020). La eficacia de la selección viene determinada en
gran medida por la diversidad genética y el valor de
heredabilidad de los caracteres objetivo (Keerthana et al.
2019). Cuanto mayor sea la diversidad genética, mayor
será la eficacia de la selección. La selección de
caracteres con valores de heredabilidad de moderados a
altos será eficaz en las primeras generaciones. Por el
contrario, la selección de caracteres con baja
heredabilidad
BIODIVERSIT ISSN: 1412-033X
AS
puede ser más eficaz en generaciones posteriores (>F7). Diversidad genética y heredabilidad de
El estudio de la diversidad genética del germoplasma de caracteres agronómicos y contenido de Zn
arroz indonesio para el carácter del contenido de zinc en el En este estudio se utilizaron un total de 35 líneas
grano sigue siendo limitado. El Instituto Indio de prometedoras, incluidas 29 líneas BC4F3 Inpari IR Nutri
Investigación sobre el Arroz (IIRR) inició los esfuerzos Zinc////Inpari 23,
para biofortificar el arroz para el Zn mediante la
caracterización del contenido de Zn en varios arroces
descascarillados utilizando espectroscopia de fluorescencia
de rayos X de dispersión de energía (XRF). Los resultados
informaron de que el contenido de zinc en el arroz oscilaba
entre
7,3 a 52,7 mg/kg (Rao et al. 2020). Hasta ahora se sabía
que Oryza australiensis es una especie con alto contenido
nutricional. Mientras tanto, los esfuerzos de mejora
genética para el arroz rico en Zn en Indonesia han tenido
éxito en la obtención de siete líneas que tienen un mayor
contenido de Zn en grano (rango 30,0-34,2 mg/kg) que la
línea Ciherang. Estas cinco líneas tienen una productividad
comparable a la de Ciherang (Susanto et al. 2017).
El contenido nutricional de un grano de arroz está
influido por la morfología y las características histológicas
de la cariopsis (Roy y Shil 2020), ambas controladas
genéticamente. No es suficiente conocer la diversidad
genética del zinc en los granos, la exploración de la
diversidad genética relacionada con el contenido de Zn en
otros órganos también es importante, porque
fisiológicamente, el zinc se transloca desde las raíces a
todos los órganos de la planta, incluyendo los granos de
arroz. Por lo tanto, la información sobre el patrón de
acumulación del contenido de Zn y su diversidad genética
en varios órganos de la planta será muy útil como base para
determinar futuros programas de mejora de biofortificación
del arroz para Zn, tanto de forma convencional como
utilizando biotecnología. Se considera que la estimación
mediante la combinación de valores de heredabilidad y
propulsores hereditarios es muy útil para predecir el
progreso genético en comparación con basarse únicamente
en los valores de estimación de la heredabilidad (Cooper et
al. 2021). Se necesita información sobre la diversidad
genética y los genes de control de caracteres relacionados
con la acumulación de zinc en arroz para ver la eficacia de
los métodos de selección en los programas de mejora
genética de arroz biofortificado. La presente investigación
tiene como objetivo proporcionar información sobre la
diversidad genética y los patrones de acumulación del
contenido de Zn en varios órganos del arroz y obtener
líneas potenciales con altos rendimientos y alto contenido
de Zn en el grano.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio
La investigación se llevó a cabo en dos lugares (un
agroecosistema de riego y tierras bajas de secano) en marzo
- septiembre de 2022. El agroecosistema de riego del sitio 1
se localizó en la estación experimental del Centro
Indonesio de Investigación del Arroz (ICRR), Subang, Java
Occidental - Indonesia (6°21'10.0 "S:107°38'54.1 "E con
una altitud de 10m sobre el nivel del mar, el tipo de suelo
era aluvial). El sitio 2, tierras bajas de secano, estaba
situado a 6°31'08.4 "S:107°31'05.3 "E con una altitud de
92,7 m sobre el nivel del mar y el tipo de suelo era Latosol.
 ROHAENI et al. - Diversidad genética del arroz 211
bioenriquecido con zinc
5 líneas BC4F3 Inpari IR Nutrizinc////Sintanur, y 1 línea
BC4F3 Inpari IR Nutrizinc////Inpari 35. Las variedades
de control utilizadas fueron 6, a saber, Inpari IR Nutri
Zinc, Inpari 23, Sintanur, Inpari 35, Ciherang e Inpari 46
TDH. La investigación en cada localidad se llevó a cabo
mediante un diseño de grupos completos aleatorizados
con 3 repeticiones. Las plántulas de 21 hss se
trasplantaron con una separación de 25cm x 25cm en una
parcela de 4m x 5m. Las aplicaciones de fertilizantes
siguieron una recomendación de la estación experimental
del ICRR (igual a los resultados del kit de prueba rápida
del suelo de arroz con una recomendación de 300 kg/ha
de urea, 100 kg/ha de SP-36 y 50 kg/ha de KCl). Gestión
de plagas y enfermedades según los principios de la
protección integrada de cultivos.
Se midieron varias características agronómicas, como
la altura de la planta (cm), el número de macollos, la
longitud de la panícula (cm), el peso de la panícula por
mata (g), el peso total del grano por mata (g) y el peso
del grano lleno por mata (g). Los rasgos objetivo fueron
el contenido de Zn en el arroz integral (mg/kg) y el
rendimiento (t/ha con un contenido de humedad del
14%), y el rasgo biofortificado apoyado fue el contenido
de Fe en el arroz integral (mg/kg).
Medición del contenido de zinc de los granos (GZn -
Grains zinc) según el procedimiento estándar descrito
por Rohaeni et al. (2016) y Susanto et al. (2017). El
contenido de Zn (mg/kg) de la muestra de grano de arroz
integral pelado se midió utilizando la máquina Oxford
Supreme 8000 XRF con el método Rice15 que ha sido
validado por el método ICP. La medición del zinc para
estudiar los patrones de acumulación en los órganos de la
planta se llevó a cabo mediante el método de
espectrometría de emisión óptica de plasma acoplado
inductivamente (ICP-OES) en el laboratorio de la
empresa SIG-Bogor. El análisis del patrón de
acumulación de zinc se llevó a cabo en representantes de
genotipos de bajo y alto GZn tomados de muestras de
cosecha experimental en el sitio 1. Se utilizó un total de
7 genotipos para este análisis. Se tomaron muestras de
órganos vegetales de 3 repeticiones.

Análisis de datos
El análisis abarcó ANOVA por sitio, ANOVA
combinado, estimación del valor H2 bs y coeficiente de
variación genética (CGV) (Tabla 1). Si el efecto del
genotipo era significativo al nivel del 5%, se realizaba la
prueba de la diferencia mínima significativa (LSD) al
nivel del 5%. Los análisis estadísticos se realizaron con
SAS, Microsoft Excel y Minitab.

Tabla 1. Análisis combinado y partición de la expectativa del

cuadrado medio para estimar el componente de variación
genética

Fuente DF MS E(MS)
Medio ambiente (E) l-1 M5
Replicación/entorno l(r-1) M4
2 2 2
Genotipo (G) g-1 M3 σ e+r σ gl + rl σ g
σ2 2
GxE (g-1) (l-1) M2 e + r σ gl
Error (E) l(g-1)(r-1) M1 σ2 e
Notas: DF: grado de libertad, MS: cuadrado medio, E(MS):
expectativa de cuadrado medio.
210 B I O D I V E R S I T A S 24 (1): 208-214, enero 2023

La estimación de los componentes de la variación
genética, ambiental, fenotípica y GxE se refirió en la Tabla
1 y se llevó a cabo con las siguientes fórmulas:
σ2 G = (M3 - M2) / rl
σ2 GxE = (M2 - M1) / r
σ2 E = M1
σ2 P = σ2 G + σ2 E / rl + σ2 GxE / l
Donde: l: entorno, r: replicación, σ2 E: varianza del
entorno, σ2 G: varianza del genotipo, σ2 P: varianza del
fenotipo, σ2 GxE = varianza de GxE.
criterios :
Bajo (H2 ≤ 20%); Moderado (20% < H2 < 50%); Alto.
bs bs
(Hbs2 ≥ 50%).
Coeficiente de variación genética (Singh y Chaudhary
2007):
Dónde:
= media general
Categorías de CGV: estrecha (0-10%), moderada (10-
20%) y amplia (> 20%)
RESULTADOS Y DEBATE
Diversidad genética y heredabilidad de
caracteres agronómicos y contenido de Zn
El valor estimado de la diversidad genética mostró que
el carácter de altura de la planta, el número de macollos, la
madurez fisiológica, el número de panículas por colina, el
número de granos llenos por colina, el número de granos
vacíos por colina, el peso de 1000 granos y el contenido de
Zn en el grano (GZn) tenían un coeficiente de variación
genética con criterios moderados. Mientras tanto, la edad
de madurez, el peso del grano lleno por colina, el contenido
de Fe del grano, y los caracteres de rendimiento tuvieron
una diversidad genética estrecha (CGV) (Tabla 2).
El valor de heredabilidad con criterios altos fue
propiedad de GZn (H2 bs = 0.83), peso de 1000 granos
(H2bs = 0.91), y edad de madurez (H2bs = 0.65). Mientras
que el valor de heredabilidad con criterio moderado fue en
altura de planta, número de macollos, número de panículas
por mata, número de granos llenos por mata, número de
granos vacíos por mata, y contenido de Fe en grano (Tabla
2). Estos resultados llevaron a la noción de que el rasgo
GZn, que era el objetivo del estudio, tenía un potencial muy
grande para ser heredado, indicado por un alto valor de
heredabilidad de criterio. Este resultado coincide con varios
informes anteriores que muestran que GZn tiene una alta
heredabilidad (Swamy et al. 2016; Velu et al. 2019;
Mukamuhirwa et al. 2015).
El carácter GZn, siendo el carácter objetivo de este
estudio, muestra un alto valor de heredabilidad. Esto
significa que la selección de líneas con alto contenido en
Zn puede llevarse a cabo desde las primeras fases de
desarrollo.
generación. Los rasgos con un alto valor predictivo de la
heredabilidad tienen mayores perspectivas de éxito en la
selección porque la mayoría de
la variación está causada por la genética. Las estimaciones
de la heredabilidad proporcionan una mejor estimación de
la diversidad genética de la población y permiten predecir
la ganancia de selección. Por lo tanto, son muy importantes
en los programas de mejora genética (Ribeiro et al. 2019).
Sadimantara et al. (2021) informaron que un alto valor
predictivo de la heredabilidad ayuda a seleccionar
genotipos superiores basados en la apariencia fenotípica. Se
ha reportado que el arroz tiene abundante variación de
germoplasma proporcionando así la diversidad genética
requerida para los programas de mejoramiento de arroz. La
existencia de variabilidad genética es un prerrequisito para
el éxito de un programa de mejora genética de cualquier
especie. Sadimantara et al. (2021) demostraron que el
carácter rendimiento tiene un valor de heredabilidad con
criterios elevados y un coeficiente de variación genética
moderado.
Los resultados de este estudio indicaron que la
combinación del carácter de rendimiento con el carácter
GZn planteaba considerables dificultades. El valor de
heredabilidad de la GZn era alto, mientras que el carácter
de rendimiento era bajo. La selección para un alto GZn
puede realizarse en generaciones tempranas, pero la
selección para un alto rendimiento será quizás más efectiva
cuando se lleve a cabo en las generaciones posteriores. La
selección de GZn en las primeras generaciones podría
permitir acumular los genes aditivos que regulan GZn, pero
habrá erosiones de los genes aditivos que controlan el
rendimiento.

Tabla 2. Componentes de varianza estimados y heredabilidad en sentido amplio de genotipos de arroz biofortificado basados en ensayos
de campo de dos agroecosistemas (regadío y tierras bajas de secano).

Personajes Media CV σ g2 σ2 σ e2 σ p2 CGV Criterios CGV H H2 bs

gxe
bs2 criterios
PH 105.72 11.85 147.69 2.10 157.07 306.86 11.50 Moderado 0.48 Moderado
NT 18.02 16.19 5.21 0.50 8.52 14.23 12.66 Moderado 0.37 Moderado
MA 113.32 1.20 5.34 1.04 1.86 8.24 2.04 Estrecho 0.65 Alta
NP 18.02 16.19 5.21 0.50 8.52 14.23 12.66 Moderado 0.37 Moderado
NPG 1928.32 15.76 50065.88 3190.44 92351.59 145607.91 11.60 Moderado 0.34 Moderado
NEG 404.49 24.16 2411.04 217.43 9552.56 12181.03 12.14 Moderado 0.2 Moderado
WPG 44.31 16.6 5.85 0.81 54.14 49.10 5.46 Estrecho 0.12 Bajo
 ROHAENI et al. - Diversidad genética del arroz 211
1000GW 23.25 3.66 7.96 0.02 con zinc
bioenriquecido 0.72 8.70 12.13 Moderado 0.91 Alta
FE 16.54 9.50 1.31 0.05 2.47 3.82 6.91 Estrecho 0.34 Moderado
ZN 29.45 6.20 23.95 1.44 3.33 28.73 16.62 Moderado 0.83 Alta
Rendimiento 6.67 12.30 0.13 0.16 0.67 0.96 5.41 Estrecho 0.13 Bajo
Notas: PH: altura de la planta (cm), NT: número de macollos, MA: edad de madurez, NP: número de panículas por mata, NPG: número
de granos llenos por mata, NEG: número de granos vacíos por mata, WPG: peso de granos llenos por mata, 1000GW: peso de 1000
granos, FE: contenido de Fe en los granos (mg/kg), ZN: contenido de Zn en los granos (mg/kg), CV: coeficiente de variación (error
experimental), 2
bs CGV: coeficiente de variación genética, H : heredabilidad en sentido amplio.
212 B I O D I V E R S I T A S 24 (1): 208-214, enero 2023

Tabla 3. Los ocho mejores genotipos basados en un mayor GZn que el mejor control (Inpari IR Nutri Zinc)

GEN PH NT MA NP NPG NEG WPG 1000GW FE ZN Rendim

iento
G17 104.47 18.85 111.83 17.33 1771.56 392.61 42.17 22.97 19.07+ 33.07+ 6.66
G32 105.46 21.22+ 112.80 17.20 1912.40 463.00 43.39 22.98 16.60 32.04 6.88
G13 101.38 18.43 111.50 18.11 1851.17 388.44 44.54 24.18+ 16.33 31.65 7.17
G5 99.57 19.72 111.50 18.61 1772.39 392.72 41.87 23.80+ 15.75 31.02 6.76
G11 108.77+ 19.28 114.33+ 17.61 1869.72 384.22 42.62 22.93 16.28 30.87 6.71
G20 104.40 18.07 113.50 16.28 1605.50 385.94 38.23 23.77+ 16.62 30.82 6.96
G4 104.82 18.55 113.00 18.11 2184.83+ 316.94 48.00 22.20 16.30 30.10 7.00
G6 101.63 17.75 113.00 18.72 2024.11+ 436.44 45.19 22.38 16.13 30.02 7.46
Inpari IR Nutri Zinc 103.68 19.15 112.50 18.33 2183.44+ 391.22 47.99 22.38 16.62 29.98 6.61
Media 105.72 19.02 113.32 18.02 1928.33 404.48 44.34 23.25 16.54 29.45 6.67
CV 11.85 13.75 1.20 16.23 15.76 24.16 16.57 3.66 9.50 6.20 12.30
LSD 5% 2.99 0.94 1.56 3.34 347.01 111.61 8.39 0.97 1.79 2.08 0.94
Notas: PH: altura de la planta (cm), NT: número de macollos, MD: edad de madurez, NP: número de panículas por mata, NPG: número
de granos llenos por mata, NEG: número de granos vacíos por mata, WPG: peso de granos picudos por mata, 1000GW: peso de 1000
granos, FE: contenido en Fe de los granos (mg/kg), ZN: contenido en Zn de los granos (mg/kg), Rendimiento: ton/ha.+ :
significativamente superior al testigo (Inpari IR Nutri Zinc).

Se necesitan varias estrategias para combinar 2 rasgos presente estudio, la diversidad genética para GZn se incluyó
que tienen diferentes criterios de heredabilidad (baja y alta) en el criterio moderado, pero la diversidad genética para los
como GZn y rendimiento. En primer lugar, realizar cruces componentes de rendimiento se incluyó en la categoría baja.
previos para enriquecer los rasgos en los futuros
progenitores de cruces. En segundo lugar, aumentar el
número de poblaciones y varios tipos de cruces. En tercer
lugar, utilizar un nuevo enfoque de técnicas de
fitomejoramiento mediante la inserción del gen de control
de GZn de p r o g e n i t o r e s con superalto
contenido de zinc en el genoma de variedades de alto
rendimiento con alto potencial de rendimiento.
Afortunadamente, este estudio dio como resultado
algunas nuevas líneas prometedoras con un contenido
superior de GZn y un mayor potencial de rendimiento que
la variedad de control. Las líneas G17, G32, G13, G5, G11,
G20, G4 y G6 fueron las líneas prometedoras que tenían
mayor GZn que los mejores progenitores GZn (Inpari IR
Nutri Zinc, GZn 29,98 mg/kg) y tenían mejor potencial de
rendimiento (Tabla 3). Las líneas G6 (GZn = 30,02 mg/kg;
Rendimiento = 7,46 ton/ha), G13 (GZn = 31,65 mg/kg;
Rendimiento = 7,17 ton/ha) y G4 (GZn = 30,10 mg/kg;
Rendimiento = 7,00 ton/ha) mostraron potencial de
rendimiento con mejor contenido de GZn que el progenitor
de alto GZn Inpari IR Nutri Zinc (GZn 29,98 mg/kg;
Rendimiento = 6,61 mg/kg). Además, estas líneas
prometedoras deben someterse a más pruebas de
rendimiento en varios lugares para ver la estabilidad del
contenido de GZn y los rendimientos potenciales (Tabla 3).
La mejora convencional para la combinación de rasgos
biofortificados y de alto rendimiento del arroz requiere más
energía por varias razones. En primer lugar, la correlación
entre el rasgo GZn y las propiedades de rendimiento es
inconsistente. Algunos informes muestran una correlación
negativa entre el rasgo de zinc en grano y los componentes
del rendimiento en el arroz (Inabangan-Asilo et al. 2019;
Rao et al. 2020) y el trigo (Khokhar et al. 2020), pero
varios otros estudios muestran los resultados opuestos
(Paramesh et al. 2020; Calayugan et al. 2020). En segundo
lugar, la selección para un alto GZn puede ser eficaz en las
primeras generaciones, mientras que la selección para un
rasgo de alto rendimiento es eficaz en las generaciones
posteriores. GZn tiene alta heredabilidad pero el carácter de
rendimiento tiene baja heredabilidad. En tercer lugar, en el
 ROHAENI et al. - Diversidad genética del arroz 213
bioenriquecido con zinc
Se necesita una estrategia de mejora que incluya
combinaciones de cruces para aumentar las posibilidades
de obtener genotipos con alto contenido en GZn, así
como altos rendimientos. La obtención de variedades de
alto rendimiento que respondan a la fertilización rica en
zinc puede aumentar el contenido de GZn de los
genotipos de alto rendimiento. Muthukumararaja y
Sriramachandrasekharan (2012) demostraron que las
plantas de arroz son muy sensibles a la adición de zinc
extracelular. Shahzad et al. (2021) informaron de que la
biofortificación de las plantas podía lograrse mediante
enfoques convencionales o nuevas técnicas de mejora
genética (NBT). Los enfoques convencionales para la
biofortificación incluyen la fertilización mineral a través
de aplicaciones foliares o al suelo (Cakmak y Kutman
2018), así como la mejora de la absorción de nutrientes
mediada por microbios (Krithika y Balachandar 2016).

Patrón de distribución del zinc en los órganos de la

planta de arroz
El análisis de varianza mostró que la repetición no
tuvo un efecto significativo sobre el contenido de Zn en
todos los órganos de la planta de arroz. El genotipo tiene
un efecto muy significativo sobre la diversidad del
contenido de zinc en cada órgano (Tabla 4). Pruebas
adicionales en este estudio mostraron que había 3 clases
de genotipos basados en el contenido de GZn. Las clases
eran genotipos con alto, moderado y bajo GZn. El GZn
alto lo poseía el genotipo Pulut Timuru (34,0 mg/kg) y
era significativamente diferente de los genotipos
moderado y bajo. Los genotipos incluidos en la categoría
de GZn moderado fueron Inpari IR Nutri Zinc (19,6
mg/kg), G5 (21,2 mg/kg), Inpari 23 (18,2 mg/kg) y G27
(18,4 mg/kg). Los genotipos incluidos en la categoría de
bajo GZn fueron Inpari 46 GSR TDH (16,5 mg/kg) y
G34 (13,9 mg/kg) (Cuadro 5).
El presente estudio mostró que existían diferencias
en el patrón de acumulación de Zn en los órganos de la
planta entre los genotipos d e a l t o G Z n y los de
bajo GZn moderado. La distribución del contenido de Zn
en el genotipo de alto GZn, Pulut Timuru, mostró un
mayor contenido de zinc (26,4%) en las semillas que en
los tallos (39,3%), mientras que el contenido de zinc en
las hojas fue del 13,7%, y del 20,6% en las raíces.
214 B I O D I V E R S I T A S 24 (1): 208-214, enero 2023

Tabla 4. Análisis de varianza sobre el carácter del contenido de Zn en semillas, hojas, tallos y raíces.

Valor F
Fuente de variación
Grano de Zn Hoja de Zn Tallo de Zn Zn raíz Zn total
Replicación 0,07 ns 0,72 ns 2,81 ns 0,42 ns 1,85 ns
Genotipo 33.64 ** 12.89 ** 10.97 ** 3.67 * 4.68 *
Nota: *, **: significativo a p < 0,05 y p < 0,01, respectivamente; ns: no significativo.

Tabla 5. Contenido de Zn (mg/kg) en grano, hoja, tallo y raíz en genotipo de GZn bajo, moderado y alto.

Genotipo Grano de Zn Hoja de Zn Tallo de Zn Zn raíz Zn total

Genotipo alto en GZn
Pulut Timuru 34.0a 17.7a 50.6a 26.6c 128.9a
Genotipos GZn moderados
Inpari IR Nutri Zinc 19.6bc 14.6b 18.4c 38.0bc 90.6c
G5 21.2b 13.5bc 20.5c 50.8ab 106.0bc
Inpari 23 18.2bc 14.0b 24.7bc 37.1bc 94.0c
G27 18.4bc 14.3b 24.1bc 42.1ab 98.9bc
Genotipos bajos en GZn
Inpari 46 TDH GSR 16.5cd 11.4d 32.0b 39.5bc 99.4bc
G34 13.9d 11.8cd 34.2b 54.5a 114.4ab
Nota: Las medias seguidas de la misma letra en la misma columna no son significativamente diferentes. GZn: contenido de zinc en grano
(mg/kg)

puede aplicarse a genotipos con patrones de acumulación,

Figura 1. Porcentaje de contenido de zinc en granos, hojas, tallos
y raíces en genotipos de alto, moderado y bajo GZn.
Conservar, el patrón de distribución del contenido de
Zn en genotipos de bajo GZn, como G34 e Inpari 46 TDH,
mostró un 14,2% en semillas, menor que la acumulación de
zinc en tallo (31,0%), mientras que la acumulación de zinc
en hojas y raíz, fue del 10,9% y 44,0%, respectivamente. El
único patrón de acumulación de zinc se encontró en el
genotipo GZn moderado. El primer patrón fue seguido por
el genotipo alto en GZn (20,8% en semillas, 19,8% en
tallos, 14,3% en hojas y 45,2% en raíces), denominado
genotipo tipo I, y el segundo patrón fue según un genotipo
bajo en GZn (19,0% en semillas, 25,3% en tallos, 14,7% en
hojas y 41,1% en raíces), denominado genotipo tipo II
(Figura 1).
La línea G34 fue la de menor GZn, pero el valor total
de zinc en todos los órganos (114,4 mg/kg) fue equivalente
al genotipo de mayor GZn (Pulut Timuru = 128,9 mg/kg).
Esto indica que se puede aumentar el contenido de GZn de
la línea G34 mediante ingeniería genética para reubicar el
contenido de zinc del tallo a la semilla. La tecnología de
sobreexpresión génica
como G34 (Tabla 5). Mientras tanto, la acumulación de
zinc en Pulut Timuru, un genotipo rico en zinc, se
concentró en los tallos, mientras que en los genotipos de
GZn moderado y bajo, la acumulación de zinc se encontró
generalmente en los órganos radiculares, como informaron
Impa et al. (2013) y Stomph et al. (2014).
Según los informes, el arroz es capaz de acumular
grandes cantidades de metales pesados en sus semillas
(Uddin et al. 2021). Esta propiedad acumuladora se utiliza
para enriquecer el contenido nutricional del arroz con
minerales útiles. Sin embargo, es necesario tener en cuenta
el conocimiento de los procesos fisiológicos en la absorción
de minerales. En el arroz, el zinc es absorbido por las raíces
y puede movilizarse a todas las partes de la planta (Impa et
al. 2013; Stomph et al. 2014). Por el contrario, el hierro es
local, se almacena en determinados componentes celulares
y tiene un papel fisiológico determinado. La absorción de
Zn post-anestesia por los brotes aumentó y la translocación
de Zn de las raíces a los brotes disminuyó a medida que la
tasa de aplicación de Zn aumentó a través de la
fertilización. La tasa de acumulación de Zn en el grano
resultante de la removilización pre-anestésica frente a la
post-anestésica depende de la disponibilidad de Zn en el
suelo. La removilización previa a la anestesia ocurre con un
menor contenido de Zn en el suelo (Liu et al. 2019).
Se ha demostrado que los genes OsZIP1 y OsZIP3 están
asociados a la absorción de Zn en las raíces de arroz y a la
homeostasis del Zn en los brotes de arroz, mientras que
OsZIP4 transporta Zn intracelularmente o entre tejidos de
arroz (Ishimaru et al. 2007). El mecanismo de acumulación
de Zn en cada órgano del arroz puede agruparse en dos
categorías: Absorción y retención del Zn en el tejido
radicular, o removilización del Zn de la raíz al brote (Impa
et al. 2013). Los genotipos con patrones de acumulación de
Zn concentrados en las raíces requieren un enfoque de
ingeniería genética para aumentar la acumulación de Zn en
las semillas. Por otro lado, también se indica que los
genotipos capaces de acumular zinc hasta el tallo son
 ROHAENI et al. - Diversidad genética del arroz 215
bioenriquecido
capaces de translocar altas cantidades de zinccon
a zinc
los
órganos de la semilla, como en Pulut
216 B I O D I V E R S I T A S 24 (1): 208-214, enero 2023

Timuru. El tipo de patrón de acumulación de Zn del d e l programa de financiación de la investigación de tesis

genotipo Pulut Timuru es muy esperado por los doctorales, contrato número 082/E5/PG.02.00.PT/2022.
mejoradores porque presenta una doble ventaja. Los granos
de arroz son una fuente de alimentación humana, mientras
que las partes del tallo ricas en zinc son una fuente de
forraje para los animales.
Una de las ventajas de reunir variedades de arroz ricas
en zinc en comparación con las de Fe, Ca, Mn y K es que
los minerales de zinc se almacenan principalmente en el
endospermo, mientras que los minerales Fe, Ca, Mn y K
abundan en la capa de aleurona. Desafortunadamente,
muchas de las capas de aleurona se perdieron debido al
proceso de pulido del arroz. Lu et al. (2013) informaron de
que alrededor del 56,6% de Zn estaba contenido en el
endospermo basándose en la visualización de minerales
basada en RGB. Sadeghzadeh (2013) informó de que
algunos genotipos de plantas podían absorber
oligoelementos y acumularlos en el grano, lo que permitía
aumentar la concentración de Zn en las partes comestibles
sin afectar negativamente al rendimiento.
La cría selectiva es una de las técnicas más potentes
utilizadas para el bioenriquecimiento de los cultivos
básicos, que consiste en cruzar variedades enriquecidas con
micronutrientes. Sin embargo, ciertas limitaciones de la
mejora selectiva, como la baja heredabilidad, la falta de
diversidad genética para los micronutrientes y las barreras
de vinculación, hacen que la ingeniería genética sea un
enfoque más deliberado para enriquecer los cultivos
básicos (Malik y Maqbool 2020). Las técnicas de ingeniería
genética pueden utilizarse para producir nuevos cultivares
con atributos deseados, como el GZn. La introducción de
nuevos genes procedentes de cultivares de arroz silvestre
en variedades superiores, la sobreexpresión de genes
existentes o la interferencia en la vía de síntesis de genes
inhibidores de la acumulación de zinc pueden ser métodos
de mejora alternativos más eficaces para dirigir el
mecanismo de acumulación mineral de zinc en los órganos
semilleros de un genotipo.
En conclusión, el genotipo tiene un efecto altamente
significativo sobre los caracteres GZn. El coeficiente de
variación genética para los caracteres relacionados con
GZn fue moderado y la heredabilidad estimada en sentido
amplio fue alta (H2 b s = 0 , 8 3 ). Mientras tanto, el
rendimiento tiene una baja heredabilidad en sentido amplio
(H2 bs = 0,13). Existen diferencias en los patrones de
acumulación de Zn en los órganos de la planta entre
genotipos con alto GZn y bajo GZn en función de la
proporción de contenido de Zn en las semillas y los tallos.
La distribución de la acumulación de Zn en genotipos con
contenido moderado de Zn puede seguir el alto GZn o el
bajo GZn. Los resultados de este estudio recomiendan
diferentes estrategias para la obtención de nuevas
variedades de arroz de alto rendimiento con diferentes
patrones de acumulación de zinc.

AGRADECIMIENTOS

WRR contó con el apoyo de la beca de la Agencia

Indonesia de Investigación y Desarrollo Agrícola del
Ministerio de Agricultura de Indonesia. Este estudio contó
con el apoyo parcial de la Dirección General de
Investigación del Ministerio de Investigación, Tecnología y
Enseñanza Superior de la República de Indonesia, a través
 ROHAENI et al. - Diversidad genética del arroz 217
bioenriquecido con zinc Fortificación de los alimentos: Las ventajas, desventajas y lecciones
REFERENCIAS de los programas vista y vida. Nutrients 13 (4): 1118. DOI:
10.3390/nu13041118.
Cakmak I, Kutman UB. 2018. Biofortificación agronómica de cereales
con zinc: una revisión. Eur J Soil Sci 69 (1): 172-180. DOI:
10.1111/ejss.12437.
Calayugan MIC, Formantes AK, Amparado A, Descalsota-Empleo GI,
Nha CT, Inabangan-Asilo MA, Swe ZM, Hernandez JE, Borromeo
TH, Lalusin AG, Mendioro MS, Diaz MGQ, dela Vina CB,
Reinke R, Swamy BPM. 2020. Genetic analysis of agronomic
traits and grain iron and zinc concentrations in a double haploid
population of rice (Oryza sativa L.). Sci Rep 10: 2283. DOI:
10.1038/s41598-020- 59184-z.
Cooper M, Powell O, Voss-Fels KP, et al. 2021. Modelling selection
response in plant-breeding programs using crop models as
mechanistic gene-to-phenotype (CGM-G2P) multi-trait link
functions. in silico Plants 3 (1): 1-21. DOI:
10.1093/insilicoplants/diaa016.
Dipti SS, Bergman C, Indrasari SD, Herath T, Hall R, Lee H, Habibi F,
Bassinello PZ, Graterol E, Julie P Ferraz JP, Melissa Fitzgerald M.
2012. El potencial del arroz para ofrecer soluciones a la
malnutrición y las enfermedades crónicas. Rice 5 (16). DOI:
10.1186/1939-8433-5-16.
Garg M, Sharma N, Sharma S, Kapoor P, Kumar A, Chunduri V,
Arora P. 2018. Los cultivos biofortificados generados por la cría,
la agronomía y los enfoques transgénicos están mejorando la vida
de millones de personas en todo el mundo. Front Nutr 5: 12. DOI:
10.3389/fnut.2018.00012.
Impa SM, Morete MJ, Ismail AM, Schulin R, Johnson-Beebout SE.
2013. Zn uptake, translocation and grain Zn loading in rice (Oryza
sativa L.) genotypes selected for Zn deficiency tolerance and high
grain Zn. J Exp Bot 64 (10): 2739-2751. DOI: 10.1093/jxb/ert118.
Inabangan-Asilo MA, Mallikarjuna Swamy BP, Amparado AF,
Descalsota-Empleo GIL, Arocena EC, Reinke R. 2019. Estabilidad
y análisis G × E de genotipos de arroz biofortificados con zinc
evaluados en diversos ambientes. Euphytica 215 (3): 1-17. DOI:
10.1007/s10681-019-
2384-7.
Ishimaru Y, Masuda H, Suzuki M, Bashir K, Takahashi M, Nakanishi
H, Mori S, Nishizawa NK. 2007. Overexpression of the OsZIP4
zinc transporter confers disarrangement of zinc distribution in rice
plants. J Exp Bot 58 (11): 2909-2915. DOI: 10.1093/jxb/erm147.
Keerthana K, Chitra S, Subramanian A, Nithila S, Elangovan M. 2019.
Estudios sobre la variabilidad genética en genotipos de mijo dedo
[Eleusine coracana (L.) Gaertn] en condiciones sódicas. Electron J
Plant Breed 10
(2): 566-569. DOI: 10.5958/0975-928X.2019.00071.1.
Khokhar JS, King J, King IP, Young SD, Foulkes MJ, De Silva J,
Weerasinghe M, Mossa A, Griffiths S, Riche AB, Hawkesford M,
Shewry P, Broadley MR. 2020. Novel sources of variation in grain
Zinc (Zn) concentration in bread wheat germplasm derived from
Watkins landraces. PLoS One 15 (2): e0229107. DOI:
10.1371/journal.pone.0229107.
Krithika S, Balachandar D. 2016. Expression of zinc transporter genes
in rice as influenced by zinc-solubilizing Enterobacter cloacae
strain ZSB14. Front Plant Sci 7 (4): 1-9. DOI:
10.3389/fpls.2016.00446.
Liu DY, Liu YM, Zhang W, Chen XP, Zou CQ. 2019. Absorción,
translocación y removilización de zinc en trigo de invierno según
lo afectado por la aplicación de fertilizante de Zn en el suelo. Front
Plant Sci 10: 1-10. DOI: 10.3389/fpls.2019.00426.
Lu L, Tian S, Liao H, Zhang J, Yang X, Labavitch JM, Chen W. 2013.
Analysis of metal element distributions in rice (Oryza sativa L.)
seeds and relocation during germination based on x-ray
fluorescence imaging of Zn, Fe, K, Ca, and Mn. PLoS One 8 (2):
e5736. DOI: 10.1371/journal.pone.0057360.
Malik KA, Maqbool A. 2020. Transgenic crops for biofortification.
Front Sustain Food Syst 4: 571402. DOI:
10.3389/fsufs.2020.571402.
Mukamuhirwa F, Tusiime G, Mukankusi MC. 2015. Herencia de alta
concentración de hierro y zinc en variedades seleccionadas de
frijol. Euphytica 205
(2): 349-360. DOI: 10.1007/s10681-015-1385-4.
Muthukumararaja T, Sriramachandrasekharan MV. 2012. Effect of
zinc on yield, zinc nutrition and zinc use efficiency of lowland
rice. J Agric Technol 8 (2): 551-561.
Nakandalage N, Nicolas M, Norton RM, Hirotsu N, Milham PJ,
Seneweera S. 2016. Improving rice zinc biofortification success
rates through genetic and crop management approaches in a
changing e n v i r o n m e n t . Front Plant Sci 7: 764. DOI:
10.3389/fpls.2016.00764.
Olson R, Gavin-Smith B, Ferraboschi C, Kraemer K. 2021.
218 B I O D I V E R S I T A S 24 (1): 208-214, enero 2023
Paramesh V, Dhar S, Dass A, Kumar B, Kumar A, El-Ansary DO,
Elansary HO. 2020. Role of integrated nutrient management and
agronomic fortification of zinc on yield, nutrient uptake and quality of
w h e a t . Sustainability 12 (9): 3513. DOI: 10.3390/SU12093513.
Rao DS, Neeraja CN, Madhu Babu P, Nirmala B, Suman K, Rao LVS,
Surekha K, Raghu P, Longvah T, Surendra P, Kumar R, Babu VR,
Voleti SR. 2020. Zinc biofortified rice varieties: challenges,
possibilities, and progress in India. Front Nutr 7 (26). DOI:
10.3389/fnut.2020.00026.
Ribeiro ND, Mezzomo HC, Dos Santos GG. 2019. Parámetros genéticos y
selección combinada para color de capa de semilla y macrominerales
en líneas de frijol común mesoamericano. Genet Mol Res 18 (2): 1-
14. DOI: 10.4238/gmr18224.
Rohaeni WR, Supriadi E, Susanto U, Dewi Rosahdi T. 2016. Fe and Zn
content of brown rice and milled rice on brown planthopper tolerant
rice lines. Jurnal Ilmu Pertanian Indonesia 21 (3): 172-176. DOI:
10.18343/jipi.21.3.172.
Roy SC, Shil P. 2020. Assessment of genetic heritability in rice breeding
lines based on morphological traits and caryopsis ultrastructure. Sci
Rep 10: 7830. DOI: 10.1038/s41598-020-63976-8.
Sadeghzadeh B. 2013. Una revisión de la nutrición de zinc y
fitomejoramiento. J Soil Sci Plant Nutr 13 (4): 907-927. DOI:
10.4067/S0718-
95162013005000072.
Sadimantara GR, Yusuf DN, Febrianti E, Leomo S, Muhidin. 2021. The
performance of agronomic traits, genetic variability, and correlation
studies for yield and its components in some red rice (Oryza sativa)
promising lines. Biodiversitas 22 (9): 3994-4001. DOI:
10.13057/biodiv/d220947.
Shahzad R, Jamil S, Ahmad S, Nisar A, Khan S, Amina Z, Kanwal S,
Aslam HMU, Gill RA, Zhou W. 2021. Biofortification of cereals and
pulses using new breeding techniques: Current and future
perspectives. Front Nutr 8: 721728. DOI: 10.3389/fnut.2021.721728.
Singh R, Chaudhary B. 2007. Biometrical Methods in Quantitative
Genetic Analysis. Kalyani Publisher, Nueva Delhi, India.
Siwela M, Pillay K, Govender L, Lottering S, Mudau FN, Modi AT,
Mabhaudhi T. 2020. Cultivos bioenriquecidos para combatir el
hambre oculta en Sudáfrica: Disponibilidad, aceptabilidad, retención
de micronutrientes y biodisponibilidad. Foods 9 (6): 815. DOI:
10.3390/foods9060815.
Ssentongo P, Ssentongo AE, Ba DM, Ericson JE, Na M, Gao X, Fronterre
C, Chinchilli VM, Schiff SJ. 2021. Global, regional and national
epidemiology and prevalence of child stunting, wasting and
underweight in low- and middle-income countries, 2006-2018. Sci
Rep 11 (5204). DOI: 10.1038/s41598-021-84302-w.
Stomph TJ, Jiang W, Van Der Putten PEL, Struik PC. 2014. Zinc
allocation and re-allocation in rice. Front Plant Sci 5: 8. DOI:
10.3389/fpls.2014.00008.
Susanto U, Barokah U, Hidayatullah A, Satoto S, Swamy M. 2017.
Rendimiento y contenido de Zn de genotipos de arroz biofortificados
en un agroecosistema de arroz de Indonesia. Nusant Biosci 9 (3): 288-
294. DOI: 10.13057/nusbiosci/n090308.
Swamy BPM, Rahman MA, Inabangan-Asilo MA, Amparado A, Manito
C, Chadha-Mohanty P, Reinke R, Slamet-Loedin IH. 2016. Avances
en la mejora genética para alto grano de Zinc en arroz. Rice 9 (49).
DOI: 10.1186/s12284-016-0122-5.
Uddin MM, Zakeel MCM, Zavahir JS, Marikar FMMT, Jahan I. 2021.
Heavy metal accumulation in rice and aquatic plants used as human
food: A general review. Toxics 9 (12): 360 DOI:
10.3390/toxics9120360.
Velu G, Crespo Herrera L, Guzmán C, Huerta J, Payne T, Singh RP. 2019.
Evaluación de la diversidad genética para criar trigo biofortificado
competitivo con concentraciones mejoradas de Zn y Fe en grano.
Front Plant Sci 9: 1971. DOI: 10.3389/fpls.2018.01971.