Cambio Climático, Santos 2121 Pag23

Vol.
3 (1) 2021
JAINA Costas y Mares ante el Cambio Climático, es COMITÉ EDITORIAL / EDITORIAL BOARD
una publicación internacional dedicada al estudio de to-
dos los aspectos relacionados con el conocimiento cien- Dr. Francisco Arreguín
tífico para el cambio climático a nivel internacional, re- cicimar-ipn, México Dr. Basilio Lara Chávez
gional, nacional y local. El uso y la conservación de los uabc, México
recursos costeros y marinos, incluyendo recursos de eco-
Dr. Luis Amado Ayala Pérez Dr. Antonio Luna González
sistemas dulceacuícolas, requieren de un enfoque multi-
disciplinario, desde las ciencias naturales hasta las ciencias uam-Xochimilco, México ciidir-ipn, México
físicas, químicas, así como del análisis político, económico
y social. Dr. Milton Azmus, Dr. David J. Marcogliese
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JAINA Costas y Mares ante el Cambio Climático, es

una publicación con dos números anuales. Es una publi-
cación editada por la Universidad autónoma de Campe-
che. Av. Agustín Melgar S/N entre Calle 20 y Juan de
la Barrera. Col. Buenavista. CP 24039. Tel. +52(981) JAINA Costas y Mares ante el Cambio Climático
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15 de junio de 2019.
...en este número
Variación ambiental vs co-ocurrencia de dos familias
de peces (Gerreidae y Ariidae) en laguna de Términos,
Campeche, México
Environmental variation vs co-occurrence of two fish
families (Gerreidae and Ariidae) in Terminos Lagoon,
Campeche, Mexico 5
Domingo Flores-Hernández, Julia Ramos-Miranda,
Luis Amado Ayala-Pérez y Francisco Gómez Criollo
Registro de cambios en la regionalización

de laguna de Términos, Campeche
Record of changes in the regionalization
of Terminos Lagoon, Campeche 23
Jessica Elizabeth Santos Santoyo, Yassir Edén Torres Rojas
y Alfonso Cuevas Jiménez
Aspectos morfológicos y su influencia en el rol trófico

de dos especies simpatricas (Lagodon rhomboides
y Archosargus rhomboidalis) en laguna de Términos, México
Morphological aspects and its influence in the ecological
role of two simpatric species (Lagodon rhomboides
and Archosargus rhomboidalis) in Terminos Lagoon, Mexico 41
Karla Gabriela Feria Alvarado, Reyna Francisca Chávez González,
Yassir Edén Torres Rojas y Rodolfo Enrique del Río Rodríguez
Comportamiento espacio-temporal de comunidades

bentónicas en la laguna de Términos, México:
Posibles áreas de protección y conservación
Spatial-temporal behavior of benthic communities
in the Terminos Lagoon, Mexico: Possible areas 55
of protection and conservation
Bertha Nayeli Irola-Sansores, Yassir Edén Torres-Rojas
y Alfonso Cuevas-Jiménez
JAINA Costas y Mares ante el Cambio Climático 3(1), 2021
JAINA
Flores-Hernández, D., J. Ramos-Miranda, L. A. Ayala-Pérez y F.Gómez Criollo,
2021. Environmental variation vs co-occurrence of two fish families (Gerreidae and
Ariidae) in Terminos Lagoon, Campeche, Mexico. JAINA Costas y Mares ante el
Cambio Climático, 3(1): 5-22. doi 10.26359/52462.0121 COSTAS Y MARES ANTE EL CAMBIO CLIMÁTICO
Artículo de Investigación / Research Article
Variación ambiental vs co-ocurrencia

de dos familias de peces (Gerreidae
y Ariidae) en laguna de Términos,
Campeche, México
Environmental variation vs
co-occurrence of two fish families
(Gerreidae and Ariidae) in Terminos
Lagoon, Campeche, Mexico
Domingo Flores-Hernández1, Julia Ramos-Miranda1*,
Luis Amado Ayala-Pérez2 y Francisco Gómez Criollo1
1
Instituto de Ecología, Pesquerías y Oceanografía del Golfo de México,
Universidad Autónoma de Campeche.
3
Departamento El Hombre y su Ambiente
Universidad Autónoma Metropolitana-Unidad Xochimilco.
* autor de correspondencia: julramos@uacam.mx, ramosmiran@gmail.com
doi 10.26359/52462.0121
Recibido 25/ENERO/2021. Aceptado 13/julio/2021
JAINA Costas y Mares ante el Cambio Climático
Coordinación editorial de este número: Edgar Mendoza Franco
Este es un artículo bajo licencia Creative Commons CC BY-NC-ND.
5
JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 5-22
Flores-Hernández et al.
Abstract
Terminos Lagoon is recognized as an ecosystem of great diversity and productivity in the southern
Gulf of Mexico. It is also the site of various anthropogenic activities in the lagoon as well as in its
surroundings. In addition, in recent years this lagoon has showed variations in temperature and
salinity as a result of global warming and/or watershed management. This has generated variations
in the structure and function of fish communities, among other taxonomic groups. IIn this work,
we analyze the changes in abundance and distribution associated with modifications in the salinity
of fish species from two key families (Ariidae y Gerreidae) during the years 1980, 1998, and 2011.
Salinity is analyzed in the three periods (ANOVA, Tukey (HSD); the abundance of species, envi-
ronmental breadth according to salinity (Levins Index), environmental overlap (Pianka Index), and
co-occurrence (C-score) are also analyzed. Statistical differences were tested using the null model. The
results showed high variability in salinity, with a tendency to increase during the studied period with
24.7, 27.9, and 28.4 UPS for each year, respectively (p < 0.0001). The abundance of both families
increased from 1980 to 1998 and decreased in 2011 (82% for Ariidae and 62% for Gerreidae). The
C-score ranged from 1.07 in 1980 to 0.78 in 1998 and 2.71 in 2011. The observed averages were
significantly lower than the simulated average (P <0.0001). In conclusion, the increase in salinity is
probably one of the causes of a variation in the abundance of fish species. According to a possible
more limited competition for space, fish abundance and C-score fluctuated inversely, indicating a
trend towards a more generalist fish community.
Keywords: Environmental breadth, environmental overlapping, co-ocurrence, and salinity gradient.
Resumen
La laguna de Términos es reconocida como un ecosistema de gran diversidad y productividad en el sur
del Golfo de México. Es también la sede de diversas actividades antropogénicas tanto al interior como
en sus alrededores y en los últimos años ha tenido variaciones en la temperatura y salinidad como
resultado del calentamiento global y/o el manejo hidráulico en la cuenca. Esto, ha generado cambios
en la estructura y función de las comunidades de peces, entre otros grupos taxonómicos. En este
trabajo se analizan los cambios en la abundancia y distribución de especies de peces de dos familias
importantes en esta laguna (Ariidae y Gerreidae), asociados a modificaciones en la salinidad, durante
los años 1980, 1998 y 2011. Se analiza la salinidad en los tres periodos (ANOVA, Tukey (HSD), se
determina la amplitud de hábitat usando esta variable (Índice de Levins), el traslape medioambiental
(Índice de Pianka) y la co-ocurrencia (C-score). Las diferencias estadísticas se probaron por medio
del modelo nulo. Los resultados mostraron una alta variabilidad en salinidad, con una tendencia al
incremento durante el periodo estudiado; 24.7, 27.9 y 28.4 UPS para cada año respectivamente (p <
0.0001). La abundancia global de ambas familias se incrementó entre 1980 a 1998 presentándose un
decremento importante para el 2011 (82 % para los Ariidae y 62 % para los Gerreidae). El C-score
osciló de 1.07 en 1980, a 0.78 en 1998 y 2.71 en 2011; en todos los casos los promedios observados
fueron significativamente inferiores al promedio simulado (p<0.0001). En conclusión, el incremento
en salinidad es probablemente una de las causas que puede explicar la variación de la abundancia de
las especies. La abundancia de los peces y el C-score fluctuaron inversamente mostrando que no hay
competencia por el espacio, indicando una tendencia al uso de hábitat más generalista.
Palabras clave: amplitud de hábitat, traslape medioambiental, co-ocurrencia, gradiente de salinidad.
6
Introducción
Los factores bióticos y abióticos de los ecosistemas Aunado a este complejo ecológico, diversos
determinan la distribución y abundancia de las co- autores reconocen modificaciones en el ambien-
munidades de peces y aunque no son dependiente (Sosa-López, 2006; Ramos-Miranda et al.,
tes interactúan directa o indirectamente sobre ellos 2015); y alteraciones debidas al cambio climático.
(Blaber, 1997; Whitfield, 1999); entonces el fun- Azuz-Adeath (2010) encontró un incremento en
cionamiento de los ecosistemas puede ser analizado la temperatura de los estados mexicanos del sur
a través de cambios en las variables fisico-químicas del golfo de México entre 1971 al 2009; aunque
(Chesson et al., 2001). La distribución geográfica este incremento no fue muy significativo para el
de las especies en los ecosistemas lagunares, coste- estado de Campeche, estos cambios pueden indu-
ros y marinos, está determinada por su tolerancia cir modificaciones en la hidrodinámica y en otros
fisiológica a los distintos parámetros ambientales factores del ecosistema. Así mismo, se ha señalado
(Peterson et al., 2011). Esto implica que la persis- que entre 2009 y 2010 en ésta laguna, se produjo
tencia de las especies, están por mucho influencia- un déficit en el suministro de agua dulce por un
das por la plasticidad que tengan para adaptarse en evento de “El Niño”, lo que disminuyó la diver-
ambientes cambiantes. sidad hidrológica y redujo el estado trófico de la
La laguna de Términos al sur del golfo de Méxi- laguna (Fichez et al., 2019). Además, indicaron
co, es un área natural protegida y es considerada que el cambio climático a largo plazo podría causar
un criadero de peces, crustáceos y moluscos, varios una disminución en la descarga de agua dulce que
de importancia comercial (Yáñez-Arancibia et al., afectaría al cuerpo lagunar y que, combinada con el
1988a). Ha sido sede de un intenso desarrollo eco- aumento del nivel del mar, produciría un aumento
nómico con crecimiento demográfico y actividades en la salinidad, impactando a la biota.
industriales o extractivas que han conducido a la Ramos-Miranda et al. (2015), señalaron un in-
alteración del ecosistema y a la destrucción de há- cremento en el promedio de salinidad de fondo
bitats (Ramos-Miranda et al., 2005b). Por ejemplo, de la laguna de 26.5 UPS registrada en 1980 hasta
la población urbana de ciudad del Carmen, se in- 28.0 entre 1998 y 2011. Estos cambios modifica-
crementó casi 29 veces de 1940 a 2010 (INEGI, ron las condiciones ambientales de la biota, causan-
2016). Se desarrollaron la industria petrolera, con do posibles desplazamientos de especies hacia otros
impactos sobre la fauna (Gold-Bouchot et al., sitios que les fueran más favorables. Entre 1980 y
1995) y la agricultura con el uso de plaguicidas y 2006, Sosa-López et al. (2006) encontraron que la
fertilizantes (Rendon-von Osten et al., 2005). riqueza específica de peces en la laguna disminuyó
Por otra parte, fenómenos naturales como los hu- por el incremento de salinidad.
racanes, han modificado la composición de cana- En la laguna de Términos se han realizado diversos
les. Las islas arenosas al interior de la laguna se han estudios que relacionan a las comunidades de pe-
extendido, modificando el movimiento del agua y ces con las variables físico-químicas (Yáñez-Aran-
por consiguiente la salinidad. Esto ha influido en cibia et al., 1988a; Ramos-Miranda et al., 2005b;
la distribución de las especies (Ramos-Miranda et Ramos-Miranda et al., 2008; Ayala-Pérez et al.,
al., 2015); señalándose que la abundancia de las 2012; Ramos-Miranda et al., 2015), y en ellos se
comunidades de peces, ha disminuido notoria- ha mostrado la asociación de algunas especies a la
mente (Sosa-López et al., 2006; Ramos-Miranda et salinidad. Esta variable ha sido utilizada por varios
al., 2015), modificando su estructura y su función autores como influyente en la resistencia y/o resi-
(Escobar-Toledo et al., 2017). liencia de las comunidades de peces (Sosa-López et
7
al., 2006; Lorenz y Serafy, 2006; Sanchez-Botero et la disminución de la abundancia de los aridos Ca-
al., 2009; Li et al., 2020). thorops melanopus y Ariopsis felis y, de los gérridos
Bœuf y Payan (2001) indicaron que el desarrollo Diapterus rhombeus y Eucinostomus gula en esta la-
y crecimiento en los vertebrados están regulados guna comparando los periodos 1976-1980 y 2010-
por factores endócrinos y dependen también de la 2011, atribuyéndolo a un incremento de la condi-
salinidad, y que en general, los peces utilizan entre ción salina del agua.
20 a >50 % de la energía para la osmoregulación. Los cambios de la abundancia y la co-ocurren-
Así mismo, la interacción con otros factores como cia de las especies por efecto de cambios en el am-
la temperatura pueden tener efectos sinérgicos en biente, han sido determinados a través del uso de
la fisiología de los peces. modelos nulos (Gotelli 2000; Gotelli y Entsmin-
En el presente estudio se contempla que el rango ger, 2001; Costa de Azebedo et al., 2006) y en el
ambiental de la salinidad, permite la co-ocurren- presente estudio se utilizaron para analizar los pa-
cia de las especies, ocupando ambientes similares trones de co-ocurrencia de las especies de gerreidos
o completamente diferentes, dependiendo de sus y ariidos presentes en esta laguna con el objeto de
tolerancias fisiológicas. Las familias de peces Ge- determinar si las modificaciones de su abundancia
rreidae y Ariidae, han sido señaladas como espe- en un periodo de tiempo largo están asociadas a
cies importantes y dominantes en la laguna de rangos de salinidad o si simplemente provienen del
Términos (Aguirre-León y Yáñez-Arancibia, 1984; azar. En este contexto, en este estudio se analizan
Yáñez-Arancibia y Lara-Domínguez, 1988; Aya- las fluctuaciones de la abundancia y distribución de
la-Pérez et al., 2012), por lo que la variación de las especies de ambas familias asociadas a la varia-
su abundancia ante este ambiente cambiante po- ción de salinidad de esta laguna en tres periodos de
drían ser vistos como un ejemplo de lo que pudie- estudio (1980-81, 1998-99, 2010-11), con el fin
ra estar sucediendo en la comunidad de peces por de aportar conocimiento del posible estado de las
efecto de los cambios en la salinidad ya señalados. especies en la comunidad ante esta variación hidro-
De hecho Ramos Miranda et al. (2015), señalaron lógica en el ecosistema.
Materiales y métodos
Área de estudio de Puerto Real y salga por la Boca del Carmen.
La laguna de Términos se encuentra en el extre- Este movimiento, también es influenciado por los
mo sur del Golfo de México entre las coordena- vientos del sureste y principalmente por las descar-
das N 18º27’37” N y 18º47’36” y longitudes W gas de agua dulce de los ríos Palizada, Candelaria
91º14’44” y W 91º53’55” (figura 1). Este ecosis- y Chumpán. Durante la estación de “Nortes” (oc-
tema es un gran estuario por el área que involucra tubre a febrero) el agua puede penetrar por las dos
(1,661.5 km2), y pertenece al Área Natural Protegi- bocas de conexión con un flujo más importante
da de Flora y Fauna Laguna de Términos, con una por la Boca del Carmen, aunque el patrón puede
superficie total de 7,209 km2 (Yáñez-Arancibia y invertirse penetrando el agua por la Boca de Puerto
Day 1988). Real (Kjerfve et al., 1988).
La laguna tiene un flujo neto de circulación de Para 2011 la Comisión Nacional del Agua (CO-
agua de Este a Oeste (1 350 m3s-1), con un flujo NAGUA) registró la menor descarga promedio en
máximo de 6 000 m3s-1 (Mancilla y Vargas, 1980), abril con 2 015.1 m3s-1 y la máxima en noviembre
debido principalmente a los vientos del oeste, per- con 22 262.0 m3s-1 sólo de los ríos Candelaria y
mitiendo que el agua marina penetre por la Boca Palizada. Esto muestra que el aporte de agua dulce
8
Figure 1. Localización de la laguna de Términos. Se muestran las 17 estaciones de muestreo visitadas en los tres
periodos analizados (1980, 1998 y 2011).
juega un papel importante en la circulación y en la mos-Miranda et al., 2015). Se realizaron muestreos

mezcla con el agua marina (Kjerfve et al., 1988 y mensuales de peces y el registro de datos hidroló-
Fichez et al., 2017). La laguna de Términos es so- gicos en 17 sitios de la laguna de Términos (figura
mera (3.5 m de profundidad promedio) y presenta 1). La recolecta de peces se realizó con una red de
un gradiente de profundidad de la costa hacia la arrastre de fondo, conocida como “chango” con
parte de la cuenca central donde alcanza un pro- una duración de 12 minutos por cada arrastre a
medio de 4.0 m (Ramos-Miranda et al., 2006). Las una velocidad de 2.5 nudos, cubriendo un área de
bocas de conexión tienen una mayor profundidad, barrido de 2000 m2. La salinidad de fondo para
la Boca de Puerto Real tiene una profundidad baja 1980-81, se obtuvo con un salinómetro; para los
en sus orillas (2-4 m), aunque el canal central al- otros dos periodos fue obtenida con un Hydrolab
canza los 18 m; mientras que la Boca del Carmen H20 Surveyor 3. Los peces capturados se colocaron
presenta una profundidad de 10 a 12 m (Amezcua en bolsas de plástico y se procedió a su congelación
Linares y Yáñez-Arancibia, 1980). para su conservación y transporte al laboratorio.
Después fueron identificados hasta el nivel de es-
Fuente de datos pecie utilizando claves de identificación (Fischer,
La información fue obtenida de tres campañas de 1978). Los valores de salinidad, así como las espe-
muestreos anuales durante tres periodos 1980- cies identificadas fueron registrados en una base de
81 (Yáñez-Arancibia et al., 1988a), 1998-99 datos Excel.
(Ramos-Miranda et al., 2005b) y 2010-11 (Ra-
9
Análisis de datos Después, se calculó la superposición de hábitat

Los valores de salinidad, fueron comparados entre por salinidad entre la especie i y la especie k com-
los años, utilizando la salinidad promedio por esta- parando la distribución de los individuos de las dos
ción de muestreo y por mes a través de un ANOVA especies entre las categorías de recursos o hábitats.
(Zar, 1999) y un Tukey pos hoc (HSD). Para realizar Para ello, se utilizó el índice de Pianka (Oik) (Pianka
el análisis de co-ocurrencia de las especies, primero 1973). Este índice es comúnmente calculado para
se creó una matríz de presencia de las especies, con el traslape de nicho trófico, sin embargo su estruc-
los datos de abundancia (número de individuos) tura matemática permite su utilización en este caso
por especie repartida en un gradiente de salinidad para el traslape de hábitats.
de cero a 40 UPS. Se supone un incremento glo-
bal de la salinidad en toda la laguna, por lo que se
formaron intervalos de salinidad con una amplitud
de cuatro UPS. De esta manera; en la matriz, cada Este índice es, en este caso, una medida propor-
columna representa un rango de salinidad o hábi- cional de superposición de hábitats y toma su valor
tat, que puede ser utilizado o no por las especies; mínimo de cero cuando las especies i y k no com-
cada fila representa una especie. Posteriormente, parten recursos o hábitats y su valor máximo es uno
se calculó su grado de distribución o amplitud de cuando la ocupación de los recursos por dos espe-
hábitat, utilizando el índice ajustado BA de Levins cies es igual. Así, pij es la proporción de utilización
(1968), aunque su diseño es comúnmente utiliza- del recurso j por la especie i, y pkj es la proporción
do para calcular amplitud del nicho trófico de las de utilización del recurso j por la especie k. Poste-
especies, su concepción matemática puede ser apli- riormente, para visualizar las interrelaciones del há-
cada para utilizarla como indicador de la amplitud bitat entre especies, a partir de la matriz de traslape
de hábitat (Hurlbert 1978): de hábitat, se realizó un agrupamiento o cluster por
el método de enlace completo (Legendre y Legen-
BA = Bi = B - 1 / n – 1 dre, 1998).
Finalmente, se analizó la co-ocurrencia entre las
Donde Bi es la medida de uniformidad de Levins especies de las dos familias (Ariidae y Gerreidae) a
(1968) o amplitud a lo largo del gradiente de sali- través del gradiente de salinidad usando el índice
nidad o recursos j, utilizado por la especie i, n es cuantitativo C-score (Stone y Roberts, 1990; Gote-
el número total de posibles estados del recurso (en lli, 2000; Costa de Azebedo et al., 2006), que re-
este trabajo rangos de salinidad). presenta el promedio de unidades o hábitats (CU)
con co-ocurrencia entre todos los posibles pares de
especies. Para el cálculo se utilizó una matriz de
abundancia que es interpretada como de presen-
Donde: , la proporción de individuos de la cia-ausencia. Este índice se calculó para cada año y
especie i asociada a la categoría de recursos j (rango se seleccionó la opción equiprobable (misma opor-
de salinidad). El total del número de la especie i tunidad de ser elegidos y por tanto misma proba-
es Yi y Nij son los individuos de la especie i que bilidad de ocurrencia) de utilización de los recursos
comparten el espacio o recurso j. BA tiene un valor por las especies.
con rango de cero a uno, en este caso más cerca-
no a 0, la especie estará en un hábitat de salinidad CU = (ri - S) (rj - S)
más reducido y más cercano a 1, el hábitat será más
amplio.
10
Donde: S es el número de muestras con ambas es- aleatoria (p observadas ≥ p esperadas) a través de
pecies y ri y rj son el total de las filas para las es- un modelo nulo (realizando 1000 iteraciones para
pecies i y j, respectivamente. En una comunidad cada modelo), los cálculos se realizaron con el pro-
con una estructura competitiva, la puntuación C grama EcoSim (7.1) (Gotelli y Entsminger, 2001).
debería ser significativamente mayor a lo esperado Así, para el modelo nulo, las unidades vacías en los
por el azahar (Gotelli, 2000). Para evaluar la signi- conjuntos de datos reales pueden estar ocupadas
ficatividad estadística del puntaje C (p <0,05), se en las comunidades simuladas nulas. Entonces, los
comparó el número de parejas co-ocurrentes obser- sitios de muestreo vacíos son explotables, pero no
vadas en la matriz de datos reales con la distribu- colonizados por casualidad. Se eligió esta opción
ción de pares co-ocurrentes generados de manera debido a su mayor estabilidad (Gotelli, 2000).
Resultados
El comportamiento de la salinidad promedio men- entre los valores de salinidad promedio entre los
sual durante los tres periodos, se muestra en la fi- años (tabla 1) y el análisis por Tukey solo mostro
gura 2. Se observa el incremento desde 1980 hasta diferencias significativas (tabla 2) entre 2011 vs
1998 en todos los meses. En 2011, se aprecia cierta 1980 y 1998 vs 1980 (p < 0.0001). Estos resultados
variabilidad, sin embargo durante la temporada corroboran el incremento en la salinidad entre los
de nortes (noviembre a enero) se observa el incre- años analizados; lo cual permite suponer el posible
mento de entre 3 a 5 UPS y en lluvias la salinidad cambio en la ocupación de hábitat por las especies
también se incrementa en mayo, junio y agosto. estudiadas.
De manera global, la salinidad promedio anual se Se identificaron seis especies de la familia Gerrei-
incrementó de 24.7 UPS en 1980, a 27.9 y 28.4 dae (Diapterus auratus, D. rhombeus, Eucinostomus
UPS en 1998 y 2011 respectivamente. El ANO- gula, E. argenteus, E. melanopetrus y Eugerres plu-
VA mostró diferencias significativas (p < 0.0001) mieri) conocidos como mojarras y tres de la familia
Figura 2. Valores promedio mensuales de salinidad de fondo en la laguna de Términos durante los tres periodos
estudiados. Se muestra el incremento mensual a partir del año 1980.
11
Tabla 1. Análisis de varianza de la salinidad de fondo, a partir de los valores obtenidos por mes para los tres años
analizados. FV (fuente de variación), GDL (grados de libertad), SC (suma de cuadrados), CM (cuadrados medios).
FV GDL SC CM F Pr > F
Modelo 2 1493.50 746.75 12.06 < 0.0001
Error 606 37513.23 61.90
Total corregido 608 39006.73
Tabla 2. Análisis de las diferencias (Tukey, HSD) de los valores promedio de la salinidad de fondo entre los años
analizados con un intervalo de confianza de 95 %.
Diferencia
Contraste Diferencia Valor crítico Pr > Dif
estandarizada
2011 vs 1980 3.37 4.31 2.34 < 0.0001
2011 vs 1998 0.09 0.11 2.34 0.992
1998 vs 1980 3.28 4.19 2.34 < 0.0001
Ariidae (Ariopsis felis, Cathorops melanopus y Bagre utilización del hábitat (pij) de cada especie en los
marinus) comúnmente llamados bagres. La abun- diferentes rangos de salinidad (figuras 4 y 5). En
dancia de ambas familias entre los tres años varío 1980, ambas familias ocuparon las zonas de baja
de manera importante. En 1998, la familia Ariidae salinidad (<15 UPS); sin embargo, los Gerreidae
se incrementó en 48 % (5 436 organismos) de lo D. auratus y E. argenteus, no se observaron en es-
registrado en 1980 (3 415), para 2011 disminuyó tos gradientes, en general estuvieron poco presen-
en 84 % (883). La familia Gerreidae, aumentó en tes. En 1998 las dos familias muestran preferencia
1998 en 82 % (5 395 individuos) de los 986 obser- por salinidades estuarinas (>15) y marinas; pero
vados en 1980; para 2011, decreció la abundancia algunas especies utilizaron también ambientes hi-
en 62 % (2013). perhalinos (>35) como: B. marinus, C. melanopus,
El promedio de la amplitud de hábitat ajustado D. rhombeus, E. gula, E. argenteus y E. plumieri.
por especie BA (Levins) mostró cambios durante Para 2011, los Ariidae se presentaron en rangos de
los años en todas las especies (figura 3). En los Ari- baja salinidad y A. felis tuvo preferencia por altas
idae, dos especies mostraron una reducción en el salinidades (27 y 35 UPS). Los gerreidos utilizan
hábitat; para el bagre B. marinus se presentó de ma- poco las zonas de baja salinidad y son más notorios
nera lineal y para C. melanopus de forma indirecta entre 20 y 35; sólo E. plumieri no se registró más
o cóncava. A la inversa A. felis se incrementó en há- allá de este límite. Aunque las otras especies se pre-
bitat de forma cónvexa. Para los Gerreidae, cuatro sentaron en las zonas hiperhalinas, E. gula fue más
especies mostraron una disminución del valor; D. importante.
auratus y E. melanopterus de forma lineal; D. rhom- El traslape de hábitat (O de Pianka) se muestra
beus de forma cóncava y E. gula de forma convexa. en la figura 6, a través de la formación de grupos de
Solamente E. plumieri y E. argenteus tuvieron un especies representadas en el análisis de cluster. Para
BA incrementando en forma lineal. 1980 se registran tres grupos, uno integrado por
Este aumento o disminución en el hábitat es par- tres especies de Gerreidae E. gula, E. argenteus y E.
ticularmente analizado a través de la proporción de plumieri; otro integrado solamente por A. felis, un
12
Figura 3. Variación del índice ajustado de amplitud de hábitat promedio de Levins (BA) de cada especie en los tres
periodos de estudio.
tercero compuesto por una mezcla de dos Ariidae fueron significativamente superiores (p<0.0001) al
y dos Gerreidae C. melanopus y D. rhombeus y B. valor promedio generado aleatoriamente para los
marinus y E. melanopterus que se unen a un nivel tres años. Además, los valores fueron muy semejan-
más bajo al grupo. tes entre sí: 0.60, 0.56 y 0.53 para los observados y
En 1998, se observaron cuatro grupos, el pri- para los aleatorizados: 0.40, 0.38 y 0.37, respecti-
mero formado por D. rhombeus, C. melanopus y vamente para 1980, 1998 y 2011.
E. plumieri; a este se integra otro formado por E. En cuanto a la co-ocurrencia C-score, la matriz
gula y E. argenteus, el tercero se formó por E. mela- utilizada incluyó el número de organismos obser-
nopterus, A. felis y B. marinus y el último grupo se vados por especie de cada rango de salinidad para
formó únicamente por D. auratus. cada año analizado. El C-score estimado promedio,
Para 2011 (figura 6), se presentaron cuatro gru- siempre es significativamente menor que el simu-
pos: el primero que involucra cuatro especies en lado en cada año (valores obtenidos por aleatori-
dos subgrupos, E. gula con A. felis y E. argenteus zación), lo que indica que las especies tienen un
asociado a D. rhombeus. El segundo con D. auratus patrón de co-ocurrencia fuerte entre pares de es-
que conforma un grupo por sí sola; el tercer grupo pecies y por tanto compiten menos por el hábitat,
reúne a E. plumieri y a B. marinus y el cuarto se presentando patrones de co-ocurrencia muy simi-
formó solo con C. melanopus. lares (tabla 3).
Las estimaciones del promedio del índice de tras-
lape O de Pianka a lo largo del período analizado
13
Figura 4. Variaciones en la amplitud de hábitat (rangos de salinidad) de las especies de la familia Ariidae en los tres
periodos de estudio.
14
Figura 5. Variaciones en la amplitud de hábitat (rangos de salinidad) de las especies de la familia Gerreidae en los
tres periodos de estudio.
15
Figura 6. Agrupamiento de especies que se sobreponen en hábitat o (Pianka) en cada año del estudio.
16
Tabla 2. Índice C-score observado (O) y simulado (S), varianza del índice C-score simulado y valores de
probabilidad que favorecieron a las especies en diferentes rangos de salinidad de cada año.
Año C-Score (O) C-Score (S) Varianza of C-Score P
1980 1.07 6.42 0.983 0.0000
1998 0.78 3.94 0.325 0.0000
2011 2.71 4.37 0.492 0.0200
Discusión
Las lagunas costeras tienen una función crítica para patrón de circulación en el ecosistema lagunar, han
numerosas especies acuáticas como zonas de crian- condicionado una reducción de los amplios rangos
za, alimentación, protección y reproducción. Son de salinidad observados en los años 80’s.
colonizadas por organismos en diferentes estados En este estudio la variación (incremento y dis-
de desarrollo, desde huevos hasta adultos. Los cam- minución) del número de organismos registrados
bios en las condiciones ambientales como la salini- de ambas familias durante los tres periodos, pu-
dad pueden representar un espacio más de desarro- dieran ser por este efecto de variación de salinidad
llo o un obstáculo, el cual depende de cada especie; en el ecosistema. De hecho, Ramos-Miranda et al.
esto es, del momento ontogénico y de su capacidad (2015) señalan la disminución global de la biomasa
osmoregulatoria. Bœuf y Payan (2001) indican que de la icitofauna en la laguna entre 1980 y 2011.
la osmoregulación genera un gasto energético fuer- Esto posiblemente es la explicación de lo que se
te, que puede variar entre 20 y 50 %. observa en el comportamiento de la amplitud de
La salinidad observada en la laguna de Términos hábitat (BA), ya que algunas especies mostraron re-
muestra un incremento en el valor promedio, lo ducción del hábitat (B. marinus, C. melanopus, D.
cual confirma lo señalado por Ramos Miranda et auratus, E. melanopterus, D. rhombeus y E. gula) y
al. (2005) quienes reportaron un incremento de otras incremento (A. felis, E. plumieri y E. argen-
salinidad promedio de 2 UPS, de los 80´s y los teus). Aguirre-León y Yáñez-Arancibia (1984) es-
90´s. Así mismo, Fichez et al. (2019), indicaron tudiaron a las mojarras de ésta laguna entre 1976
que entre 2009 y 2010 un evento “el Niño” pro- y 1981; señalaron que las especies presentaron ca-
dujo que en la laguna de Términos, se creara un racterísticas específicas de hábitat. D. auratus fue
déficit de agua dulce, provocando una disminución identificada como especie rara y visitante cíclico, E.
de la diversidad hidrológica reduciendo el estado argenteus preferente de áreas de influencia marina
trófico de la laguna. Otro aspecto que probable- y visitante cíclico, E. melanopterus, especie rara y
mente afectó la salinidad fue el incremento en el visitante ocasional, E. gula mejor especie represen-
nivel medio del mar en el litoral costero frente a la tada en distribución y abundancia en áreas de per-
laguna de Términos señalado por Martínez-Austria sistente influencia marina, E. plumieri se presenta
y Patiño-Gómez (2012) observado desde mediados indistintamente en toda la laguna y D. rhombeus la
de los 50’s hasta casi llegando a los 80’s de 2.5 mm segunda mejor representada y se encontró en toda
(±3.21). El comportamiento de la salinidad obser- la laguna. En cuanto a las especies de bagres, Yá-
vada ha sido interpretado por Ramos Miranda et ñez-Arancibia y Lara-Domínguez (1988), señalan
al. (2015) como homogenización del hábitat, seña- que la especie A. felis, habita en rangos de salinidad
lando que la mayor intrusión del agua marina y el de 0 a 37 UPS y que su abundancia presentó una
17
correlación positiva con la salinidad (r= 0.86). Para asociados en estudios realizados entre 1992 y 1993;
C. melanopus, indicaron que el rango de salinidad finalmente, en el IndValip la especie A. felis, prime-
fue de 0 a 36 UPS y se correlacionó negativamente ro decreció en abundancia y luego se incrementó.
con la salinidad (r=-0.90); finalmente B. marinus se En nuestro estudio incremento en amplitud de há-
presentó en rango de 4 a 32 UPS y se distribuyó de bitat. Ésta especie fue la única que probablemente
manera uniforme con la salinidad. Entonces dado se desarrolla bien en ambientes estuarino-marinos,
el comportamiento de utilización de las especies lo cual le permite ampliar su hábitat o distribución
del hábitat en la laguna, los patrones de amplitud en el gradiente salino, al mismo tiempo que au-
de hábitat observados parecen haberse modificado, menta en abundancia.
dado los resultados obtenidos en nuestro estudio. En relación al patrón de proporción de las espe-
Sirot et al. (2015a) estudiaron diversos atributos cies en los rangos de salinidad analizados (figuras 4
biológicos de especies de peces dominantes de ésta y 5), se observó a través de los años, mayor disper-
laguna, incluyendo algunas especies de Ariidae y sión de los Gerreidae hacia las zonas hiperhalinas
Gerreidae. Los autores determinaron como atribu- que los Ariidae; lo que podría deberse al hecho de
tos más importantes la época de desove, la toleran- tener mejor capacidad osmoregulatoria; pues pare-
cia a la salinidad máxima y su rango de variación. cen no tener evidentes relaciones interespecíficas
Además también analizaron un índice de especies que las mantengan a través de la competencia por
basada en la tendencia de la abundancia y la fre- el hábitat y/o el alimento, lo que explica también
cuencia (IndValip). Comparando las trayectorias la formación de grupos de especies observada en el
de este índice (incremento, estable, decremento y cluster. Lorenz y Serafy (2006), señalan que la am-
sus combinaciones de formas lineal o monotónica, plitud de variación de algunos factores ambientales
no monotónica convexa o cóncava) con las tenden- que él denominó “ventana” podría explicar cam-
cias en la amplitud de hábitat observadas en nues- bios en la distribución y abundancia de las espe-
tro estudio durante los mismos años, se presentan cies; así mismo, indican que la salinidad es un fac-
algunas coincidencias: por ejemplo, en el IndValip tor determinante para los peces. Para el caso de los
se muestra el incremento en la abundancia para E. Geriidae, Castillo-Rivera et al. (2005) señalaron en
argenteus y en nuestro estudio se observa un incre- un estudio realizado en la laguna de Pueblo viejo,
mento en la amplitud de hábitat de esta especie (fi- Veracruz, que D. auratus presentó un nicho mucho
gura 3). Las especies de abundancia estable (poco más amplio que E. melanopterus y la segregación
variable) (IndValip) B. marinus y E. gula, en nues- espacial entre las especies (traslape de nicho de 4.9
tro estudio muestran un decremento en la ampli- %) está influenciada por la salinidad. En nuestro
tud de hábitat. La abundancia en decremento para estudio, sólo coexistieron estas especies en 1998
C. melanopus y D. rhombeus (IndValip), en nuestro con 62.5 % (índice de Pianka), además en este año
estudio muestran un decremento en la amplitud de se observó el mayor aumento en la salinidad.
hábitat de ambas especies. Martino y Able (2003) registraron que la salini-
Contrariamente, E. plumieri, mostró un decre- dad y la distancia geográfica, están entre las varia-
mento (IndValip), pero en nuestro trabajo un in- bles más importantes en la conformación de con-
cremento en amplitud de hábitat, lo que pudiera juntos de especies de peces entre el río, la bahía y el
indicar que coloniza un amplio rango de salinidad, océano en New Jersey. Encontraron que los patro-
pero a un costo energético elevado que no le permi- nes de menor escala son resultado de la utilización
te desarrollar una gran abundancia Aguirre-León y de hábitats que probablemente están impulsadas
Díaz-Ruíz (2000) señalan que esta especie tiene una por el forrajeo, la competencia y/o el evitamiento
amplia distribución y abundancia en la laguna de de los depredadores. Telesh y Khlebovich (2010)
Términos incluyendo los sistemas fluvio-deltáicos señalaron que el gradiente de salinidad es una de las
18
principales características de cualquier ecosistema climático la laguna de Términos tenderá a incre-

estuarino; que dentro de este hay un rango entre 5 mentar en salinidad, lo que modificará los patrones
y 8 UPS que denominan crítico. Este rango de sali- tróficos de las comunidades.
nidad actúa como factor ecológico según las carac- Resultados semejantes fueron reportados ante-
terísticas fisiológicas de los organismos acuáticos. riormente por Yáñez-Arancibia et al. (1988b) los
En nuestro trabajo, Sólo dos especies superaron un autores propusieron que las diferencias de salinidad
10 % de uso de hábitats <5.0 UPS; C. melanopus son puentes entre las zonas de aguadulce y marinas,
en 2011 cuando su abundancia y amplitud de há- donde los peces han adaptado sus ciclos de vida a
bitat se vieron muy reducidas y E. plumieri la cual través de la reproducción y alimentación durante
amplió su hábitat, pero no fue muy abundante. los periodos de mayor productividad primaria. Vi-
Gillanders et al. (2011) señalaron que cambios lléger et al. (2012) observaron una baja ß diversi-
en el flujo de agua dulce en estuarios podrían cam- dad funcional en laguna de Términos, dominada
biar positiva o negativamente la sobrevivencia de por especies generalistas y pocas especies abundan-
juveniles y el reclutamiento. Para la laguna de Tér- tes, refiriéndose particularmente a especies de las
minos, Sirot et al. (2015b) reportaron que en el familias Ariidae y Scianidae. Entonces se percibe
caso del pez Bairdiella chrysoura, no encontraron que la amplitud de hábitat de las especies de la fa-
juveniles (longitud estándar ≤ 60 mm); lo que in- milia Ariidae y Gerreidae, así como su co-ocurren-
terpretaron como una falla en el reclutamiento. cia pudieron haber cambiado de manera diferencial
Aguirre-León y Yáñez-Arancibia (1984), señalaron en respuesta al incremento de salinidad durante el
que en los años 1976 a 1981, la mayoría de espe- periodo analizado (1980-2011). Además, pudiera
cies de las especies de Gerreidae en la laguna eran ser una de las causas de la fuerte variabilidad de
juveniles, entonces probablemente la disminución la abundancia y la estructura de la comunidad de
observada de la mayoría de las especies en nuestro peces; en particular, tuvo un efecto negativo sobre
estudio pudiera estar relacionada a estas fallas de rela abundancia de ambas familias, aunque positivo
clutamiento. Al respecto Chesson (1994), mostró para E. argenteus.
que las respuestas de las especies a modificaciones La abundancia de los peces y el C-score fluctua-
ambientales pueden ser buenas para unas y malas ron inversamente de acuerdo a una posible menor
para otras, dependiendo del rango óptimo y por competencia por el espacio y probablemente por el
consiguiente de sus límites de tolerancia; en nues- alimento; ya que las estimaciones promedio fueron
tro estudio esta tolerancia es lo que pudiera haber significativamente inferiores (p<0.0001) a los valo-
modificado los patrones de disminución y abun- res obtenidos por aleatorización para los tres años
dancia de los organismos en diferentes rangos de analizados, indicando una tendencia hacia una co-
salinidad, observados en la amplitud de hábitat y/o munidad íctica más generalista, bajo un régimen
su traslape entre las especies. Ramos-Miranda et al. más de compartir recursos que de competencia.
(2005a y 2005b) mostraron una pérdida en diver- En estas condiciones, los cambios en la amplitud
sidad funcional de la comunidad de peces y una de hábitat y las relaciones interespecíficas pudieran
homogeneización del ambiente asociadas al incre- verse afectadas no por la modificación de las abun-
mento en salinidad de la laguna de Términos entre dancias en sí, sino a la modificación del hábitat.
1980 y 1998; Fichez et al. (2017) señalan que las Probablemente las relaciones intraespecíficas se ha-
diferencias en salinidad, se deben a variaciones nor- yan modificado también. De esta forma, la compo-
males del fenómeno ENSO y que las variaciones sición y funcionamiento de la comunidad íctica de
en la comunidad íctica corresponden a respuestas la laguna de Términos dado el incremento en sali-
adaptativas de corto tiempo. Sin embargo, Fichez nidad, se convierte en un hábitat más frecuentado
et al. (2019) reconocen que por efecto del cambio por las especies de origen marino que dulceacuíco-
19
la, lo cual fue observado por Ramos-Miranda et al. del hábitat y este estudio muestra que la salinidad,
(2015); indicaron que las especies dominantes de podría modular la distribución y abundancia de las
la laguna en 2010-2011 eran de hábitat principal- especies, además de los diversos rasgos funciona-
mente marino (Acanthostracion quadricornis, Achi- les y estrategias reproductivas de las especies que
rus lineatus, Dasyatis americana, Lutjanus synagris, ya han sido expuestas por varios autores. Estudios
Micropogonias furnieri, Citarichtis spilpoterus, Etro- sobre el comportamiento de éste ecosistema lagu-
pus crossotus, Eucinostomus agrenteus, Prionothus sci- nar ante este ambiente cambiante y por efecto del
tulus, Synodus foetens, Syacium gunteri y Harengula cambio climático deben ser continuados dada su
jaguana). importancia por ser Área Natural Protegida y so-
Las especies estuarinas, oscilan de acuerdo a su porte de al menos 35 recursos pesqueros del sur del
capacidad de adaptación o tolerancia al rango y Golfo de México.
tiempo de variación de las variables físico-químicas
Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología
(CONACYT) por el apoyo otorgado a través del
proyecto (C004, 2009-01, 111465).
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22
JAINA
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changes in the regionalization of Terminos Lagoon, Campeche. JAINA Costas y
Mares ante el Cambio Climático, 3(1): 23-40. doi 10.26359/52462.0221
COSTAS Y MARES ANTE EL CAMBIO CLIMÁTICO
Registro de cambios
en la regionalización
de laguna de Términos, Campeche
Record of changes
in the regionalization
of Terminos Lagoon, Campeche
Jessica Elizabeth Santos Santoyo1, Yassir Edén Torres Rojas2*

y Alfonso Cuevas Jiménez3
1
Facultad de Ciencias Químico Biológicas, Universidad Autónoma de Campeche
2
Universidad Autónoma de Campeche
3
Unidad Experimental Marista, Universidad Marista de Mérida.
* autor de correspondencia: yetorres@uacam.mx
doi 10.26359/52462.0221
Recibido 13/diciembre/2020. Aceptado 15/julio/2021
23
Santos Santoyo, Torres Rojas y Cuevas Jiménez
Abstract
The Terminos Lagoon is an estuarine-lagoon ecosystem, recognized as one of the largest coastal la-
goons in the Gulf of Mexico, has great ecological, social and economic relevance, being a place from
which various activities of commercial importance are carried out, in addition to being an area that
presents high diversity. However, in the last 20 years it has been influenced by anthropic and natural
impacts, which modifies the physicochemical characteristics of the water (temperature, salinity and
pH) and changes in diversity species, being decisive in changes in regionalization. Therefore, in the
present study, the spatio-temporal relationship of the physicochemical characteristics was analyzed,
using geostatistics to characterize and predict possible new hydrological zones for Terminos lagoon.
Samples were carried out monthly at 17 points, by zones and seasons (dry, rainy and wind/winter),
in which significant differences were sought. To detect possible changes in regionalization, the GS+
software was used, where the values of R2 were considered, defining the interpolation of Minimum
Curvature (R <0.5). For the spatial distribution, the TNTmips program was used and to restructure
2
the current zoning, a Cluster Analysis was applied. The results indicate for rainy season higher tem-
perature values (30.59 °C), higher salinity in dry (31.78 UPS), and higher pH in the wind/winter
season (7.88). In the spatial distribution, the warmest areas were shown in the Candelaria River, the
most saline areas by Isla de Carmen and the highest pH ranges near Pom-Atasta. According to the
previous regionalization, 4 new zones are represented, which are influenced by fresh water discharges
and the intrusion of salt water that is carried within the site.
Keywords: Gulf of Mexico, ecosystem, refuge area, alterations, geostatistics.
Resumen
La laguna de Términos es un ecosistema estuarino-lagunar, reconocida como una de las lagunas cos-
teras más grandes del Golfo de México, cuenta con gran relevancia ecológica, social y económica,
siendo un sitio donde se realizan diversas actividades de importancia comercial, además de ser un área
que presenta alta diversidad. Sin embargo, en los últimos 20 años ha estado influenciada por impactos
antrópicos y naturales, lo que modifica las características fisicoquímicas del agua (temperatura, sali-
nidad y pH) y cambios en la diversidad de especies, siendo determinantes en cambios de la regionali-
zación. Por lo que, en el presente estudio se analizó la relación espacio-temporal de las características
fisicoquímicas, usando la geoestadística para caracterizar y predecir posibles nuevas zonas hidrológicas
para laguna de Términos. Se realizaron muestreos en 17 puntos de manera mensual, por estaciones,
zonas y temporadas (secas, lluvias y nortes), en los cuales se buscaron diferencias significativas. Para
detectar posibles cambios en la regionalización, se empleó el software GS+, donde se consideró los va-
lores de R2, definiendo la interpolación de Mínima Curvatura (R2 < 0.5). Para la distribución espacial
se utilizó el programa TNTmips y para reestructurar la zonificación actual, se aplicó un Análisis de
Clúster. Los resultados indican para lluvias valores más altos de temperatura (30.59°C), mayor salini-
dad en secas (31.78 UPS), y mayor pH en la temporada de nortes (7.88). En la distribución espacial,
se mostraron las zonas más cálidas por el Río Candelaria, las zonas más salinas por Isla de Carmen y
los rangos más altos de pH cercanos a Pom-Atasta. De acuerdo a la regionalización anterior se repre-
sentan 4 nuevas zonas, las cuales están influenciadas por las descargas de agua dulce y la intrusión de
agua salada que se lleva dentro del sitio.
Palabras clave: Golfo de México, ecosistema, área de refugio, alteraciones, geoestadística.
24
Introducción
La laguna de Términos es un ecosistema estuari- 2012; Ramos et al., 2005, 2015), han ido señalan-
no-lagunar, localizado al sur del golfo de México, do cambios ambientales naturales dentro de la la-
en la zona costera del estado de Campeche, decla- guna, que podrían modificar la zonificación actual.
rada como Área de Protección de Flora y Fauna Aunado al registro de cambios ambientales en
el 6 de junio de 1994 (DOF, 1994). Reconocida laguna de Términos, existen reportes sobre varia-
como una de las lagunas costeras más grandes ción en la diversidad de especies, donde las causas
en México, su superficie es de aproximadamente no han quedado del todo entendidas. Una posible
7061.47 km2; de los cuales 1662 km2 correspon- razón son cambios en la distribución de especies
den al cuerpo de agua de la laguna (Ayala et al., apegado a los factores abióticos lo cual ha causado
2003), además cuenta con un alto valor ecológico bajas en la economía local, por lo cual, surge la ne-
y económico, siendo un área de refugio, alimenta- cesidad de comprender el comportamiento de las
ción, reproducción y hábitat de una gran cantidad variables abióticas de manera predictiva para poder
de especies, incluyendo de importancia comercial desarrollar planes de mitigación y adaptación ante
(Ramos et al., 2015; Ayala et al., 2012). posibles escenarios de cambios ambientales.
El cuerpo de agua de la laguna ha sido regionali- En este contexto, el objetivo del presente trabajo,
zado en cuatro zonas hidrológicas por Villéger et al. fue registrar cambios en la regionalización de lagu-
(2010), de acuerdo con el comportamiento de los na de Términos, a partir de la caracterización de las
principales parámetros físicos y químicos (transpa- principales variables ambientales (temperatura, pH
rencia, temperatura, salinidad y profundidad), las y salinidad), usando métodos geoestadísticos, que
cuales se caracterizan por tener un régimen muy nos permitan describir como las variaciones cli-
variable (Ramos et al., 2015). Esta zonificación se matológicas modifican la conducta del área o que
ha mantenido y usado en diferentes investigaciones otros factores intervienen; sugiriendo la necesidad
publicadas. Sin embargo, en los últimos 20 años, de actualizar los registros existentes sobre la regio-
diversos autores (Herrera et al., 2002; Ayala et al., nalización presente de la Laguna de Términos.
El Área de Protección de Flora y Fauna de Laguna taciones se establecieron considerando estudios an-
de Términos se localiza al sur del golfo de Méxi- teriores realizados por Yáñez et al. (1980), Ramos et
co, en la Región de la península de Yucatán, en la al. (2005), Villéger (2008) y Villéger et al. (2010).
zona costera del estado de Campeche (figura 1). De Los muestreos se realizaron utilizando una em-
acuerdo con sus coordenadas geográficas se sitúa barcación ribereña de 7 m. de eslora, los puntos de
entre 91°00 y 92°20´de longitud oeste; y 18°25´ estudio se georreferenciaron con el GPSmap 62s,
y 19°00 de latitud norte (Villalobos et al., 2002). marca Garmin. Para la obtención de los parámetros
fisicoquímicos de cada estación, se registraron los
Trabajo de campo valores a nivel superficial de temperatura (±0.1°C),
Se realizaron muestreos de manera mensual por un pH (±0.2 units), y salinidad (± 1.0%), utilizando la
año (2016-2017) para la obtención de los valores sonda multiparamétrica marca YSI, modelo 6600
fisicoquímicos (temperatura, pH a nivel superficial VZ2.
y salinidad), en 17 estaciones de muestreo, estas es-
25
Figura 1. Área de estudio, ubicación de los 17 puntos de muestreo en la Laguna de Términos, Campeche.
Tomado de Villéger 2008 y 2010.
Figure 1. Study area, location of the 17 sampling points in Terminos Lagoon, Campeche.
Source: Villéger (2008) y (2010).
Trabajo de gabinete Para el modelamiento del semivariograma se toma-

Se calculó la estadística descriptiva (desviación es- ron en cuenta tres parámetros; Nugget (el valor en
tándar, media, mediana, mínimo y máximo) de los el origen debe ser cero), Sill (límite del semivario-
parámetros fisicoquímicos de manera mensual, por grama cuando la distancia tiende a infinito) y Ran-
estaciones de muestreo, por zonas (Villegér et al., ge (distancia a partir de la cual dos observaciones
2010) y temporadas climáticas (secas, lluvias y nor- son independientes). Derivado de los semivario-
tes), graficando los resultados en diagramas de caja. gramas se registraron valores de R2 inferiores a 0.5,
Para comprobar las diferencias significativas entre debido a lo cual, se procedió a interpolar por el
temporadas y regiones se usó el programa STA- método de Mínima Curvatura (reduce la curvatura
TISTICA 2019. Dado que los datos de tempera- de la superficie estimada), utilizando el programa
tura, pH y salinidad no cumplieron los principios TNTmips 2018.
de normalidad (W = 0.47, 0.51, 0.93; p < 0.05) Para la creación de los mapas del área estudiada
y homocedasticidad (Prueba Levene; p < 0.05), se y observar la distribución espacial de los valores de
realizaron análisis de Kruskal Wallis (ANOVA no cada variable fisicoquímica sobre la superficie de la
paramétrico: Zar, 1999). laguna, se usó el programa TNTmips 2018 (Mi-
Para la geoestadística, primero se realizó la vali- croimages), y ArcGis 10, la caracterización espacial
dación de los factores con el programa GS+ (Geos- se realizó de acuerdo con las temporadas secas, llu-
tatistics for the Environmental Sciences), como vias y nortes, para analizar como los cambios am-
método exploratorio del comportamiento de las bientales naturales influyen en el comportamiento
variables mediante el modelo de semivariograma hidrodinámico de la laguna.
con los valores de R2 (refleja la bondad de ajuste Para detectar diferencias en la regionalización
de un modelo a la variable que pretende explicar). propuesta de la laguna con base a los a los paráme-
26
tros fisicoquímicos (salinidad, pH y temperatura; buscar comprobar la validez de los resultados ob-
Villéger et al., 2010), se realizó una matriz de disi- tenidos, se llevó a cabo una validación de Clúster
militud euclidiana, a la cual se le aplico el método a través del estadístico de Hopkins (valores iguales
de Clúster aglomerativo jerárquico de Ward, por o por debajo de 0.50 indican un Clúster sólido),
medio del paquete hclust. Posteriormente, se apli- dicho análisis fue realizado usando el paquete cl-
có un análisis de perfil de similitud (SIMPROF), Valid, todos los paquetes antes mencionados se en-
el cual, sugiere el número de grupos a represen- cuentran disponibles en el estadístico R.
tar, mediante el paquete clustsig. Asimismo, para
Resultados
Variabilidad espacial y temporal alto en secas de 31.78 ± 4.15 UPS, y el más bajo en
de los factores fisicoquímicos del agua nortes (22.09 UPS ± 6.05 DE).
De acuerdo con la variación temporal, mensual- Para la variación espacial por estación de mues-
mente la temperatura tuvo un valor mínimo de 26 treo (figura 3), se registraron promedios de 28 a 31
y un máximo de 32 °C, registrando el promedio °C para la temperatura, obteniendo la temperatu-
más alto en agosto (31.21°C ± 0.67 DE) y el pro- ra máxima en la estación 10 con 30.20°C ± 1.94
medio más bajo en febrero (26.30°C ± 1.05 DE). DE y la mínima en la estación 3 con un valor de
Para el pH los valores se registran en un mínimo 28.68°C ± 1.39 DE; el pH presentó promedios
de 7 y un máximo de 9, donde octubre obtuvo el entre 7 a 8 por cada estación, siendo el valor más
mayor promedio (8.04 ± 0.59 DE) y septiembre el alto la estación 4 con 7.78 ± 0.51 DE y el más
menor promedio (7.19± 0.50 DE), en la salinidad bajo en la estación 8 con 7.38 ± 0.32 DE; para la
se observó una variación significativa entre cada salinidad los promedios por cada estación fueron
mes con promedios de 22 hasta 33 UPS para todo variando, teniendo valores de 14 hasta 36 UPS,
el año (Figura 2), siendo diciembre el más bajo con observando la menor salinidad en la estación 3 con
un valor de 22.01 ± 5.0 DE y en mayo el máximo 14.75 ± 10.16 DE y la máxima en la estación 14
de salinidad (32.90 ± 6.75 DE). con 35.49 ± 4.11 DE.
Entre temporadas climáticas (figura 2), se en- Por zonas (Villeger et al., 2010), no se detectaron
contraron diferencias significativas para la tempe- diferencias significativas en la temperatura [H (3,
ratura, específicamente en la temporada de lluvias 171) = 6.06, p > 0.05], manteniendo en las cua-
entre secas y nortes [H (2, N=51) =33.14, p<0.05], tro zonas un rango promedio de 29°C (figura 3),
teniendo promedios más altos en lluvias (30.59°C donde en la zona 4 se registra el valor más alto con
± 0.45 DE). En el pH, las diferencias significati- 29.79 °C ± 1.79 DE, y el valor mínimo en la zona
vas se presentan en la época de nortes contra secas 2 (29.01 °C ± 1.95 DE). Para el pH, al igual que
y lluvias [H (2, N=51) =18.45, p<0.05] teniendo la temperatura no se encontraron diferencias signi-
mayor concentración nortes 7.88 ± 0.34 DE a di- ficativas [H (3, N=171) =5.52, p> 0.05], el valor
ferencia de secas (7.45 ± 0.12 DE) y lluvias (7.50 ± máximo es de 7.67± 0.35 DE y el valor más bajo de
0.16 DE). En la salinidad se observó diferencias es- 7.50 ± 0.35 DS, teniendo un rango solo de 7 a 8.
tadísticamente significativas entre cada temporada, En el caso de la salinidad si se encontraron diferen-
particularmente en secas contra lluvias y nortes [H cias significativas [H (3, N=171) = 45.69, p<0.05],
(2, N=51) =15.24, p<0.05], con el promedio más siendo la única variable ambiental donde los pro-
27
Figura 2. Diagramas de caja de la variación temporal por meses (izquierda) y temporadas (derecha) de la tempera-
tura, pH y salinidad. Media , Media± error estándar , Media ± desviación estándar .
Figure 2. Diagram of Temporal variation by months (left) and seasons (right) of temperature, pH and salinity.
Mean , Mean ± standard error , Mean ± standard deviation .
28
Figura 3. Diagrama de caja de la variación espacial por estaciones (izquierda) y zonas (derecha) de la temperatura,
pH y salinidad. Media , Media± error estándar , Media ± desviación estándar
Figure 3. Diagram of Temporal variation by sample station (left) and zones (right) of temperature, pH and salinity.
Mean , Mean ± standard error , Mean ± standard deviation .
29
medios por zona varían con rangos promedios de comportamiento de sus promedios más altos (figu-
22 a 32 UPS, teniendo un máximo de 32.77 UPS ra 6), teniendo los promedios máximos entre cada
± 4.97 DE para la zona 2 y el mínimo en la zona 1 temporada (S=39.11 UPS, LL=34.11 UPS y N=31
(22.44 UPS ±9.48 DE). UPS) en la sección norte a todo lo largo de Isla de
Carmen hasta la boca Puerto Real, de modo que,
Caracterización espacio-temporal se puede señalar que hay una alta concentración de
de las variables ambientales agua salina cercana a la Isla y que la mayor intru-
De acuerdo con el modelo de mínima curvatura sión de agua salada que se lleva dentro de la laguna
en la temporada de secas y lluvias, se predicen las es por la boca de Puerto Real. En el caso de los
zonas más cálidas del lado este de la laguna entre valores menores, se observan dos zonas particulares
el río Candelaria, abarcando la zona media central para las tres temporadas en la zona 1 y 3 ubicados
hasta la laguna de Balchacah, en la temporada de cerca de los ríos Palizada, Candelaria y el sistema
secas incluyen las estaciones 10, 11, 12, 13 y 17, Pom-Atasta, por lo que la descarga de agua dulce
con rangos promedios de 29 °C y en lluvias solo de estos sistemas se refleja en los valores obtenidos
las estaciones 10, 13 y 17 con promedios más altos para estas zonas en particular.
de 31 °C (figura 4). Lado contrario de la laguna,
en boca del Carmen y el sistema Pom-Atasta, se Nueva regionalización
alcanzan rangos promedios de 27 a 28°C para secas para la laguna de Términos
y valores más altos para nortes de 27 a 29°C. Conforme a la comparación realizada entre las re-
Algo particular de las tres temporadas es la esta- gionalizaciones (Villeger et al., 2010 vs presente
ción 10, siendo el único punto en la superficie de la estudio), si existen diferencias significativas [H (3,
laguna donde los tres periodos coinciden, teniendo 171) = 144.33, p<0.05], principalmente en el fac-
las temperaturas más altas en cada época climática tor abiótico salinidad.
(secas, lluvias y nortes), señalando que esta estación Para el presente estudio el análisis de Clúster per-
podría ser un área focal de aguas cálidas (29-31°C). mitió crear una nueva regionalización de la Laguna
En el comportamiento espacial del pH en las tres de Términos (figura 7), modificando la zonifica-
temporadas se muestra una alta variabilidad, donde ción definida por Villéger et al. (2010), de tal for-
a simple vista en secas se observan dos promedios ma que, conforme al análisis realizado si existen di-
dominantes abarcando mayor área de la laguna (fi- ferencias significativas en la regionalización actual,
gura 5), el primer rango promedio de 7.4 a 7.5 y el especialmente entre la salinidad [H (3, N=171) =
segundo de 7.5 a 7.6, en el que solo en la estación 52.12, p<0.5].
5 se encuentran concentrados los valores más ba- Planteando una redistribución de cuatro nuevas
jos para esta temporada. Para lluvias se muestra un zonas hidrológicas para la laguna, quedando con-
comportamiento diferente, teniendo una distribu- formado la zona 1 por las estaciones 1, 2, 6, 7, 13,
ción homogénea de sus promedios por toda la lagu- 15, 16 y 17, distribuida desde la boca del Carmen,
na, en el cual estos varían de 7 a 7.8 a diferencia de extendiéndose hacia el norte con dirección a la en-
secas. En la temporada de nortes esta distribución trada de la boca Puerto Real.
vuelve a cambiar, enfocando especialmente a cinco La zona 2 incluye solo a las estaciones 3 y 4 (figu-
estaciones (4, 5, 7, 9 y 15) en las que se encuentran ra 8) ubicándose cercanas a la entrada del sistema
los valores máximos entre las tres temporadas, estos Pom-Atasta, de tal forma que, son influenciadas por
promedios varían de 8 a 8.5, localizados cercanos a las descargas de agua dulce del río Palizada. Para la
las bocas de la laguna. zona 3 conforme a la predicción, este se conserva
De manera general, la salinidad en las tres épocas a todo lo largo de Isla de Carmen, con casi todas
se encuentran predicciones similares en cuanto al las estaciones anteriormente descritas por Villéger
30
Figura 4. Variabilidad espacial de la temperatura por temporadas climáticas (secas, lluvias y nortes), realizada con
el programa TNTmips 2018 y ArcGis.10.
Figure 4. Spatial variability of temperature by climatic seasons (dry, rainy and wind/winter), carried out with the
program TNTmips 2018 y ArcGis.10.
31
Figura 5. Variabilidad espacial del pH por temporadas climáticas (secas, lluvias y nortes), realizada con el programa
TNTmips 2018 y ArcGis.10.
Figure 5. Spatial variability of pH by climatic seasons (dry, rainy and wind/winter), carried out with the program
TNTmips 2018 y ArcGis.10.
32
Figura 6. Variabilidad espacial de la salinidad por temporadas climáticas (secas, lluvias y nortes), realizada con el
programa TNTmips 2018 y ArcGis.10..
Figure 5. Spatial variability of salinity by climatic seasons (dry, rainy and wind/winter), carried out with the pro-
gram TNTmips 2018 y ArcGis.10.
33
Figura 7. Análisis de Clúster de las variables fisicoquímicas espacialmente.

Figure 7. Cluster analysis of the physicochemical spatial variables.
Figura 8. Mapa que ilustra las 4 zonas hidrológicas definidas para la Laguna de Términos (Presente estudio).
Figure 8. Map illustrating the 4 hydrological zones defined in Terminos Lagoon (Present study).
34
et al. (2010) a excepción de la estación 15, la cual se 10, 11 y 12 distribuidas desde la cuenca central de
reagrupo a la zona 1 del estudio actual. Por último, la laguna hasta la zona sureste, quedando entre los
para la cuarta zona se conglomeraron las estaciones ríos Palizada y Candelaria.
Discusión
Variabilidad espacial y temporal 8.0, presentando cierta variabilidad de ligeramente

de los factores fisicoquímicos acida a alcalina (López et al., 2012). En investiga-
del agua ciones realizadas en la laguna de Términos (Herrera
Es normal que la laguna de Términos presente et al., 2002; y Ramos et al., 2006), los promedios
condiciones hidrogeológicas particulares, que per- por meses o temporadas superaban ligeramente los
miten obtener diferentes rangos de valores. En el 8, siendo más altos que los datos actuales, pese a
caso de la salinidad, la época de secas obtuvo los esto, la laguna se mantiene con valores estables de
mayores gradientes y en lluvias hubo una notable alcalinidad, ya que no presenta grados de acidifica-
disminución, haciendo mención a lo descrito por ción, o de alta alcalinidad.
Botello (1977) y Herrera et al. (2002), señalando Puntualizando que, en los últimos 20 años al pre-
que secas se caracteriza por ser un ambiente más sente, la laguna de Términos no ha indicado casos
marino, donde desciende el nivel del agua, con- de acidificación grave, sin embargo, es de suma im-
centrando más agua salobre. Esta acción y efecto portancia dar continuidad a los estudios e ir actua-
de aumentar o disminuir varía según la intensidad lizando los datos, para analizar los distintos efectos
de evaporación o el aporte de agua de los ríos que que producen su comportamiento, siendo el área
se produce durante la época de lluvias (Batllori y de Términos una laguna muy dinámica, teniendo
Febles, 2007), observando que si hay dependencia patrones de cambio de pH muy frecuentes de ma-
directa de los factores ambientales con los factores nera temporal y espacial.
abióticos.
En comparación con la salinidad, la temperatura Caracterización espacio-temporal
fue la variable más estable, mostrando cambios li- de las variables ambientales
geramente notables temporalmente, en que el gra- Temporalmente los registros obtenidos de la tem-
diente más marcado fue en lluvias. Esto coincide peratura del presente trabajo (28.69°C) comparado
con el estudio realizado por Ramos et al. (2006) con los resultados de esta misma variable (26.36°C)
donde registra las mayores temperaturas en la tem- en el Atlas Hidrológico e Ictiológico de la Laguna
porada de lluvias (TS 28.71°C y TF 28.98 °C) en de Términos (Ramos et al., 2006), hay una diferen-
el año 2001. Esto se debe a que en la temporada cia de 2.33°C entre los años 2002 y el 2016, com-
de lluvias la temperatura tiende a subir, siendo una probando el incremento de la temperatura entre los
de las épocas con clima más cálido y temperaturas periodos. De manera que, si la temperatura sigue
mayores durante el día (Guillén et al., 1983). en aumento como se puede observar, los patrones
El pH mostró un comportamiento poco variable, de actividades de algunas especies van a cambiar,
con promedios de 7.45-7.88. Si comparamos estos causando bajas en la producción primaria, afec-
rangos con un estudio realizado en el 2009 sobre tando a la transparencia del agua (Helfman et al.,
la dinámica de la laguna de Tampamachoco, Ve- 1997; Harrod, 2015), modificando el dinamismo
racruz, se obtienen valores más bajos a los del pre- y funcionamiento de la laguna, y en consecuencia,
sente estudio, con valores mensuales desde 6.60 a causando grandes pérdidas bióticas y económicas.
35
Espacialmente, para la temperatura se observa (Ramos et al., 2006) pero sin mostrar grados de
una caracterización similar para las tres tempora- acidez. Este comportamiento no solo se refleja en
das, en las zonas 3 y 4 se tienen temperaturas lige- la Laguna de Términos, sino en las distintas lagunas
ramente elevadas (29-31°C). Esto sugiere que las costeras mexicanas, como es el caso de la laguna de
temperaturas se reflejan más cálidas en estas zonas, Tampamachoco, Veracruz, donde se reportaba para
de modo que, dependen de la influencia de los pa- el periodo 94-95 un pH de 8.0, 8.1 y 8.2 (Contre-
trones de circulación del viento (del este y norte) ras y Warner, 2004) y para el 2009-10 el pH fue
que se producen durante las estaciones (Dressler, decreciendo de 7.40-7.80 (López et al., 2012).
1981; Robadue et al., 2004), para permitir bajar En el presente estudio a manera espacial se ob-
las temperaturas. No obstante, la laguna aún no tienen patrones asimilares entre temporadas, con
muestra valores promedios más altos de los norma- condiciones normalmente neutro-alcalinos para
les, siendo característico de esta zona mantener un las tres épocas, de esta manera se demuestran las
promedio de 27°C anualmente (Gío, 1996). diferencias significativas del análisis de Kruskal,
Con respecto a la distribución de los valores de donde cada época obtuvo una distribución espacial
salinidad el comportamiento es similar pero los diferente de acuerdo con los rangos establecidos,
rangos son diferentes. Recalcando que la influen- indicando que este factor si está influenciado por la
cia significativa de las concentraciones de salinidad temporada y estación.
es principalmente dependiente de la espacialidad Dicho lo anterior, el presente estudio aporta evi-
y temporalidad de la laguna, ya que se encuentran dencia de la heterogeneidad espacial de las variables
asociados a las conexiones de agua marina por en- por temporadas climáticas, teniendo que en el área
contrarse cercano a las bocas y descargas de agua de Términos todavía se puede reflejar condicio-
dulce que se generan de los ríos, del mismo modo, nes productivas a nivel biológico, el cual, aún no
estas son influenciadas por los cambios que se lle- se encuentra influenciado por valores extremos de
van todo el año por las temporadas climáticas (Vi- acuerdo con datos anteriores. Se sugiere seguir ac-
lléger et al., 2010; Ramos et al., 2005). tualizando los registros de los factores abióticos, ya
Cuando se comparan espacio-temporalmente los que demostró que los valores van en aumento, y en
rangos más altos de salinidad en los tres periodos un par de años se encuentra propenso al cambio, lo
(2016) coinciden en la zona norte a lo largo de Isla que causará grandes pérdidas.
de Carmen. Así mismo mencionan Ramos et al.
(2005) y Yáñez et al. (2005) que esta es una zona, Nueva regionalización
con características marinas, con poca influencia para la laguna de Términos
estuarina, manteniéndose valores elevados de sali- Haciendo una comparación entre los años
nidad anualmente. Otros autores (Telesh y Khle- 1981(Villéger et al., 2010), 2010 (Ramos et al.,
bovich, 2010; Fichez et al., 2017) consideran esta 2015) y 2016 (estudio actual), visualmente te-
variable esencial de las características estructurales nemos tres zonificaciones diferentes con cambios
y funcionales para los organismos marinos, siendo que han ocurrido debido a la variación ambiental
una de las más influyentes en lagunas costeras, por a través de los años, donde se observa que una de
esta razón, si la salinidad va en aumento no solo las áreas con mayor cambio es la zona 3 de acuer-
modificaría el equilibrio estuarino-marino, sino do con el mapa de Ramos et al. (2015), (figura
también alteraría la biota acuática. 9B), el cual presenta una reducción significativa de
Para los resultados obtenidos temporalmente del su zona comparado al periodo actual (figura 9C)
pH se presentaron valores decrecientes (7-8.5), a , considerando que en el 2010 la zona 3 abarcaba
comparación de años anteriores, en los cuales se toda la zona media central hasta la región norte cer-
han presentado rangos promedios más altos (7-9.5) cana a Isla de Carmen (figura 9A), y en el 2016 se
36
Figura 9. Zonas hidrológicas definidas para la laguna de Términos: (A) Villéger et al. (2010), (B) Ramos et al.(2015),
(C) Santos et al. (2019).
Figure 9. Defined hydrological zones for the Term lagoon: (A) Villéger et al. (2010), (B) Ramos et al. (2015),
(C) Santos et al.(2019).
37
reduce notablemente (figura 9C). En este sentido, actualidad es la zona 1, no solo por los cambios
la intrusión del agua marina, en conjunto con las que se han dado por la disminución de los aportes
corrientes de aire, pueden estar desviando esta agua de agua dulce, sino por la cantidad de intrusión de
salobre que entra de las bocas y concentrándose a agua salobre que se ha dado en la laguna, lo que
cercanías de Ciudad del Carmen. Por lo cual, la ha causado que esta zona se extienda a través de la
salinidad es un factor importante, de manera que, laguna hasta la boca de Puerto Real. Lo que indica
el agua que entra a la laguna va en dirección a la que si existe un aumento de la intrusión de agua
isla, y por procesos físicos, esta agua se evapora de- marina desde el estudio de los 80´s hasta el 2016.
jando mayor cantidad de sales, lo cual se refleja en Considerando lo descrito por el autor Contreras et
los datos actuales, donde los valores de salinidad al. (2014) en un estudio realizado en la laguna de
se mantienen elevados precisamente en esta área, Términos, señalan que hay un flujo de circulación
siendo lo que se visualiza en la zona 3 del mapa constante de la corriente que comienza desde boca
actual (figura 9C). del Carmen saliendo hasta Puerto Real, de tal for-
Continuando con la regionalización actual ma que eso ayudaría a explicar porque las masas
(2016) en la zona 1 y 2, comparando la zona 1 de salobres que entran, tienen movimiento constante
Villeger et al. (2010) y la zona 1 y 2 de Ramos et a través de la laguna y la atraviesan.
al. (2015), en el presente estudio se pueden obser- No obstante, se deben considerar las modifica-
var diversos cambios desde los 80´s, donde antes se ciones observadas de este estudio, se sugiere seguir
mostraba más influencia por parte de los ríos y con analizando los diferentes parámetros ambientales y
los años estas descargas han disminuido conside- tomarle peso a los sistemas fluviodeltaicos, ya que,
rablemente. De acuerdo con otros autores (Amez- mostró una diminución en las descargas de agua
cua y Yáñez, 1980; Yáñez y Day, 1982), estas zonas dulce, lo que a la larga esta disminución y el au-
siempre se han considerado como una estación de mento de la intrusión de agua salobre, alterarían las
control, los cuales se caracterizan por presentar ran- condiciones fisicoquímicas del agua, modificando
gos bajos de salinidad, en el que predomina el agua el equilibrio del ecosistema estuarino-marino que
dulce y lo clasifican como un sistema fluvio-lagu- distingue a la laguna de Términos, lo que podría
nar. causar una inestabilidad en los hábitats de la la-
En contexto con lo anterior, si la zona 1 y 2 ha guna, afectando la abundancia o diversidad de las
sido modificada por los cambios que se derivan del especies entre los años. De modo que, esta infor-
aporte de los ríos a través de los años, esto redis- mación ayuda a mostrar los cambios presentes y
tribuye las zonas hidrológicas establecidas por Vi- permitir a estudios posteriores crear estrategias de
lleger et al. (2010) y Ramos et al. (2015). Toman- manejo o establecer medidas para proteger especies
do en cuenta que la zona que ha mostrado gran vulnerables o hábitats asociados que puedan ser
modificación entre los periodos 1980-2010 a la perjudicados por estos cambios.
38
Conclusión
Se presentaron cambios de los factores fisicoquí- una nueva redistribución de cuatro nuevas zonas,
micos especialmente por temporadas climáticas y comparado con estudios anteriores, demostrando
regiones, mostrando que el ambiente cambiante de que, si hay alteraciones presentes, influenciadas di-
laguna de Términos es resultado de la variabilidad rectamente por la intrusión de agua salobre debido
ambiental, siendo la salinidad el principal factor a las entradas hidrológicas y la disminución de las
que explica la distribución espacial, manifestando descargas de agua dulce por parte de los sistemas
ser más variable ante los cambios registrados. Para dulceacuícolas.
la regionalización del área de Términos, se logró
Agradecimientos
Al proyecto titulado “Análisis de δ13C y δ18C en NACYT) y al Instituto de Ecología Pesquerías y
otolitos de peces marinos presentes en el área de Oceanografía del Golfo de México (EPOMEX),
protección de flora y fauna Laguna de Términos, especialmente al área de Recursos Pesqueros Tro-
Campeche: Indicadores del Cambio Climático”, al picales.
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Aspectos morfológicos y su influencia

en el rol trófico de dos especies
simpatricas (Lagodon rhomboides
y Archosargus rhomboidalis)
en laguna de Términos, México
Morphological aspects and its
influence in the ecological
role of two simpatric species
(Lagodon rhomboides and Archosargus
rhomboidalis) in Terminos lagoon, Mexico
Karla Gabriela Feria Alvarado1, Reyna Francisca Chávez González2,
Yassir Edén Torres Rojas3 y Rodolfo Enrique del Río Rodríguez3
1
Maestría Multidisciplinaria para el Manejo de la Zona Costero Marino
Instituto EPOMEX, Universidad Autónoma de Campeche
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3
doi 10.26359/52462.0321
Recibido 11/febrero/2021. Aceptado 30/junio/2021
41
Fería Alvarado et al.
Abstract
In Terminos Lagoon the Sparidae family is represented mainly by Lagodon rhomboides (Lr) and Archo-
sargus rhomboidalis (Ar), both reported with herbivorous habits, however, the record of carnivorous or
omnivorous habits in other regions raises questions about the correct classification of the ecological role
they play and the influences that morphological aspects may have (e.g. oral difference and intestine
length). The objective was to analyze the trophic role (amplitude, overlap and trophic level) through the
stomach content and its possible relationship with the morphological aspects of L. rhomboides. and A.
rhomboidalis during three climatic seasons (30 individuals per species per season). As results, 180 indi-
viduals were analyzed with an average total length of 14.0 ± 2.5 (cm) for both species. According to the
Index Importance Geometric (IGI), Thalassia testudinum was the main item of L. rhomboides (IGI= 86.3)
and A. rhomboidalis (IGI= 63.3), however, the secondary items for A. rhombiodalis (Brachidontes (Hor-
momya) exustus= 5.70) and L. rhomboides (Parvilucina (Parvilucina) multilineata= 16.80) were different.
The trophic breadth (“Bi”) indicated that L. rhomboides. and A. rhomboidalis are specialists (BiLr= 0.02
and BiAr= 0.01). At the intraspecific level, there is high similarity (ANOSIM) in the diet of both Sparids
between seasons (RLr= 0.03 and RAr= 0.05), however, at the interspecific level, low similarity was observed
(Rg= 0.15), which was reflected in the NT of both Sparids (NTLr= 2.22 and NTAr= 3.71). The average
buccal area was smaller in L. rhomboides (12.90 mm) compared to A. rhomboidalis (13.07 mm). Based on
the intestinal index, L. rhomboides is classified. (Ii= 2.20) as herbivore, and A. rhomboidalis (Ii= 0.71) as
carnivore. In conclusion, both species presented differences in trophic roles, probably related to specific
morphological aspects. This information is relevant to know the vulnerability of a species from simulation
studies to different phenomena such as climate change.
Keywords: Herbivore, Gulf of Mexico. Protected Natural Area, ANOSIM and Coastal Lagoons.
Resumen
En Laguna de Términos, la familia Sparidae está representada principalmente por Lagodon rhomboides
(Lr) y Archosargus rhomboidalis (Ar), ambas reportadas con hábitos herbívoros, sin embargo, el registro de
hábitos carnívoros u omnívoros en otras regiones ocasiona interrogantes sobre la correcta clasificación del
rol ecológico que desempeñan y las influencias que pueden tener los aspectos morfológicos (e.g. diferencia
bucal y longitud de intestino). El objetivo fue analizar el rol trófico (amplitud, traslape y nivel trófico)
a través del contenido estomacal y su posible relación con los aspectos morfológicos de L. rhomboides. y
A. rhomboidalis durante tres temporadas climáticas (30 individuos por especie por temporada). Como
resultados, se analizaron 180 individuos con una longitud total promedio de 14.0 ± 2.5 (cm) para ambas
especies. De acuerdo con el Índice Geométrico de Importancia (IGI), Thalassia testudinum fue el ítem
principal de L. rhomboides (IGI= 86.3) y A. rhomboidalis (IGI= 63.3), siendo los ítems secundarios de A.
rhombiodalis (Brachidontes (Hormomya) exustus = 5.70) y L. rhomboides (Parvilucina (Parvilucina) multili-
neata = 16.80) los que eran diferentes. La amplitud trófica (“Bi”) indicó que L. rhomboides. y A. rhomboi-
dalis son especialistas (BiLr= 0.02 y BiAr= 0.01). A nivel intraespecífico existe alta similitud (ANOSIM) en
la dieta de ambos Sparidos entre temporadas (RLr=0.03 y RAr= 0.05), sin embargo, a nivel interespecífico
se observó baja similitud (Rglobal= 0.15), lo cual se vio reflejado en el NT de ambos Sparidos (NTLr= 2.22
y NTAr= 3.71). El área bucal en promedio fue menor en L. rhomboides (12.90 mm) en comparación con
A. rhomboidalis (13.07 mm). Basados en el índice intestinal se clasifica a L. rhomboides. (Ii= 2.20) como
herbívoro, y A. rhomboidalis (Ii= 0.71) como carnívoro. En conclusión, ambas especies presentaron di-
ferencias en los roles tróficos, probablemente relacionado a los aspectos morfológicos específicos. Dicha
información es de relevancia para conocer la vulnerabilidad de una especie a partir de estudios de simula-
ción ante diferentes fenómenos como el cambio climático.
Palabras clave: herbívoro, Golfo de México, Área Natural protegida, ANOSIM y Lagunas costeras.
42
Introducción
El Área de Protección de Flora y Fauna Laguna de la estructura comunitaria y sus oscilaciones cíclicas
Términos (APFFLT) es considerada el sistema la- estacionales de las especies como una respuesta a
gunar estuarino de mayor volumen y extensión del la conducta alimentaria entre años. Dicho lo ante-
país (CONANP, 2018), desde el enfoque ecológi- rior, el conocimiento del rol trófico contribuye en
co, es considerada una zona altamente dinámica el ámbito ecológico y en la zonificación, generada
y productiva, que se caracteriza por albergar más a partir de la evaluación de las características bioló-
de 107 especies de peces, por lo cual la catalogan gicas, ecológicas y del uso del territorio para planes
como una de las lagunas con mayor riqueza (Aya- de manejo de recursos pesqueros y programas de
la-Pérez et al., 2003). manejo de Áreas Naturales Protegidas, respectiva-
Entre la ictiofauna registrada en APFFLT, desta- mente.
can los herbívoros, ya que son considerados de gran Un aspecto que está directamente relacionado
importancia ecológica, debido al papel que desem- con cambios en la dieta de un organismo es la mor-
peñan dentro de las cadenas tróficas, al ayudar en fología (e.g. forma de dientes, longitud de intesti-
la estabilidad de la estructura (e.g. flujo de materia no, área bucal). La morfología dental indica que A.
y energía) de las comunidades bióticas de la laguna rhomboidalis tiene dientes molariformes con borde
(Lara-Domínguez et al., 1990). Entre los herbívo- recto, a diferencia de L. rhomboides que cuenta con
ros que habitan Laguna de Términos, destacan dos dientes más pequeños y finos. Al respecto, Stoner y
especies simpátricas (especies que viven en la mis- Livingston (1984) en Florida determinaron la rela-
ma área geográfica o en áreas que se solapan y son ción entre la variación ontogenética en la dieta de
capaces de encontrarse entre ellas); Lagodon rhom- L. rhomboides y su relación con la morfología exter-
boides (Lr) y Archosargus rhomboidalis (Ar), ambas na (locomoción, dimensiones de la boca y ontoge-
pertenecientes a la familia Sparidae y con hábitat nia de la dentición), encontrando que L. rhomboi-
bentónico-demersal. (Chavance et al., 1986; Luc- des era un depredador generalista que prefiere a los
zkovich y Stellwag, 1993). invertebrados epibénticos móviles, atribuyéndolo
En términos de alimentación, se reporta que la al desarrollo temprano de incisivos tipo cincel, for-
dieta de L. rhomboides y A. rhomboidalis en la re- ma profunda y boca pequeña. Dicho lo anterior,
gión está conformada por plantas, algas, y materia a través del análisis de contenido estomacal y las
orgánica (Guevara et al., 2007). Sin embargo, en diferencias morfológicas especificas han permitido
las costas de Yucatán, Canto-Maza y Vega-Cende- conocer las interacciones tróficas entre especies y
jas (2008) mencionan que A. rhomboidalis puede el uso de recursos en su hábitat, respectivamente
presentar hábitos carnívoros. Dicho lo anterior, al (Mar-Silva et al., 2014).
conocer de manera específica posibles cambios en En este contexto, el objetivo del presente trabajo
la dieta de una especie dentro de una región gene- fue analizar la dieta de L. rhomboides y A. rhomboi-
rara una correcta clasificación del rol trófico en la dalis a nivel temporal (nortes, lluvias y secas) través
estructura y estabilidad de un ecosistema (De Rui- de los análisis de contenido estomacal, así como sus
ter et al., 2005), Ejemplo de lo anterior es el estudio variaciones interespecíficas relacionadas con aspec-
de Torres-Leal (2013), el cual a partir del análisis de tos morfológicos (área bucal y longitud intestinal),
la dieta de 55 especies permitió clasificar al golfo de permitiendo conocer el papel trófico de L. rhom-
Cádiz como un ecosistema relativamente inmadu- boides y A. rhomboidalis, así como las interacciones
ro y estresado, influenciado por la intensa explo- que mantienen dentro del área natural protegida
tación pesquera. Mientras que, desde un enfoque Laguna de Términos, las cuales pueden ser deter-
climático, estudios de dieta han permitido conocer minantes en términos de resiliencia de un ecosis-
43
tema. La presente investigación (en términos de programa de manejo de las áreas naturales protegi-
manejo), contribuye a la revaloración de las áreas das, en especifico en el eje de zonificación, el cual
naturales protegidas dentro del desarrollo de una requiere información regional generada a partir de
especie a través del entendimiento sobre el uso que la evaluación de las características biológicas, eco-
le dan las especies (e.g. áreas de alimentación o área lógicas y del uso del territorio.
de refugio), aportando información actualizada al
Material y Métodos
Área de estudio Trabajo de laboratorio
El área de estudio (figura 1) se encuentra al sur La identificación de L. rhomboides y A. rhomboida-
del golfo de México (18°20’N; 91°10’W) en el lis se determinó mediante la Guía de Identificación
estado de Campeche. El APNLT cuenta con una de especies para propósitos pesqueros de la FAO
superficie de 7 061.47 km2; de los cuales 1 662 los recursos marinos vivos del Atlántico centro-oc-
km2 corresponden a Laguna de Términos y el resto cidental (Carpenter, 2002), para una identificación
a la plataforma continental y pantanos asociados especifica se realizó por medio de los dientes (figura
(Lara-Domínguez et al. (1981), es un sistema es- 2) con ayuda de un estereoscopio marca Leica mo-
tuarino somero con profundidad promedio de 4m delo Zoom 2000. Posteriormente se seleccionaron
conectado al mar a través de dos bocas (Puerto Real 90 individuos de cada especie (un total de 180 in-
y Boca del Carmen) y cuenta con 3 temporadas cli- dividuos) todos en etapa adulta (a partir de 13 a16
máticas que van de lluvias (junio-octubre), nortes cm para ambas especies) dividiendo 30 individuos
(octubre-febrero) y secas (marzo- mayo) a lo largo para nortes, 30 para lluvias y 30 para secas, de los
del año (Lara-Domínguez et al., 1981). cuales se tomaron sus medidas morfométricas (lon-
gitud total, longitud caudal, pesos).
Trabajo de campo La toma de medidas morfométricas fue a partir
Se realizaron colectas mensuales (11 muestreos) del de un ictiometro convencional con una presión de
mes de septiembre del 2016 a agosto del 2017 en 1 cm, se obtuvo el peso total del organismo con
17 estaciones (figura 1) catalogadas en 4 zonas de una balanza digital marca Ohaus modelo Scout Pro
manejo por su diferencia de sustrato (Villéger et SP602 con precisión de 0.01 g. Para ambas especies
al., 2008) y en 3 temporadas climáticas que van de se tomaron sus medidas de área bucal con un Ver-
octubre- enero para norte, junio-septiembre para nier maca Mitutuyo tomando el ancho y largo de
lluvias y febrero-mayo para secas. Para la colecta de cada organismo, se extrajo el intestino y estómago,
muestras biológicas se realizó con una red de arras- midiendo con un ictiómetro convencional se pesó
tre de 5m de largo, 2.5m de abertura de trabajo en una balanza digital marca Ohaus modelo Scout
y 19mm de luz de malla, la cual fue operada por Pro SP602 con precisión de 0.01g. posteriormente
12min a bordo de una lancha con un motor fuera se extrajo el contenido estomacal de cada indivi-
de borda a una velocidad de 2.5 nudos aproxima- duo y fue observado con un microscopio /estereos-
damente, barriendo un área de 1 800m2, los orga- cópica marca (ZEISS, modelo Stemi 2000-C) se
nismos capturados fueron trasladados al Instituto identificó con guías especializadas para peces (Gar-
EPOMEX en el laboratorio de ecología trófica de cía-Godos, 2001; Carpenter, 2002; Castro-Agui-
la Universidad Autónoma de Campeche. rre, 1978). Gasterópodos y bivalvos (García-Cubas
44
Figura 1. Laguna de Términos, estaciones de colecta y zonificación utilizada en este estudio.

Tomada de Irola-Sansores y Santos-Santoyo (2019).
Figura 2. Diferencia morfológica y dental de A. rhomboidalis y L. rhomboides, A) Lagodon rhomboides: presenta 2

hileras de dientes molariformes, con dientes, triangulares con abertura en medio de ellos, en la parte superior tiene
8 dientes en la parte inferior tiene 9 de menor tamaño y B) Archosargus rhomboidalis: Presenta 3 hileras de dientes
molariformes con dientes de borde recto, en la parte superior tienen 6 dientes rectangulares y en la parte inferior
tienen 8 dientes rectangulares de menor tamaño. Ilustración realizada por Arceo- Dzib.
45
y Reguero, 2004, 2007) y Algas bentónicas (Orte- n= Número total de especies presa.
ga et al., 2001). En el caso de los otolitos, estos se Donde: 0 a 1, cercanos a 0 (<0.6) el depredador
observarán por medio de un adaptador de 52 mm es selectiva.
para cámara digital (Canon 12.1 MP). Los ítems Aproximado a 1 (>0.6) el depredador
fueron pesadas en una báscula (OHAUS, modelo es generalista
Scout Pro, max = 200g, d= 0.01g), anotando la in- Para determinar si existen diferencias significati-
formación requerida en un formato para contenido vas en la composición de la dieta dentro de cada
estomacal para cada especie. especie por temporada y entre especies, se utilizó
la prueba estadística de análisis de similitud de una
Análisis de datos vía (ANOSIM) el cual fue propuesto por Clarke y
Para determinar si el número de estómagos anali- Warwick (2001), posterior se analizó el Nivel Trófi-
zados fue el adecuado para representar el espectro co que ocupa un organismo dentro del ecosistema,
trófico de las 2 especies, se elaboraron Curvas de este se calcula a través de la ecuación propuesta por
Acumulacion de Especies Presa (CAEP), a través Christensen y Pauly (1992).
del programa EstimateS versión 8.0.0 (Colwe-
ll, 2019). Calculando el Coeficiente de Variación
(C.V) menores a 0.05 se consideraron representati- Donde:
vas del espectro trófico. DCij referida como la composición de la dieta,
Para conocer la importancia de las presas obte- es la proporción de presas (j) en la dieta del
nidas en el contenido estomacal se utilizó el Índice depredador (i).
Geométrico de Importancia (IGI) propuesto por TL = posición trófica de las presas (j).
(Assis, 1996) el cual toma en consideración los ín- n = número de grupos en el sistema.
dices numéricos (%N), Gravimétricos (%G) y de Una vez calculado el nivel trófico, dado que no
Frecuencia de Aparición (%FA) en conjunto y da se cumplieron los principios de normalidad y ho-
el término de mediciones relativas de la cuantifica- mogeneidad, se aplicó una prueba no paramétrica
ción de presas (MRCP) teniendo como fórmula: (Mann-Whitney) para detectar diferencias signifi-
cativas entre niveles tróficos (Zar, 1999).
Para analizar las características morfológicas
Donde: como es el área bucal, se utilizó la fórmula descrita
IGIi = índice geométrico de importancia. por Karpouzi y Stergiou, (2003), la cual ayuda a
Vi= el valor MRCP de la categoría de presa j. explicar las variaciones de la dieta de estos orga-
n = número de MRCP usados para el análisis. nismos, especialmente en peces de diferentes tallas.
En el presente estudio se utilizó para el cálculo
A= 𝜋.a.b
del IGI solo los índices gravimétrico y frecuencia
Dónde:
de aparición.
a: semieje del ancho
Para conocer si los organismos presentaban una
b: semieje de la altura.
especialización sobre los recursos alimenticios exis-
Por último, se realizó el índice intestinal pro-
tentes, se utilizó el índice estandarizado de Levins
puesto por Wotton (1999) el cual nos menciona
(Krebs, 1999).
la relación entre la longitud del aparato digestivo y
la longitud del cuerpo puede ser descrita mediante
Dónde: una relación alometríca potencial.
Bi= amplitud del espectro trófico.
∑P2 ij= Proporción de la dieta del depredador
i que utiliza la presa j.
46
Donde: La: relación con los hábitos alimenticios

𝐿𝑖: longitud del intestino. seria de la siguiente manera:
LT: longitud total. Ii < 1 : los peces son carnívoros.
I< Ii ≤2 : los peces son omnívoros.
Ii > 2 : los peces son herbívoros.
Resultados
Se obtuvo un total de 180 estómagos, de los cuales nivel interespecífico se observó una baja similitud
175 (97.22%) presentaron alimento y 5 (2.78 %) en la dieta entre A. rhomboidalis y L. rhomboides
se encontraron vacíos. De acuerdo con la Curva (Rglobal de 0.15) es decir una baja similitud en la
Acumulativa de Especies Presa (CAEP) el núme- composición de la dieta a nivel interespecífico con
ro de estómagos analizados fue suficiente para ca- un nivel de confianza del 0.1%.
racterizar la mayor parte del espectro trófico de L. El índice de Levin´s registró un valor de ampli-
rhomboides y A. rhomboidalis (tabla 1). Las CAEP tud de dieta menor a 0.6 (Bi= 0.02), indicando que
por temporadas indicaron que se necesitaron más L. rhomboides es una especie especialista. Al aplicar
de 20 estómagos analizados para que el coeficiente la amplitud de dieta por temporadas, se encon-
de variación fuera menor a 0.05. tró que, para lluvia, norte y seca los valores de Bi
El índice IGI muestra que a nivel general ambas son menores a 0.6 (lluvia Bi= 0.0033, norte Bi=
especies tienen dos presas preferentes que son detri- 0.0037, seca Bi= 0.0071). Por lo tanto, para todas
tus y Thalassia. testudinum, las variaciones comien- las temporadas se considera una especie especialis-
zan a partir de las presas secundarias siendo para ta (tabla 4). es decir, en su alimentación consume
L. rhomboides, la especie Parvilucina (Parvilucina) más un ítem que puede decirse que es el principal
multilineata, mientras que para A. rhomboidalis, la en la dieta, sin excluir todos los individuos de su
especie Brachidontes (Hormomya) exustus, el cam- dieta. Para A. rhomboidalis se registró una amplitud
bio de alimentación es a partir de las especies oca- de dieta menor a 0.6 (Bi= 0.01), indicando que A.
sionales (tabla 2). rhomboidalis es una especie especialista al aplicar
El ANOSIM mostro un traslape trófico intraes- la amplitud de dieta por temporadas, se encontró
pecífico similar por temporadas para L. rhomboides que, lluvias, nortes y secas los valores de Bi son me-
(valores cercanos a 0). Para A. rhomboidalis (tabla nores a 0.6 (lluvias Bi= 0.0017, nortes Bi= 0.0034,
3) también indico una alta similitud entre tempo- secas Bi= 0.0019) por lo tanto, para todas las tem-
radas, lo cual indica que ambas especies mantienen poradas se considera una especie especialista (tabla
sus presas principales en una escala temporal. A 4). El nivel trófico estimado para L. rhomboides es
Tabla 1. Numero de organismos analizados por temporadas para L. rhomboides y A. rhomboidalis

(CV = coeficiente de variación; N = número de estómagos con alimento; n = número de estómagos
con alimento requeridos para alcanzar un CV < 0.05).
Total General Lluvias Nortes Secas
N n CV n CV n CV n CV
L. rhomboides 87 53 0.0488 27 0.041 25 0.049 22 0.048
A. rhomboidalis 88 62 0.047 23 0.044 25 0.047 26 0.038
47
Tabla 2. Especies registradas en el contenido estomacal de L. rhomboides y A. rhomboidalis, comparando los índices de Fre-
cuencia de aparición (%FA), Gravimétrico (%G) e Índice Geométrico de Importancia (IGI; Assis, 1996) (* = ítems registrados,
pero con un IGI < 0.01; x = items no registrados; valores en negrita = especies principales).
L. rhomboides A. rhomboidalis
%FA %G IGI %FA %G IGI
Orden Ruppia marítima 3.4 7.2 7.5 x x x
Plantae Thalassia testudinum 62.0 60. 86.3 47.7 41.8 63.3
Aequipecten muscosus x x x * * *
Americardia media * * * x x x
Argopecten irradians * * * x x x
Argopecten nucleus x x x * * *
Barbatia (Barbatia) cancellaria * * * x x x
Brachidontes (Hormomya) 9.1 4.2 9.4 x x x
Brachidontes (Hormomya)
x x x 6.8 1.3 5.7
exustus
Carditamera floridana x x x * * *
Chione (Chione) x x x * * *
Chione (Lirophora) latilirata 2.2 1.8 5.3 6.8 0.5 5.2
Coralliophaga coralliophaga x x x * * *
Corbula (Caryocorbula) * * * x x x
Cumingia coarctata x x x * * *
Diplodonta (Diplodonta) * * * x x x
Donax texasianus * * * x x x
Donax variabilis * * * x x x
Orden Ervilia concentrica * * * x x x
Bivalvia
Geukensia-demissa-granosissima * * * x x x
Glycymeris (Glycymeris) undata * * * x x x
Glycymeris-(Tucetona) pectinata * * * x x x
Here sombrerensis x x x * * *
Ischadium recurvum x x x * * *
Laevicardium laevigatum * * * x x x
Laevicardium mortoni x x x * * *
Lioberus castaneus * * * * * *
Lithophaga (Lithophaga) * * * x x x
Lithophaga antillarum * * * * * *
Lucina (Lucina) pensylvanica * * * x x x
Nuculana (Saccella) concentrica x x x 1.1 0.09 0.8
Papyridea soleniformis * * * * * *
Parvilucina (Parvilucina)
16.0 7.6 16.8 2.2 0.1 1.7
multilineata
Pitar (Pitar) fulminatus * * * * * *
Pleurolucina leucocyma * * * x x x
Pododesmus rudis * * * x x x
48
Tabla 2. Especies registradas en el contenido estomacal de L. rhomboides y A. rhomboidalis, comparando los índices de Fre-
cuencia de aparición (%FA), Gravimétrico (%G) e Índice Geométrico de Importancia (IGI; Assis, 1996) (* = ítems registrados,
pero con un IGI < 0.01; x = items no registrados; valores en negrita = especies principales).
%FA %G IGI %FA %G IGI
Psammotreta (Florimetis) x x x * * *
Sinum perpectivum 1.1 0.08 0.8 x x x
Orden
Bivalvia Tellina (Arcopagia) x x x * * *
Trachycardiumv(Acrosterigma) x x
* * * x
magnum
Casmaria ponderosa x x x * * *
Diastoma varium * * * x x x
Engina turbinella * * * x x x
Episcynia inornata * * * x x x
Orden Mitra (Nebularia) * * * * * *
Gastropoda Odostomia (Miralda) * * * * * *
Rissoina (Schwartziella) 6.8 0.5 5.2 x x x
Rissoina (Phosinella) * * * * * *
Terebra (Hastula) * * * x x x
Turbo plicatus x * x * * *
Paguroidea spp x x x 2.2 0.1 1.7
Orden
Peracarida spp x x x 1.1 0.09 0.86
Crustacea
Portunoidea spp x x x 1.1 0.09 0.86
Chordata Batrachoididae spp x x x 1.1 0.09 0.8
Detritus Detritus 25.2 20.0 32.0 30.6 43.0 52.1
Tabla 3. Valores obtenidos de la prueba no paramétrica de una vía (ANOSIM) por temporada para L. rhomboides
y A. rhomboidalis.
Temporadas Rglobal Nivel de significancia (%)
L. rhomboides A. rhomboidalis L. rhomboides A. rhomboidalis
Lluvias, Nortes -0.005 0.071 50.3 1.1
Lluvias, Secas 0.046 0.015 3.2 16.7
Nortes, Secas 0.055 0.061 1.8 1.2
en la categoría de herbívora y A. rhomboidalis es que A. rhomboidalis (tabla 5). A. rhomboidalis ob-

consumidor de especies secundarias (Tabla 4). Para tuvo el máximo ancho más pequeño sin embargo
corroborar si existen diferencias significativas entre obtuvo el máximo más alto teniendo la capacidad
ambos se corrió un análisis de Mann-Whitney ob- de capturar presas de mayor tamaño en compara-
servándose que hay diferencias significativas (U = ción con L. rhomboides (tabla 5).
709.00, P <0.05). De acuerdo con el índice intestinal mostro que
Con respecto al área bucal, para L. rhomboides se L. rhomboides tiene valor de 2.20 y de acuerdo con
obtuvo el máximo ancho lo cual nos señala que esta dicho índice lo coloca en la categoría de peces her-
especie puede procesar más cantidad de alimentó bívoros, mientras que A. rhomboidalis tiene 0.71
49
Tabla 4. Valores obtenidos de Nivel Trófico (NT) desviación estándar (DE) e Índice de Levins (Bi) de
L. rhomboides y A. rhomboidalis, a nivel general como por temporadas.
NT Bi NT Bi
2.22 Bi= 0.020 3.71 Bi= 0.012
General
DE= ±0.11 DE= 0.0247 DE= ±0.08 DE= 0.0126
1.80 Bi= 0.003 1.76 DE= 0.001
Lluvias
DE= ±0.04 DE= 0.0033, DE= ± 0.03 Bi= 0.0017
1.77 Bi= 0.003 2.21 Bi= 0.003
Nortes
DE= ±0.04 DE= 0.0037 DE= ± 0.05 DE= 0.0034
1.94 Bi= 0.007 1.69 Bi= 0.001
Secas
DE= ±0.06 DE= 0.0071 DE= ± 0.03 DE= 0.0019
Tabla 5. Valores obtenidos del incide de área bucal para ambas especies.
Máximo Media Máximo Media
D.E D.E
Alto mm cm2 Ancho mm cm2
L. rhomboides 12.90 4.77 1.28 15.29 6.24 1.40
A. rhomboidalis 13.07 5.63 0.51 10.82 4.56 0.47
colocándolo en la categoría de peces carnívoros. mo de 2.83 con un promedio de 1.99 (DE: 0.40),
En términos de temporalidad el índice intestinal para A. rhomboidalis en lluvias con un mínimo de
para L. rhomboides, en lluvias obtuvo un mínimo 0.63 y máximo de 1.52con un promedio de, 1.02
de 0.75 y máximo de 4 con un promedio de, 2.20 (DE: 0.29 ) para la temporada de nortes el mínimo
(DE: 1.33) para la temporada de nortes mínimo de de 0.34, máximo de 1.5 con un promedio de 0.71
0.92, máximo de 2.73 con un promedio de 1.99 (DE: 0.40), y para secas el mínimo de 0.5, máximo
(DE: 0.40), y para secas mínimo de 0.92, máxi- de 1.46 con un promedio de 0.65 (DE: 0.45).
Discusión
El índice de IGI mostro para L. rhomboides que su (Vega-Cendejas et al., 1994) concuerdan que la ali-
dieta estuvo compuesta principalmente por T. tes- mentación de L. rhomboides está compuesta princi-
tudinum y bivalvos. Algunos autores para la región palmente invertebrados, plantas y bivalvos.
del norte del golfo de México como Chavance et En A. rhomboidalis su dieta estuvo dominada por
al. (1986), Catillo-Rivera, (2001), reportan datos T. testudinum, bivalvos y algunos invertebrados, la
similares para esta especie, así como en la zona de capacidad de A. rhomboidalis de consumir tanto
latitudes templadas frías (Luczkovich y Stellwag, recurso vegetal como animal se ha observado en
1993) en Florida (Odum y Heald, 1975; Kinh, algunos estudios como Darnell (1958), Odum y
1979; Stoner y Livingston, 1984: Luczkovich, Heald (1975), quienes en sus trabajos obtuvieron
1988; Sedberry, 1989) y en ambientes tropicales resultados similares por lo que es considerada una
50
especie omnívora, estos resultados fueron similares Canto-Maza y Vega-Cendejas, (2008) reportaron
a los presentados en la laguna costera mexicana del resultados similares. Gran número de especies de
sur del Golfo de México (Chavance et al., 1986; peces de agua dulce no tienen un régimen alimen-
Vega- Cendejas et al.,1994) quienes reportaron tario estricto, dado que los recursos tróficos dispo-
que A. rhomboidalis presenta una dieta omnívora a nibles pueden variar a lo largo del año, encontrán-
comparación de L. rhomboides. dose un grado importante de generalísimo en la
El índice de Levin´s determinó que ambas espe- dieta (Lowe-McConnell, 1987; Castro y Sánchez,
cies son especies especialistas, lo cual coincide con 1994). Por lo tanto, considerando lo anterior am-
Day et al. (1973), Yáñez-Arancibia y Day (1982) y bas especies, a pesar de compartir ítems primarios
Mc Hugh (1966), que reportaron datos similares similares, presentan una dieta diferente en los ítems
en la familia Sparidae. Sin embargo, esta especiali- secundarios, por ende, posibles diferencias en el pa-
zación estuvo influenciada por la presencia en gran pel funcional trófico.
medida de T. testudinum y B. (Hormomya) exustus, El nivel trófico es la posición dentro de una red
adicionalmente, las especies catalogadas como ge- trófica, desde productores primarios a consumido-
neralistas y especialistas pueden ser divididos de res, la posición en la que se encuentra un organismo
acuerdo con la distribución temporal y la explota- estará determinada según sus hábitos alimenticios
ción de los recursos disponibles (Morse, 1980). Al (Román-Reyes, 2005) Tomando el nivel trófico
comparar los ítems secundarios de ambas especies descrito por Cortés (1999) en conjunto con la
de Sparidos se puede observar una conducta más ecuación propuesta por Chistensen y Pauly (1992),
acorde con organismos especialista-oportunistas, el nivel trófico estimado general para L. rhomboides
de acuerdo con el nivel trófico. De acuerdo con la es de 2.22 correspondiente a la categoría de “Her-
Teoría del Forrajeo Óptimo, especies generalistas bívoros”. Reyes- Bonilla et al. (2009) describió que
tienen tiempos de búsqueda de comida (tb) más los peces consumen más del 40 % en material ve-
cortos que los especialistas (Stephens y Krebs, getal y su nivel trófico va de 1 a 1.7, sin embargo,
1986), pero tienen tiempos de manejo (tm) más si su alimentación es complementada con gusanos,
largos, de acuerdo la variabilidad interespecífica de bivalvos, gasterópodos, etc, su nivel trófico puede
modelos de alimentación en peces, como respuesta subir hasta 2 - 2.5. Para A. rhomboidalis es de 3.71
al alimento disponible se ha dado como resultado correspondiente “a carnívoro primario” Chavance
que éstos presenten versatilidad funcional en las es- et al. (1986); Vega-Cendejas et al. (1994) reportan
tructuras utilizadas en la adquisición de energía, de resultados similares en lagunas costeras mexicanas
acuerdo con el hábito que han adquirido (Liem, del sur de México para esta especie. Pimm et al.
1980). Por lo tanto, el presente trabajo demuestra (1991) ha propuesto que, para estos sistemas, a
que A. rhomboidalis es una especie oportunista al los que designa como “Donor-controller system”, se
ingerir una mayor cantidad de presas durante el hace necesario considerar los detritos y sedimentos
año a comparación de L. rhomboides quien tiene como especies tróficas, no en el sentido trófico es-
una especialización sobre un recurso dentro de esta tricto sino en un sentido energético, debido a que
laguna costera y de acuerdo con la Teoría del Fo- las propiedades del sistema cambian y la conectan-
rrajeo A. rhomboidalis tiene una mayor adquisición cia aumenta con respecto a los sistemas descritos
de energía y versatilidad dentro de la red trófica de por Lotka-Voltrra, que son basados en energía di-
Laguna de Términos, pudiendo pasar de herbívoro recta.
a carnívoro primario durante todo el año. Autores como Karpouzi y Stergiou (2003), afir-
Acorde con el análisis de similitud (ANOSIM) man que la relación entre el área de la boca y el
a nivel interespecífico sus dietas son diferentes, nivel trófico indica una asociación entre los recur-
algunos autores como: Potthoff y Allen (2003); sos utilizados y los rasgos morfológicos usados para
51
explotar tales recursos, por lo tanto, los rasgos mor- sado de ser planctívoro a ser netamente omnívoro,
fológicos permiten inferir acerca del tipo de dieta consumiendo principalmente plantas y animales
de una especie de pez, en el caso de L. rhomboides bentónicos, resultado de una zona estuarina a un
y A. rhomboidalis, las características morfológicas medio marino, al igual que cuando alcanzan su
de la boca apoyan el tipo de dieta que tienen. Así madurez sexual, en varios trabajos se ha demostra-
en el presenté estudió los cambios en el área bucal do que especies con hábitos alimentarios similares
pueden contribuir, al cambio de dieta. (Darnell, tienen una morfología del tracto digestivo seme-
1958; Livingston, 1980; Stoner 1980) atribuyeron jante (Nikolsky 1963; Lagler et al., 1977).
la forma de la boca al cambio de alimentación; pa-
Conclusión
La información generada en el presente estudio cial para el ecosistema y el flujo de energía, por lo
demostró: 1) la importancia de las ANP en Mé- que el presente estudio permite establecer nuevos
xico en cuanto al uso de recursos por parte de di- enfoques de conservación donde a partir del rol
ferentes especies, en esta caso concreto herbívoros, trófico podemos establecer zonas de alimentación
cumpliendo funciones cruciales como áreas de ali- y sus interacciones, logrando así una gestión ade-
mentación, 2) deja en claro las diferencias en los cuada en el planteamiento de escenarios (zonas de
roles ecológicos que cada una de las especies puede amortiguamiento) y planes de manejo de esta ANP.
experimentar, por lo tanto, forman un papel cru-
Agradecimientos
KGFA agradece a: Consejo Nacional de Ciencia y yecto titulado: “Análisis de δ13C y δ18O en otolitos
Tecnología (CONACYT) y al Programa de Becas de peces marinos presentes en el Área de Protección
para Estudios de Posgrado por la beca otorgada de Flora y Fauna Laguna de Términos, Campeche:
con número 1002185. YETR agradece a: SEMAR- indicadores del cambio climático”.
NAT-CONACYT- por el financiamiento del Pro-
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Comportamiento espacio-temporal
de comunidades bentónicas
en la laguna de Términos, México:
Posibles áreas de protección
y conservación
Spatial-temporal behavior of benthic
communities in the Terminos Lagoon,
Mexico: Possible areas of protection
and conservation
Bertha Nayeli Irola-Sansores1, Yassir Edén Torres-Rojas2*
y Alfonso Cuevas-Jiménez3
1
Facultad de Ciencias Químico Biológicas, Universidad Autónoma de Campeche
2
3
Unidad Experimental Marista, Universidad Marista de Mérida
doi 10.26359/52462.0421
Recibido 26/febrero/2021. Aceptado 16/marzo/2021
55
Irola-Sansores, Torres Rojas y Cuevas Jiménez
Abstract
Terminos Lagoon is classified as a Flora and Fauna Protection Area due to the high biodiversity it
registers, however, given its size, it makes total protection difficult. The objective of this study was to
detect possible specific areas of conservation within the lagoon, for which an analysis of the spatio-
temporal behavior of biodiversity was carried out (based on geostatistics) and thereby establish key
regions of laguna de Terminos for their protection and recovery. Monthly samplings (2016-2017)
were carried out by trawling with a shrimp net in 17 stations classified in 4 regions during dry (Febru-
ary-May), rain (June-September) and wind/winter (October-January). The organisms were identified
up to the species level and the indices of abundance, richness and diversity were applied to carry out
the interpolation and generation of maps. 17,950 organisms (382.9 kg) were collected and 103 spe-
cies were identified. According to the interpolation of minimum curvature, at the temporal level, the
rainy season was the one that presented the highest values in terms of diversity and richness, while at
the spatial level, region 1 (adjacent area of Boca Atasta and Palizada river) it was the most representa-
tive during the three climatic seasons for both indices. In terms of abundance, region 2 was the one
characterized by presenting the highest values. In conclusion, regions 1 and 2 represent areas of great
ecological importance for the balance of biodiversity, which is why they are key areas that should be
protected in Terminos Lagoon. This information would contribute significantly to knowing the state
of the habitat, since it provides us with knowledge of the biological conditions of the ecosystem.
Keywords: Coastal lagoons, onterpolation, Protected Natural Area, Gulf of Mexico, diversity,
richness.
Resumen
Laguna de Términos es clasificada como Área de Protección de Flora y Fauna debido a la alta biodi-
versidad que registra, sin embargo, dada sus dimensiones, dificulta una total protección. El objetivo
del presente estudio fue detectar posibles áreas específicas de conservación dentro de la laguna, por
lo que se realizó un análisis del comportamiento espaciotemporal de la biodiversidad (basado en
geoestadística) y con ello establecer regiones claves de laguna de Términos para su protección y recu-
peración. Se realizaron muestreos mensuales (2016-2017) mediante arrastres con una red camaronera
en 17 estaciones clasificadas en 4 regiones durante secas (febrero-mayo), lluvias (junio-septiembre)
y “Nortes” (octubre- enero). Se identificaron los organismos hasta el nivel especie y se aplicaron los
índices de abundancia, riqueza y diversidad, para realizar la interpolación y generación de mapas. Se
recolectaron 17 950 organismos (382.9 kg) y se identificaron 103 especies. De acuerdo con la inter-
polación de mínima curvatura, a nivel temporal, la época de lluvias fue la que presento los valores más
altos en términos de diversidad y riqueza, mientras que a nivel espacial la región 1 (zona adyacente
de boca Atasta y rio Palizada) fue la más representativa durante las tres temporadas climáticas para
ambos índices. En términos de abundancia, la región 2 fue la que se caracterizó por presentar los va-
lores más altos. En conclusión, la región 1 y 2 representan zonas de gran importancia ecológica para
el equilibrio de la biodiversidad, por lo que son zonas claves que deben de ser protegidas en laguna de
Términos. Esta información contribuiría notablemente para conocer el estado del hábitat, ya que nos
proporciona el conocimiento de las condiciones biológicas del ecosistema.
Palabras clave: Lagunas costeras, Interpolación, áreas naturales protegidas, golfo de México,
diversidad, riqueza.
56
Introducción
La laguna de Términos ha sido clasificada como (Objetivo 14) por lo que es necesario generar in-
un Área de Protección de Flora y Fauna (APFFLT) formación que permita el manejo sustentable de
del estado de Campeche con una superficie de los recursos pesqueros, así como sus hábitat a partir
7,061.47 km2; de los cuales, 1,662 km2 (Yáñez y del establecimientos de áreas claves para la protec-
Day, 1988) corresponden al cuerpo de agua de la ción y conservación, ya que actualmente en el caso
laguna, siendo así la laguna costera más grande de específico de laguna de términos se encuentra bajo
México. El APFFLT es de importancia científica, efectos de cambios antrópicos y ambientales (Men-
social y económica gracias a la abundancia de re- doza et al., 2015; Santos et al., 2021).
cursos naturales, como es el caso de su biodiversi- Una manera de establecer áreas claves es a partir
dad acuática (Ayala et al., 2003). de la interpolación mediante el uso de herramientas
Se han realizado diversos estudios para caracte- que nos ofrece los sistemas de información geográ-
rizar laguna de Términos, desde el punto de vista fica (SIG) quienes nos permiten captar, almacenar,
hidrológico como ictiológico (Amezcua y Yáñez, recuperar, transformar, mostrar y analizar diversos
1980; Aguirre et al., 1982; Ayala et al., 1998; tipos de datos espaciales (Burrough y McDonnell,
Reséndez, 1981; Yáñez y Day, 1988; Amador del 1998). Los SIG se apoyan en la geoestadística, la
Ángel et al., 2007). En relación con la ictiofauna, cual nos permite analizar y predecir los valores de
entre los trabajos que destacan se encuentra el de una variable que se muestra distribuida en el espa-
Ayala et al. (2003) quienes analizaron la comu- cio y tiempo, por lo que es posible conocer la for-
nidad de peces de 1997 a 1999 registrando 107 ma en que cambia cualquier variable continua, así
especies de peces agrupados en 76 géneros y 37 fa- como modelarla para llevar a cabo su interpolación
milias. Posteriormente se realizó un atlas, en el cual (Moral, 2004).
muestra los patrones de distribución, abundancia y En este contexto el presente trabajo mediante el
diversidad de la ictiofauna, así como la distribución uso de geoestadística tiene el objetivo de analizar
de los parámetros físicos-químicos del agua presen- el comportamiento de comunidades bentónicas en
te en la laguna (Ramos et al., 2006). el espacio-tiempo de la laguna de Términos, con la
Algunos estudios realizados en laguna de Térmi- finalidad de identificar posibles zonas claves para su
nos han detectado cambios a nivel espacio-temporal recuperación y conservación todo ello a partir de la
en la diversidad de especies (Ramos et al., 2005), lo descripción de la variación espacial y temporal de
cual ha sido relacionado con la alta dinámica abió- los atributos de la comunidad (diversidad, riqueza
tica de la laguna (Santos et al., 2021; Ramos et al., y abundancia) así como también la determinación
2015). En el caso de las comunidades bentónicas la de la dominancia de especies de la laguna (2016 y
cuales son consideradas de importancia pesquera, 2017). Esta información contribuiría notablemen-
conocer el comportamiento espacio-temporal nos te en la NOM-059-SEMARNAT-2010, al criterio
permitirá determinar patrones de distribución pre- B, estado del hábitat, ya que nos proporciona el
ferenciales dentro de la laguna, por ende, establecer conocimiento de las condiciones biológicas del
posibles áreas de protección y conservación. ecosistema, a partir del entendimiento del com-
Al respecto, uno de los Objetivos de Desarrollo portamiento espacio-temporal de la comunidad
Sostenible (ODS) de la ONU (Asamblea general acuática, lo que también, posibilita la revaluación
ONU, 2015), establece la necesidad de: “Conservar o recategorización en programas (e.g. PROREST,
y utilizar en forma sostenible los océanos, los mares PACE y PROCODES) y generación de planes de
y los recursos marinos para el desarrollo sostenible” gestión con fundamento científico.
57
Trabajo de campo Cada punto de muestreo fue detectado mediante
Laguna de Términos (18°01’54” y 19°13’30” de la- un GPSMAP 62s. Una vez ubicada cada estación
titud Norte y 92°32’33” y 90°59’15” de longitud de muestreo, se llevó a cabo la captura de la fauna
Oeste) ubicada al sur del golfo de México, en la acuática mediante arrastres con una red camarone-
región de la península de Yucatán, donde se realiza- ra de 5.0 m de largo, 2.5 m de abertura de trabajo
ron muestreos mensuales en 17 estaciones durante y una luz de malla de 3/4 de pulgada, los cuales
el período septiembre de 2016 a agosto de 2017. tuvieron una duración de 12 min a una velocidad
En cada muestreo se llevó a cabo en 17 estaciones promedio de 2 nudos, con un motor de 65 HP.
(figura 1), clasificadas en 4 regiones (Villéger et al., Posteriormente la biodiversidad colectada (peces,
2008, 2010). Las estaciones de muestreos fueron rayas, crustáceos y moluscos) fueron almacenadas
elegidas a partir del estudio realizado por Ramos et en bolsas de plástico, etiquetadas con los datos de
al. (2006): en la región 1 pertenecen las estaciones muestreo (fecha, hora y coordenadas) y conserva-
1 al 4, en la región 2 las estaciones 5, 8, 9, 14 y 15, das en hielo para ser transportadas al laboratorio
la región 3 las estaciones 6, 11, 12, 16 y 17, por de ecología trófica del instituto EPOMEX-UAC.
último, la región 4 las estaciones 7, 10 y 13.
Figura 1. Mapa de la laguna de Términos con los puntos muestreados y su clasificación por regiones
(Villéger et al., 2008, 2010).
58
Trabajo de laboratorio Una vez obtenidos los atributos de la comunidad,

En el laboratorio las muestras biológicas se descon- se realizó la interpolación espacial (Villéger et al.,
gelaron y se identificaron de acuerdo con lo pro- 2008, 2010) y temporal (Secas: febrero-mayo, Llu-
puesto a Carpenter (2002), Ramos et al. (2006) vias: junio-septiembre y “Nortes”: octubre- enero;
y Ayala et al. (2015). Una vez identificada las es- Yáñez y Day, 1988), la cual consistió en la siguien-
pecies se registró sus datos biométricos: el peso y te metodología: la interpolación Geoestadística y
abundancia de cada especie. la Interpolación Simple (Rangel et al., 2002). La
interpolación geoestadística, permite evaluar la efi-
Trabajo de gabinete ciencia del método de interpolación (e.g. Kriging
Para los datos registrados de la biodiversidad cap- y mínima curvatura) para el tipo de muestreo y
turada (peces, crustáceos y moluscos), se determinó las variables consideradas. Para realizarlo se utili-
los atributos de la comunidad (diversidad, riqueza zó el software Geostatistics for the Environmental
y abundancia), para ello se emplearon los siguien- Science (Robertson, 2008), ya que se especializa en
tes índices: ofrecernos dos pasos críticos para generar una in-
La diversidad se calculó mediante el índice de terpolación como son variogramas o semivariogra-
Shannon-Weiner (Krebs, 1999). mas y la validación cruzada (cross-validation) para
asegurar la eficacia de nuestra interpolación.
En términos de variogramas, GS+ (Geostatistics
for the Environmental Science) permite conocer si
Donde H’ es el índice de diversidad de Shan- existe un patrón de distribución espacial y tempo-
non-Weiner y pi es la proporción de individuos de ral de los datos, del cual ésta nos muestra la dis-
la especie i respecto al total de individuos, es decir tancia (eje X) y la varianza (eje Y). Esta expresión
ni/N, por lo que ni es el número de individuos de gráfica permite probar modelos matemáticos que
la especie i y N el número total de todos individuos expliquen el patrón de comportamiento de varia-
de todas las especies, para esta ecuación se utilizó ción, el cual puede ser, esférico, lineal, gaussiano,
log base2, por lo que las unidades se expresan como exponencial o logarítmico, estos modelos están de-
bits/ind, pero pueden emplearse otras bases como finidos por tres parámetros: nugget (valor en el que
he (nits/ind) o 10 (decits/ind). intercepta al eje coordenado “y”), sill (límite supe-
Para la riqueza se contabilizó el número de espe- rior de varianza) y rango (ubica donde los valores
cies por temporada, así como también por región, del variograma tienden a estabilizarse; De la Mora
y con ello se utilizó el índice de Margalef (1977): et al. (2018). Con estos parámetros del variograma
podemos saber si es una variable regionalizada o
no, si ésta no es regionalizada no se cumple la prin-
cipal premisa para interpolar, ya que, sin importar
Donde las especies son representadas por S y el la distancia la varianza no cambia, por lo que en
número total de individuos por N. esta variable no existe una influencia por la distan-
En cuanto la abundancia se expresó de acuerdo cia. Asimismo, con el modelo de los variogramas
con el Índice Numérico %N de Hyslop, (1980): se obtienen un coeficiente de determinación (r2),
esto nos permite saber qué modelo se ajusta me-
jor para realizar la interpolación, por lo que r2 nos
explica que tan dispersos están los datos en cuanto
Donde n representa el número de individuos y el modelo. El valor r2 varia de 0 a 1, donde 1 es lo
NT el número total. ideal para aplicar el método de Kriging, mientras
59
que valores menores a 0.7 muestra puntos muy dis- Una vez con los datos obtenidos de los variogra-
persos y lo idóneo es la aplicación de un método mas y la validación cruzada (interpolación geoes-
de interpolación simple (Flores y Moreno, 2005). tadística) se procedió a la interpolación simple, la
En términos de validación cruzada, es un análisis cual permite visualizar (mapas) los resultados de
de correlación entre los valores reales y los valores forma bidimensional y para ello se utilizó el pro-
estimados, con lo que se definen el error estándar grama TNT mips, de Microimages permitiendo
(EE) de la predicción. De esta forma, mientras la edición de las capas resultantes. Por último, se
más grande sea el EE de estimación, mayor será exporto la interpolación al programa ArcGis 10,
la dispersión de los puntos alrededor de la línea de usando la aplicación central ArcMap, para la edi-
regresión, permitiéndonos evaluar el nivel de con- ción de la capa para su análisis e interpretación
fianza en la predicción de valores del proceso de como mapa.
interpolación o, es decir nos muestra la bondad del
ajuste del modelo.
Resultados
Datos puntuales de los atributos za (0.9) y diversidad (0.8) en secas. En cuanto los
de la comunidad (espacio/temporal) parámetros se pueden ver en abundancia un efec-
La captura total fue de 17 950 organismos (382.9 to nugget pues, C0 tiene un valor alto de error, a
kg), durante el periodo de septiembre de 2016 a diferencia de las otras variables con valores de 0 o
agosto 2017, en la laguna de Términos. Se iden- cercanos a 0, pues en los modelos lineales de abun-
tificaron 103 especies (anexo 1) de los cuales 82 dancia tiene 66182.90 en lluvias y secas 15098.76,
son peces 13 crustáceos y 7 moluscos. A nivel es- mientras que nortes tiene un valor de 10, lo que
pacial, en la región 1 la especie más abundante fue graficado esto representa el valor en que el modelo
Eucinostomus gula, en la región 2 y 4, Archosargus del semivariograma intercepta al eje coordenado
rhomboidalis mientras en la región 3 Bairdiella “y”.
chrysoura, a nivel temporal en lluvias y nortes la En cuanto la validación cruzada (figura 2) de
más abundante fue Eucinostomus gula y en secas manera general podemos decir que en las tres tem-
Archosargus rhomboidalis. poradas se puede observar que la línea actual y la
Los valores temporales de la diversidad, riqueza línea estimada se muestran muy diferentes por lo
y abundancia por región mostraron que la región tanto tiene un bajo de nivel de confianza en la pre-
1 (R-1) presentó una mayor diversidad y riqueza dicción de interpolación, mostrando así que hay
en las tres temporadas, específicamente en lluvias que considerar otro método que el de Kriging, esta
(H´= 3.6; DMg=7) mientras que la abundancia observación es congruente con los bajos niveles del
numérica y relativa fue mayor en región 2 y 3 en coeficiente de ajuste en los variogramas.
todas las temporadas (tabla 1). Los valores obtenidos en los variogramas y vali-
dación cruzada de los tres atributos de la comuni-
Interpolación geoestadística dad en las diferentes temporadas. En general, los
(método de Kriging). resultados mostraron que las variables no son re-
Variogramas / Validación cruzada gionalizadas, por tanto, no es factible que sea inter-
Los variogramas de abundancia, riqueza y diversi- polable con un el método de Kriging, por lo que se
dad mostraron de manera general valores de r2 en opta por interpoladores locales (mínima curvatu-
las menores a 0.7 (tabla 2), a excepción de rique- ra) puesto que, r2 en su mayoría los valores de son
60
Tabla 1. Atributos de la comunidad en temporada de secas, lluvias y “Nortes”.

No. Especies
Temporada Región No. Ind. Abundancia (%) Riqueza Diversidad
(anexo 1 y 2)
R-1 996 17.68 46 15.00 3.26
R-2 1585 28.13 43 13.12 2.53
Secas
R-3 2201 39.07 44 12.86 2.53
R-4 851 15.10 39 12.96 2.47
R-1 1593 18.80 56 17.17 3.60
R-2 3159 37.29 49 13.71 2.53
Lluvias
R-3 1935 22.84 47 13.99 2.53
R-4 1784 21.06 44 13.22 2.51
R-1 821 21.34 48 16.12 2.93
R-2 1100 28.60 36 11.50 2.40
“Nortes”
R-3 1052 27.35 30 9.59 2.35
R-4 873 22.69 31 10.20 2.34
Tabla 2. Parámetros de los modelos ajustados a los variogramas de los atributos de la comunidad
y error estándar de predicción de la validación cruzada.
EEP de
Atributos de la Nugget Sill Rango r2 del
Temporada Modelo Validación
comunidad (C0) (C0 + C) (Ao) variograma
cruzada
Secas Lineal 15 098.8 19 109.7 30 180.3 0 57.6
Abundancia Lluvias Lineal 66 182.9 73 034.8 30 180.3 0 58.4
“Nortes” Esférico 10 22 430 10 900 0.2 126.6
Secas Gaussiano 0.7 42.4 25 030 0.9 3.0
Riqueza Lluvias Esférico 0.1 75.9 14 860 0.4 8.6
“Nortes” Gaussiano 0 30.2 7 050 0.5 1.4
Diversidad Secas Gaussiano 0 0.4 9 790 0.8 0.6

Lluvias Exponencial 0 0.4 14 890 0.3 0.5
“Nortes” Gaussiano 0 0.3 9 800 0.5 0.5
cercanos a 0, a excepción de riqueza y diversidad valores de error estándar de predicción (EEP), so-
en secas. Estos datos también se confirman con los bresaliendo abundancia con valores muy altos.
61
Figura 2. Validación cruzada en abundancia (a, b, c), riqueza (d, f, g), diversidad (h, i, j) en temporadas de secas,
lluvias y “Nortes”, basado en el método de Kriging.
Método de mínima curvatura. 518- 606 individuos, mientras los valores mínimos
Interpolación espacio-temporal se encuentran la zona oeste (región 1).
de abundancia Durante la temporada de lluvias (figura 3b) se
Los valores más altos de la abundancia en tempo- encuentran los valores más altos de abundancia,
rada de secas (figura 3a) se encuentran distribuidos con un rango de 1022-1235 organismos, distribui-
en la zona centro y este de la laguna, destacando las dos en la zona centro y norte de la laguna, los valo-
estaciones 11, 16 y 17 (región 3) con un rango de res más altos en las regiones 4 y 2 sobresaliendo de
62
esta última, la estación 15. Los valores mínimos se encuentran en las estaciones 9,10, 11, 12 y 17.
encuentran ampliamente distribuidos en la laguna, Durante la temporada de “Nortes” (figu-
en las regiones 1 y 3. ra 4c), la riqueza tiene el valor más alto en la
En la temporada de nortes (figura 3c) se encuen- estación 3 perteneciente a la región 1, la cual
tran los valores mínimos de abundancia, siendo el cuenta con un rango de 23-27 especies, obte-
rango máximo a partir 411 a 507 individuos, dis- niéndose los valores mínimos distribuidos en
tribuidos en las estaciones 8 y 10, en cuanto los va- las estaciones 5, 7, 8 y 11.
lores mínimos durante esta temporada se encuen-
tran ubicados en el oeste de la laguna. Interpolación de diversidad
La diversidad durante las tres temporadas (figura
Interpolación de riqueza 5) se muestra distribuido en las estaciones perma-
En la temporada de secas (figura 4a), los valores necientes a la región 1 (estación 1-4), ubicándose
más altos de riqueza se encuentran ampliamente cercanas a las entradas de agua de la boca del Car-
distribuidos en las estaciones del oeste de la laguna men y rio Palizada. Por el este, también sobresale
pertenecientes a la región 1 con un rango de 24-28 la esta estación 13 en las tres temporadas y 17 en
especies, mientras los valores mínimos se encuen- secas y lluvias, mientras que las zonas con menor
tran en las estaciones 11 y 12 pertenecientes a la diversidad están representadas en el norte de la la-
región 3. guna cercano a Ciudad del Carmen, perteneciente
Los valores más altos de riqueza se encuen- a la región 2. En cuanto los rangos la temporada de
tran en la temporada de lluvias (figura 4b) con lluvias es el que alcanza valores más altos de diver-
un rango de 30-36 especies, espacialmente se sidad y la temporada de nortes se obtienen valores
observa mayor riqueza en la zona oeste y en la más bajos.
estación 13, en cuanto los valores mínimos se
Discusión
Captura total el aumento de las actividades agrícolas en la cuenca
La laguna de Términos es uno de los sistemas cos- y el aumento de la población en la isla del Carmen
teros mejor estudiados del golfo de México, el cual (Currie, 2001). Por lo tanto, la disminución en la
muestra gran importancia ecológica. En el presente riqueza y abundancia registrado en el presente estu-
estudio, los peces fueron representados por 89 es- dio puede estar asociada a las distintas actividades
pecies de las 115 especies registradas (17 950 or- antropogénicas (Mendoza et al., 2015) que se reali-
ganismos). De acuerdo con el trabajo de Ayala et zan en el estado de Ciudad del Carmen.
al. (2003), reportaron un total de 107 especies de
peces (25 588 organismos), mientras Raz (2010), Variogramas y validación cruzada
69 de macro crustáceos, y Reguero et al. (2010) El análisis geoestadístico nos permitió la explo-
172 de moluscos. ración de diferentes métodos así como evaluar su
En comparación a los trabajos anteriores, en el eficiencia y confiabilidad, de acuerdo a ello el que
presente estudio se ha observado un descenso de la mostró ser más apto para ser interpolado fue el de
fauna acuática. Para la región, Ramos et al. (2015) mínima curvatura, puesto que al llevar a cabo el
atribuye la disminución en las abundancias de las análisis geoestadístico con el método de Kriging
especies a un efecto multifactorial de todos sus im- (variograma y validación) se observó un bajo nivel
pactos, como el desarrollo de la industria petrolera, de confianza en la predicción de los atributos de la
63
a)
b)
c)
Figura 3. Mapa de la abundancia en temporadas de a) secas, b) lluvias y c) “Nortes”, basado en el método de mínima
curvatura en la laguna de Términos, dentro del periodo 2016-2017.
64
a)
b)
c)
Figura 4. Mapa de riqueza en temporadas de a) secas, b) lluvias y c) “Nortes”, basado en el método de mínima
65
a)
b)
c)
Figura 5. Mapa de diversidad en temporadas de a) secas, b) lluvias y c) “Nortes” basado en el método de mínima
66
comunidad, este fue más evidente en la abundan- Soberón y Yáñez (1985) destacan la importancia de
cia ya que en las tres temporadas, mostró que la los aportes de agua continental puesto que, esta se
validación cruzada (figuras 2 a, b y c) al comparar acompaña de nutrientes y materia orgánica.
la línea actual con la línea estimada son muy dife- Otro ejemplo es el caso de la laguna La Mancha
rentes su comportamiento, por lo tanto tiene un ubicada en el golfo de México presenta una cone-
bajo de nivel de confianza en la predicción de in- xión efímera con el mar, se abre durante la época de
terpolación. Esta observación muestra congruencia lluvias, lo que permite el intercambio de organis-
con los bajos niveles del coeficiente de ajuste en los mos, nutrientes y agua, por lo que destaca debido
variogramas de esta misma variable (tabla 2). a su alta producción primaria y riqueza de recursos
Este comportamiento observado en el método biológicos, y es utilizado por una gran variedad de
de Kriging se debe a la extensión de la laguna, el peces de manera temporal o permanente para llevar
número de estaciones muestreadas y las variables, a cabo parte de sus ciclos de vida, como área de ali-
ya que el método de mínima curvatura, por su mentación, crianza, desove y refugio, lo que nos da
carácter local y exacto, es recomendado en caso una referencia de la importancia de la temporada
donde se cuenta con pocas muestras y se asume en de lluvias para la composición de la fauna acuática
variables con poca variabilidad (Burrough, 1986) (Díaz et al., 2018). Por lo tanto, la temporada de
a diferencia de Kriging que es necesario suficientes lluvias es de gran importancia para la fauna acuáti-
datos a escala apropiada para mostrar patrones de ca, ya que durante esta temporada la laguna recibe
distribución (Webster y Oliver, 2007). A partir de descarga de agua continental, que para la laguna
ello se utilizó el método de mínima curvatura para de Términos representa un mayor volumen de des-
la realización de los mapas de los atributos de la carga de los ríos, puesto que la laguna cuenta con
comunidad y así con ello establecer una línea base 4 sistemas fluvio-lagunares donde esto muestra ser
para llevar a cabo una interpolación en la laguna de un factor determinante para la comunidad acuá-
Términos. Por lo que, se recomienda que para tra- tica.
bajos posteriores con un muestreo similar utilizar el En cuanto a nivel espacial de la abundancia, se
método de mínima curvatura. observaron los valores más altos en la zona centro y
norte de la laguna (región 2 y 4), especialmente en
Atributos de la comunidad la región 2 que señala mayor número de individuos
espacio-temporal (tabla 1), Ramos et al. 2015 señalan la región 2 con
Los resultados de los atributos de la comunidad influencia marina, además de contar con una franja
mostraron que la mejor temporada para la fauna de manglar, mientras que para la región 4 la señalan
acuática fue en lluvias, ya que presentaron los ma- como zona de transición entre la influencia marina
yores valores de diversidad, riqueza y abundancia y la influencia de agua dulce. Así pues, podemos
(tabla 1). Ayala et al. (2012) mencionan que en la inferir que específicamente la región 2 muestra ser
costa de Campeche, durante la época de secas, los de gran importancia ecológica, dado al gran núme-
valores de diversidad fueron mínimos, mientras ro de organismos, por lo que, las especies de esta
que en lluvias y nortes se mantuvieron elevados, región constituyen un papel funcional relevante en
explicando que se le puede atribuir que el volumen el flujo energético en el ecosistema.
de agua continental está condicionado a las tempo- Por otra parte, la abundancia mostró los valores
radas climáticas, ya que en la época de secas la des- mínimos en temporada de nortes (tabla 1). De
carga es mínima, mientras que el incremento máxi- acuerdo con Ayala et al. (2012), visualizaron que
mo corresponde a la época de nortes, mostrando en la costa de Campeche la ictiofauna se encuentra
una referencia de la importancia ecológica que tie- correlaciona con la temporalidad climática, y nos
ne esta temporada para la fauna acuática. Además, menciona que durante la época de nortes se ha do-
67
cumentado la mayor variación en los parámetros servadas en la fauna acuática a través del tiempo y
ambientales debido a la frecuencia de aparición de el espacio, puesto que los patrones de movimiento
frentes fríos acompañados por lluvias torrenciales y/o desplazamiento de las especies, están sincroni-
por lo que se asume una tendencia de decremento zados espacial y temporalmente al interior del siste-
de la abundancia en la temporada de nortes (Yáñez ma y entre los sistemas, dependiendo de sus ciclos
et al., 1988; Castillo et al., 1994). Dicho lo ante- de vida y de sus necesidades y tolerancias fisiológica
rior, los factores abióticos por temporada influyen (Ramos et al., 2015).
en los atributos de la comunidad en la laguna de Cabe destacar que los valores mínimos de riqueza
Términos, puesto que, las comunidades biológicas se encontraron en el área centro y norte de la lagu-
se encuentran influenciadas principalmente por las na, a diferencia de la abundancia que en esta área
fluctuaciones en las características físicas y quími- se encuentran los valores máximos, nos muestra
cas (Kupschus y Tremain, 2001). que no hay una equitatividad en las especies en esta
Con respecto a la riqueza, se observó que los va- zona, dado a ello nos puede llevar a la idea de una
lores más altos se encuentran mejor distribuidos en preferencia de especies o zonificación, por lo que
la región 1, ubicándose en el borde oeste de la lagu- desplazan a otras especies.
na. Ramos et al. (2005) mencionan que la riqueza En cuanto a la diversidad, de acuerdo con los
es mayor en los bordes que en la cuenca central de mapas (figura 5), la región 1 mostró los valores
la laguna, coincidiendo con los mapas obtenidos máximos durante las tres temporadas. Ramos et al.
de riqueza (figura 4). Sin embargo, a nivel tempo- (2015) señalan que esta región está influenciada
ral, ellos mencionan la riqueza de especies es más por la descarga de agua dulce del río Palizada, asi-
alta durante la temporada nortes, contrastando con mismo, Santos et al. (2021) registra que la región
nuestros valores, ya que la riqueza se vio mejor re- cuenta con una salinidad más baja en comparación
presentada durante la temporada de lluvias. de las otras regiones adyacentes (R1= 22.44 ± 9.48
En los últimos 30 años (1976-1981, 2010-2011, UPS, R2=32.77 ± 4.97 UPS, R3= 25.40± 5.15
2016-2017), se han reportado cambios en la co- UPS, y R4= 29.21± 5.07 UPS), por lo que le ha
munidad acuática de laguna de Términos princi- sido favorable este factor abiótico para la diversi-
palmente en las especies dominantes (Irola, 2019), dad.
lo que evidencia cambios en la estructura de la Además de rio Palizada también la región 1 se ve
fauna acuática, tanto de peces, así como de crus- beneficiada ya que se encuentra adyacente en los
táceos. Laguna de Términos se caracteriza por pre- sistemas fluvio-lagunares de Pom-Atasta y boca de
sentar una profundidad promedio de 3 mts y alta Puerto Real, en el cual Amezcua y Yáñez, (1980)
dinámica hidrológica, por ejemplo, la región 1 se señalaron que la zona de Atasta es el sistema flu-
encuentra cerca de los ríos Palizada, Candelaria y vio-lagunar que cuenta con la mayor diversidad
el sistema Pom-Atasta por lo que se ve influenciada anual de ictiofauna, aunado a ello, Yáñez y Nugent
por la descarga de agua dulce, asimismo la región 2, (1977) mencionan la importancia de los sistemas
que se encuentra cerca del sistema de Pom-Atasta fluvio-lagunares como son exportadores de energía
presentando intrusión de agua marina por la boca (productividad pesquera) hacia la propia laguna
de Puerto Real, lo que ha reflejado modificaciones de Términos. Por lo que, la región 1 muestra gran
hidrológicas en estos sitios entre los periodos 1980, relevancia, para la comunidad acuática, a pesar
2010, 2016 (Villéger et al., 2010; Ramos et al., de ello cabe destacar que el sistema fluvio lagunar
2015; Santos et al., 2021). Pom-Atasta se ubica en una zona de intensa activi-
Ramos et al. (2005) señalan que la laguna al ex- dad pesquera y petrolera (Aguirre y Diaz, 2000).
perimentar durante décadas un ambiente cambian- Asimismo, Ramos et al. (2015) mencionaron la
te puede ser el resultado de las modificaciones ob- importancia de la región 1 junto a la región 2, don-
68
de comparó los tres periodos que se han muestreado encontradas (H’ aproximadamente de 3) y la región
en la laguna de Términos (1976-1981, 1997-1999 2 como área de recuperación, por la mayor abun-
y 2010-2011) observándose en estas dos regiones dancia de individuos encontrados (% mayor a 30),
los valores más altos de número de individuos y todo relacionado con las condiciones hidrológicas
biomasa promedio. En resumen, a partir del pre- de las regiones descritas anteriormente (Santos et
sente estudio se puede establecer que las regiones al., 2021). Lo anterior es de suma importancia ya
1 y 2 pueden ser consideradas como áreas de alta que da lugar a la mejora del programa de manejo
importancia en relación con los atributos de la co- del APFFLT (DOF, 1997), lo que consolidaría la
munidad (riqueza, abundancia y diversidad), por función de las áreas naturales protegidas como res-
esta alta relevancia para mantener un equilibrio del guardo de especies, confirmando así que cumplen
ecosistema, por lo que se propone la región 1 como el papel para las que fueron creadas.
área de conservación dada la diversidad de especies
Conclusión
Se demostró que, si hay zonas de protección lluvias, por lo tanto, estas áreas desempeñan
y conservación en la laguna de Términos, de un papel ecológico importante en la laguna, lo
acuerdo con la interpolación de mínima cur- que nos da hincapié en la mejora del Programa
vatura, ya que, a nivel espacial se obtuvieron de Manejo del APFFLT, así como también se
los valores más altos de los atributos de la co- recomienda la realización de estudios poste-
munidad en la región 1 y 2 representan áreas riores enfocándose en estas áreas con el fin de
de gran relevancia para la biodiversidad acuá- conservar.
tica, específicamente mayor en temporada de
Agradecimientos
B. N. I. S. Agradece a CONACYT por el estímulo nat-CONACYT por el financiamiento del pro-
otorgado para el desarrollo de la tesis de licencia- yecto 263401 titulado: “Análisis de δ13C y δ18C en
tura titulada “Análisis espacio-temporal de la bio- otolitos de peces marinos presentes en el Área de
diversidad en la laguna de Términos, Campeche: Protección de Flora y Fauna laguna de Términos,
Determinando zonas claves para la recuperación Campeche: indicadores del cambio climático”.
y conservación”. Y. E. T. R. Agradece a Semar-
69
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71
Anexo 1. Listado sistemático de las especies capturadas

en la laguna de Términos, periodo 2016-2017.
Familia Especie
Bivalva Ostreidae Crassostrea virginica (Gmelin, 1791)
Gastrópoda Cassidae Semicassis granulata (Nacida en 1778)
Fasciolariidae Triplofusus giganteus (Kiener, 1840)
Buccinidae Sinistrofulgur perversum (Linneo, 1758)
Fulguropsis spirata (Lamarck, 1816)
Strombidae Strombus alatus Gmelin, 1791
Cephalopoda Loliginidae Lolliguncula (Lolliguncula) brevis (Blainville, 1823)
Squillidae Squilla empusa Say, 1818
Crustacea Penaeidae Penaeus aztecus Ives, 1891
Penaeus (Farfantepenaeus) duorarum Burkenroad, 1939
Penaeus (Litopenaeus) setiferus (Linnaeus, 1767)
Rimapenaeus similis (Smith, 1885)
Xiphopenaeus kroyeri (Heller, 1862)
Sicyoniidae Sicyonia brevirostris Stimpson, 1871
Menippidae Menippe mercenaria (Say, 1818)
Portunidae Callinectes bocourti A. Milne-Edwards, 1879
Callinectes danae Smith, 1869
Callinectes rathbunae Contreras, 1930
Callinectes sapidus Rathbun, 1896
Callinectes similis Williams, 1966
Rayas Rhinobatidae Pseudobatos lentiginosus (Garman, 1880)
Dasyatidae Dasyatis sabina (Le Sueur 1824)

Himantura schmardae (Werner, 1904)
Hypanus americanus (Hildebrand & Schroeder, 1928)
Urotrygonidae Urobatis jamaicensis (Cuvier, 1816)
Gymnuridae Gymnura micrura (Bloch & Schneider, 1801)
Teleosteí Clupeidae Dorosoma anale (Meek, 1904)
Harengula jaguana (Goode & Bean, 1879)
Opisthonema oglinum (Le Sueur, 1817)
Engraulidae Anchoa hepsetus (Linnaeus, 1758)
Anchoa lamprotaenia Hildebrand, 1943
Anchoa mitchilli (Hildebrand, 1943)
Cetengraulis edentulus (Cuvier, 1829)
Synodontidae Synodus foetens (Linnaeus, 1766)
Ariidae Ariopsis felis (Linnaeus, 1766)
Arius melanopus (Günther, 1864)
Bagre marinus (Mitchill, 1815)
Batrachoididae Opsanus beta (Goode & Bean, 1882)
72
Familia Especie
Hemiramphidae Chriodorus atherinoides Goode & Bean, 1882
Syngnathidae Hippocampus zosterae Jordan & Gilbert, 1982
Hippocampus erectus Perry, 1810
Syngnathus floridae (Jordan & Gilbert, 1882)
Syngnathus louisianae (Günther, 1870)
Syngnathus scovelli (Evermann y Kendall, 1895)
Triglidae Prionotus carolinus (Linnaeus, 1766)
Prionotus scitulus (Jordan & Gilbert, 1882)
Prionotus tribulus Cuvier y Valenciennes, 1829
Serranidae Diplectrum formosum (Linnaeus, 1766)
Carangidae Caranx hippos (Linnaeus, 1766)
Chloroscombrus chrysurus (Linnaeus, 1766)
Hemicaranx amblyrhinchus (Cuvier, 1833)
Selene vomer (Linnaeus, 1758)
Lutjanidae Lutjanus analis (Cuvier, 1828)
Lutjanus griseus (Linnaeus, 1758)
Lutjanus synagris (Linnaeus, 1758)
Gerreidae Diapterus auratus (Ranzani, 1842)
Diapterus rhombeus (Cuvier & Valenciennes,1829)
Eucinostomus argenteus (Baird & Girard, 1854)
Eucinostomus gula (Cuvier & Valenciennes, 1830)
Eucinostomus melanopterus (Bleecker, 1863)
Eugerres plumieri (Cuvier, 1830)
Stenotomus caprinus Jordan & Gilbert, 1882
Pomadasyidae Anisotremus virginicus (Linnaeus, 1758)
Conodon nobilis (Linnaeus, 1758)
Haemulon aurolineatum Cuvier, 1829
Haemulon bonariense Cuvier, 1830
Haemulon plumieri (Lacèpéde, 1802)
Orthopristis chrysoptera (Linnaeus, 1766)
Sparidae Archosargus probatocephalus (Walbaum, 1792)
Archosargus rhomboidalis (Linnaeus, 1758)
Lagodon rhomboides (Linnaeus, 1766)
Sciaenidae Bairdiella chrysura (Lacèpéde, 1803)
Bairdiella ronchus (Cuvier & Valenciennes, 1830)
Corvula batabana Poey 1860
Cynoscion arenarius (Ginsburg, 1929)
Cynoscion nebulosus (Cuvier, 1830)
Cynoscion nothus (Holbrook, 1855)
Menticirrhus americanus (Linnaeus, 1758)
Menticirrhus saxatilis (Bloch y Schneider, 1801)
73
Familia Especie
Menticirrhus littoralis (Holbrook, 1847)
Micropogonias undulatus (Linnaeus, 1766)
Stellifer lanceolatus (Holbrook, 1855)
Polynemidae Polydactylus octonemus (Girard, 1858)
Cichlidae Cichlasoma urophthalmus (Günther, 1862)
Gobiidae Gobioides broussonnetti Lacèpéde, 1800
Gobionellus oceanicus (Pallas, 1770)
Ephippidae Chaetodipterus faber (Broussonet, 1782)
Trichiuridae Trichiurus lepturus (Linnaeus, 1758)
Bothidae Citharichthys spilopterus (Günther, 1862)
Soleidae Achirus lineatus (Linnaeus, 1758)
Trinectes maculatus (Bloch y Schneider, 1801)
Cynoglossidae Symphurus civitatium Ginsburg, 1951
Symphurus plagiusa (Linnaeus, 1766)
Monacanthidae Aluterus schoepfii (Walbaum, 1792)
Monacanthus ciliatus (Mitchill, 1818)
Stephanolepis hispidus (Linnaeus, 1758)
Ostraciidae Acanthostracion quadricornis (Linnaeus, 1758)
Tetraodontidae Sphoeroides greeleyi (Gilbert, 1900)
Sphoeroides nephelus (Goode & Bean, 1758)
Sphoeroides parvus Shipp & Yerger, 1969
Sphoeroides spengleri (Bloch, 1785)
Sphoeroides testudineus (Linnaeus, 1743)
Diodontidae Chilomycterus schoepfi (Walbaum, 1792)
74
Anexo 2. Número de especies por regiones y temporadas.
Temporada Región Moluscos Crustáceos Peces Total

Secas R-1 2 7 37 46
R-2 3 3 37 43
R-3 2 6 36 44
R-4 3 5 31 39
Lluvias R-1 4 7 45 56
R-2 2 3 44 49
R-3 1 7 39 47
R-4 3 5 36 44
“Nortes” R-1 3 9 36 48
R-2 0 4 32 36
R-3 2 4 24 30
R-4 2 3 26 31
75
76

Cambio Climático, Santos 2121 Pag23

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Vol.

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Donde: La: relación con los hábitos alimenticios

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Anexo 1. Listado sistemático de las especies capturadas

Dasyatidae Dasyatis sabina (Le Sueur 1824)

Anexo 2. Número de especies por regiones y temporadas.

Temporada Región Moluscos Crustáceos Peces Total

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