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Fisiología y bioquímica vegetal 166 (2021) 512–521

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Fisiología y bioquímica vegetal

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Impacto fisiológico de los flavonoides sobre la nodulación y el metabolismo de los ureidos

en leguminosas.
ˆ ´ ´
marco antonio jefe a, Mariana Bocchi da Silva b , natalia Gabriela Ros Marqués de Oliveira b ,
b b b
Maycon Anderson de Araujo , Cleverson Rodrigues , Jaquelyne Poliszuk de Azevedo ,
André Rodrigues dos Reis c,*
a
Universidad Estadual Paulo (UNESP), Via de Acesso Prof. Paulo Donato Castellane s/n, Jaboticabal, SP, Código Postal 14884­900, Brasil ˜ Universidad
b
Sao
Estadual Paulo (UNESP), Código Postal 15385­000, Ilha Solteira, SP , Brasil Universidad Estatal
C ˜
deSao ˜ Paulo (UNESP), Rua Domingos da Costa Lopes 780, Código Postal 17602­496, Tupa, SP, Brasil

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO ABSTRACTO

Palabras clave: Las leguminosas de la familia Fabaceae (grupo filogenético compuesto por tres subfamilias: Caesalpinioideae, Mimosoideae y Papilionoideae) pueden
ácido alantoico fijar el nitrógeno atmosférico (N2) en amoníaco (NH3) mediante la relación simbiótica con las bacterias rizobias. Estas bacterias responden
alantoína quimiotácticamente a ciertos compuestos liberados por las plantas como azúcares, aminoácidos y ácidos orgánicos. La secreción radicular de
Fijación de nitrogeno isoflavonoides actúa como inductores de genes nod en rizobios y los transportadores ABC y los ICHG (conjugados de isoflavonas que hidrolizan la beta­
rizobio
glucosidasa) en apoplast están relacionados con la exudación de genisteína y daidzeína en las raíces de soja. La fijación biológica de nitrógeno (BNF)
quimiotaxis
se produce en el interior del nódulo por la acción de la enzima nitrogenasa, que fija el N2 en NH3, que se convierte en ureidos (alantoína y ácido
alantoico). En esta revisión, reunimos los últimos hallazgos sobre la biosíntesis de flavonoides y el metabolismo de ureidos en varias especies de
leguminosas. Enfatizamos cómo los flavonoides inducen genes nod en rizobios, afectando la quimiotaxis, la nodulación, la producción de ureidos, el
crecimiento y el rendimiento de las leguminosas.

Principalmente, los isoflavonoides daidzeína y genisteína son responsables de la activación de los genes nod en las bacterias rizobias.
Los flavonoides también desempeñan un papel importante durante la organogénesis de los nódulos al actuar como inhibidores del transportador de
auxinas en las células de la raíz, especialmente en nódulos indeterminados. Los ureidos son la principal forma de transporte de N en las leguminosas
tropicales y se catabolizan en las hojas y otros tejidos sumideros para producir aminoácidos y proteínas necesarios para el crecimiento y el rendimiento
de las plantas.

1. Introducción: vía de biosíntesis de flavonoides
El nitrógeno (N) es el gas primario de la atmósfera en forma de dinitrógeno
(N2) (alrededor del 78%) y es un nutriente esencial para el metabolismo de las
plantas. El N2 no está disponible para todos los organismos vivos, incluidas las
plantas, pero algunos organismos procarióticos conocidos como diazotróficos
pueden utilizarlo como fuente de N, y también pueden desarrollar una
asociación simbiótica con algunas familias de plantas (comúnmente, Fabaceae),
convirtiendo N2 en amoniaco (NH3) en un proceso llamado fijación biológica
de nitrógeno (BNF) (Howard y Rees, 1996; Zehr et al., 2003).
Las simbiosis entre las bacterias fijadoras de nitrógeno, principalmente de
la familia Rhizobium, Bradyrhizobium, Mesorhizobium y Sinorhizobium con
leguminosas como Vigna unguiculata, Pisum sativum, Phaseolus vulgaris,
Medicago sativa, Trifolium spp. y Glycine max ha sido en gran medida
estudiado (Kumar et al., 2020). A partir de este sistema simbiótico, evolucionó
un complejo proceso de señalización química en la rizosfera que permitió el
establecimiento de comunidades microbianas activas (Scharf et al., 2016;
Sugiyama et al., 2017). Según Badri y Vivanco (2009), en el suelo se forma un
gradiente químico por diferentes metabolitos exudados por las raíces como,
ácidos orgánicos, aminoácidos y azúcares, que se utilizan para atraer
quimiotácticamente a los rizobios, y compuestos fenólicos como los flavonoides,
que también son responsables de inducir la expresión del gen nod en los
rizobios, lo que resulta en infección de rood y organogénesis de nódulos
(Barbour et al., 1991; Kape et al., 1991; Hirsch, 1992).
En las leguminosas, los flavonoides son los principales compuestos
secretados por las raíces, los cuales pueden variar según la especie (Perret et
al., 2000). Una vez que las bacterias reciben estas señales químicas, liberan
factores nod , que son responsables de provocar modificaciones químicas y físicas en el

* Autor correspondiente.
Dirección de correo electrónico: andre.reis@unesp.br (AR Reyes).

https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2021.06.007 Recibido el 26 de
marzo de 2021; Aceptado el 6 de junio de 2021 Disponible en línea
el 16 de junio de 2021
0981­9428/© 2021 Elsevier Masson SAS. Reservados todos los derechos.
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MA Bosse et al. Fisiología y bioquímica vegetal 166 (2021) 512–521

Cuadro 1
Tipos y cantidades de flavonoides liberados por las raíces de diversas especies de plantas leguminosas.

Especies cultivar Flavonoides Unidades Cultivo Medio de Referencias

Concentración media Sistema recogida
1
Cicer arietinum Dakota del Norte Biochanina A 25.00 IA g­ FW vermiculita Tampón fosfato Armero et al. (2001)
1
nd medicarpina 25.00 IA g­ FW vermiculita Tampón fosfato Armero et al. (2001)
1
nd formononetina 15.00 IA g­ FW vermiculita Tampón fosfato Armero et al. (2001)
1
nd maackiain 5.50 IA g­ FW vermiculita Tampón fosfato Armero et al. (2001)
1
Glycine max Enrei malonildaidzina 4.20 μmol g­ DW Hidroponia Raíces Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei Daidzín 1,70 μmol g­ DW Hidroponia Raíces Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei Daidzeína 1,80 μmol g­ 1 DW Hidroponia Raíces Sugiyama et al. (2016)
Enrei malonilgenisteína 0,80 μmol g­ DW Hidroponia Raíces Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei Genistina 0,80 μmol g­ DW Hidroponia Raíces Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei genisteína 0,40 μmol g− DW Hidroponia Raíces Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei Daidzeína 60.00 pmol planta− Hidroponia Exudados de raíces Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei Daidzín 11.00 pmol planta­ Hidroponia Exudados de raíces Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei malonildaidzina 2.20 μmol g­ DW Hidroponia Hojas Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei Daidzín 3.90 μmol g­ DW Hidroponia Hojas Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei Daidzeína 0,10 μmol g­ DW Hidroponia Hojas Sugiyama et al. (2016)
1
Enrei malonilgenisteína 8,00 μmol g­ DW Hidroponia Hojas Sugiyama et al. (2016)
1
Shintambaguro malonildaidzina 2,90 μmol g­ DW Suelo Raíces Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro Daidzín 1.30 μmol g­ DW Suelo Raíces Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro Daidzeína 1.30 μmol g­ DW Suelo Raíces Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro malonilgenistina 0,60 μmol g­ DW Suelo Raíces Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro Genistina 0,30 μmol g­ DW Suelo Raíces Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro genisteína 0,30 μmol g­ DW Suelo Raíces Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro Daidzeína 16.00 nmol g­ 1 suelo Suelo Exudados de raíces Sugiyama et al. (2017)
Shintambaguro genisteína 2.50 nmol g­ suelo Suelo Exudados de raíces Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro malonildaidzina 0,80 μmol g­ DW Suelo Hojas Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro Daidzín 0,10 μmol g­ DW Suelo Hojas Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro malonilgenistina 0,50 μmol g­ DW Suelo Hojas Sugiyama et al. (2017)
1
Shintambaguro Genistina 0,40 μmol g­ DW Suelo Hojas Sugiyama et al. (2017)
1
Enrei Daidzeína 5.00 μmol g­ DW Hidroponia Raíz Matsuda et al. (2020)
1
Enrei Daidzín 1,50 μmol g­ 1 DW Hidroponia Raíz Matsuda et al. (2020)
Enrei malonildaidzina 12,50 μmol g­ DW Hidroponia Raíz Matsuda et al. (2020)
1
Enrei genisteína 0,30 μmol g­ DW Hidroponia Raíz Matsuda et al. (2020)
1
Enrei Genistina 0,10 μmol g­ DW Hidroponia Raíz Matsuda et al. (2020)
1
Enrei malonilgenisteína 2.00 μmol g− DW Hidroponia Raíz Matsuda et al. (2020)
1
Enrei Daidzeína 3.00 nmol planta− Hidroponia Exudados de raíces Matsuda et al. (2020)
1
Enrei Daidzín 0,25 nmol planta­ Hidroponia Exudados de raíces Matsuda et al. (2020)
1
Enrei malonildaidzina 0,20 nmol planta­ 1 Hidroponia Exudados de raíces Matsuda et al. (2020)
Enrei genisteína 0,09 nmol planta­ Hidroponia Exudados de raíces Matsuda et al. (2020)
1
Enrei Genistina 0,01 nmol planta­ Hidroponia Exudados de raíces Matsuda et al. (2020)
1
Enrei malonilgenisteína 0,05 nmol planta­ Hidroponia Exudados de raíces Matsuda et al. (2020)
1
#1 Daidzeína 2.56 μmol g­ FW Hidroponia Raíces Ahmad et al. (2017)
1
#1 Daidzín 0,70 μmol g­ FW Hidroponia Raíces Ahmad et al. (2017)
1
#1 malonildaidzina 2,99 μmol g­ FW Hidroponia Raíces Ahmad et al. (2017)
1
#1 genisteína 0,10 μmol g­ 1 FW Hidroponia Raíces Ahmad et al. (2017)
#1 Genistina 0,07 μmol g­ FW Hidroponia Raíces Ahmad et al. (2017)
1
#1 malonilgenistina 0,22 μmol g­ FW Hidroponia Raíces Ahmad et al. (2017)
1
williams malonildaidzeína 950 nmol plántula­ 24 CA (agua) Algodón en raíz Graham (1991)
1
h­ contacto
1
williams malonilgenisteína 650 nmol plántula­ 24 CA (agua) Algodón en raíz Graham (1991)
1
h­ contacto
1
williams Daidzeína 550 nmol plántula­ 1 CA (agua) Algodón en raíz Graham (1991)
24 h­ contacto
1
williams genisteína 700 nmol plántula­ 24 CA (agua) Algodón en raíz Graham (1991)
1
h­ contacto
1
preston Daidzeína 0,40 nmol planta­ 18 MES MES Schmidt y cols. (1994)
1
h­
1
preston Cumestrol 0,05 nmol planta­ 18 MES MES Schmidt y cols. (1994)
1
h­
1
preston genisteína 0,03 nmol planta­ 18 MES MES Schmidt y cols. (1994)
1
h­
1 1
Pekín Daidzeína 1.25 nmol raíz­ 2d­ MES­CaCl2 MES­CaCl2 Pueppke et al. (1998)
1 1
Pekín gliciteína 0,35 raíz nmol­ 2d­ MES­CaCl2 MES­CaCl2 Pueppke et al. (1998)
1 1
Pekín genisteína 0,20 raíz nmol­ 2d­ MES­CaCl2 MES­CaCl2 Pueppke et al. (1998)
1 1
Pekín Cumestrol 0,08 raíz nmol­ 2d­ MES­CaCl2 MES­CaCl2 Pueppke et al. (1998)
1 1
McCall Daidzeína 0,75 raíz nmol­ 2d­ MES­CaCl2 MES­CaCl2 Pueppke et al. (1998)
1 1
McCall gliciteína 0,20 raíz nmol­ 2d­ MES­CaCl2 MES­CaCl2 Pueppke et al. (1998)
1
Bac genisteína 11.10 nmol g raíz­ 1 h­ FW Hidroponia Exudados de raíces Píslewska et al. (2002)

1
luteona 8.41 nmol g raíz­ FW Hidroponia Exudados de raíces Píslewska et al. (2002)
1
h­
1
Wightone 1,62 nmol g raíz­ FW Hidroponia Exudados de raíces Píslewska et al. (2002)
1
h­

lupinus lúteo Dakota del Norte genisteína 20.35 Hidroponia Agua Kneer y cols. (1999)

(Continúa en la siguiente página)

513
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MA Bosse et al. Fisiología y bioquímica vegetal 166 (2021) 512–521

Tabla 1 (continuación )

Especies cultivar Flavonoides Unidades Cultivo Medio de Referencias

Concentración media Sistema recogida

1 FW
nmol g raíz­ 1 h­

Equinatina 0,55 1 FW Nutritivo

medicamento sativa Moapa 69 nmol g­ Hidroponia Maxwell y Phillips (1990)
8h­ 1 Solución
0,35 1 FW Nutritivo
Moapa 69 liquiritigenina nmol g­ Hidroponia Maxwell y Phillips (1990)
8h− 1 Solución
genisteína 1,48 1 DW Suelo Raíces
Cajanus cajan (L.) µmol g− Zhang et al. (2013)
Millsp.
0,74 1 DW Suelo Raíces
apigenina μmol g− Zhang et al. (2013)
0,35 1 1 Nutritivo
Phaseolus vulgaris PI 165426CS naringenina μmol planta− re­ Hidroponia Hungría et al. (1991)
Solución
PI 165426CS 0,25 1 1 Nutritivo
Eriodictiol μmol planta­ re­ Hidroponia Hungría et al. (1991)
Solución
PI 165426CS genisteína 0,04 1 1 Nutritivo
μmol planta­ re­ Hidroponia Hungría et al. (1991)
(glucósido) Solución
1
˜ ´
rab39 Cumestrol 1.10 plántula nmol­ Hidroponia MES Bolaños­V ásquez y
h­ 1 Werner (1997)
1 nmol plántula­ ˜ ´
rab39 Daidzeína 0,75 Hidroponia MES Bolaños­Vásquez y Werner
h­ 1 (1997)
1
˜ ´
rab39 naringenina 0,55 nmol plántula­ Hidroponia MES Bolaños­Vásquez y Werner
h­ 1 (1997)
1
˜ ´
rab39 liquiritigenina 0,45 nmol plántula­ Hidroponia MES Bolaños­Vásquez y Werner
1
hora­ (1997)
1
˜ ´
rab39 isoliquiritigenina 0,25 Hidroponia MES Bolaños­Vásquez y Werner
nmol plántula­ 1 h­
(1997)
1
˜ ´
rab39 genisteína Dakota del Norte
plántula nmol­ Hidroponia MES Bolaños­Vásquez y Werner
1
h­ (1997)
celina Daidzeína 6.61 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Isobe et al. (2001)
celina genisteína 2.18 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Isobe et al. (2001)
celina Cumestrol 0,93 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Isobe et al. (2001)
Hildas Maxi Cumestrol 75.00 1 DW Exudados de raíces
μmol g­ 1 Papeles de filtro Haase y cols. (2007)
Hildas Maxi genisteína 3.00 μmol g­ DW Papeles de filtro Exudados de raíces Haase y cols. (2007)
Maxi Hildas Daidzeína 5.50 1 DW Exudados de raíces
μmol g­ Papeles de filtro Haase y cols. (2007)
Hildas Maxi 5.50 1 DW Exudados de raíces
isoliquiritigenina μmol g­ Papeles de filtro Haase y cols. (2007)
1 FW `
blanco di Daidzeína 0,06 nmol g­ Hidroponia Nutritivo Malusa et al. (2006)
Bagnasco Solución
1 FW `
naringenina 0,05 nmol g­ Hidroponia Nutritivo Malusa et al. (2006)
Solución
Trifolium repens L. Milo Milo Milo medicarpina 130,98 DW Suelo Raíces Carlsen et al. (2008)
1 nmol g­
Milo genisteína 44,78 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Carlsen et al. (2008)
Milo Biochanina A 15,48 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Carlsen et al. (2008)
Sonja Daidzeína 9.05 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Carlsen et al. (2008)
Sonja formononetina 3,99 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Carlsen et al. (2008)
234,58 1 DW Suelo Raíces
Sonja medicarpina nmol g­ Carlsen et al. (2008)
genisteína 24.05 1 DW Suelo Raíces
Sonja nmol g­ 1 Carlsen et al. (2008)
Sonja Biochanina A 15.13 nmol g­ DW Suelo Raíces Carlsen et al. (2008)
Daidzeína 169,53 1 DW Suelo Raíces
Sonja nmol g­ Carlsen et al. (2008)
formononetina 4,40 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Carlsen et al. (2008)
Cumestrol 201.70 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Carlsen et al. (2008)
Ganhua­5 0,12 1 FW Exudados de raíces
Arachis hipogeae L. quercetina nmol g­ Hidroponia Zhang et al. (2016)

Ganhua­5 luteolina 0,16 1 FW Exudados de raíces

nmol g­ Hidroponia Zhang et al. (2016)
kintok Daidzeína 6.10 1 DW Suelo Raíces
Vigna sinensis nmol g­ Isobe et al. (2001)
kintok genisteína 1,81 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Isobe et al. (2001)
kintok Cumestrol 3,02 1 DW Suelo Raíces
nmol g­ Isobe et al. (2001)

nd: no determinado; IA: área de integración; HC: cultivo hidropónico; AC: cultivo aeropónico; Ácido MES 2­(N­morfolino)etanosulfónico.

huésped, infección resultante y de raíz y organogénesis de nódulos (Peters et al.,
1986; Barbour et al., 1991; Liu y Murray, 2016).
Los productos finales de la fijación simbiótica de N2 son amidas y ureidos,
dependiendo de la especie de leguminosa: las especies de leguminosas de regiones
templadas exportan N fijado en forma de amidas, mientras que las especies de
regiones tropicales, en forma de ureidas, exportan alantoína (C4H6N4O3) , y ácido
alantoico (C4H8N4O4), por ejemplo, soja (Glycine max) (Streeter, 1991; Baral et al.,
2016).
En esta revisión, resumimos los principales mecanismos fisiológicos de los
flavonoides relacionados con el proceso de nodulación y el metabolismo de los
ureidos en varias especies de leguminosas tropicales.
2. El papel de los flavonoides en la nodulación de las leguminosas
Las bacterias del grupo Rhizobium , como Azorhizobium, Bradyrhi zobium,
Mesorhizobium y Sinorhizobium , pueden desarrollar asociaciones simbióticas con
plantas leguminosas y fijar N2 en NH3 que las plantas pueden metabolizar (Izaguirre­
Mayoral et al., 2018). La interacción entre las bacterias y la planta huésped ocurre a
través del intercambio de señales químicas, donde las bacterias reconocen
compuestos orgánicos de bajo peso molecular exudados por las raíces como los
flavonoides, que desencadenan la expresión de genes de rizobios necesarios para
la nodulación (Redmond et al., 1986 ; Kosslak et al., 1987; Mierziak et al., 2014;
Singla y Garg, 2017).
Los flavonoides son moléculas de bajo peso molecular formadas por un grupo
de aproximadamente 6000 compuestos que desempeñan diferentes funciones en las
plantas, como la regulación del transporte de auxinas, modulación del oxígeno reactivo

514
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MA Bosse et al.
Fig. 1. Clasificación de flavonoides en plantas. Fuente: Mierziak et al. (2014).
especies y protección UV (Agati et al., 2012; Ferreyra et al., 2012; Saito et al.,
2013). Los isoflavonoides son un subgrupo de flavonoides y son secretados a
la rizosfera por las raíces de las plantas leguminosas, actuando en el proceso
simbiótico al inducir la expresión de genes nod en los rizobios (Kosslak et al.,
1987). Estos compuestos se originan a partir de dos vías biosintéticas diferentes
en las plantas: la vía del acetato, responsable de la generación de dos moléculas
de malonil­CoA, y la vía shikímica, cuyo producto es la p­cumaroil­CoA producida
a partir de fenilalanina. A partir de la condensación de tres moléculas de malonil­
CoA con p­cumaroil­CoA se genera naringenina chalcona mediante la enzima
calcona sintasa (CHS). La naringenina chalcona se isomeriza posteriormente
en flavanona mediante la enzima calcona flavanona isomerasa (CHI). Estos
compuestos son los precursores de otros flavonoides como flavonoles, flavonas,
isoflavonas, flavonoles y antocianinas (Tabla 1, Fig. 1) (Nabavi et al., 2020).
En las leguminosas, los principales flavonoides encontrados son del grupo
de los isoflavonoides, y se conocen como daidzeína y genisteína (Tabla 2, Fig.
2), que juegan un papel crucial como moléculas señalizadoras, pero parecen
tener un papel irrelevante como quimioatrayentes ( Kosslak et al., 1987; Kape et al.,
515
Fisiología y bioquímica vegetal 166 (2021) 512–521
1991; Compton et al., 2020). Según Barbour et al. (1991), el componente
relacionado con la quimiotaxis y la inducción del gen nod están químicamente
separados.
La enzima isoflavona sintasa (IFS) es esencial para la síntesis de
isoflavonoides (Fig. 2). En la soja, por ejemplo, la principal isoflavona que se
encuentra en las hojas es el malonil daidzín, mientras que en las raíces es el
malonil daidzín y el daidzín (Cuadro 1). Sin embargo, las principales isoflavonas
secretadas en la rizosfera son la daidzeína y la genisteína (Sugiyama et al., 2017).
La daidzeína y la genisteína se producen a través de dos ramas de la vía
biosintética de las isoflavonas (Fig. 2). La calcona es el precursor de la
daidzeína, la isoliquiritigenina es producida por la enzima calcona reductasa
(CHR) y posteriormente convertida en daidzeína por la calcona isomerasa (CHI)
y el IFS. Por otro lado, la genisteína se produce a partir de naringenina chalcona
por la acción de CHI e IFS. Por lo tanto, CHR es esencial para la síntesis de
daidzeína, mientras que IFS es esencial para la producción tanto de daidzeína
como de genisteína (Subramanian et al., 2006; Vadivel et al., 2019; Matsuda et
al., 2020).
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MA Bosse et al. Fisiología y bioquímica vegetal 166 (2021) 512–521

Cuadro 2
Revisión actualizada de la concentración estimada de ureidos en especies de leguminosas noduladas.

Cultivo cultivar órgano vegetal Edad ureides Ensayo Referencias

1 ´
Arachis hipogaea L. granoleico Hojas (μmol g­ 1 FW) 35 2.3 Campo Gérico et al. (2019)
inga indulis Hojas (μmol g­ FW) 120 7.2 Invernadero Justino et al. (2017)
1 120 4,4 Invernadero
Raíces (μmol g− FW) Justino et al. (2017)
1 120 11,1 Invernadero
Nódulos (μmol g− FW) Justino et al. (2017)
7379 1 R1­R2 26.4 Campo
Glycine max L. Merr. Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
7200 1 R1­R2 26.4 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
6510 1 R1­R2 22.8 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
2728 1 R1­R2 18.8 Campo
Hojas (μmol g­ 1 FW) Freitas et al. (2018)
7849 Hojas (μmol g­ FW) R1­R2 21,5 Campo Freitas et al. (2018)
3730 1 R1­R2 18,3 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
2158 1 R1­R2 16,3 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
797 1 R1­R2 26,7 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
6215 1 R1­R2 22.6 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
690 1 R1­R2 25,7 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
2737 1 R1­R2 24.2 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
8015 1 R1­R2 11.8 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
791 1 R1­R2 15,7 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
1378 1 R1­R2 17 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
620 1 R1­R2 17 Campo
Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2018)
2158 1 R1­R2 19 Invernadero
Glycine max L. Merr. Hojas (μmol g­ FW) Freitas et al. (2019)
Zodíaco 1 42 7­12 Invernadero
Glycine max L. Merr. Hojas (μmol g­ DW) Rotaru (2016)
Zodíaco 1 42 19–55 Invernadero
Nódulos (μmol g− DW) Rotaru (2016)
1 37 30 Invernadero
Glycine max L. Merr. Nódulos (μmol g− DW) Carter y Tegeder (2016)
CAI­17 1 R2 40 Invernadero
Glycine max L. Merr. Savia de xilema (μmol N mL− ) Amarante et al. (2006)
1
Glycine max L. Merr. R01­581F Pecíolo (μmol g− DW) 45­55 7 Invernadero Cerezini et al. (2017)
R01­416F 1 45–55 9 Invernadero
Pecíolo (μmol g− DW) Cerezini et al. (2017)
R02­1325 1 45–55 5.5 Invernadero
Pecíolo (μmol g− DW) Cerezini et al. (2017)
CD 215 1 45–55 2.2 Invernadero
Pecíolo (μmol g− DW) Cerezini et al. (2017)
BR 317 1 45–55 2.9 Invernadero
Pecíolo (μmol g− FW) Cerezini et al. (2017)
R01­581F 1 45–55 7.5 Invernadero
Glycine max L. Merr. Nódulos (μmol g− DW) Cerezini et al. (2017)
R01­416F 1 45–55 7.4 Invernadero
Nódulos (μmol g− 1 DW) Cerezini et al. (2017)
R02­1325 Nódulos (μmol g− DW) 45–55 11 Invernadero Cerezini et al. (2017)
CD 215 1 45–55 6 Invernadero
Nódulos (μmol g− DW) Cerezini et al. (2017)
BR 317 1 45–55 4.9 Invernadero
Nódulos (μmol g− DW) Cerezini et al. (2017)
R01­581F 1 45–55 3.5 Invernadero
Glycine max L. Merr. Hojas (μmol g­ DW) Cerezini et al. (2017)
R01­416F 1 45–55 3.6 Invernadero
Hojas (μmol g­ DW) Cerezini et al. (2017)
R02­1325 1 45–55 3.1 Invernadero
Hojas (μmol g­ DW) Cerezini et al. (2017)
CD 215 1 45–55 2.9 Invernadero
Hojas (μmol g­ 1 DW) Cerezini et al. (2017)
BR 317 Hojas (μmol g­ DW) 45–55 4 Invernadero Cerezini et al. (2017)
Biloxi 1 30 25 Invernadero
Glycine max L. Merr. Hojas (mmol g­ DW) Izaguirre­Mayoral y Sinclair (2005)
Biloxi 1 30 3.9 Invernadero
Nódulos (μmol g− DW) Izaguirre­Mayoral y Sinclair (2005)
PI227557 1 30 30 Invernadero
Hojas (mmol g­ DW) Izaguirre­Mayoral y Sinclair (2005)
PI227557 1 30 3 Invernadero
Nódulos (μmol g− DW) Izaguirre­Mayoral y Sinclair (2005)
Túnez 1 48–50 26,9 Campo
Vigna unguiculata L. Walp Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 19 Campo
botánicairiga Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1
Moatuya Savia de xilema (μg ml­ ) 48–50 8.4 Campo Mahoma y otros. (2020)
Alan Cash 1 48–50 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Namuziesi 1 48–50 9 38,1 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 108.1 Campo
apagbaala Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 44,8 Campo
sonotra Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 57,7 Campo
padi tuya Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Baawutawuta 1 48–50 10.6 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1
bakumasali Savia de xilema (μg ml­ ) 48–50 70 Campo Mahoma y otros. (2020)
Biunaá 1 48–50 23 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 87,4 Campo
Nandanbaaya Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 13.4 Campo
Tinguri­1 Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 50,4 Campo
Tinguri­2 Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
SARVx­09­001 1 48–50 45,4 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
SARVx­09­002 1 48–50 69,4 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
SARVx­09­003 1 48–50 14.6 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
SARVx­09­004 1 48–50 44,8 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 38,1 Campo
chaparipié Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 15.7 Campo
Lawra­Bengsogla Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Baabili­Toboonaa 1 48–50 19.6 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Lawra­Ormondow 1 48–50 25,8 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 35.3 Campo
Dobezi­Bengsogla Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 14.6 Campo
Bengberizie Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 15,1 Campo
Jolirayiri­Bengsogla Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1
Nyagli­Bengjie Savia de xilema (μg ml­ ) 48–50 45,9 Campo Mahoma y otros. (2020)
UWC­13­04 1 48–50 26,9 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 10.1 Campo
tamayiri Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 141,7 Campo
Bengberipiela Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 31,9 Campo
Lawra­Bengpiela Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 19 Campo
Bengjie Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)

(Continúa en la siguiente página)

516
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MA Bosse et al. Fisiología y bioquímica vegetal 166 (2021) 512–521

Tabla 2 (continuación )

Cultivo cultivar órgano vegetal Edad ureides Ensayo Referencias

1 48–50 29.1 Campo

Bengberisogla Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Sombo­Wululu 1 48–50 9 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1
Goohi­Ormonsireh Savia de xilema (μg ml­ ) 48–50 42,6 Campo Mahoma y otros. (2020)
UWC­13­01 1 48–50 15,7 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 174,2 Campo
Goohi­Bengsogla Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 19 Campo
Kumbo­Bengpiela Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Lawra­Lekou 1 48–50 29,7 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Lamuro 1 48–50 14.6 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 11.2 Campo
tigboro Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 121 Campo
Bengber Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 227,4 Campo
perrogoh Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Kaleo­Ormondow 1 48–50 40,3 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Daffiama­Ormondow 1 48–50 18.5 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 29.1 Campo
Zambogu­Dapiela Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 32,5 Campo
Sombo­Bengsogla Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Bamahu­Ormondow 1 48–50 17.9 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
Asóntem 1 48–50 21.8 Campo
Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1 48–50 28 Campo
Nhyira Savia de xilema (μg ml­ ) Mahoma y otros. (2020)
1
Vigna unguiculata L. Walp API 206 Nódulos (mmol g− DW) 37 14 Invernadero Santos et al. (2018)
Vita 7 1 37 Invernadero
Vigna unguiculata L. Walp Savia de xilema (μmol N ml− ) Floración Amarante et al. (2006)
carioca 1 27 Invernadero
Phaseolus vulgaris L. Savia de xilema (μmol N ml− ) Floración 45 Amarante et al. (2006)
lago tierno 1 4 Invernadero
Phaseolus vulgaris L. Savia de xilema (μmol ml­ ) Figueiredo et al. (2008)
1 30 4 Invernadero
Phaseolus vulgaris L. magdaleno Hojas (mmol g­ DW) Izaguirre­Mayoral et al. (2015)
1 30 10 Invernadero
Phaseolus vulgaris L. magdaleno Nódulos (mmol g− DW) Izaguirre­Mayoral et al. (2015)

2.1. Los flavonoides y los transportadores de auxinas determinan la organogénesis de los nódulos. síntesis en raíces de soja, donde los niveles de daidzeína aumentaron durante el día.

Algunos flavonoides pueden modular el transporte de auxinas, cuya función principal es
la regulación del desarrollo de raíces laterales y nódulos mediante la estimulación de la
división celular (Mathesius, 2008). Según Peer y Murphy (2007), los flavonoides pueden
inhibir el transporte de auxinas actuando en la expresión y localización de proteínas PIN,
cambiando la actividad de los transportadores ABC (cassete de unión a ATP), que son los
principales transportadores de auxinas.
Para evaluar los efectos de los flavonoides sobre el transporte de auxinas, Wasson et al.
(2006) silenciaron el gen responsable de la expresión de CHS y observaron una inhibición en
la formación de nódulos y un aumento en el transporte de auxinas en las células de la raíz de
Medicago truncatula, demostrando el papel de los flavonoides no sólo en la quimiotaxis sino
también en procesos endógenos en la raíz. células como la iniciación de nódulos y el
transporte de auxinas. Subramanian et al. encontraron resultados similares . (2006) en
plantas de soja silenciando el gen responsable del IFS, que sintetiza daidzeína y genisteína,
lo que lleva a una reducción de los niveles de isoflavonas y a la nodulación.
Sin embargo, el silenciamiento no afectó el transporte de auxinas ni los niveles de esta
hormona en las células, lo que demuestra que el transporte de auxinas depende del tipo de
nódulo.
Las plantas leguminosas pueden desarrollar dos tipos de nódulos: nódulos determinados
e indeterminados. Los nódulos determinados, formados por plantas tropicales como la soja
(Glycine max) y el frijol (Phaseolus vulgaris), no retienen un meristemo activo, lo que resulta
en un crecimiento celular limitado. En los nódulos indeterminados, como los formados por
especies como Medicago truncatula, Medicago sativa, Trifolium sp., hay un meristemo del
nódulo persistente y las divisiones celulares ocurren en la corteza interna y
periciclo (Hirsch, 1992).
El mecanismo de formación de nódulos determinados e indeterminados.
difiere significativamente con respecto al papel de la auxina: se necesitan altos niveles de
auxina en leguminosas con nódulos indeterminados debido a la división celular continua en el
meristemo apical (Van Noorden et al., 2006; Wasson et al., 2006). Por el contrario,
determinados nódulos se expanden mediante expansión celular radial que puede ser menos
dependiente de la modulación de los niveles de auxina, donde los flavonoides son más
importantes sólo como inductores de la expresión de genes nod en rizobios (Subramanian et
al., 2006).
También es interesante señalar que los niveles de flavonoides en las plantas pueden
variar en una misma planta dependiendo de la etapa de crecimiento. En la soja, se secretaron
mayores cantidades de daidzeína a la rizosfera en las etapas vegetativas que en las
reproductivas, pero el principal isoflavonoide encontrado en el tejido de la raíz fue la
malonildaidzina (Sugiyama et al., 2016). Además, Mat suda et al. (2020) demostraron una
variación diurna en los niveles de flavonoides.
Estudios recientes sugieren que la secreción de isoflavonas está relacionada con el
transporte dependiente de ATP de agliconas de isoflavonas y la beta­glucosidasa hidrolizante
del conjugado de isoflavonas localizada en el apoplasto (ICHG), que puede hidrolizar la forma
malonilada de los conjugados de isoflavonas, permitiendo la producción de agliconas de
isoflavonas ( forma biológicamente activa), siendo ambos mecanismos importantes para la
comunicación química entre el huésped y los rizobios (Suzuki et al., 2006; Sugiyama et al.,
2016; Matsuda et al., 2020).
Blanco y col. (2017) investigaron el impacto de la exudación de isoflavonoides en el
microbioma de la rizosfera. Los autores detectaron cambios en la diversidad de la comunidad
bacteriana de las raíces dependiendo de los niveles de isoflavonoides. Los resultados
encontrados por Okutani et al. (2020) indican que la daidzeína presenta más un papel
repelente que atrayente en las comunidades bacterianas, reduciendo su diversidad. Estos
hallazgos revelan un mecanismo importante utilizado por las plantas, donde pueden modificar
la estructura de la comunidad bacteriana de los suelos proximales para evitar daños
causados por patógenos y mejorar la nutrición y la salud de las plantas (Kwak et al., 2018).
Es de destacar que el microbioma vegetal está modulado por el manejo agrícola y la
selección de plantas, así como por otros factores bióticos y abióticos. Comprender cómo
estos factores influyen en el microbioma es esencial para el desarrollo de nuevas estrategias
de manejo de cultivos (Compant et al., 2019). Por ejemplo, la fertilización con nitrógeno puede
inhibir la nodulación y la fijación de N2 en las leguminosas y afectar la secreción de flavonoides
(Liu et al., 2019).
En general, los altos niveles de nitrógeno inorgánico, especialmente nitrato, inhiben el
BNF en algunas plantas leguminosas porque el BNF es bioquímicamente más costoso que
usar nitrógeno inorgánico del suelo (Hartwig, 1998; Salvagiotti et al., 2008; Menge et al.,
2015; Bahulikar et al. ., 2020). Los efectos inhibidores del nitrato sobre la nodulación implican
modificaciones del perfil de flavonoides y del metabolismo de defensa, así como cambios en
el sistema redox (van Noorden et al., 2016). Las altas concentraciones de nitrato limitan el
desarrollo de nódulos de infección de las raíces y la actividad de la nitrogenasa y promueven
el crecimiento lateral de las raíces para explorar más volumen del suelo para la absorción de
N. El efecto inhibidor del nitrato puede deberse a cambios en el suministro de fotoasimilados
desde el nódulo a las raíces (Ohyama et al., 2011; Saito et al., 2013; Dwivedi et al., 2015).
3. Metabolismo del nitrógeno en plantas leguminosas.
Después de la infección por rizobios dentro de las células de la raíz, estos comienzan a
diferenciarse en bacteroides fijadores de nitrógeno (Gage, 2004). La nitrógenoasa es la enzima

517
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Fig. 2. Diagrama parcial de la ruta de los fenilpropanoides, que muestra los intermediarios y enzimas implicados en la biosíntesis de isoflavonas, así como algunas rutas ramificadas.
Las enzimas específicas de las leguminosas están subrayadas; Los compuestos específicos de las leguminosas se muestran en negrita.
responsable de fijar N2 y la reacción enzimática ocurre dentro de los bacteroides, un
ambiente con baja concentración de O2 . Los bacteroides están rodeados por el
espacio simbiosómico que muestra una baja concentración de O2 ya que la
´
nitrogenasa se inhibe en presencia de O2 (Lucinski et al., 2002). La nitrógenoasa es
un complejo enzimático formado por dos componentes metaloproteicos: la proteína
molibdeno­hierro (MoFe), que cataliza la reducción de N2 , y la proteína hierro (Fe),
que transfiere electrones a la proteína MoFe. La enzima está activa solo estas dos
metaloproteínas están asociadas y el producto final es NH3.
+ (Andrews et al., 2009).
+ generado dentro del
Después de la fijación de N2 por la nitrogenasa, el NH3
Los bacteroides se protonan a NH4. + espacio peribacteroidal y luego,
exportado al citosol de la célula infectada con el nódulo a través de la membrana
simbiótica (Fig. 3). En el citosol, NH4 + se convierte en glutamina
(Gln) mediante la glutamina sintetasa (GS) (Udvardi y Poole, 2013). Los aminoácidos
glutamina y asparagina son la forma de transporte de N más común en especies de
leguminosas de origen templado (Lupinus perennis, Pisum sativum, Trifolium
Pratense), mientras que los ureidos (alantoína y ácido alantoico) son la principal
forma de N en especies tropicales (Glycine max , Vigna unguiculata, Phaseolus
vulgaris) exportados a hojas y otros tejidos sumideros
518
Fisiología y bioquímica vegetal 166 (2021) 512–521
a través del xilema (Tegeder, 2014; Valentine et al., 2017).
4. Metabolismo y catabolismo de los ureidos.
El NH4 + producido durante la fijación de N2 se incorpora a la glutamina en
todas las especies de leguminosas. Sin embargo, en especies de leguminosas de
regiones tropicales, la exportación de compuestos de N se produce en forma de
purinas, como la alantoína y el ácido alantoico (ureidos) (Valentine et al., 2017). Este
proceso comienza con la conversión de glutamina en xantina mediante la vía de
síntesis de novo de purinas en los nódulos (Fig. 3) (Werner y Witte, 2011).
En Arabidopsis thaliana, la síntesis de novo purina de xantina comienza con la
conversión de rescate de guanina en guanosina monofosfato (GMP) por hipoxantina/
guanina fosforribosil­transferasa, que se convierte en guanosina por 5′ ­nucleotidasa,
seguida de la desaminación en xantosina por guanosina desaminasa. , y finalmente
su conversión en xantina por la purina (xantosina) nucleosidasa (Yin et al., 2014;
Baral et al., 2016).
Una ruta alternativa para la síntesis de novo de purinas de xantina.
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comienza con la desaminación del monofosfato de adenosina (AMP) en monofosfato de
inosina (IMP) por la AMP desaminasa, que se convierte en inosina por la 5′ ­nucleotidasa
para producir hipoxantina que finalmente se oxida a xantina por la xantina oxidorreductasa
(Deng y Ashihara, 2010).
El siguiente paso consiste en la oxidación de xantina a urato, que se transporta al
citosol de las células no infectadas con nódulos y luego se importa a los peroxisomas (Fig.
3), donde la oxidación del urato a 5­hidroxiisourato (HIU) se produce mediante el dinucleótido
de flavina adenina. urato oxidasa dependiente (UOH) (Hicks et al., 2013; Kunze y Hartig,
2013).
El sustrato inestable HIU se hidroliza para producir 2­oxo­4­hidroxi­4­carboxi­5­
ureidoimidazolina (OHCU) mediante 5­hidroxiisourato hidrolasa para finalmente
descarboxilarse en (S)­alantoína mediante 2­oxo­4­hy. droxi­4­carboxi­5­ureidoimidazolina
descarboxilasa con la producción de una molécula de CO2 (Lamberto et al., 2010; Baral et
al., 2016).
La (S)­alantoína puede convertirse en ácido alantoico mediante la enzima alantoinasa
(Werner y Witte, 2011).
Los ureidos son transportados a los brotes a través del xilema, siendo transubicados a
las hojas maduras mediante el flujo de transpiración (Werner y Witte, 2011; Baral et al.,
2016), donde el ácido alantoico se convierte en (S)­ureidoglicina altamente inestable y ácido
carbámico por la alantoato amidohidrolasa (AAH). El ácido carbámico generado sufre una
rápida descomposición a CO2 y NH3 +, mientras que la (S)­ureidoglicina se hidroliza a (S)­
ureidoglicolato por la ureidoglicina amino hidrolasa (UGlyAH) dependiente de (S)­Mn2+.
Finalmente, el (S)­ureidoglicolato sufre una conversión de dos pasos a glioxilato mediante
la ureidoglicolato amidohidrolasa estereoespecífica (UAH) (Werner et al., 2013; Shin et al.,
2014), con la liberación total de cuatro moléculas de NH3.
+ y dos moléculas de CO2 (Duran y Todd, 2012).
Los ureidos pueden representar más del 90% del N total transportado en el xilema en
leguminosas tropicales (Todd et al., 2006; Raso et al., 2007), y pueden almacenarse en
grandes cantidades en diferentes órganos de las plantas como se describe en Tabla 2 (Tan
et al., 2008).
5. Dinámica de síntesis de ureidos.
Aunque los ureidos se consideran compuestos de síntesis compleja, son más eficientes
para transportar N que la asparagina y la glutamina desde la perspectiva de la economía del
carbono, por ejemplo, la alantoína y el ácido alantoico tienen una proporción de 4N:4C,
mientras que la asparagina y la glutamina tienen una proporción de 2N: Relación 4C y
2N:5C, respectivamente (Gaufichon et al., 2010; Ohyama
519
Fisiología y bioquímica vegetal 166 (2021) 512–521
Fig. 3. Diagrama esquemático que demuestra el
papel de los flavonoides no sólo en la quimiotaxis
sino también en procesos endógenos en las
células de la raíz, como los nódulos. Los flavonoides son
compuestos con diferentes funciones en las
plantas y pueden influir en el proceso de
nodulación que actúa en la quimiotaxis entre
plantas leguminosas y bacterias rizobias (Barbour
et al., 1991; Kape et al., 1991; Compton et al., 2020).
Este esquema muestra diferentes etapas de la
síntesis de ureidos en células infectadas y no
ER: infectadas. retículo endoplásmico; Lb:
hemoglobina de pierna; Mb: microcuerpo; OAA:
oxaloacetato; P: peroxisoma; PEP: piruvato de
fosfenol; célula infectada: célula que alberga
cepas de rizobios; TCA: ciclo del ácido cítrico
(ciclo del ácido tricarboxílico); Célula no infectada:
célula que no posee una especie de Rhizobium.
Los uratos son los iones y sales formados a partir
de xantina catalizados por la xantina
deshidrogenasa (XDH; que consiste en un
nucleótido de flavina y un cofactor de molibdeno
sulfurado; EC 1.2.1.37; ( Hesberg et al., 2004)
durante el catabolismo de los nucleótidos de
purina (Kunze y Hartig, 2013; Tegeder, 2014;
Sandalio y Romero­Puertas, 2015).
et al., 2017).
Los cambios en el transporte de compuestos nitrogenados en la savia del xilema son
indicativos del metabolismo del N en raíces y hojas (Thomas et al., 2005). Un estudio
reciente demostró que la deficiencia de fósforo promovía cambios en el transporte de
compuestos N en plantas leguminosas. El transporte de ureidos conserva más C que el
transporte de amidas, por lo que, especialmente en condiciones de deficiencia de P, las
leguminosas de clima templado aumentan la relación ureidos: aminoácidos que se exportan
desde los nódulos al reducir la síntesis de aminoácidos (Valentine et al . otros, 2017).
Informes recientes han demostrado que en condiciones de déficit hídrico, hay una
acumulación de ureidos en brotes y hojas de plantas de soja y frijol, no por un aumento del
BNF, sino por la reducción de la tasa de exportación y el bajo catabolismo de estos
compuestos en hojas, lo que se asocia a un flujo reducido de Mn hacia las enzimas
degradadoras de ureidos (Coleto et al., 2014; Cerezini et al., 2017).
Otro aspecto importante respecto al BNF es la práctica de inoculación.
Se observó un aumento del triple en plantas de soja inoculadas con Bradyrhizobium
japonicum en comparación con B. elkanii, incluso bajo estrés por sequía (Ramos et al.,
2005). Resultados similares se encontraron para plantas de maní, donde la inoculación con
Bradyrhizobium sp. y la coinoculación conduce a una mayor biosíntesis de ureidos (Gerico
´
et al., 2020).
5.1. Perspectivas de futuro
En esta revisión, presentamos varios estudios que muestran la importancia de los
exudados de las raíces, especialmente los flavonoides, en el proceso de nodulación y el
metabolismo del nitrógeno. Si bien los estudios sobre este tema y su influencia en la
microbiota vegetal se han realizado durante décadas, la metodología utilizada presentó
algunas limitaciones, especialmente en lo que respecta a la recolección de muestras e
identificación de flavonoides, que tuvo una gran mejora con la aplicación de técnicas
modernas, como la ultra cromatografía líquida de rendimiento (UPLC) (Guo et al., 2011;
White et al., 2017; Zhao et al., 2020).
Una mejor comprensión de las moléculas bioactivas y los microorganismos es esencial
para generar nuevos conocimientos sobre la BNF, como la ingeniería de la microbiota y los
cultivos intercalados, que pueden utilizarse para superar los desafíos de la agricultura, como
la mayor demanda de alimentos, los cambios climáticos y la sostenibilidad ( Liu et al., 2019;
Santos et al., 2019; Zhao et al., 2020).
Los flavonoides son compuestos con diferentes funciones en las plantas y pueden influir
en el proceso de nodulación actuando en la inducción del gen nod .
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expresión en rizobios (Kape et al., 1991; Hirsch, 1992). En las plantas de soja, los principales
isoflavonoides exudados por las raíces son la daidzeína y la genisteína, siendo esenciales para el
BNF. Se necesitan más estudios para comprender cómo las diferentes tasas y fuentes de nitrógeno
afectan la biosíntesis de flavonoides y su relación con la nodulación, BNF y el rendimiento de las
leguminosas.
Respecto al BNF, el amoniaco puede transportarse en forma de amidas o ureidas, dependiendo
de la especie de leguminosa, lo que favorece el transporte de nitrógeno desde los nódulos al brote
con menor coste energético. Una vez en las hojas u otros tejidos sumideros, los ureidos se catabolizan
en amoníaco que se convierte en aminoácidos y proteínas necesarios para el crecimiento de las
plantas. Por lo tanto, el desarrollo de cultivares y prácticas de manejo que mejoren el BNF puede
contribuir a la sostenibilidad de los ecosistemas mediante el uso de una fuente renovable de nitrógeno.
Para lograr este objetivo, se necesitan datos más detallados sobre la dinámica relacionada con la
biosíntesis de flavonoides y cómo puede afectar la nodulación, el metabolismo de los ureidos y el
rendimiento de las leguminosas.
Declaración de contribución de autoría CRediT
ˆ Guimar˜ aes Guilherme, LR, 2018. Níquel oculto ¿deficiencia? La fertilización con níquel a través
Marco Antonio Bosse: Conceptualización, Investigación, Metodología, Validación, Redacción –
borrador original. Mariana Bocchi da Silva: Investigación, Metodología, Validación. Natalia Marqués
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de Oliveira: Investigación, Metodología, Validación. Maycon Anderson deGabriela Ros
Araujo: Investigación,
Metodología, Validación. Ricardo Messias da Silva: Investigación, Metodología, Validación. Cleverson
Rodrigues: Investigación, Metodología, Análisis de datos. Jaquelyne Poliszuk de Azevedo:
Investigación, Metodología, Validación. Andre Rodrigues dos Reis: Conceptualización, Validación,
Supervisión, Redacción – revisión y edición.
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Declaración de intereses contrapuestos
Los autores declaran que no tienen intereses financieros en competencia ni relaciones personales
conocidas que pudieran haber influido en el trabajo presentado en este artículo.
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